Nutrición Animal Tropical: 1-35. Enero-Junio, 2023
ISSN: 2215-3527 / DOI: 10.15517/nat.v17i1.54085
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1 Este trabajo formó parte del proyecto de investigación 737-C0-180. Uso de la lombriz roja californiana (
Eisenia fetida
) en la
nutrición de alevines de tilapia azul (
Oreochromis aureus
).
2 Universidad de Costa Rica. Escuela de Zootecnia. San Pedro. San José. Correo electrónico: lucia.salazarmurillo@ucr.ac.cr
(https://orcid.org/0000-0002-5833-7795).
3 Universidad de Costa Rica. Escuela de Zootecnia. Estación Experimental Alfredo Volio Mata. La Unión. Cartago. Correo
electrónico: alejandro.chacon@ucr.ac.cr. (https://orcid.org/0000-0002-8454-9505).
4 Universidad de Costa Rica. Escuela de Zootecnia. San Pedro. San José. Autor de correspondencia; juanignacio.herrera@ucr.ac.cr.
(https://orcid.org/0000-0001-5004-0826).
Recibido: 08 julio 2022 Aceptado: 30 enero 2023
Esta obra está bajo licencia internacional CreativeCommons Reconocimiento-NoComercial-SinObrasDerivadas 4.0.
Artículo científico
Crecimiento, eficiencia y composición de tilapia (
Oreochromis aureus
) alimentada con
lombriz roja (
Eisenia fetida
)1
Lucía Salazar-Murillo 2, Alejandro Chacón-Villalobos 3, Juan Ignacio Herrera-Muñoz 4
RESUMEN
El alimento balanceado para tilapia está conformado principalmente por harina de pescado,
harina de soya y otros productos proteicos de alto costo, convirtiendo a la
Eisenia fetida
en
una alternativa para la sustitución proteica en la alimentación de estos peces. El presente
trabajo de investigación tuvo como objetivo evaluar el efecto de la sustitución de materia seca
por lombriz roja (
Eisenia fetida
) en la dieta de alevines de tilapia (
Oreochromis aureus
) sobre
parámetros zootécnicos, índices corporales y composición química en peces llevados hasta la
fase de engorde. El estudio se llevó a cabo en el Módulo Acuícola de la Estación Experimental
Alfredo Volio Mata (EEAVM), entre mayo y septiembre de 2021. Se sembraron 8 alevines por
pecera reversados hormonalmente (8 peceras en total) con un peso inicial promedio de 3,24
g ± 0,09 g. En la fase inicial, se utilizaron dos tratamientos, el tratamiento control (T0) y el
tratamiento con un 50% de sustitución de alimento balanceado por la lombriz roja
deshidratada (T1) en la materia seca. En la fase de engorde, se mantuvieron las mismas
unidades experimentales, pero la alimentación fue de 100% de alimento balanceado. Se
determinó el efecto de esta sustitución en la ganancia de peso, incremento en la longitud
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estándar y el ancho, tasa de crecimiento específico (TCE), tasa de conversión alimenticia (FCR),
coeficiente térmico de crecimiento (CTC), eficiencia en el uso de proteína (PER), índice
gonadosomático (IGS), índice hepatosomático (IHS), índice viscerosomático (IVS), relación
cabeza/cuerpo y composición química final del tejido de los peces. En la ganancia de peso,
incremento en la longitud estándar y el ancho, TCE, CTC, PER, IHS, IGS y composición química
de los tejidos no se observaron diferencias significativas (p>0.05); en el FCR, IVS y relación
cabeza/cuerpo sí se obtuvo diferencias significativas (p<0.05).
Palabras Clave: Parámetros zootécnicos, composición química, niveles de sustitución, nutrición
animal, acuicultura.
ABSTRACT
Growth, efficiency, and composition of Tilapia (
Oreochromis aureus
) fed with red earth worm
(Eisenia fetida)
. Balanced diets for tilapias are based mainly on fishmeal, soybean meal, and
other high-cost protein ingredients, making
Eisenia fetida
an alternative for protein substitution
in feeds for these species. The objective of this research was to evaluate the effect of the
substitution of the red earth worm (
Eisenia fetida
) in the diet of tilapia fingerlings (
Oreochromis
aureus
) on zootechnical parameters, body indices, and chemical composition in fish carried up
to the fattening phase. In the Aquaculture Module of the Alfredo Volio Mata Experimental
Station (EEAVM), between May and September 2021, 8 hormonally reversed fingerlings were
stocked per tank (8 tanks in total) with an initial average weight of 3.24 g ± 0.09 g. In the initial
phase, two treatments were used, the control treatment (T0) and the treatment with a 50%
substitution of balanced feed for the dehydrated earth worm (T1) in dry matter. In the fattening
phase, the same experimental units were used, but the feed was 100% based on commercial
diet. The effect of this substitution was evaluated on weight gain, increase in standard length
and width, specific growth rate (SGR), feed conversion ratio (FCR), thermal growth coefficient
(CTC), protein use efficiency (PER), gonadosomatic index (IGS), hepatosomatic index (HIS),
viscerosomatic index (VIS), head/body ratio and final chemical composition of the fish tissue.
Salazar-Murillo, et al. Crecimiento, eficiencia y composición de tilapia alimentada con lombriz roja.
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In weight gain, increase in standard length and width, SGR, CTC, PER, IHS, IGS, and chemical
composition of the tissues, no significant differences were observed (p>0.05); where as in the
FCR, IVS, and head/body ratio, significant differences were obtained (p<0.05).
Keywords: Zootechnical parameters, chemical composition, substitution levels, animal nutrition,
aquaculture.
INTRODUCCIÓN
A partir del aumento de la población mundial, la pesca de captura ha sufrido un estancamiento
por sobreexplotación (Subasinghe et al., 2019), la acuicultura representa una importante
estrategia para garantizar la seguridad alimentaria en muchas regiones.
En Costa Rica, la Tilapia es la principal especie cultivada en las producciones acuícolas,
representando un 80% de la producción nacional en el año 2019 (16 667 ton) (Peña-Navarro y
Chacón-Guzmán, 2019). Esta especie presenta características muy propicias para la actividad,
como costos de producción razonables, resiliencia en las condiciones ambientales y tolerancia
al hacinamiento y bajos niveles de oxígeno (Alvarenga-Pérez et al., 2017).
Muchos de los productores nacionales son medianos o pequeños y suelen enfrentar no sólo
retos organizacionales, sino también altos costos productivos. La alimentación suele ser el más
representativo de estos costos operacionales, llegando a abarcar hasta un 63% de los mismos
(Sánchez y Cambronero, 2016). Parte de las razones de esto derivan de que la ración
alimenticia debe satisfacer adecuadamente los requerimientos de proteína y aminoácidos
esenciales de los peces, los cuales suelen superar un 32% de proteína (Torres-Novoa y
Hurtado-Nery, 2012). Por esta razón, se requiere formular dietas con ingredientes de alto valor
proteico, siendo la harina de pescado el de mayor proporción (Alvarenga-Pérez et al., 2017).
En muchos casos estos ingredientes son importados, factor que impacta aún más su costo
(Sarker et al., 2018).
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Los requerimientos nutricionales varían según la etapa fisiológica de los peces. En cuanto a la
proteína, los alevines requieren una mayor cantidad (45%) en contraste con los adultos en
etapa de finalización (30%) (Nicovita, 2022). Asimismo, el sexo de los animales es importante
desde el punto de vista productivo debido a que las hembras crecen menos que los machos
por el desarrollo de su sistema y comportamiento reproductivo cuando llegan a la madurez
sexual (Bombardelli, 2017).
Actualmente, el sector acuícola tiene como objetivo la búsqueda de ingredientes más
rentables, y la lombriz roja californiana (
Eisenia fetida
) se ha considerado como una fuente
alternativa de proteína (Musyoka et al., 2019). Este oligoqueto puede llegar a contener hasta
un 60% de proteína en base seca, con una digestibilidad mayor al 95% y excelente composición
de aminoácidos; presenta entre 7-10% de grasa, 8-20% de carbohidratos, un contenido
energético de 4000 kcal/kg de energía bruta y 2-3% de minerales (Hleap-Zapata et al., 2017).
El perfil nutricional anterior indica que la lombriz roja californiana puede ser utilizada como
una fuente de alimento para especies como la
Oreochromis spp
., sustituyendo hasta un 25%
de las fuentes proteicas usuales. Asimismo, presenta una baja mortalidad, un ciclo de
maduración y reproducción rápido y casi nula trasmisión de enfermedades (Alvarenga-Pérez
et al., 2017; Gunya et al., 2016).
El presente trabajo de investigación tuvo como objetivo evaluar el efecto de la sustitución de
la lombriz roja (
Eisenia fetida
) en la dieta de alevines de tilapia (
Oreochromis aureus
) sobre
parámetros zootécnicos, índices corporales y composición química en peces llevados hasta la
fase de engorde.
MATERIALES Y MÉTODOS
Localización
El presente estudio fue realizado entre mayo y setiembre del 2021 en el Módulo de
Investigación Acuícola de la Estación Experimental Alfredo Volio Mata (EEAVM), perteneciente
Salazar-Murillo, et al. Crecimiento, eficiencia y composición de tilapia alimentada con lombriz roja.
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a la Universidad de Costa Rica, establecido en Ochomogo, Cartago, Costa Rica. La cantidad
total requerida de biomasa de lombriz roja californiana se adquirió en el módulo de
vermicompost de la EEAVM, el cual utiliza como sustrato excretas de bovinos lecheros. Por otra
parte, los alevines reversados hormonalmente de tilapia azul (
Oreochromis aureus
) que se
utilizaron en el experimento se obtuvieron en la Estación Acuícola Diamantes ubicada en
Guápiles, Pococí, perteneciente al Instituto Costarricense de Pesca y Acuicultura (INCOPESCA).
Diseño y condiciones experimentales
Obtención y preparación de la lombriz roja californiana (
E. fetida)
El procesamiento de la
E. fetida
inició con la separación de lombrices del sustrato por medio
de su exposición a una fuente de luz, en vista de la fotofobia presentada por esta especie
(Bhambri et al., 2018). A continuación, fueron sometidas a un proceso de escaldado, el cual
consistió en su inmersión en agua a 90 °C por un minuto, seguida de otro minuto en agua
helada. Este proceso tuvo como objetivos principales realizar el sacrificio rápido de los anélidos
por choque térmico e inactivar metabolitos no deseados como la lisenina, compuesto conocido
por provocar una reducción en la digestibilidad y palatabilidad del producto final (Musyoka, et
al., 2019). Seguidamente, las lombrices se sacaron del agua fría y fueron escurridas para
colocarlas en bandejas y realizar un secado por una hora a 70 °C, utilizando un bombillo
térmico para reducir su humedad. El sustrato ya deshidratado se cortó hasta obtener un
producto con una granulometría aproximada de 2 mm o menos, que fue empacado en bolsas
plásticas para congelarse a -20 °C y conservarlo hasta ser utilizado.
Manejo inicial de los alevines de tilapia azul (
Oreochromis aureus)
Inicialmente, se adquirieron aproximadamente 300 animales masculinizados por medio del
protocolo de aplicación de hormona 17 alfa-metiltestosterona, utilizando una dosis de 60
mg/kg de alimento, con el fin de obtener una población monosexual de machos (Vega-Galarza
et al., 2021); este procedimiento fue establecido y ejecutado en las instalaciones de la Estación
Acuícola Diamantes del INCOPESCA. Una vez finalizado el ensayo de alimentación y con el fin
de corroborar la efectividad del proceso de inducción sexual, se realizó el sexado a todos los
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animales por medio de observación de la papila genital, identificando el orificio ovopositor en
hembras. Al momento de su llegada, se hizo una selección de los animales por pesos similares
para distribuirlos en las peceras con una capacidad máxima de 56 L; el peso promedio inicial
fue de 1,8 g. Se colocaron 12 peces por pecera con el fin de asegurar la cantidad de peces
necesaria en caso de posibles mortalidades. Pasaron por una aclimatación de diez días en la
que fueron alimentados a saciedad con alimento comercial 1,5 mm, código DAA-774-103
(MAG, 2022), mismo utilizado durante todo el experimento.
Una vez finalizada la aclimatación, se seleccionaron ocho alevines por pecera, constituyéndose
cada una como unidad experimental. Considerando una densidad inicial de 0,5 kg/m3 y
destinando cuatro peceras a cada repetición (línea), se trabajó con un total de ocho peceras
en dos repeticiones y con 64 individuos en total para la fase de inicio. Cada línea de peceras
estaba conectada a un filtro externo tipo “canister” con una capacidad de recambio de 800
litros por hora, con espuma de poliuretano de baja densidad como material filtrante y una
filtración biológica de tipo lecho móvil. En cada pecera se colocaron seis tubos de PVC de 50
mm de diámetro y 12 cm de longitud divididos en dos grupos de tres como enriquecimiento
ambiental, con el fin de brindar refugio a los peces y reducir el estrés. Al comienzo de la fase
de inicio, los alevines presentaron un peso de 3,24 g ± 0,09 g; este periodo tuvo una duración
de 45 días durante el cual se mantuvieron los animales con un fotoperiodo de 12 h/12 h,
utilizando un control de luz artificial.
Durante la fase de engorde, se utilizó un sistema de tres tanques de fibra de vidrio de 2700 L
cada uno, que contaban con una bomba de 0,75 caballos de fuerza (para un recambio de 72%
por hora) y un sistema de filtración compuesto de un filtro mecánico artesanal de fibra de
algodón y otro filtro biológico de lecho móvil granular expandible. Las unidades
experimentales de esta fase correspondieron a las mismas utilizadas en la fase inicial; sin
embargo, estas se trasladaron a ocho jaulas con un marco cuadrado de flotación distribuidas
entre los tres tanques. En cada jaula se sembraron los ocho peces con un peso promedio de
29,85 g ± 1,52 g correspondientes a cada unidad experimental provenientes de la fase inicial.
Durante esta fase las tilapias fueron alimentadas con alimento balanceado de 3 mm, código
DAA-762-032 (MAG, 2022).
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Cabe mencionar que, en ambas fases del experimento, se utilizó un modelo de sistema de
recirculación del agua (RAS, por sus siglas en inglés) y se monitorearon y controlaron los
parámetros de calidad de agua (pH, oxígeno disuelto, salinidad, amoniaco, nitritos, nitratos y
temperatura). Para ello, antes de la primera alimentación diaria, se realizó la medición del
oxígeno, salinidad y pH con un instrumento multiparamétrico (Professional Plus, YSI). Por otra
parte, semanalmente se utilizó un kit colorimétrico para medir los nitratos (Freshwater Master
Test Kit, API).
Figura 1. Valores promedio del agua durante
todo el experimento: temperatura (ºC) (A);
oxígeno disuelto (DO) (B); pH (C); y salinidad (ppt) (D).
3
4
5
6
7
8
5/4/21 6/3/21 7/3/21 8/2/21 9/1/21
DO (mg/L)
Fecha
B
21
23
25
27
29
5/4/21 6/3/21 7/3/21 8/2/21 9/1/21
Temperatura (oC)
Fecha
A
3
5
7
9
5/4/21 6/3/21 7/3/21 8/2/21 9/1/21
pH
Fecha
C
0
0,5
1
1,5
2
2,5
5/4/21 6/3/21 7/3/21 8/2/21 9/1/21
Salinidad (ppt)
Fecha
D
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Tratamientos del ensayo de alimentación
Los tratamientos fueron asignados a las diferentes peceras en un diseño completamente
aleatorizado de un factor con dos tratamientos en cuatro repeticiones cada uno. Se trabajó
con un tratamiento control (T0), constituido por alimento balanceado comercial en un 100% y
un tratamiento (T1), con sustitución del alimento balanceado comercial por 50% de lombriz
deshidratada en términos de materia seca (MS).
Se realizó un análisis proximal de los alimentos comerciales utilizados durante el experimento
para determinar si el aporte nutricional reportado coincidía con la realidad. El alimento
empleado durante la aclimatación y la fase inicial del experimento reportó una composición
distinta al utilizado en la fase de engorde, atendiendo los cambiantes requerimientos de los
animales conforme crecieron. La composición nutricional real en base seca de los alimentos
utilizados y las diferencias nutricionales entre ellos se puede observar en el Cuadro 1. Este está
acompañado de la composición nutricional de la lombriz roja deshidratada ofrecida durante la
primera fase experimental.
Cuadro 1. Composición nutricional de los alimentos e ingredientes utilizados durante la fase
experimental.
Nutriente
Alimento comercial
de 1,5 mm
Alimento comercial
de 3 mm
Lombriz roja
californiana
Materia seca (%)
87,98
85,91
75,00
Proteína cruda (%)
47,81
35,99
71,54
Extracto etéreo (%)
5,39
4,08
5,05
Cenizas (%)
10,35
10,31
8,40
Energía bruta (Cal/g)
4786
4615
5282
Cada tratamiento contó con una ración diaria ofrecida, estimada tomando en cuenta la
capacidad máxima de consumo de materia seca de los animales, esta representó un porcentaje
de la biomasa cambiante según la fase de crecimiento (Arce, 2014). La tasa de alimentación
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(TAD) conforme pasó el tiempo y según la semana y fase experimental, se muestra en el Cuadro
2. Cabe destacar que las dietas ofrecidas durante la fase de inicio no fueron isoproteicas o
isoenergéticas.
Cuadro 2. Variación de la TAD a lo largo a lo largo del periodo experimental.
Inicio
Engorde
Semana 1-2
7%
Mes 1
3,5%
Semana 3
6%
Mes 2
3%
Semana 4
5%
Mes 3
2,5%
Semana 5
4%
-
-
La ración diaria en la fase inicial fue ofrecida en tres raciones, monitoreando el consumo a lo
largo del día: a las 7:00 a.m. se ofreció el 40% de la ración, a la 1:00 p.m. el 30% y el restante
30% a las 5:00 p.m. La ración diaria en la fase de engorde fue ofrecida dos veces al día, iniciando
con un 40% a las 8:00 a.m. y, posteriormente, con el 60% a las 2:00 p.m. Se utilizó un marco
flotador pequeño para evitar que el alimento se esparciera por el tanque y permitiendo que
los peces tuvieran acceso al mismo.
Variables de medidas durante la fase inicial y de engorde
Al concluir la aclimatación de los alevines, durante el ensayo de alimentación se llevó a cabo el
pesaje y la medición de su longitud estándar y el ancho cada 15 días en ambas fases. Los
parámetros zootécnicos evaluados, en conjunto con las ecuaciones para su determinación, se
muestran en el Cuadro 4.
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Cuadro 4. Parámetros zootécnicos evaluados y su ecuación asociada en el presente estudio.
Parámetro Zootécnico
Ecuación Asociada
Ganancia de Peso Total
Incremento de Longitud
Estándar
*
Incremento Longitud de Ancho
**
Coeficiente Térmico de
Crecimiento
Tasa de Crecimiento Específico
Tasa de Conversión Alimenticia
Tasa de Eficiencia Proteica
Mortalidad
Índice Hepatosomático
Índice Viscerosomático
Índice Gonadosomático
Relación Cabeza/Cuerpo
*SL: distancia entre extremo anterior de la boca y límite posterior de la última vértebra, excluyendo la
aleta caudal del pez.
** SA: distancia entre del punto más anterior de la aleta dorsal a la aleta pectoral del pez.
Las mediciones morfométricas (Figura 2) y pesajes se realizaron con un micrómetro Vernier y
una balanza granataria (LEADZM, resolución 0,01 g) respectivamente. Para realizar este
procedimiento, los animales fueron anestesiados por la vía de inmersión en eugenol (Dharma,
Eugenol 100%-USP Grade) a una concentración de 50 mg por litro de agua (Ackerman et al.,
2005) durante la fase inicial y de engorde.
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Figura 2. Imagen representativa de la forma en que se midió la longitud estándar (LE) y de
ancho (LA) en una tilapia. Fuente: Elaboración propia.
Los alevines se mantuvieron bajo anestesia por pocos minutos hasta observarlos en decúbito
lateral y que se pudiera percibir solamente el movimiento opercular. Al verlos en este estado,
se procedió a realizar las mediciones respectivas y luego se regresaron a sus peceras, donde
se recuperaron adecuadamente (Rairat et al., 2021).
Al concluir la fase de engorde, los animales se sexaron y se eutanasiaron utilizando una dosis
de una concentración diez veces mayor del anestésico (500 mg/L). Seguidamente, se
diseccionaron para recuperar las vísceras, hígado, gónadas y cabeza del pez, con el fin de
determinar los índices mencionados anteriormente. Por último, se realizó un análisis de
composición química del tejido del cuerpo eviscerado de los peces, lo que resultó en un total
de cuatro repeticiones por tratamiento para determinar si existieron diferencias entre la
composición nutricional de la carne de los peces de cada tratamiento.
Métodos de análisis proximal
Las muestras de alimento balanceado, lombriz deshidratada y composición tisular final se
evaluaron en el Laboratorio de Bromatología de la EEAVM para determinar su materia seca,
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proteína cruda, cenizas, extracto etéreo y contenido de energía bruta. Las muestras fueron
analizadas para humedad empleando el método de estufa de convección (Tirado et al., 2014),
determinación de proteína (Herrera et al., 2017), grasa cruda por extracto etéreo y
determinación de cenizas totales (CITA, 2020).
Análisis estadístico
Para la evaluación de variables relacionadas con el crecimiento, eficiencia y composición de
tejidos, se utilizó un modelo lineal de efectos para muestras independientes. Asimismo, se
trabajó con un nivel de significancia del 5% a partir de la comparación de cada tratamiento
entre sí, utilizando el programa estadístico SPSS® (versión 25.0).
RESULTADOS
El T0 se aplicó durante la fase de inicio a la porción correspondiente de animales, mientras que
en la fase de engorde todos los animales fueron alimentados con T1. Tal como se observa en
la Figura 3, se calculó la cantidad total de ambos tratamientos que los animales consumieron
a lo largo de todo el experimento.
Figura 3. Consumo total de la dieta (base fresca) de los tratamientos en la fase de inicio.
0
100
200
300
400
500
600
700
800
T1 C
Consumo total (g)
Tratamiento
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A partir del consumo total, se calculó la composición nutricional de la ración total brindada al
final del experimento, incluyendo el alimento consumido durante las fases de inicio y de
engorde. Los resultados se presentan en el Cuadro 5.
Cuadro 5. Consumo total de nutrientes por tratamiento a lo largo de todo el periodo
experimental.
Nutriente
T0
T1
Materia seca (g)
1798,70
1816,30
Proteína cruda (g)
575,14
590,77
Extracto etéreo (g)
81,51
82,09
Cenizas (g)
159,74
158,03
Energía bruta (Kcal/g)
71733,28
71947,70
Relación PC:EB (g/Mcal)
80,18
82,11
Variables de crecimiento
Ganancia de peso, longitud estándar y de ancho
En el Cuadro 6 se muestran los resultados de la ganancia de peso de los tratamientos obtenidos
en las fases de inicio y de engorde. Estos se calcularon a partir de los pesos medidos
diariamente a lo largo de la prueba experimental. Del mismo modo, muestra la densidad por
etapa en términos de kg de biomasa por m3 de agua. Durante todo el experimento se obtuvo
una mortalidad de 7,8%, en el Cuadro 6 se muestra cuánto de esta correspondió a cada etapa
del experimento.
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Cuadro 6. Ganancia diaria de peso (g) de los tratamientos en las fases de inicio y engorde.
Fase inicio
Fase engorde
Días
1-15
16-29
30-45
46-59
60-74
75-88
89-102
103-116
117-130
T0
0,29a
0,29a
0,80a
1,15a
1,53a
2,03a
2,41a
2,25a
2,94a
T1
0,30a
0,50a
0,77a
1,00b
1,46a
1,75a
1,94a
1,62a
2,98a
Error estándar
0,01
0,02
0,06
0,05
0,07
0,11
0,31
0,41
0,33
Valor p
0.533
0.936
0.456
0.037
0.382
0.051
0.187
0.190
0.921
Densidad
Total/Etapa
4 kg/m3
5 kg/m3
% mortalidad
80%
20%
Letras diferentes en la misma fila indican diferencias significativas entre los tratamientos.
En la Figura 4 se muestran los datos de ganancia de peso en las fases de inicio (A) y de
engorde
(B) a lo largo del tiempo. Al final de la fase de inicio se obtuvo un valor de peso promedio de
27,31 g para el T0, mientras que el T1 obtuvo un valor de 26,86 g. Por otro lado, el peso final
promedio obtenido en la fase de engorde para el T0 fue de 200,01 g y para el T1 de 175,70.
Figura 4. Ganancia de peso de los tratamientos en la fase de inicio (A) y en la fase de engorde
(B).
0
5
10
15
20
25
30
115 29 45
PESO (G)
DÍAS DEL EXPERIMENTO
C
T1
A
0
50
100
150
200
250
45 58 73 87 1 0 1 115 1 2 9
PESO (G)
DÍAS DEL EXPERIMENTO
C
T1
B
Salazar-Murillo, et al. Crecimiento, eficiencia y composición de tilapia alimentada con lombriz roja.
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En la Figura 5 se muestran los datos del cambio en la longitud estándar (LE) y de ancho (LA)
de los animales obtenidos a lo largo de las fases de inicio (A) y engorde (B) conforme pasó el
tiempo.
Figura 5. Datos de longitud estándar (LE) y de ancho (LA) obtenidos en las fases de inicio (A) y
engorde (B).
El aumento en la LE y LA de los animales reflejan las ganancias de peso con el paso del tiempo,
ya que se da un desarrollo muy similar de ambos tratamientos durante la fase de inicio y luego
se observa una divergencia numérica hacia el final del ensayo. Los valores mayores fueron los
del T0.
7
9
11
13
15
17
45 58 73 87 1 0 1 115 1 2 9
LE (CM)
DÍAS DEL EXPERIMENTO
C
T1
B
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
4,0
115 29 45
LA (CM)
DÍAS DEL EXPERIMENTO
C
T1
A
3,0
3,5
4,0
4,5
5,0
5,5
6,0
6,5
7,0
7,5
45 58 73 87 1 0 1 115 1 2 9
LA (CM)
DÍAS DEL EXPERIMENTO
C
T1
B
4
5
6
7
8
9
10
115 29 45
LE (CM)
DÍAS DEL EXPERIMENTO
C
T1
A
Nutrición Animal Tropical
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Nutrición Animal Tropical 17 (1): 1-35 ISSN: 2215-3527/ 2023
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Distribución de machos y hembras
En la Figura 6 se muestra la distribución de machos y hembras encontrada durante el
experimento, según el tratamiento aplicado. Esta se calculó a partir de los resultados del sexado
realizado el último día del experimento, antes del sacrificio de los animales.
Figura 6. Distribución de machos y hembras en los tratamientos al final del experimento.
Variables de eficiencia
Tasa de crecimiento específico (TCE), coeficiente térmico de crecimiento (CTC), tasa de
conversión alimenticia (FCR) y tasa de eficiencia proteica (PER).
Se calculó la TCE, el CTC, el FCR y el PER para cada fase y según el tratamiento, resultados que
se presentan en el Cuadro 7. Los datos de CTC fueron calculados a partir de los valores de
peso y temperatura; se utilizó el alimento consumido y la biomasa producida para calcular la
FCR; y la proteína consumida por los animales en el cálculo de la PER.
72,41
60,87
27,59
39,13
0
10
20
30
40
50
60
70
80
T0 T1
Machos Hembras
Salazar-Murillo, et al. Crecimiento, eficiencia y composición de tilapia alimentada con lombriz roja.
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Cuadro 7. Resultados de TCE, CTC, FCR y PER obtenidos en las fases de inicio y engorde.
Fase Inicio
Fase Engorde
Días
1-15
16-29
30-45
46-59
60-74
75-88
89-102
103-116
117-130
TCE
T0
5,68a
4,58ª
3,96ª
3,35a
2,86a
2,60a
2,20a
1,58a
1,65ª
T1
5,94a
4,59a
3,75a
3,01a
2,95a
2,39a
1,94a
1,29a
1,92ª
Error
0,20
0,10
0,18
0,12
0,09
0,15
0,24
0,28
0,15
Valor p
0.236
0.934
0.308
0.071
0.304
0.244
0.341
0.350
0.142
CTC
T0
1,40a
1,35a
1,52a
1,99a
1,74a
1,81a
1,69a
1,46a
1,49ª
T1
1,46ª
1,35a
1,43ª
1,80b
1,73a
1,63a
1,45a
1,14a
1,65ª
Error
0,03
0,04
0,08
0,06
0,51
0,57
0,20
0,26
0,06
Valor p
0.159
0.951
0.336
0.026
0.421
0.295
0.269
0.286
0.026
FCR
T0
0,59a
0,83a
0,77ª
0,81a
1,14a
1,04a
1,14a
1,19a
1,33ª
T1
0,75a
1,08ª
1,08ª
0,99a
1,23a
1,25b
1,58a
2,36a
1,43ª
Error
0,07
0,12
0,11
0,06
0,07
0,07
0,21
0,84
0,18
Valor p
0.174
0.173
0.109
0.069
0.285
0.028
0.088
0.223
0.596
PER
T0
2,70ª
2,44a
2,51ª
3,6a
2,46a
2,68a
2,47a
2,34a
2,13ª
T1
2,24ª
1,55b
1,57b
2,91a
2,27a
2,22b
1,85a
1,60ª
1,99ª
Error
0,31
0,34
0,31
0,27
0,16
0,15
0,32
0,45
0,27
Valor p
0.197
0.045
0.030
0.095
0.276
0.027
0.113
0.161
0.622
Letras diferentes en la misma fila indican diferencias significativas entre tratamientos.
Índice gonadosomático (IGS), índice hepatosomático (IHS), índice viscerosomático (IVS) y
relación cabeza/cuerpo.
Según el tratamiento aplicado, se calculó el índice viscerosomático (IVS), el índice
hepatosomático (IHS), el índice gonadosomático (IGS) y la relación cabeza/cuerpo de los
animales al final del experimento. De acuerdo con los resultados presentados en la Figura 7, es
posible observar que se encontraron diferencias significativas (p<0.05) entre tratamientos en
el IVS y en la relación cabeza/cuerpo. Los otros dos índices no presentaron diferencias
significativas.
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Figura 7. IVS, IHS, IGS y relación cabeza/cuerpo obtenido al final del ensayo.
La Figura 8 compara los resultados obtenidos de índice gonadosomático (IGS) en los machos
y en las hembras de la muestra total de animales utilizada en el experimento.
Figura 8. IGS obtenido para los machos y las hembras de todos los tratamientos.
a
a
b
b
0
5
10
15
20
25
IVS IHS IGS Cabeza/Cuerpo
T0 T1
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
1,6
1,8
Machos Hembras
IGS
Salazar-Murillo, et al. Crecimiento, eficiencia y composición de tilapia alimentada con lombriz roja.
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Análisis de composición de tejidos
En el Cuadro 9 se muestran los resultados del análisis bromatológico realizado al tejido (cuerpo
eviscerado y sin cabeza) de los peces, según el tratamiento al que fueron sometidos durante
el experimento.
Cuadro 9. Resultados del análisis bromatológico del tejido de los peces.
Nutriente
T0
T1
Error estándar
Valor p
Materia seca (%)
26,35
26,62
0,20
0.540
Proteína cruda (%)
69,78
69,62
0,44
0.079
Extracto etéreo (%)
16,58
16,64
0,54
0.909
Cenizas (%)
12,46
12,13
0,25
0.815
Energía bruta (Cal/g)
5375
5448
43,76
0.154
DISCUSIÓN
En cuanto a la ganancia de peso, se puede observar que sólo se obtuvo una diferencia
significativa (p<0.05) en la ganancia diaria al inicio de la fase de engorde; durante el resto de
esta fase y toda la fase de inicio sólo se presentaron diferencias numéricas (p>0.1). Este
aumento en la variabilidad de los datos pudo haber sido ocasionado por una disminución en
el consumo por la llegada de la madurez sexual en los animales. Esto se debe a que presentan
comportamientos reproductivos: los machos muestran conductas agresivas y las hembras
desarrollan su sistema reproductivo (De Verdal et al., 2019; Gonçalves de freitas et al., 2019;
Alvarado-Ruiz, 2015).
Aunado a esto, las hembras de tilapia
O. aureus
son incubadoras bucales, por lo que, después
de la reproducción, mantienen sus huevos en la boca durante la incubación y dejan de comer
(Romana-Eguia et al., 2020). La alta presencia de hembras en la población lo convierte en un
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cultivo mixto que pueden presentar una gran variabilidad en los pesos (Rakocy, 2022), debido
a que los machos crecen dos veces más rápido que las hembras (Trinh et al., 2021). A su vez,
Little y Edwards (2004) reportaron que los cultivos mixtos presentan una menor proporción de
animales grandes comparado a los cultivos monosexo.
En lo que respecta a las variables de longitud estándar y de ancho, en ninguna se encontraron
diferencias significativas (p<0.05) en la fase de inicio y la fase de engorde. Musyoka et al. (2020)
no encontraron diferencias significativas (p<0.05) en los datos de longitudes de ninguno de
los tratamientos con sustitución de lombriz roja californiana del 30% y 60%. Asimismo, Dedeke
et al. (2013) tampoco encontraron diferencias significativas (p<0.05) en las dietas con una
sustitución del 50% de
Eisenia fetida
en las dietas de
Clarias gariepinus
. Sin embargo, es
importante destacar que en los estudios mencionados se utilizaron cultivos monosexo, a
diferencia del presente trabajo; además la forma en que se incluyó la lombriz en la dieta fue
distinta.
Con respecto a los valores obtenidos de peso y de longitud, la mortalidad inesperada pudo
ser otro factor que explique la diferencia numérica (p>0.1) encontrada, ya que, aunque fue
baja, sólo se presentó en las repeticiones del tratamiento control. Si bien esta se dio por
circunstancias ajenas al experimento, sí afectó la cantidad de animales por unidad
experimental, provocando que fuera menor en las repeticiones del tratamiento T0. Esto pudo
provocar un mayor espacio dentro del ambiente establecido por unidad experimental, el cual
generó un menor estrés y, por ende, los animales presentaron una mayor ganancia de peso
(El-Hawarry et al., 2021; Forestieri-Muñoz, 2013).
Lezcano-Cerrud y Borjas-Ferrera (2017) probaron una sustitución del 70% de harina de lombriz
en alimento para alevines de tilapia, de acuerdo con los resultados, no encontraron diferencias
significativas (p<0.05) en la ganancia de peso de los animales. Esto pudo deberse a la
mortalidad presentada en el tratamiento control, que resultó en una menor cantidad de
animales y, por lo tanto, en mayores ganancias de peso. No obstante, ambas variables en los
Salazar-Murillo, et al. Crecimiento, eficiencia y composición de tilapia alimentada con lombriz roja.
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dos tratamientos se mantuvieron durante todo el experimento dentro del promedio general
esperado para la tilapia (Allaman et al., 2013; Dampin et al., 2012).
Se generó una ecuación de regresión múltiple con los datos obtenidos de peso, longitud
estándar y de ancho; en la cual el peso correspondió a la variable dependiente (Y) y la longitud
estándar y de ancho a las variables independientes (m1 y m2). La ecuación obtenida es la
siguiente:
, r2 = 0,991
El error promedio obtenido al validar la ecuación con los datos de esta investigación y otros
datos históricos del Laboratorio Acuícola de la EEAVM fue inferior al ± 5% del valor real con
respecto al valor predicho. Todos aquellos productores que no cuenten con las herramientas
necesarias para realizar mediciones de peso, especialmente en etapas iniciales, que requieren
mayor precisión y, por ende, son más costosas, pueden utilizar esta ecuación para predecir los
pesos.
Ampliando el tema del efecto del sexo del animal en términos productivos de esta especie, en
la Figura 6 se puede apreciar que en ambos tratamientos hubo una gran cantidad de hembras.
Después del proceso de reversión se espera que la proporción de machos sea de más del 95%
de la población (Karaket et al., 2021; Santamaría-Miranda et al., 2012). No obstante, según el
proceso de sexado que se llevó a cabo al final del experimento, se obtuvo un promedio general
de 63% de machos, lo que indica que este proceso de reversión fue ineficiente (Karaket et al.,
2021; Santamaría-Miranda et al., 2012).
En varios estudios sí se obtuvo una diferencia significativa (p<0.05) en la ganancia de peso al
evaluar una inclusión del 50% de lombriz roja californiana en la formulación de dietas de tilapia.
No obstante, en la totalidad de estos estudios las poblaciones eran monosexuales, siendo casi
todos los peces machos (Ahmed et al., 2020; Alvarenga-Pérez et al., 2017; Musyoka et al., 2020).
Según la tasa de crecimiento específico y el coeficiente térmico de crecimiento evaluados en
el presente estudio, se pudo observar que, tanto para la fase de inicio como la fase de engorde,
no se encontraron diferencias significativas (p>0.05) en el TCE. La presencia de hembras en el
tratamiento T1 puede ser el motivo por el cual no se encontró diferencias significativas en el
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TCE en la fase de engorde, ya que hay estudios en los que se probó una sustitución del 50%
de lombriz roja californiana en poblaciones monosexuales de alevines de tilapia y sí se
reportaron diferencias significativas en este parámetro (Djissou et al., 2017; Musyoka et al.,
2020). Por otro lado, Jabir et al. (2012) también probaron una sustitución de 50% de lombriz
en alevines de tilapia y se encontraron diferencias significativas.
El CTC es un valor más preciso que permite predecir el crecimiento de los peces en un
desarrollo con un período más amplio, mientras que el TCE es más preciso en periodos cortos
de tiempo (Lugert et al., 2016). A lo largo del periodo experimental, la temperatura de las
peceras fue disminuyendo con el tiempo; no obstante, no se encontraron diferencias
significativas (p<0.05) en el coeficiente térmico de crecimiento (CTC) en la fase de inicio y sólo
dos al principio y al final de la fase de engorde.
Durante toda la fase de inicio, la temperatura de las peceras nunca se salió del rango ideal para
la producción de la tilapia (28-32 ºC). Sin embargo, en la fase de engorde llegó a valores debajo
de este rango de producción (Carvajal, 2014). Esta disminución gradual en los valores de CTC
se debe a que la temperatura tuvo una caída cuando los animales pasaron a la fase de engorde
y se mantuvo entre 24 y 25 ºC; aunque esto se debió a limitaciones de infraestructura. La
variación en la temperatura en la primera semana de la fase de engorde puede explicar la
diferencia significativa en los valores de CTC que se presentó al inicio de esta fase, ya que los
peces necesitaron esta primera semana para adecuarse al nuevo sistema y aclimatarse. Sin
embargo, al final esto no resultó en una diferencia significativa en el peso final observado.
Con respecto a la tasa de conversión alimenticia (FCR), se observaron diferencias significativas
(p<0.05) entre el tratamiento T1 y control en toda la fase de inicio y hasta el día 75 de la fase
de engorde; el T1 presentó un valor numéricamente mayor en todo el experimento. Jabir et al.
(2012) observaron que, al aumentar el porcentaje de
Eisenia fetida
en la dieta de tilapia, el FCR
aumentó y, por lo tanto, el rendimiento; resultados que son similares a los obtenidos en el
presente trabajo. En estudios en los que probaron una inclusión de lombriz encontraron
diferencias significativas en el FCR, similares a este estudio (Alvarenga-Pérez et al., 2017; Djissou
et al., 2017; Musyoka et al., 2020).
Salazar-Murillo, et al. Crecimiento, eficiencia y composición de tilapia alimentada con lombriz roja.
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Durante la fase de inicio los peces del tratamiento T1 consumieron una mayor cantidad de
alimento en base fresca, razón por la cual el T0 obtuvo un FCR menor numéricamente que en
el tratamiento T1. Este consumo mayor se debió a que, para poder ajustar el consumo diario
en ambos tratamientos, se necesitó una mayor cantidad de lombriz porque se utilizó un valor
de 75% de MS, comparado con el valor de 90% de MS del alimento balanceado.
En la fase de inicio el tratamiento T1 tuvo una mayor ingesta de alimento fresco, por lo que,
aunque en ambos tratamientos los animales comieron la misma cantidad durante la fase de
engorde, el consumo fresco total fue mayor para el tratamiento T1. Este comportamiento se
aprecia en la Figura 3 y generó que este tratamiento necesitara una mayor cantidad de materia
fresca para producir menos gramos de carne.
En el caso del PER, valores mayores son positivos e indican un uso más eficiente de la proteína
en la deposición de tejido. Durante la fase de inicio y los días 75-88 de la fase de engorde se
obtuvieron diferencias significativas (p<0.05) en los resultados de PER de los tratamientos.
Estos resultados coinciden con Jabir (2012) y Musyoka et al. (2020), que probaron una
sustitución del 50% de lombriz roja en la etapa inicial de tilapias y encontraron diferencias
significativas entre dos tratamientos con valores menores en su control.
Los resultados obtenidos en este estudio fueron distintos a los mencionados, ya que el
consumo de proteína por el tratamiento T1 fue mayor que con el control, pero el PER durante
la fase de inicio fue mayor para el T0. El contenido proteico del T1 fue considerablemente
mayor (casi un 60% MS) al requerimiento promedio que se reporta en la literatura (Alcívar-
Cedeño et al., 2016; De Gyves-Córdoba et al., 2013; Gunya y Masika, 2022; Hleap-Zapata et al.,
2017).
Sin embargo, estos niveles proteicos, mayores a los requerimientos para la dieta en esta fase,
pueden provocar ineficiencias en el uso de los nutrientes, debido a que se necesita un mayor
costo metabólico para excretar el nitrógeno (Konnert et al., 2022). Esto puede explicar la razón
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por la que, durante la fase de inicio, el tratamiento T1 no generó ganancias de peso positivas,
mientras que el T0 presentó un contenido de proteína adecuado para la fase.
No se encontraron diferencias significativas (p>0.05) en el IHS de los tratamientos; resultado
que concuerda con lo reportado por Melenchón et al. (2022) en el estudio que realizaron,
donde indicaron que el consumo de lombriz roja californiana no afecta negativamente el
tamaño ni el estado del hígado. Además, en el mismo estudio no se encontraron elementos
tóxicos en la lombriz que pudieran tener un efecto negativo en los peces; no obstante, en el
presente estudio no se realizaron estos análisis.
Con respecto al IVS, sí se encontraron diferencias significativas (p<0.05) entre los tratamientos,
donde el tratamiento T1 obtuvo valores mayores. Mombach et al. (2014) reportaron resultados
similares para este índice; ellos observaron que el IVS era mayor por el alto consumo de lípidos,
debido a que las tilapias no aprovechan de manera eficiente los lípidos como fuente de energía
cuando sus niveles son elevados y los depositan como grasa. Igualmente, un consumo de
proteína mayor al requerido y provocado por el tratamiento T1 pudo haber generado una
mayor deposición de grasa visceral, esto puede ser la razón por la cual el tratamiento T1 obtuvo
un mayor IVS.
Cabe mencionar que la relación PC:EB no fue la misma en ambos tratamientos, como se
observa en el Cuadro 5. Esto pudo deberse a que la EB consumida por el tratamiento T0 fue
menor que la del tratamiento T1, ya que el consumo de PC del tratamiento T1 fue mayor. No
obstante, se considera que la relación PC:EB de ambos tratamientos es adecuada, por la
similitud encontrada por Bermúdez et al. (2012); quienes obtuvieron una relación de 78,5 en
juveniles de tilapia nilótica alimentados con una dieta formulada con recursos alternativos
orgánicos.
Con respecto al IGS, no se observó un efecto directo del uso de lombriz roja californiana en el
tamaño de las gónadas, ya que no se encontraron diferencias significativas (p>0.05) entre los
tratamientos. No obstante, la existencia de un efecto derivado de la madurez temprana de las
hembras no se descarta, dado que esta medición se efectuó tiempo después de que los peces
alcanzaran la madurez sexual y de haberse presentado comportamiento reproductivo. Moreno
Salazar-Murillo, et al. Crecimiento, eficiencia y composición de tilapia alimentada con lombriz roja.
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et al. (2019) realizaron un experimento con la especie
Eremophilus mutisii
en el que midieron
los índices corporales y reportaron valores menores en el IGS de los machos, en comparación
con las hembras. En la Figura 8 se observa que, en el presente trabajo, el tratamiento T0 tuvo
una menor proporción de hembras y que presentaron un IGS mayor que los machos (p<0.05);
tal como se observó en el estudio de Moreno et al. (2019).
La relación cabeza/cuerpo tuvo diferencias significativas (p<0.05) entre los tratamientos, como
se observó en la Figura 7. Rodrigues de Souza et al. (2015) probaron que los peces más
pequeños tenían una mayor relación cabeza/cuerpo. Este trabajo presenta esa misma
afirmación, ya que, como se ve en la Figura 4, si bien los peces del tratamiento T1 no fueron
estadísticamente más pequeños que los del tratamiento control, sí se observaron diferencias
numéricas considerables. Esto puede traducirse en diferencias al calcular el índice de relación
cabeza/cuerpo. Algunos autores reportan que entre más grande la cabeza del pez, más
pequeño el cuerpo (Peterman y Phelps, 2012; Vandeputte et al., 2019).
Los resultados del análisis bromatológico del tejido de los peces no mostraron diferencias
significativas entre los tratamientos (p>0.05). Lezcano-Cerrud y Borjas-Ferrera (2017)
obtuvieron resultados similares al probar una sustitución de
Eisenia fetida
en dietas de tilapia,
ya que no encontraron diferencias significativas (p<0.05) entre estos mismos datos. Lo mismo
ocurrió para Reynaldy et al. (2019), quienes probaron una sustitución de lombriz en una dieta
para truchas y al finalizar su experimento no reportaron diferencias significativas en los
resultados. Mohanta et al. (2016) también realizaron una sustitución de lombriz roja en la dieta
de
Labeo rohita
y tampoco encontraron diferencias significativas en el análisis al tejido de los
peces con ninguno de los tratamientos. Esto indica que una sustitución del 50% de lombriz
roja californiana en la dieta de tilapia no tiene un efecto en la composición del tejido de la
carne.
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CONSIDERACIONES FINALES
La lombriz roja californiana presenta un perfil nutricional adecuado que permite considerar una
sustitución directa del alimento balanceado en fases iniciales de producción de tilapia (1-20 g
PV). En el presente estudio no se observaron efectos negativos considerables sobre índices de
crecimiento hasta los 200 g de peso vivo, producto de la sustitución en un 50% del alimento
balanceado por lombriz roja californiana. Sin embargo, sí se observaron efectos sobre algunos
parámetros de rendimiento, como el IVS y la relación cabeza/cuerpo. Por lo que el uso de la
lombriz podría tener un mayor o menor efecto según el tipo de producto final que se busque
(pescado entero vs. filete).
La viabilidad económica de la sustitución es un poco más compleja de definir y se escapa del
alcance de la presente investigación, pero para su definición se recomienda cuantificar de
forma precisa los costos de procesamiento de la lombriz, así como los beneficios económicos
adicionales que brinda el lombricompostaje y que no se limitan a la producción de biomasa
de lombriz. Debido a la presencia de una cantidad mayor a la esperada de hembras en el
ensayo y la consecuente actividad reproductiva observada, se considera valioso explorar los
efectos de la inclusión de lombriz roja en la dieta sobre el desempeño reproductivo de la tilapia,
ya que podría aportar otros nutrientes o moléculas beneficiosas no cuantificadas en el presente
estudio. Por último, se podría repetir el estudio asumiendo una población mixta desde el inicio.
AGRADECIMIENTOS
Los autores desean extender un agradecimiento tanto a la Estación Experimental Alfredo Volio
Mata como a la Escuela de Ingeniería de Biosistemas, ambas unidades pertenecientes a la
Universidad de Costa Rica, cuyo apoyo permitió la concreción del presente trabajo.
Salazar-Murillo, et al. Crecimiento, eficiencia y composición de tilapia alimentada con lombriz roja.
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