________________________
_________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
1
Este trabajo formó parte del proyecto de investig
subproductos lácteos procesados”. N°737-
B8211
2
Escuela de Zootecnia, Universidad de Costa R
3
Estación Experimental Alfredo Volio Mata, Universidad de Costa Rica, Cartago, Costa Rica.
alejandro.chacon@ucr.ac.cr
4
Universidad de Costa Rica, Escuela de Zootecnia, Centro de Investigación en Nutrición Animal, San José, Costa Rica.
luis.villalobosvillalobos@ucr.ac.cr
Recibido: 02 mayo
2021 Aceptado:
Esta obra está bajo licencia internacional
Artículo científico
Consumo de Helecho Macho
(
Daniela Burgos
RESUMEN
Los compuestos
antinutricionales
través del consumo de sus productos derivados,
ptaquilósido presente en helechos
esta invest
igación fue determinar
cuantificar el contenido de ptaquilósido presente en leche. Se evaluaron
ubicadas en Coto Brus, Puntarenas,
contaban con
patrón multirracial
determinó una producción
de biomasa
Brachiaria humidicola
y 1,7-
1,9 t
andisol un pH de 6,3;
acidez de 0,13 cmol(+)/
cmol(+)/L;
y con un porcentaje de cobertura de
y 13-15%, en las fincas 1 y 2 re
spectivamente
de consumo
del helecho en estados fenológicos
ptaquilósido son mayores (253-
1138 mg/Kg/MS)
ptaquilósido
encontrado en leche
Nutrición Animal Tropical 15(2): 42-68
ISSN: 2215-3527 / DOI:
10.15517/nat.v15i2.48299
_________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Este trabajo formó parte del proyecto de investig
ación “
Estudio de la estabilidad y prevalencia de ptaquilósido en leche bovina y en
B8211
, inscrito en la Vicerrectoría de investigación de la Universidad de Costa Rica.
Escuela de Zootecnia, Universidad de Costa R
ica, San José, Costa Rica. Correo electrónico:
dani_burgos21@hotmail.com
Estación Experimental Alfredo Volio Mata, Universidad de Costa Rica, Cartago, Costa Rica.
Autor para correspondencia:
Universidad de Costa Rica, Escuela de Zootecnia, Centro de Investigación en Nutrición Animal, San José, Costa Rica.
2021 Aceptado:
02 septiembre 2021
Esta obra está bajo licencia internacional
CreativeCommons Reconocimiento-NoComercial-
SinObrasDerivadas 4.0
(
Pteridium
caudatum)
e inocuidad láctea en bovinos de Coto
Brus, Puntarenas
1
Daniela Burgos
-Álvarez
2
, Alejandro Chacón-Villalobos
3
,
Luis A. Villalobos
antinutricionales
contenidos en plantas
pueden asociarse con una afectación
través del consumo de sus productos derivados,
tanto en la salud animal como
ptaquilósido presente en helechos
Pteridium caudatum (L.) Maxon
es un ejemplo. El objetivo de
igación fue determinar
evidencia de consumo de
Pteridium
por
bovinos lecheros
cuantificar el contenido de ptaquilósido presente en leche. Se evaluaron
dos fincas lecheras
ubicadas en Coto Brus, Puntarenas,
entre enero y julio de 2019.
Los hatos en ambas
patrón multirracial
predominante con
cruces de raza Holstein, Jersey y Simbrah
de biomasa
en los potreros de pastoreo de 1,4-
2,3 t
1,9 t
on MS/ha de forraje
Brachiaria brizantha
;
con suelos de tipo
acidez de 0,13 cmol(+)/
L y 0,15 cmol(+)/L;
CICE de 12,52 cmol(+)/L y 9,48
y con un porcentaje de cobertura de
l helecho
Pteridium caudatum
(L) Maxon de 15
spectivamente
. En ambas fincas, el ganado mostr
ó una preferencia
del helecho en estados fenológicos
tempranos,
etapas en las que los
1138 mg/Kg/MS)
, expresados como pterosina
B.
encontrado en leche
(0,39-0,91 mg/L)
en este estudio, es evidencia indirecta del
Julio-Diciembre, 2021
10.15517/nat.v15i2.48299
_________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Estudio de la estabilidad y prevalencia de ptaquilósido en leche bovina y en
, inscrito en la Vicerrectoría de investigación de la Universidad de Costa Rica.
dani_burgos21@hotmail.com
Autor para correspondencia:
Universidad de Costa Rica, Escuela de Zootecnia, Centro de Investigación en Nutrición Animal, San José, Costa Rica.
Correo electrónico:
SinObrasDerivadas 4.0
.
e inocuidad láctea en bovinos de Coto
-
Luis A. Villalobos
-Villalobos
4
pueden asociarse con una afectación
a
en la humana. El
es un ejemplo. El objetivo de
bovinos lecheros
y
dos fincas lecheras
Los hatos en ambas
fincas
cruces de raza Holstein, Jersey y Simbrah
. Se
2,3 t
on MS/ha para
con suelos de tipo
CICE de 12,52 cmol(+)/L y 9,48
(L) Maxon de 15
-19%
ó una preferencia
etapas en las que los
contenidos de
B.
El contenido de
en este estudio, es evidencia indirecta del
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
43
consumo por parte de los animales. La presencia de
Pteridium
en potreros pastoreados por vacas
en producción debe controlarse para evitar su potencial transferencia a productos lácteos.
Palabras Clave:
Pteridium
, ptaquilósido, antinutriente, ganado lechero, calidad de la leche,
inocuidad de la leche, compuestos secundarios.
ABSTRACT
Consumption of Male Fern (
Pteridium caudatum
) and dairy safety in cattle from Coto-Brus,
Puntarenas.
Antinutritional compounds in plants can be associated with an effect on both livestock and human
health, through the consumption of derived products. The ptachyloside contained in
Pteridium
caudatum
(L.) Maxon ferns is an example. The objective of this research was to assess the
consumption of
Pteridium
by dairy cattle and quantify the content of ptachyloside in milk. Two
dairy farms located in Coto Brus, Puntarenas, were evaluated, from January through July 2019. The
breeds utilized in both farms consisted of a multiracial pattern of Holstein, Jersey and Simbrah
crosses. Biomass yields in grazing paddocks were 1.4-2.3 ton DM/ha for
Brachiaria humidicola
and
1.7-1.9 ton DM/ha for
Brachiaria brizantha
. The soils were andisols with a pH of 6.3, acidity of 0.13
cmol (+)/L and 0.15 cmol (+)/L, CICE of 12.52 cmol (+)/L and 9.48 cmol (+)/L and with a coverage
percentage of fern
Pteridium caudatum
(L) Maxon of 15-19% and 13-15%, in farms 1 and 2
respectively. In both farms, livestock showed a greater preference for consumption of the fern in
early phenological stages, which also contained higher amounts of ptachyloside (253-1138
mg/Kg/DM), expressed as pterosin B. The content of ptachyloside found in milk (0.39-0.91 mg/L) in
this study, is indirect evidence of consumption from livestock. The presence of
Pteridium
in
pastures grazed by lactating cows must be controlled to avoid its potential transference to dairy
products.
Keywords:
Pteridium,
ptachyloside, antinutrient, dairy cattle, milk quality, milk innocuity, secondary
compounds.
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
44
INTRODUCCIÓN
El género de helechos
Pteridium
es una de las cinco plantas más abundantes a nivel mundial
(Calderón et al
.,
2014), en Costa Rica se presentan tres especies que son
Pteridium arachnoideum
(Kaulf.) Maxon
,
Pteridium caudatum (L.) Maxon
y
Pteridium feei
(Marrero y Calderón, 2012); se
pueden encontrar en altitudes desde los 600 hasta los 3200 m.s.n.m (Verde et al., 2017). Dichas
plantas tienen una buena capacidad para tomar nutrientes del suelo, alta resistencia a
microorganismos e insectos, y buena adaptación a situaciones de estrés como diferentes
densidades de luz (Marrero y Calderón, 2012).
Los helechos del género
Pteridium
presentan potencialidad toxicológica, ya que contienen
compuestos carcinogénicos, inmunosupresores, clastogénicos y mutagénicos; como el
ptaquilósido (Rodríguez, 2017), que en un medio ácido se transforma en pterosina B, y en dienona
en un medio alcalino (Cáceres et al., 2012; Oliveros y Alonso-Amelot, 2002; Rincón et al., 2016). Un
1% aproximado del peso seco del helecho corresponde a ptaquilósido, alojado en diversas partes
de la planta como las raíces, los rizomas y las frondas; estas últimas reportan contenidos entre
2145-5800 µg/g de ptaquilósido (Holm et al
.,
2013).
La ingesta de ptaquilósido por parte de los animales provoca que este compuesto se excrete en
leche. Sin embargo, a largo plazo se acumula en el organismo provocando afecciones como la
hematuria vesical enzoótica bovina, que puede presentarse y no ser percibida (microhematuria) o
presentarse como sangre en orina (macrohematuria), ocasionando anemia e incluso la muerte del
animal (Rodríguez, 2017). Otras afectaciones que pueden ocurrir son hemorragias cutáneas,
úlceras, neoplasias, petequias, anorexia, tumores y una mayor incidencia del virus del papiloma
bovino (Da Silva, 2017; García et al., 2017; Holm et al
.,
2013; López, 2010; Rodríguez, 2017).
El consumo de ptaquilósido tiene consecuencias negativas sobre la salud pública, ya que se ha
demostrado que puede ocasionar cáncer de esófago y gástrico en humanos (Gomes et al., 2012), al
promover la apoptosis de las células epiteliales gástricas (Gomes et al., 2012; Holm et al., 2013;
Rincón et al., 2016). En Costa Rica, Bonadies et al. (2011), determinaron que la tasa de incidencia de
estos padecimientos es dos veces mayor en personas residentes de zonas con alta presencia del
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
45
helecho y, por ende, mayor probabilidad de exposición a la toxina, en comparación con personas
que viven en zonas libres de esta planta. La ingesta del ptaquilósido puede darse por consumo de
derivados, como la carne y la leche provenientes de animales que han consumido directamente el
helecho (Calderón et al., 2014; Oliveros et al., 2015; Tourchi, 2014); por medio de la ingesta de agua
que contenga el compuesto (Ramwell et al., 2010; Tourchi, 2014); o la respiración de esporas que
circulen en el ambiente (Holm et al., 2013).
El objetivo de esta investigación fue estudiar si el helecho del género
Pteridium
es consumido por
bovinos lecheros, así como determinar y cuantificar el contenido de ptaquilósido excretado en
leche, dada su toxicidad y efectos sobre la salud humana y animal.
MATERIALES Y MÉTODOS
Localización
La fase experimental se llevó a cabo en dos fincas lecheras ubicadas en los distritos de Sabalito y
Agua Buena, del cantón Coto Brus, provincia de Puntarenas, en Costa Rica, América Central,
durante los meses de enero a diciembre del año 2019.
La Finca 1 se encuentra en el sector de Cañas Gordas de Agua Buena de Coto Brus, a una altitud
mínima de 1069 m.s.n.m. y máxima de 1182 m.s.n.m., con temperatura promedio de 21,2 °C y una
precipitación aproximada de 3458 mm por año. Tiene una extensión de 6,1 hectáreas, divididas en
10 potreros con un área promedio de 6100m
2
cada uno, y tiene una alta degradación de pasturas
debido a la presencia de malezas de hoja ancha y pastos invasivos como
Andropogon bicornis
(cola de venado),
Sporobolus poiretii
(pitilla),
Brachiaria humidicola
,
Homolepsis aturensis
(paja
amarga) y
Paspalum conjugatum
(zacate amargo). El hato de esta finca tiene un patrón
multirracial, con la predominancia de las razas Holstein, Jersey y Simbrah; el sistema es basado en
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
46
pastoreo como única fuente de alimento , logrando una producción láctea diaria promedio de 9-10
litros de leche por animal, con cuatro vacas en ordeño.
La Finca 2 se ubica en el pueblo de Valle Hermoso del cantón Sabalito de Coto Brus y presenta una
altitud mínima de 880 m.s.n.m. y máxima de 993 m.s.n.m., una precipitación anual de 3609 mm y
una temperatura promedio de 22,1 °C. El área dedicada al ganado lechero es de cuatro hectáreas
divididas en 11 potreros con un área promedio de 3631 m
2
. La dieta de los animales consiste
principalmente de pastoreo de
Brachiaria brizantha
. Sin embargo, los animales consumen una
pequeña cantidad de alimento balanceado al momento del ordeño que a veces se suplementa con
harina de coquito, dependiendo de su disponibilidad. Igualmente, cuenta con ocho vacas en
ordeño con patrón multirracial y una producción diaria de 10-12 litros de leche por vaca.
Análisis del suelo
En cada finca se realizó un análisis de suelos, para cada uno se tomaron 15 submuestras utilizando
un barreno a 15-20 cm de profundidad (Schweizer, 2011), recorriendo el terreno en forma de
zigzag y descartando áreas atípicas. Con el fin de obtener una muestra compuesta, cada
submuestra se depositó en un balde y se cuarteó, lo que resultó en 500-1000 g a los que se les
realizó un análisis de suelo químico completo con materia orgánica por medio del método KCl-
OLSEN+CN (Salazar, 2015). Las muestras de suelos fueron analizadas en el Laboratorio de Suelos y
Foliares del Centro de Investigaciones Agronómicas (CIA) de la Universidad de Costa Rica.
Cálculo de área destinada al pastoreo y determinación de biomasa
Para la determinación del área de cada potrero se utilizó un GPS marca Garmin, modelo GPSMAP-
62s y se elaboraron mapas del área destinada a pasturas dentro de cada finca usando el programa
MapSource
versión 6.16.3. Se estimó la disponibilidad de biomasa en potreros muestreando cinco
puntos aleatorios con una edad de cosecha de 19 y 20 días para la Finca 1 y 2 respectivamente. Las
muestras fueron cosechadas a una altura de 5 cm del nivel del suelo, utilizando un marco de 0,5m
x 0,5m por potrero. Se realizaron muestreos en un potrero con poca abundancia y en otro con
mucha abundancia de helecho
Pteridium caudatum (L.)
Maxonen condiciones prepastoreo
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
47
durante época seca (enero), transición (abril) y lluviosa (julio). Cada muestra fue pesada de manera
individual, luego se calculó un promedio total y se estimó la biomasa fresca por hectárea. En cada
muestreo se tomó una muestra compuesta de 1 kg y se secó en un horno de convección a 60°C
por 48 horas, para obtener su contenido de materia seca y la posterior estimación de la
producción de biomasa seca por hectárea del pasto.
Muestreo del helecho
La recolección del helecho se basó en la clasificación fenológica realizada por Borges et al. (2013),
en estado fenológico inicial (II-rebrote) y en los dos estados fenológicos tardíos o de frondas
maduras (III-juvenil y IV-adulto); esto se debió a que, de acuerdo con Rincón et al. (2016), los
estados fenológicos iniciales presentan un mayor contenido de ptaquilósido. Las muestras se
almacenaron a una temperatura de 4°C para luego ser enviadas a los laboratorios del Centro
Nacional de Innovaciones Biotecnológicas (CENIBiot), en donde fueron liofilizadas, procesadas y
cuantificadas por el método de cromatografía líquida de alta eficacia (HPLC) ultravioleta con
arreglo de diodos (Calderón et al., 2014).
Determinación del porcentaje de cobertura y consumo del helecho
La determinación del porcentaje de cobertura se realizó en la época lluviosa (julio), transición
(abril) y seca (enero). Se seleccionaron de forma aleatoria cuatro potreros por finca para establecer
la cantidad de helecho aparente. Estos potreros se clasificaron visualmente y empleando criterios
agrostológicos por medio de la estimación de la composición botánica de las pasturas, de forma
que quedaran dos con una alta presencia y dos con baja presencia del helecho. Cada uno de los
potreros se dividió de manera visual en cuatro bloques y en cada uno se lanzó 10 veces, y de
forma aleatoria, un marco de 1m x 1m (dimensiones elegidas para abarcar los helechos más
grandes), luego se capturó una foto de cada marco y se evaluó el porcentaje de cobertura en cada
una utilizando una cuadrícula virtual compuesta por 100 cuadros de 2cm x 2cm cada uno. Con los
resultados obtenidos se estimó el porcentaje de cobertura total del área de pastoreo en cada finca
al sustraer el porcentaje de cobertura de helecho (Villalobos, comunicación personal, 2018).
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
48
El cálculo del consumo de helecho se llevó a cabo de manera observacional en épocas lluviosa,
transición y seca. Se determinó por medio de fotos tomadas a los helechos que quedaron en los
marcos de 1m x 1m, antes y después del pastoreo, en el que los animales consumían esta planta en
el potrero. Asimismo, se evaluó de forma cualitativa la integridad de las frondas de los helechos en
cada foto, prestando especial atención a la ausencia de partes de las frondas o de rebrotes.
Análisis bromatológico de forrajes y de helecho
Pteridium caudatum
Las muestras compuestas de un kilogramo de forraje tomadas en los meses de abril y julio para
cada finca fueron analizadas en el laboratorio de Bromatología de la Estación Experimental Alfredo
Volio Mata. Se determinó el contenido de materia seca, proteína cruda y extracto etéreo (AOAC,
2019), y el contenido de las fracciones de la pared celular por medio de fibra detergente neutro,
fibra detergente ácida y lignina (Lourenço et al., 2017). Dichos análisis se realizaron en una muestra
de helecho
Pteridium caudatum
en estado fenológico maduro (adulto).
Análisis del contenido porcentual de ptaquilósido en leche
Se analizó el contenido de ptaquilósido presente en muestras de leche tomadas del tanque de
cada finca en las épocas lluviosa, de transición y seca, lo que resultó en un total de tres muestras
por finca. Las muestras se recolectaron 96 horas después del presunto consumo, momento en el
que se obtienen cantidades máximas de ptaquilósido estable en leche, según lo reportado por
Alonso-Amelot y Avendaño (2002). El análisis de las muestras se llevó a cabo por medio del
método de detector de arreglo de diodos con cromatografía líquida de alta eficiencia HPLC
(Calderón et al., 2014) y se realizó en el CENIBiot.
Análisis de información
La información de biomasa, porcentaje de cobertura y concentración del ptaquilósido fue
analizada por medio de estadística descriptiva.
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
49
RESULTADOS
Los análisis de los suelos muestreados en ambas fincas y en potreros con presencia del helecho, se
muestran en el Cuadro 1.
Cuadro 1.
Resultado de análisis de suelo realizado en las dos fincas experimentales del cantón de
Coto Brus.
Finca Evaluada
Componente Analizado
pH SA(%)
c
mol(+)/L
mg/L
Acidez
Ca
Mg
K
CICE
P
Zn
Cu
Fe
Mn
Finca 1 6,3
1 0,13 10,77 1,51 0,11 12,52 1 0,5 14 55 15
Finca 2 6,3
2 0,15 6,72 2,22 0,39 9,48 1 3,9 20 71 25
Valor Crítico 5,5
- 0,50 4,00 1,00 0,20 5,00 10 3 1 10 5
CICE= capacidad de intercambio catiónico, SA= saturación de acidez.
La Figura 1 muestra los porcentajes de cobertura de helecho obtenidos para cada una de las fincas
abordadas con respecto al periodo del año en que se efectuó dicha determinación.
Burgos-Álvarez et al.
Consumo de Helecho Macho
_____________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-
68 ISSN
Figura 1
. Porcentaje de cober
tura de helecho en las fincas del cantón de Coto Brus, en el periodo
de enero-
julio 2019. San José, Costa Rica. Enero 2019
La cobertura media a lo largo del periodo total fue de 17,7%
2. El comportam
iento a lo largo de los meses no fue uniforme entre fincas, ya que en la Finca 1 se
registró un declive de cuatro puntos porcentuales en la cobertura en abril, y aumentó de nuevo a
19% en julio. Por otro lado, l
a Finca 2
diferencia de dos puntos porcentuales en el valor máximo y mínimo encontrado.
La estimación de biomasa en toneladas de materia seca/ha se puede observar en la Figura 2, en la
cual, en
la Finca 1, la mayor parte de la biomasa estimada pert
humidicola
(con edad de cosecha de 19 días), mientras que la Finca 2 poseía mayor biomasa de la
especie
Brachiaria brizantha
(con edad de cosecha de 20 días)
2019).
Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
_____________________________________________________________________________________________
___________________
_________________________________________________________________________________________________________________
68 ISSN
: 2215-3527/ 2021
tura de helecho en las fincas del cantón de Coto Brus, en el periodo
julio 2019. San José, Costa Rica. Enero 2019
-Diciembre 2019.
La cobertura media a lo largo del periodo total fue de 17,7%
para la Finca 1 y de 14% para la Finca
iento a lo largo de los meses no fue uniforme entre fincas, ya que en la Finca 1 se
registró un declive de cuatro puntos porcentuales en la cobertura en abril, y aumentó de nuevo a
a Finca 2
tuvo valores similares entre muestr
eos, habiendo una
diferencia de dos puntos porcentuales en el valor máximo y mínimo encontrado.
La estimación de biomasa en toneladas de materia seca/ha se puede observar en la Figura 2, en la
la Finca 1, la mayor parte de la biomasa estimada pert
enece a la especie
(con edad de cosecha de 19 días), mientras que la Finca 2 poseía mayor biomasa de la
(con edad de cosecha de 20 días)
(Rodríguez, comunicación personal,
) e inocuidad láctea
___________________
_________________________________________________________________________________________________________________
50
tura de helecho en las fincas del cantón de Coto Brus, en el periodo
para la Finca 1 y de 14% para la Finca
iento a lo largo de los meses no fue uniforme entre fincas, ya que en la Finca 1 se
registró un declive de cuatro puntos porcentuales en la cobertura en abril, y aumentó de nuevo a
eos, habiendo una
La estimación de biomasa en toneladas de materia seca/ha se puede observar en la Figura 2, en la
enece a la especie
Brachiaria
(con edad de cosecha de 19 días), mientras que la Finca 2 poseía mayor biomasa de la
(Rodríguez, comunicación personal,
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
51
Figura 2.
Biomasa estimada en área de pastura de cada finca del cantón de Coto Brus, en el
periodo enero-julio. San José, Costa Rica. Enero 2019-Diciembre 2019.
Los resultados del análisis bromatológico realizado a los dos tipos de forrajes,
Brachiaria
humidicola
(Finca 1) y
Brachiaria brizantha
(Finca 2), se pueden observar en el Cuadro 2.
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
52
Cuadro 2.
Resultado de análisis bromatológico de los forrajes
Brachiaria humidicola
(Finca 1) y
Brachiaria brizantha
(Finca 2), según mes del año. San José, Costa Rica. Enero 2019-
Diciembre 2019.
MS=materia seca; PC= proteína cruda; FDN= fibra detergente neutro; FDA= fibra detergente ácido
El análisis bromatológico correspondiente al helecho entero de la variedad
Pteridium caudatum
existente se muestra en el Cuadro 3.
Cuadro 3
.Valores de los componentes evaluados en el análisis bromatológico de planta entera
Pteridium caudatum
. Enero 2019-Diciembre 2019.
Componente
Valor Porcentual (%)
Materia Seca (MS)
34,10
Proteína Cruda (PC)
14,65
Fibra detergente neutro (
FDN)
54,40
Fibra detergente ácido (FDA)
41,53
Lignina
17,53
Las concentraciones de ptaquilósido expresadas como pterosina B (PTB) según el estado
fenológico del helecho se muestran en el Cuadro 4.
Forrajes
Valores porcentuales de los parámetros bromatológicos (%)
Mediciones de abril
MS
PC
FDN
FDA
Extracto
Etéreo
Brachiaria
humidicola
32,22
9,21
56,07
31,72
2,06
Brachiaria
brizantha
23,98
9,61
56,33
34,18
1,73
Mediciones de julio
MS
PC
FDN
FDA
Extracto
Etéreo
Brachiaria
humidicola
23,08
9,65
53,73
31,45
3,46
Brachiaria
brizantha
20,53
9,65
58,82
34,97
1,56
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
53
Cuadro 4.
Concentración promedio de PTB (mg/kg) según estado fenológico del helecho
Pteridium caudatum
. Enero 2019-Diciembre 2019.
Finca Estado Fenológico
Concentración promedio de PTB (mg/kg) según mes
Enero
Abril
Julio
Valor
D.E.
Valor
D.E.
Valor
D.E.
1
II
532
18
553
11
420
81
III
562
21
786
100
253
74
IV
107
8
131
22
228
72
2
II
1138
100
623
23
120
25
III
508
11
656
5
139
42
IV
524
36
217
41
36
8
D.E: Desviación estándar.
La mayor concentración de pterosina B correspondió a los estados fenológicos juveniles (II y III),
mientras que en el estado IV, el contenido de pterosina B fue menor. Las concentraciones menores
en ambas fincas, sin distinción de fenología, correspondieron al mes de julio.
La Figura 3. muestra ejemplos selectivos en el consumo de los helechos por parte del ganado
lechero de las fincas evaluadas. Se encontró una mayor preferencia por los rebrotes con respecto a
las frondas maduras, que permanecieron intactas. Este comportamiento fue uniforme entre fincas y
a lo largo de todo el periodo de medición, sin importar la época del año.
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
54
Figura 3.
Ausencia de rebrotes en helechos, a causa del consumo animal. Enero2019-Diciembre
2019.
La concentración de ptaquilósido detectada en mg/L para las muestras de leche de cada finca a lo
largo del período experimental se muestra en el Cuadro 5.
Cuadro 5.
Concentración promedio de ptaquilósido (mg/L) en leche obtenida por cuantificación
con HPLC-DAD 260 nm. Enero 2019-Diciembre 2019.
Finca
Conc
entración promedio PTA (mg/L) según mes
Enero
Abril
Julio
Finca 1
ND
0,44±0,05
0,4±0,1
Finca 2
0,91±0,26
0,39±0,05
0,61±0,03
ND:no detectado
PTA: ptaquilósido
DISCUSIÓN
El pH y la acidez intercambiable fueron similares en ambas fincas y mostraron valores mayores y
menores a sus niveles críticos respectivamente. El CICE y elementos menores como Cu, Fe y Mn
mostraron valores superiores a sus niveles críticos, lo cual es común para el segundo micromineral
en suelos tropicales (Bertsch, 1998). El P y K se presentaron concentraciones menores al valor
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
55
crítico lo que es común en suelos andisoles caracterizados por estar presentes en zonas volcánicas
como Coto Brus, que recibe cenizas del volcán Barú, en Panamá (Cubero, 2015).
Los helechos del género
Pteridium
se pueden adaptar a suelos de variadas composiciones físicas
(arenosos y arcillosos) y químicas (pH entre2,8-8,6); pudiendo encontrarse en órdenes entisoles y
vertisoles, así como en suelos marrones permeables, podzoles ácidos, suelos secos, suelos con
agua superficial y suelos artificiales (Milligan et al., 2018; Senyanzobe et al., 2021). Este género
muestra mayor afinidad por suelos con pH de 3,5-5,5, una buena profundidad para que los
rizomas puedan extenderse más de un metro y una adecuada disponibilidad de nitrógeno, potasio,
fósforo y calcio (Jean, 2017). Méndez (2012) determinó que, para 337 muestras de suelo en la
región de Coto Brus, un 67% presentó un pH menor al valor crítico de 5,5, un 37% resultó en un
rango de pH de 5,5-6,5, y únicamente un 1% de las muestras presentaron un pH mayor a 6,5.
La capacidad efectiva de intercambio catiónico del suelo debe ser alta, ya que se considera un
indicador del potencial de fertilidad y capacidad de retención de elementos con alto valor
nutricional disponibles para las plantas. El sistema suelo debe ser capaz de mantener cargas
negativas y atraer cargas positivas de iones como calcio (Ca
++
), magnesio (Mg
++
), potasio (K
+
),
sodio (Na
+
), amonio (NH
4
+
), aluminio (Al
+++
) e hidrógeno (H
+
). En ambas fincas la CICE fue mayor
al valor crítico; sin embargo, valores entre 0-20 cmol(+)/L se relacionan con suelos poco fértiles y
contenidos bajos de materia orgánica (Chávez, 2015).
En lo que respecta a la acidez intercambiable, este parámetro corresponde al contenido de
aluminio e hidrógeno intercambiable en el suelo. Cuando este valor sobrepasa los 0,5 cmol(+)/L es
común observar problemas en el crecimiento de las plantas, ya que su valor óptimo debe ser
menor o igual a 0,3 cmol(+)/L (Milton, 2016). La saturación de acidez es una medida porcentual del
intercambio catiónico encontrado que se da por la ocupación del aluminio e hidrógeno, y en la
cual valores mayores al 10% pueden afectar el crecimiento de plantas poco tolerantes al aluminio,
mientras que las especies tolerantes a la acidez pueden tolerar valores máximos de hasta 60%
(Castro y Munévar, 2013).
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
56
La región de Coto Brus es lluviosa con influencia monzónica y oceánica, lo que genera una
alternancia de un régimen de lluvias intensas y épocas secas cortas (Ramírez de la Ribera et al.,
2017). Debido a lo anterior, los contrastes en producción de biomasa a lo largo del periodo
evaluado no son sorpresivos (Figura 1). Una baja disponibilidad de forraje puede modificar la
presión de pastoreo sobre los forrajes de interés, contribuyendo asía la degradación de la pastura
y a una mayor propagación y consumo de malezas como el helecho macho (Álvarez et al., 2013;
Blanco, 2012; Escalante, 2015).
La cobertura porcentual del helecho
Pteridium
en potreros puede ser afectada por diversos
factores que potencien o supriman su crecimiento, como la precipitación o la radiación solar. En el
caso de este helecho, Milligan et al. (2018) y Senyanzobe et al. (2021) señalan que con suministro
de agua y una mayor exposición a la radiación solar, el helecho puede aumentar su crecimiento,
explicando las variaciones presentes en meses de época seca y época lluviosa. Los mismos autores
indican que la capacidad adaptativa y competitividad de
Pteridium
le permite prevalecer sobre
otras especies en épocas de condiciones desfavorables con suelos erosionados, baja fertilidad e
incluso bajo condiciones de estrés. Las condiciones tropicales en la región de Coto Brus hacen que
la humedad y temperatura no sufran variaciones estacionales extremas durante el año,
favoreciendo así la liberación de esporas para su propagación y mayor prevalencia del helecho
(Eslava et al., 2019).
La presión de pastoreo puede influir sobre la presencia del helecho en las fincas, según Alonso-
Amelot (1998), el consumo del pasto (por su palatabilidad) por parte del ganado tiende a ejercer
una presión por selección, favoreciendo el crecimiento de malezas. El manejo del forraje puede
influir además sobre la presencia del helecho en las pasturas. En las dos fincas evaluadas se aplican
dosis bajas de fertilización, lo cual puede desplazar los forrajes al haber un detrimento en la
fertilidad de los suelos (Escalante, 2015).
La distribución localizada del helecho en ciertos sectores de los potreros, y su menor porcentaje de
cobertura en la Finca 2, pueden atribuirse al manejo nutricional utilizado. Esta finca utiliza
suplementación con harina de coquito a los animales al momento del ordeño, lo que podría
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
57
disminuir la presión sobre el pasto y, por consiguiente, podría presentar una mayor capacidad
competitiva contra malezas como el helecho, principalmente en épocas críticas (Milligan et al.,
2018; Senyanzobe et al., 2021).
Estos resultados permiten inferir que la presencia del helecho en potreros obedece a un efecto
multifactorial y refuerza la importancia de ejercer un control integrado sobre este tipo de malezas,
cuya capacidad adaptativa les permitirá prevalecer a lo largo del tiempo con cambios leves en
cobertura de los potreros.
La Finca 1 cuenta con disponibilidad promedio de pasto por potrero de 421 kg//MS/día en el mes
de enero y 256 kg/MS/día en el mes de julio, contemplando un aprovechamiento de 30% del
pasto (Andrade, 2006). Si se estima un consumo de materia seca por parte de los animales de 2,2%
del peso vivo (peso vivo promedio de 400 kg), esto se traduce en una demanda de 70,4 kg/MS
totales (por cada cuatro vacas), durante los dos días de ocupación de cada potrero. En la Finca 2, la
biomasa disponible fue 206,9 y 196,1 kg/MS/díapor potrero, para los meses de enero y julio
respectivamente (considerando un 30% de aprovechamiento de pasto). Si se estima un consumo
de MS de 2,1% del peso vivo, la demanda total de pasto durante los dos días de ocupación por
potrero es de 134,4 kg/MS (por cada ocho vacas). Esta estimación permite deducir que los
requerimientos de materia seca de los animales sí pueden ser cubiertos por la materia seca
promedio producida en ambas fincas.
En cuanto a la producción anual de biomasa, la Finca 1 produce un promedio de 1,73 ton MS/ha
que permite una rotación anual de 19 ciclos (33 ton MS/ha/año), coincidiendo con lo afirmado por
Escobar y Rúa (2017) para
Brachiaria humidicola
(7 a 34 ton MS/Ha/año). En el caso de la Finca 2, la
producción promedio de biomasa fue de 1,8 ton MS/ha, que permite realizar 18 ciclos (32 ton
MS/ha/año), superando lo reportado por Peters et al. (2010) para
Brachiaria brizantha
(8 a 20 ton
MS/ha/año).
Debido a que la presencia de
Pteridium
en ambas fincas se mantuvo relativamente constante
durante el año (Figura 1), las estimaciones potenciales de disponibilidad de biomasa y asignación
de materia seca deben considerar la cobertura de biomasa potencialmente consumible por el
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
58
ganado en pastoreo. De esta forma, la biomasa anual corregida por nivel de cobertura de pasto
(100% - % cobertura helecho) es menor, mostrando en ambas fincas valores de 27 ton MS/ha/año.
A partir de esta, se calculó la asignación de materia seca diaria por animal y la presión de pastoreo
diaria en cada finca, obteniéndose valores de 108 kg MS/animal/día y 762,5 m
2
/animal/día para la
Finca 1; y valores de 35 kg MS/animal/día y 227 m
2
/animal/día en la Finca 2.
Bajas cargas animales pueden resultar en un subpastoreo, que ocasionaría una producción
excesiva de biomasa y de material senescente que no es consumido por los animales, lo que
podría propiciar la aparición de malezas como el helecho. Una mayor intensificación en el uso del
forraje a través una menor asignación de materia seca por animal al día y una mayor presión de
pastoreo diaria, podrían disminuir la probabilidad de presencia de malezas. En este estudio se
observó, en promedio, un porcentaje de cobertura de helecho mayor en la Finca 1, lo cual coincide
con una asignación de materia seca por animal por día que triplica (27 % del PV) la oferta en la
Finca 2 (8,75 % del PV); teniendo esta última un porcentaje de cobertura de helecho menor
durante el período de evaluación (Figura 1).
El contenido de PC de los pastos de ambas fincas fue levemente superior a los valores de 7,7% y
8,70%, reportados en la literatura por Avella (2017), Jarma et al. (2012) y Balseca et al. (2015). Lo
contrario ocurrió con la FDN y FDA, mostrando valores menores a los reportados por estos
mismos autores (61,80%-69,64% FDN y 37,26%-48,90% FDA), mientras el extracto etéreo presentó
valores similares. Contenidos altos de proteína y bajos de fibra suelen relacionarse con edades de
cosecha menores y manejo de la cosecha (Cherney et al. 1993; Villalobos y WingChing, 2019).
El helecho evaluado presentó un contenido proteico superior (Cuadro 3) al de los pastos utilizados
en ambas fincas (hasta 5% más), lo cual podría, aunque no sea deseable, llenar parte de los
requerimientos nutricionales del ganado lechero (NRC, 2001) considerando la evidencia de su
consumo (Figura 3). Los valores del análisis bromatológico concuerdan, según Borges et al. (2013),
con los valores bromatológicos de un helecho
Pteridium
en estado fenológico joven, quienes
obtuvieron valores de MS=35,60% y PC=14,41%.
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2):42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
59
De acuerdo con los resultados obtenidos, se deduce que el consumo de rebrotes del helecho en
las fincas experimentales se puede atribuir a su contenido nutricional, ya que tienen mayor
contenido de PC que el pasto y los helechos de edad avanzada. Además, la velocidad de
crecimiento de los pastos tropicales hace que su valor nutricional se vea disminuido rápidamente
porunaumento de los carbohidratos estructurales al avanzar la madurez (González et al., 2011).
De igual forma, los rebrotes del helecho contienen menos taninos y están menos lignificados que
los estados más maduros, lo que aumenta su palatabilidad y podría explicar su consumo por parte
de los animales (Committee on Toxicity of Chemicals in Food, Consumer Products and the
Environment, 2008).
Los valores obtenidos en el análisis bromatológico concuerdan, según Borges et al. (2013), con los
valores bromatológicos de un helecho
Pteridium
en estado fenológico joven, quienes obtuvieron
valores de MS=35,60% y PC=14,41%. Estos resultados refuerzan la teoría de que los animales
consumen helecho en épocas de escasez de forraje, ya que, como se mencionó previamente, es
una especie muy resistente a condiciones adversas.
Los contenidos de ptaquilósido encontrados en este estudio (Cuadro 4) coincidencon el rango
reportado por Rincón et al. (2016) en Colombia (23-1194 mg/Kg). El contenido de ptaquilósido en
la planta puede variar según la especie de helecho en consideración, las condiciones nutricionales
del suelo, o incluso, dada la inestabilidad del compuesto, a la forma química en que este se
encuentre (ptaquilósido, pterosina B, o dienona) (Rincón et al., 2016). La altitud puede influir sobre
el contenido del ptaquilósido, mostrando concentraciones menores en las frondas del helecho a
medida que aumenta este parámetro, especialmente por encima de los 1700 m.s.n.m. (Alonso-
Amelot et al., 1998).
Debido a que en estados juveniles el contenido de ptaquilósido fue mayor (Figura 3), el control del
helecho debe realizarse antes de que la planta alcance su etapa juvenil. La composición nutricional
del helecho
Pteridum
varía considerablemente en términos de materia seca y proteína cruda de
acuerdo con su estado fenológico, aumentando el primero y disminuyendo el segundo según pasa
del estado de rebrote (MS=16%; PC=21,44%) a plántula joven (MS=35,6%; PC=14,41%) y planta
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2): 42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
60
adulta (MS=43,30%; PC=12,3%) (Borges et al
.,
2013). Los mismos autores indican que el extracto
etéreo (1%-2%) y la energía metabolizable (3,3 Mcal/Kg MS) son muy poco variables.
El consumo de helecho encontrado en ambas fincas puede atribuirse al contenido nutricional de
los rebrotes (mayor contenido de PC), debido a que ambas fincas producen suficiente biomasa
para llenar los requerimientos de materia seca de animales en producción. Asimismo, la
preferencia por el rebrote también se puede atribuir a su alta palatabilidad por su bajo contenido
de taninos y a que está menos lignificado que los estados maduros (Borges et al
.,
2013); lo que
concuerda con el comportamiento de alimentación selectivo visto en el campo.
A nivel de literatura, las concentraciones de PTA (mg/L) en leche reportadas suelen ser muy
variables. Autores como Calderón et al
.
(2014) obtuvieron en Ecuador concentraciones de
ptaquilósido significativamente elevadas en comparación con las obtenidas en el presente estudio
(1790 mg/L), que también difieren de los 250 mg/L reportadas por Reis et al
.
(2014) en Dinamarca.
En el espectro inferior, Fisher et al. (2011) reportaron 22 mg/L en un estudio realizado en Suiza,
mientras Bonadies et al
.
(2011) informaron de 1,5 mg/L en pruebas efectuadas en Italia.
El tiempo transcurrido desde el momento de la ingesta hasta la excreción de ptaquilósido en leche
indica que éste se puede detectar 38 horas post ingestión, alcanzándose un pico alrededor de las
96 horas en ingestas sostenidas, o bien empezando a decrecer 86 horas después de realizada la
última ingestión (Alonso-Amelotet al
.,
1998). Existe además una correlación lineal significativa (r
2
=
0,98) entre la biomasa de helecho consumida y la cantidad que se manifiesta posteriormente en la
leche, al alcanzarse el pico máximo (Aranhaetal., 2014).
Los resultados de ptaquilósido en leche obtenidos en esta investigación son bajos en comparación
a las concentraciones obtenidas por otros investigadores. Si bien en este estudio no se estimó el
consumo de helecho por los animales, su presencia en los potreros debe controlarse para evitar el
posible consumo que está ocurriendo, demostrado por el contenido de ptaquilósido en leche y su
potencial toxicológico.
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2): 42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
61
CONSIDERACIONES FINALES
El presente estudio refleja que en fincas en las que el manejo de pasturas no incluye el control del
helecho
Pteridium
en los potreros, puede haber consumo de este por el ganado, principalmente
en épocas de escasez de forraje. La mayor ingesta se da en estados fenológicos juveniles del
helecho, durante los cuales el contenido de ptaquilósido es mayor.
Se detectó el ptaquilósido en leche de vacas que consumen el helecho
Pteridium
en bajas
concentraciones de 0,39mg/L hasta 0,91 mg/L, por lo que se debe concientizar a los productores
de áreas rurales sobre los peligros del consumo de este tipo de malezas por parte de sus animales.
Su consumo representa un problema de salud animal y un riesgo para la salud pública por su
transferencia del ptaquilósido a productos de consumo humano y su potencial efecto toxicológico.
Debido a la detección de ptaquilósido en leche, se recomienda que las empresas encargadas de su
recolección empleen métodos de detección de este compuesto como medida de prevención, así
como la evaluación de la invasión de esta maleza en los potreros.
LITERATURA CITADA
Association of Officiating Analytical Chemists(AOAC). 2019. Official methods of Analysis (OMA).
Edición N° 21.
Alonso-Amelot, M.E., Castillo, U., Smith, B.L., y Lauren, D. 1998. Excreción, a través de la leche, de
ptaquilósido en vacas alimentadas con helechos. Una evaluación cuantitativa (en inglés). Le
Lait, INRA Editions, 78(4): 413–423.
Alonso-Amelot, M.E., y Avendaño, M. 2002. Carcinogénesis humana y helecho macho: una revisión
de la evidencia (en inglés). Sexta Edición, Volumen 9, Current Medicinal Chemistry, 9: 675–
686.
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2): 42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
62
Álvarez, A., Herrera, R.S., Diaz, L., y Noda, A. 2013. Influencia de las precipitaciones y la temperatura
en la producción de biomasa de clones de
Pennisetumpurpureum
. Revista Cubana de
Ciencia Agrícola, 47(4): 413–417.
Andrade, M. 2006. Evaluación de técnicas de manejo para mejorar la utilización del pasto kikuyo
(
Pennisetumclandestinum
Hochst. ex Chiov) en la producción de ganado lechero de Costa
Rica. Tesis Licenciatura. Universidad de Costa Rica. San José, Costa Rica.
Aranha, P. C., Rasmussen, L. H., Hansen, H. C. B., Strobel, B. W., y Friis, C. 2014.Determinación de
ptaquilósido y pterosina B derivados de helechos (
Pteridiumaquilinum
) en plasma, orina y
leche de ganado (eninglés). Journal of Chromatography B: Analytical Technologies in the
Biomedical and Life Sciences, (1): 44–51.https://doi.org/10.1016/j.jchromb.2014.01.022
Aranha P. C., Rasmussen, L. H., Wolf, G.A., Jensen, H., Hansen H.C., y Friis, C. 2019. Destino del
ptaquilósido, una toxina del helecho macho, en el ganado (En Inglés). PLoS ONE 14(6):
https://doi.org/1–18. 10.1371/journal.pone.0218628
Avella, L. 2017. Análisis de la composición nutricional de
Brachiariahumidicola
y
Brachiariatoledo
en
el pie de Monte Llanero. Participación en proyecto de investigación "Implementación de un
modelo de partos estacionales en un sistema de cría/doble propósito bovino en el
Piedemonte Llanero". Universidad de La Salle. Bogotá, Colombia.
Bertsch, F. 1998. La fertilidad de los suelos y su manejo. Primera Edición. Asociación Costarricense
de la Ciencia del Suelo. San José, Costa Rica. 157p.
Blanco, F..J. 2012. Valores analíticos de ganado vacuno en régimen extensivo expuesto al consumo
de helechos. Tesis. Doctorado. Universidad Complutense de Madrid. Madrid, España.
Bonadies, F., Berardi, G., Nicoletti, R., Romolo, F., De Giovanni, F., Marabelli, R., Santoro, A., Raso, C.,
Tagarelli, A., Roperto, F., Russo, V., y Roperto S. 2011. Un nuevo método muy sensible de
evaluación de ptaquilósido, el principal carcinógeno de helechos en la leche de animales de
granja (en inglés). FoodChemistry, 124: 660–
665.https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2010.05.059
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2): 42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
63
Borges, A., Domínguez, L., Camacaro, O., y Graterol, A. 2013. Composición bromatológica de
Pteridiumaquilinum
subs.
Arachnoideum
colectado en el municipio Bolívar, estado Yaracuy,
Venezuela. Revista de la Facultad de Agronomía (LUZ), 30: 431–440.
Cáceres, Y., Naya, M., Calcagno, M., y Alonso, M. 2012.Influencia del pretratamiento de helecho
(
Pteridiumcaudatum L.Maxon
) sobre el rendimiento de extracción de glicósidos y
pterosinas de Illudane (en inglés).PhytochemicalAnalysis, 24: 290–
295.https://doi.org/10.1002/pca.2409
Calderón, A., Sánchez, L., Mancebo, B., Marrero, E., Chiriboga, X., y Silva, J. 2014. Residualidad del
ptaquilósido en la leche procedente de granjas bovinas en tres cantones de la provincia
Bolívar, Ecuador. Revista de Salud Animal, 36(1): 23–24.
Castro, H., y Munevar, O. 2013. Mejoramiento químico de suelos ácidos mediante el uso
combinado de materiales encalantes.Revista U.D.C.A. Actualidad& Divulgación Científica,
16(2): 409–416.https://doi.org/10.31910/rudca.v16.n2.2013.913
Chávez, R. 2015. Comparación de dos métodos de determinación de la capacidad de intercambio
catiónico en suelos de la región central de Honduras. Tesis Licenciatura, Universidad del
Zamorano. Zamorano, Honduras.
Cherney, D. J. R., Cherney, J. H., y Lucey, R. F. 1993. Cinética de la digestión in vitro y calidad de los
pastos perennes según la influencia de la madurez del forraje (en inglés). Journal of Dairy
Science, 76(3), 790–797. https://doi.org/10.3168/jds.S0022-0302(93)77402-0
Committee on Toxicity of Chemicals in Food, Consumer Products and the Environment. 2008.
Declaración sobre el riesgo para los consumidores de ingerir alimentos derivados de
animales que han comido helecho (en inglés).
https://cot.food.gov.uk/sites/default/files/cot/cotstatementbracken200805.pdf (Consultado
2 de abril, 2018).
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2): 42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
64
Cubero, D. 2015. Suelos de Costa Rica Orden Andisol: boletín técnico.
http://www.mag.go.cr/bibliotecavirtual/Av-1828.PDF (Consultado 15 de marzo, 2020).
Da Silva, C. 2017. Contribución a la caracterización del sistema agrícola de la isla de Faial,
Archipiélago de las Azores (en Portugués). Tesis Maestría.Universidadde Lisboa. Lisboa,
Portugal.
Escalante, M.A. 2015. Estado de degradación de las pasturas de la asociación de ganaderos de
Aucayacu-La Morada. Tesis Licenciatura, Universidad de La Selva. Perú.
Escobar, M., y Rúa, M. 2017. Ficha técnica de
Brachiariahumidicola
. En: Catálogo de Gramíneas.
Herbario de Cultura Empresarial Ganadera (CEG) Internacional. Colombia.
https://culturaempresarialganadera.files.wordpress.com/2017/01/ft-brachiaria-humidicola-
ceg-2017.pdf (Consultado 13 de septiembre, 2019).
Eslava, F., Jiménez, K., Estrada, M., y Muñiz, M. 2019. Morfo-anatomía del ciclo de vida del helecho
Pteridiumaquilinum
(
Dennstaedtiaceae
) en cultivo in vitro. Rev. Biol. Trop., 68(1): 12–22.
Fischer, W.J., Schilter, B., Tritscher, A.M., y Stadler, R.H. 2011. Contaminantes de la leche y los
productos lácteos: Contaminantes ambientales (en Inglés). https://kundoc.com/pdf-
contaminants-of-milk-and-dairy-products-environmental-contaminants-.html (Consultado
30 de septiembre, 2019).
García, R., Quiles, A., Hevia, M., y Míguez, M. 2017. Agentes causales de intoxicaciones mortales en
ganado bovino en España. Información Técnica Económica Agraria, 20: 1–16.
Gomes, J., Magalhaes, A., Michel, V., Amado, I., Aranha, P., Ovesen, R., Hansen, H., Gartner, F., Reis,
C.A., y Touati, E. 2012.
Pteridiumaquilinum
y su toxina ptaquiloside inducen una respuesta al
daño del ADN en las células epiteliales gástricas, un vínculo con la carcinogénesis gástrica
(en inglés). ToxicologicalSciences, 126(1): 60–71.https://doi.org/10.1093/toxsci/kfr329
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2): 42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
65
González, I., Betancourt, M., Fuenmayor, A., y Lugo, M. 2011. Producción y composición química de
forrajes de dos especies de pasto Elefante (
Pennisetumsp
.) en el Noroccidente de
Venezuela. Zootecnia Tropical, 29(1): 103–112.
Hernández, S. 2010. Importancia de la fibra en la alimentación de los bovinos. Tesis Licenciatura,
Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Michoacán, México.
Holm, L., Schmidt, B., y Sheffield, E. 2013. Ptaquilósido en esporas de helechos de Gran Bretaña (En
Inglés). Chemosphere, 90: 2539–2541.https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2012.10.092
Jarma, A., Maza, L., Pineda, A., Ciodaro, y J. 2012. Aspectos fisiológicos y bromatológicos de
Brachiariahumidicola
. Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia, 7(1): 88-99.
Jean, A. 2017. Efecto de la invasión de
Pteridiumaquilinum
(
L.)
Kuhn (helecho), sobre las
propiedades físico-químicas del suelo y la diversidad vegetal en el estado de Quintana Roo.
Tesis. El Colegio de la Frontera Sur. México.
López, Y.A. 2010. Diagnóstico de hematuria enzoótica bovina en ganado de agostadero en el norte
del estado de Durango. Tesis Licenciatura, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro.
Coahuila, México.
Lourenço, M.S., Messana, J.D., Sader, A.P., Canesin, R.C., Malheiros, E.B., Castagnino, P.S., y
Berchielli, T.T. 2017. Comparación de métodos de laboratorio para evaluar el contenido de
fibra en los piensos (en inglés, con resumen en Español). Rev.Colomb.Cienc.Pecu
.
, 30:21–29.
Marrero, E., y Calderón, A. 2012. Plantas tóxicas e inocuidad alimentaria: Hematuria Enzoótica
Bovina por
Pteridiumspp
. un problema relevante de salud. Rev. Salud Anim, 34(3): 137–143.
Méndez, J.C. 2012. Estudio de la fertilidad de los suelos de Costa Rica con base en los registros de
los análisis de los laboratorios de suelos y foliares del CIA/UCR durante el periodo 2006-
2010. Tesis Licenciatura, Universidad de Costa Rica. San Pedro, Costa Rica.
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2): 42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
66
Milligan, G., Booth, K.E., Cox E.S., Pakeman, R.J., Le Duc, M.G., Connor, L., Blackbird, S., y Marrs, R.H.
2018. Cambio de las propiedades del ecosistema cambiando la dominante especie: Impacto
de
Pteridiumaquilinum
-control y brezales tratamientos de restauración en propiedades de
suelo seleccionadas (en Inglés). Journal of Environmental Management, 207:1–9.
https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2017.11.013
Milton, T. 2016. Manejo de suelos ácidos de las zonas altas de Honduras: conceptos y métodos.
Primera Edición. Instituto Interamericano de Cooperación para la Agricultura
(IICA).Honduras.
NationalResearch Council (NRC). 2001. Requerimientos de nutrientes del ganado lechero (en
inglés). Sétima Edición. TheNationalAcademiesPress. Washington, Estados Unidos.
Oliveros, A., Calcagno, M., Naya, J.L., Ávila, M., y Alonso, M. 2015. Cáncer gástrico humano,
carcinógenos de
Helicobacter pylori
y helechos: una hipótesis de conexión (en Inglés).
Medical Hypotesis, 1–36. https://doi.org/10.1016/j.mehy.2015.11.007
Oliveros, A., y Alonso, M. 2010. Polimorfismo cianógeno en brackens,
Pteridiumarachnoideum
y
P.
caudatum
, de los Andes del Norte.Quim. Nova, 33(7): 1520–1524.
Peters, M., Horacio, L., Schmidt, A., e Hincapié, B. 2010. Especies forrajeras multipropósito:
Opciones para productores del trópico americano. Centro Internacional de Agricultura
Tropical. Colombia.
Ramírez de la Ribera, J., Zambrano, D.A., Campuzano, J., Verdecia, D.M., Chacón, E., Arceo, Y.,
Labrada, J., y Uvidia, H. 2017. El clima y su influencia en la producción de los pastos. Revista
Electrónica de Veterinaria, 18(6): 1–12.
Ramwell, C. T., Beinum, W. Van, Rowbotham, A., Parry, H., Fera, C. R., Rowbotham, A., Parson, S.
2010. Ptaquilósido y otras toxinas de helechos: una evaluación preliminar del riesgo (en
Inglés).TheFood and EnvironmentResearch Agency. El Reino Unido.
Nutrición Animal Tropical
_________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2): 42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
67
Reis P.C., Bruun, H.C., y Rasmussen, L. 2014. Determinación de ptaquilósido y pterosina B derivados
de helechos
Pteridiumaquilinum
en plasma, orina y leche de ganado (en Inglés). Journal of
Chromatography B, 952: 44–51.https://doi.org/10.1016/j.jchromb.2014.01.022
Rincón, D., Diaz, G., y Gardner, D. 2016. Detección de ptaquilósido en diferentes estados
fenológicos de “helecho macho” (
Pteridiumaquilinum)
y análisis de muestras de leche en
granjas con hematuria en Tolima, Colombia. Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia,
11(1): 72–77.
Rodríguez, K. 2017. Identificación y genotipificación de los tipos de virus de papiloma bovino en
sangre periférica u orina de animales afectados por Hematuria Vesical Enzoótica Bovina.
Tesis Licenciatura. Universidad de Cuenca. Cuenca, Ecuador.
Salazar, M. 2015. Calibración de dos métodos de diagnóstico de la fertilidad de suelos cultivados
con yuca (
Manihotesculentacrantz
) en el trópico húmedo de Costa Rica. Tesis Licenciatura,
Instituto Tecnológico de Costa Rica. San Carlos, Alajuela, Costa Rica.
Schweizer, S. 2011. Muestreo y análisis de suelo para diagnóstico de fertilidad. Instituto Nacional de
Innovación y Transferencia en Tecnología Agropecuaria y Ministerio de Agricultura y
Ganadería. Costa Rica.
Senyanzobe, J.M., Mulei, J., Bizuru, E., Nsengumuremyi, C. 2021. Datos sobre muestreo de
vegetación en áreas dominadas por
Pteridiumaquilinum
en el bosque de Nyungwe,
provincia occidental de Ruanda (en inglés). Data in Brief, 34: 1–4.
https://doi.org/10.1016/j.dib.2021.106772
Tourchi, M. 2014. Múltiples efectos del helecho macho en condiciones in vivo e in vitro (En Inglés).
Asian Pacific Journal of Cancer Prevention, 15: 7507–
7509.https://doi.org/10.7314/APJCP.2014.15.18.7505
Verde, G., García, M., Chavera, A., Gonzáles, C., y Falcón, N. 2017. Diagnóstico Clínico de la
Hematuria Vesical Enzoótica Bovina por Uroanálisis de la Provincia de Oxapampa,
Perú.Revista de Investigaciones Veterinarias del Perú, 28(3): 522–
529.https://doi.org/10.15381/rivep.v28i3.13286
Burgos-Álvarez et al. Consumo de Helecho Macho
(Pteridium caudatum
) e inocuidad láctea
________________________________________________________________________________________________________________
_________________________________________________________________________________________________________________
Nutrición Animal Tropical 15(2): 42-68 ISSN: 2215-3527/ 2021
68
Villalobos, L y WingChing, R. 2019. Remoción mecánica del material senescente para la
recuperación de pasturas. Agronomía Mesoamericana, 30(3): 821-840.
https://doi.org/10.15517/am.v30i3.36625
