Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 Julio-Diciembre, 2023
ISSN: 2215-3527 / DOI: 10.15517/nat.v17i2.58102
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1
Escuela de Zootecnia, Facultad de Ciencias Agroalimentarias, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica. Autora para
correspondencia: yeilin.castro@ucr.ac.cr (https://orcid.org/0000-0002-0314-358X).
2 Escuela de Zootecnia, Centro de Investigación en Nutrición Animal, Facultad de Ciencias Agroalimentarias, Universidad de
Costa Rica, San José, Costa Rica. Correo electrónico: rodolfo.wingching@ucr.ac.cr (https://orcid.org/0000-0002-8009- 2210).
Recibido: 23 enero 2023 Aceptado: 14 diciembre 2023
Esta obra está bajo licencia internacional CreativeCommons Reconocimiento-NoComercial-SinObrasDerivadas 4.0.
REVISIÓN DE LITERATURA
Utilización de compuestos de plata en la producción animal y su impacto sobre
parámetros fisiológicos: Una revisión
Yeilin
Castro-Silva1, Rodolfo WingChing-Jones2
RESUMEN
La resistencia bacteriana a distintos antibióticos ha generado interés en la búsqueda de
alternativas para su utilización. El avance de la nanotecnología ha permitido desarrollar
nanopartículas de diferentes metales, entre ellos la plata. Con la variación en tamaño y área
superficial, estas nanopartículas presentan mayor efectividad y menor toxicidad que los
compuestos de plata utilizados con anterioridad. Las nanopartículas de plata (AgNPs) actúan
contra bacterias, hongos, garrapatas y larvas; sin embargo, la mayoría de los ensayos se han
realizado
in vitro
. Existen diferentes métodos de síntesis de AgNPs, lo cual genera variaciones
en los resultados de los ensayos, dificultando la recomendación de un rango de dosis
adecuado según la información ya existente. El objetivo de esta revisión fue valorar las AgNPs
como agente mejorador en los sistemas productivos de animales de interés zootécnico,
definiendo la relación entre la concentración aplicada y la respuesta de diferentes agentes
que afectan la salud de los animales. Se consultaron un total de 142 artículos científicos en
diversas bases de datos, los cuales se agruparon en acuicultura, avicultura, bacterias, hongos,
garrapatas y mosquitos. En base a este estudio, se recomienda realizar ensayos
in vivo
para
asegurar que la actividad que se le atribuye a las AgNPs se mantenga en el uso diario en la
producción animal, así como repetir estudios con los mismos métodos de síntesis para
unificar y comparar la información.
Palabras clave: nanopartículas, garrapatas, avicultura, acuicultura, salud animal, dosificación.
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ABSTRACT
Use of silver compounds in animal production and their impact on physiological parameters:
A review. Bacterial resistance to different antibiotics has generated interest in the research for
alternatives to their use. The advancement of nanotechnology developed nanoparticles of
different metals, including silver. With variations in size and surface area, these nanoparticles
are more effective and less toxic than previously used silver compounds. Silver nanoparticles
(AgNPs) act against bacteria, fungi, ticks, and larvae; however, most of the tests have been
carried out
in vitro
. Different methods of synthesis of AgNPs generate variations in the results
of the tests, so it is not possible to recommend an adequate dose range based on the
existing information. This review aimed to assess AgNPs as an improving agent in the
productive systems of animals of zootechnical interest defining the relationship between the
applied concentration and the response of different agents that affect the health of animals.
A total of 142 scientific articles were consulted in various databases, grouped into
aquaculture, poultry, bacterium, fungi, ticks, and mosquitoes. Based on this study,
in vivo
tests
are recommended to ensure that the activity attributed to the AgNPs is maintained in daily
use in animal production as well as to repeat studies with the same synthesis methods to
unify and compare the information.
Keywords: nanoparticles, ticks, poultry, aquaculture, animal health, dosage.
INTRODUCCIÓN
La salud de los animales de interés zootécnico inicia al considerar una nutrición que cumpla
con los requerimientos según el peso, la etapa fisiológica, la actividad y un manejo adecuado.
Al optimizar estos factores, se aumenta la eficiencia y se logra impactar de manera positiva
en la calidad de los alimentos de origen animal para consumo humano (Bąkowski et al., 2018).
Las aplicaciones de la nanotecnología en la producción animal, como suplementos
alimenticios, mejoradores de la salud y antimicrobianos, están en aumento (Michalak et al.,
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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2022; Malyugina et al., 2021; Horky et al., 2018). Estas tienen el potencial de generar un
efecto significativo en la salud de los animales, lo que influye en el desempeño de la
productividad del sistema (Adegbeye et al., 2019).
Las nanopartículas se definen como pequeños objetos que se comportan como una sola
unidad para su transporte y poseen un alto nivel de biodisponibilidad y biodegradabilidad
(Adegbeye et al., 2019). De los metales que se han explorado en producción animal, las
nanopartículas de plata (AgNPs) presentan actividad antibacteriana, antifúngica,
antiprotozoaria e incluso antiviral (Bąkowski et al., 2018). Además, muestran una menor
toxicidad en células animales (Dehkordi et al., 2011) y tienen la capacidad de mejorar la
permeabilidad de las membranas celulares a los fármacos y la acumulación intracelular, y
aumentan la actividad de los antimicrobianos contra cepas resistentes (Ali et al., 2021).
Desde tiempos ancestrales, se conoce que la plata y sus compuestos son agentes
antibacterianos efectivos, pero con el surgimiento de los antibióticos, su estudio y utilización
disminuyó debido a los costos de producción (Kowalczyk et al., 2021). Su uso se vio limitado
debido a la necesidad de producir la plata como un compuesto, lo que aumentó los posibles
efectos secundarios (Khafaga et al., 2018). Sin embargo, con el auge de la nanotecnología y
los avances para desarrollar y estudiar nanopartículas de metales, las AgNPs han recibido
especial atención (Dehkordi et al., 2011).
Las nanopartículas presentan un área superficial mayor comparada con las formulaciones de
plata convencionales, lo cual aumenta la tasa de liberación de iones de plata y mejora la
eficiencia y la seguridad de las terapias con este compuesto (Khafaga et al., 2018). En la
actualidad, la mayor problemática en el área de salud es superar la resistencia de los
patógenos contra los agentes antimicrobianos, ya que retardan el inicio del tratamiento de
las enfermedades (Ahmad et al., 2022; Fouda et al., 2022), por lo que se deben buscar nuevos
compuestos bioactivos eficientes para afrontar este reto sanitario (Akintelu y Folo-runso,
2019; Baruah et al., 2019). Como resultado, el uso de las AgNPs se ha incrementado como
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una alternativa para tratar infecciones bacterianas en lugar de los antibióticos (Ahmad et al.,
2022).
Los microorganismos son capaces de generar resistencia a varios antibióticos de manera
acelerada. Sin embargo, contra los iones de plata se requiere del desarrollo de complejos
procesos de mutación en el hospedero y la generación de resistencia al mismo tiempo
(Ahluwalia et al., 2018; Baruah et al., 2019). La eficiencia de las nanopartículas depende de su
forma, composición, tamaño y agentes de cobertura utilizados (moléculas orgánicas que
cubren la molécula de plata) (Baruah et al., 2019). La modificación de su superficie mediante
agentes de cobertura con tratamientos químicos minimiza los efectos secundarios, reduce la
dosis a utilizar y mejora la eficiencia del efecto terapéutico (Farhadi et al., 2022).
En el caso de la
Staphylococcus aureus
resistente a la meticilina (MRSA) y
Streptococcus
agalactiae
, bacterias gram positivas (+), ambos patógenos asociados con mastitis en vacas
lecheras y con alta tasa de resistencia contra múltiples antibióticos como oxacilina,
clindamicina, amoxicilina, ampicilina, penicilina G, cloxacilina, ceftriaxona, cefoperazona,
cefalexina, estreptomicina, tetraciclina y eritromicina; condición que constituye un riesgo a la
salud pública (Abou-Kahdra et al., 2021; Ali et al., 2018; El-Aziz et al., 2021). Se ha observado
(
in vitro
) que las AgNPs poseen un efecto antimicrobiano efectivo contra
S. aureus
, a una
concentración de 100 µg/ml (Ali et al., 2018). Sin embargo, es necesario estudios
in vivo
para
confirmar este efecto (Abou-Kahdra et al., 2021).
Varios estudios indican la capacidad antimicrobiana de las AgNPs contra diferentes agentes
(Baruah et al., 2019; El-Aziz et al., 2021; Fouda et al., 2022, Kakakhel et al., 2021; Khan et al.,
2022; Maity et al., 2020). No obstante, el mecanismo actual del potencial antimicrobiano de
las nanopartículas aún es ambiguo (Ahmad et al., 2022).
Las AgNPs son utilizadas para combatir la producción de biofilms formados por bacterias.
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Los antibióticos tradicionales no logran penetrar en la estructura del biofilm debido a la
presencia de una matriz que impide el paso (Kowalczyk et al., 2021). Además, estas bacterias
adheridas presentan características fisiológicas diferentes a las células libres que pueden
protegerlas de las defensas del hospedador y de los antimicrobianos, lo cual resulta en
infecciones persistentes y tratamientos complejos (El-Aziz et al., 2021). Al mantenerse el
antibiótico en contacto para intentar penetrar la matriz del biofilm, la bacteria es capaz de
activar mecanismos de defensa, como la producción de enzimas β-lactamasas que catalizan
la hidrólisis de los antibióticos β-lactámicos (Kowalczyk et al., 2021).
En un estudio realizado por El-Aziz et al. (2021), se observó la acción antimicrobiana contra
biofilms pre-existentes con una Concentración Mínima Inhibitoria de Biofilm (MBIC50) de 64
µg/ml, la cual mejoró al ser combinada con aceite de canela (
Cinnamomum verum
). Sin
embargo, el efecto de las nanopartículas depende de la especie bacteriana e incluso de la
cepa de esta. En general, este efecto es más fuerte contra el biofilm formado por bacterias
patógenas gram negativas (-) (Kowalczyk et al., 2021), debido a que presentan una capa
delgada de peptidoglicano, mientras que, en las gram positivas, su pared celular está
compuesta por una capa gruesa de este material. Esta diferencia estructural se tiene que
considerar al evaluar la bioactividad de sustancias utilizadas para afrontar problemas de salud
en los animales asociados a infecciones por bacterias (Ahluwalia et al., 2018).
También se ha estudiado el efecto de las AgNPs en la sobrevivencia de diferentes animales
expuestos a diversos agentes patógenos. Awaad et al. (2021) demostraron una mejora en los
signos de depresión, aumento en la matidez, diarrea y estornudos en pollos infectados con
Escherichia coli
al ser suplementados con 4 y 6 ppm en la dieta. En cuanto a las lesiones
macroscópicas de septicemia y poliserositis, todos los grupos infectados presentaron
afectación en diferente medida. Sin embargo, hubo una reducción significativa al
compararlas con el grupo control.
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Por otro lado, la mortalidad se mantuvo cerca del 10% junto con el grupo control, mientras
que aumentó a 50% con una dosis de 8 ppm. Los efectos en rendimiento, mortalidad y
lesiones post-mortem presentados en el grupo con la mayor concentración de AgNPs,
fueron atribuidos al efecto tóxico provocado por la dosis. Salem et al. (2021) informaron de
una mejoría en la mortalidad de pollos infectados con
C. perfringens
al ser tratados con 30
ppm de AgNPs por medio de intubación. La reducción significativa de la mortalidad fue
atribuida al efecto antibacterial de las nanopartículas en la infección por
C. perfringens
.
Por tal motivo, el objetivo de esta revisión consist en la valoración de las AgNPs como
agentes mejoradores en los sistemas productivos de animales de interés zootécnico,
definiendo la relación entre la concentración aplicada y la respuesta de diferentes factores
que afectan la salud de los animales.
MATERIALES Y MÉTODOS
Revisión bibliográfica
Para la recopilación de la información, se realizó una indagación bibliográfica de enero a
octubre del año 2022 en buscadores académicos como Google Académico, ScienceDirect,
PubMed, Springer Link y MDPI. Esta investigación conllevó la utilización de palabras claves
como nanopartículas de plata, efecto antimicrobiano, producción animal, toxicidad”,
bioacumulación, entre otras.
Se seleccionó la información asociada a las nanopartículas de plata y especies productivas de
interés zootécnico presentes en Costa Rica, tanto en pruebas de campo como ensayos
in
vitro
. La búsqueda no diferenció entre los trabajos publicados en inglés o español.
Se encontraron y descargaron alrededor de 450 artículos publicados entre los años 2000 y
2022 relacionados con el uso de nanopartículas de plata en la producción animal. Estos se
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ordenaron en carpetas según el objetivo del estudio para facilitar su revisión y comparación,
las cuales se agruparon en acuicultura, avicultura, bacterias, hongos, garrapatas y mosquitos.
De los 450 artículos encontrados, se seleccionaron y evaluaron 142 artículos; 125 de estos son
menores a 5 años de publicación y 17 de 5 a 10 años de antigüedad (Cuadro 1).
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Cuadro 1. Referencias utilizadas en la revisión del uso de las nanopartículas de plata y su
función en sistemas de animales de interés zootécnico.
Área
estudio
Cantidad
Referencias
Acuicultura
34
Abdelhamid et al. (2020); Adamek et al. (2018); Ali et al. (2021b); Álvarez-Cirerol et al. (2019);
Andleeb et al. (2020); Dethloff et al. (2007); Ejaz et al. (2017); Elgendy et al. (2021); El-Houseiny et
al. (2021); Faisal et al. (2020); Haghighat et al. (2021); Hamed y Abdel-Tawwab (2021); Ibrahim
(2021); Johari et al. (2013); Khattak et al. (2019); Lacave et al. (2017); Mansour et al. (2021);
Moustafa et al. (2021); Ostaszewska et al. (2018); Phull et al. (2016); Priyaragini et al. (2013);
Raguvaran et al. (2021); Rahmani et al. (2019); Rajakumar et al. (2017); Rajamohamed et al, (2022);
Rajkumar et al. (2022); Ramveer (2021); Rohit et al. (2019); Saad et al. (2021); Shokry et al. (2021);
Singh et al. (2022); Vali et al. (2020); Veisi et al. (2021); Zainab et al. (2022).
Avicultura
14
Ahmadi (2012); Al-Sultán et al. (2022); Awaad et al. (2021); Bolandi et al. (2021); Dosoky et al.
(2021); El-Abd et al. (2022); Elkloub et al. (2015); Fouda et al. (2021); Khafaga et al. (2021); Kulak et
al. (2018a); Kulak et al. (2018b); Kumar et al. (2020); Salem et al. (2021); Tammam et al. (2021).
Bacterias
55
Abou-Khadra et al. (2021); Ahluwalia et al. (2018); Akintelu y Folo-runso (2019); Ali et al. (2018);
Alsamhary (2020); Alshehri et al. (2020); Álvarez-Cirerol et al. (2019); Andleeb et al. (2020); Arya
et al. (2018); Aygün et al. (2020); Barabadi et al. (2021); Baruah et al. (2019); Benakashani et al.
(2017); Bhagat et al. (2019); Devi et al. (2019); El-Aziz et al. (2021); El-Batal et al. (2018); Essawy et
al. (2021); Farhadi et al. (2022); Fouda et al. (2022); Hassanien y Khatton (2019); Huq y Akter
(2021); Hussein et al. (2020); Jogaiah et al. (2019); Kakakhel et al. (2020); Kasim et al. (2020);
Kulkarni et al. (2022); Mahanty et al. (2013); Maity et al. (2020); Mariadoss et al. (2019); Mohanta
et al. (2018); Moustafa et al. (2021); Nadaroglu et al. (2020); Othman et al. (2019); Pallavi et al.
(2022); Parthiban et al. (2018); Premkumar et al. (2018); Rajakumar et al. (2017); Rajoka et al.
(2020); Ramanathan et al. (2018); Rao et al. (2020); Rautela et al. (2019); Reda et al. (2019);
Safarpoor et al. (2018); Singh et al. (2018); Singh y Mohanlall (2022); Taha et al. (2019); Tailor et al.
(2020); Thammawithan et al. (2021); Uddin et al. (2020); Van Khanh y Van Cu (2019); Vijayakumar
et al. (2019); Vishwasrao et al. (2019); Wang et al. (2018); Wolny-Koladka y Malina (2017).
Hongos
16
Akintelu y Folo-runso (2019); Ali et al. (2018); Alsamhary (2020); Baruah et al. (2019); El-Batal et al.
(2018); Fouda et al. (2022); Hassanien y Khatton (2019); Maity et al. (2020); Nadaroglu et al.
(2020); Othman et al. (2019); Pallavi et al. (2022); Parthiban et al. (2018); Rao et al. (2020); Reda et
al. (2019); Safarpoor et al. (2018); Taha et al. (2019).
Garrapatas
6
Ashour et al. (2021); Avinash et al. (2017); Jayaseelan y Rahuman (2012); Rajakumar y Rahuman
(2012); Santhoshkumar et al. (2012); Zahir y Rahuman (2012).
Mosquitos
17
Amala y Krishnaveni (2022); Chandhirasekar et al. (2021); Govindan et al. (2020); Jayaseelan et al.
(2012); Mondal et al. (2022); Morejón et al. (2018); Pilaquinga et al. (2019); Raguvaran et al. (2021);
Rajput et al. (2020); Reeba y Helen (2021); Saeid et al. (2021); Sampath et al. (2021); Santosh et al.
(2020); Saranyadevi et al. (2021); Seetharam et al. (2018); Vimala et al. (2020); Wilson et al. (2022).
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En cada especie evaluada se separó la variable de respuesta en parámetros productivos (peso
corporal, consumo de alimento, ganancia diaria y conversión alimenticia); parámetros
hematológicos (conteo de eritrocitos y leucocitos, proteína total, albúmina, globulina,
fosfatasa alcalina, aspartato aminotransferasa, creatinina y catalasa); parámetros
inmunológicos (actividad fagocítica, índice fagocítico, anticuerpo virus Newcastle);
parámetros bioquímicos; características de carcasa; bioacumulación de plata en hígado,
intestino y branquias; sobrevivencia en truchas y tilapias; y mortalidad de larvas y adultos de
ectoparásitos. En bacterias y hongos se separó la variable respuesta en zona de inhibición
para bacterias gram positivas, gram negativas y hongos.
Homologación de la información
Los datos de concentración de AgNPs presentes en los diferentes trabajos se homologaron a
ppm (mg/L, µg/ml o mg/kg). Además, se consideró como criterio de exclusión en esta
revisión de literatura que al menos 3 trabajos académicos investigaran la misma variable de
respuesta. Este proceso permitió descartar 308 documentos publicados en la temática de la
revisión.
Análisis de la información
La información se organizó en una hoja de cálculo (Microsoft Office Excel), donde se
describió la concentración de AgNPs evaluada, la variable de respuesta y la referencia
bibliográfica. Para tal fin, la información se organizó en rangos establecidos según la
repetibilidad de la información existente en cada especie y variable evaluada; de manera que,
en avicultura, se utilizaron tres rangos de 1-5 ppm, 6-10 ppm y > 10 ppm.
En acuicultura se utilizaron tres rangos para la información asociada a aspectos de
bioacumulación en tejidos (< 1 ppm / 1-5 ppm / > 10 ppm), dos para los valores bioquímicos
(> 1 ppm / 1-10 ppm) y dos para sobrevivencia (> 1 ppm / 1-3 ppm).
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Mientras que en el caso de
Artemia salina
, se utilizaron 6 rangos para 24 h (< 1 ppm / 1-5
ppm / 10-15 ppm / 20-50 ppm / 65-100 ppm / > 100 ppm) y cinco categorías para las 48 h
(5-50 ppm / 51-100 ppm / 101-250 ppm / 300-350 ppm / 450-550 ppm). Se hizo uso de 9
rangos en bacterias gram positivas (1-5 ppm, 6-10 ppm, 11-20 ppm, 21-30 ppm, 31-40 ppm,
41-50 ppm, 60-80 ppm, 81-100 ppm, > 100 ppm) y en gram negativas (1-5 ppm, 6-10 ppm, 11-
20 ppm, 21-39 ppm, 40-50 ppm, 60-80 ppm, 81-100 ppm, 101-500 ppm, 1000 ppm); así
como 4 rangos en
B. subtilis
(10-50 ppm, 60-90 ppm, 100 ppm, < 100 ppm) y
K. pneumoniae
(1-10 ppm, 11-50 ppm, 60-100 ppm, 200-500 ppm), y, para hongos, 6 rangos (1-5 ppm, 6-15
ppm, 16-30 ppm, 40-50 ppm, 60-80 ppm, 100-200 ppm).
Para la mortalidad de garrapatas por la exposición a AgNPs, se utilizaron 4 rangos en adultas
(1-10 ppm, 15-25 ppm, 80-200 ppm, 300-400 ppm) y 2 en larvas (1-3 ppm, >3 ppm). Por
último, para la mortalidad de larvas de mosquitos se usaron 11 rangos para
A. aegypti
(< 1
ppm, 1-5 ppm, 6-10 ppm, 11-20 ppm, 21-30 ppm, 31-40 ppm, 50-60 ppm, 61-80 ppm, 100-150
ppm, 200-250 ppm, 500-650 ppm), 6 para
A. stephensi
(1-5 ppm, 6-15 ppm, 16-25 ppm, 30-
50 ppm, 60-80 ppm, 100 ppm) y 7 para
C. quinquefasciatus
(< 1 ppm, 1-5 ppm, 6-15 ppm, 16-
30 ppm, 31-50 ppm, 60-80 ppm, 100-125 ppm).
Cuando se presentaron problemas de agrupamiento en los rangos mencionados
anteriormente, se organizó la información en una tabla separada. Esto ocurrió, por ejemplo,
en el caso de la zona de inhibición para
Bacillus subtilis
y
Klebsiella pneumoniae
, así como en
la supervivencia en
Artemia salina
a las 24 y 48 horas. Por último, los datos contenidos en
cada rango, según la variable de respuesta, fueron analizados por medidas de dispersión
central, como el promedio y la desviación estándar (Ali et al., 2019).
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RESULTADOS
Moléculas de plata usadas en producción animal
En el pasado, se utilizaban sales de plata como el nitrato y sulfadiazina para tratar infecciones
por
Pseudomonas
y
Staphylococcus
, o heridas cutáneas post-quirúrjicas (Kowalczyk et al.,
2021). De manera reciente, se han comparado los efectos obtenidos con las nanopartículas
de plata para la curación de heridas en caballos (Khafaga et al., 2018).
En la actualidad, debido a la resistencia a antibióticos existentes, se ha buscado la elaboración
de compuestos que funcionen como sustitutos, por lo que se genera interés en el estudio de
las AgNPs (Kowalczyk et al., 2021). Las partículas metálicas en los rangos nanométricos de 1 a
100 nm poseen características fisicoquímicas discretas en comparación con los metales de
mayor tamaño, lo cual se atribuye a una mayor tasa entre el área de superficie y el volumen
(Saad et al., 2021).
Características físicas y químicas de las diferentes moléculas de plata usadas en producción
animal
La plata iónica, en complejos de nitrato, sulfato o cloruro, fue sustituida por las AgNPs
debido a su susceptibilidad para formar complejos y precipitar (estómago o torrente
sanguíneo). También se menciona que las AgNPs producen menos efectos secundarios y
que, tanto su seguridad como el potencial antimicrobiano, se pueden incrementar con el uso
de estabilizantes (Kowalczyk et al., 2021). Las AgNPs metálicas poseen un efecto
antimicrobiano mayor que las sales de plata, son más resistentes a la desactivación por ácido
gástrico y tienen una menor tasa de absorción a través de la mucosa intestinal, lo cual
minimiza su riesgo de toxicidad (Mahmoud, 2012).
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Características de las nanopartículas de plata
Las nanopartículas presentan dimensiones que van desde 1-100 nm y diversidad de
estructuras, organizadas de manera aleatoria en el espacio y su tamaño no sobrepasa los 100
nm. Se han encontrado en la forma de monocristales o como aglomerados de muchos
cristales. Las nanopartículas menores a 10 nm penetran las membranas con mayor facilidad y
rapidez (Kowalczyk et al., 2021).
La síntesis de AgNPs se puede realizar por medio de 6 métodos principales: químico, físico,
biológico, sonoquímico, físicoquímico y fotoquímico. Tanto la morfología como la estabilidad
de las partículas se puede controlar mediante la elección de parámetros fisicoquímicos de
síntesis, tales como la concentración de la sal de plata (Kowalczyk et al., 2021).
En la actualidad, se utilizan varias técnicas para la producción de las AgNPs, entre las cuales
se encuentran la reducción química de los iones de plata en soluciones acuosas mediante el
uso de agentes reductores con la adición opcional de agentes estabilizantes, descomposición
térmica en solventes orgánicos, reducción por radiación química, entre otros (Priyaragini et
al., 2013). La utilización de compuestos no biodegradables como agentes reductores en este
tipo de métodos, representa un riesgo para el ambiente y los sistemas biológicos (Phull et al.,
2016), ya que requiere del uso de químicos tóxicos y se forman productos secundarios
dañinos (Singh y Mohanlall, 2022). La síntesis de nanopartículas representa un gran área de
investigación, en el cual la búsqueda de un enfoque ecoamigable con materiales verdes es
importante (Rajakumar et al., 2017).
Las AgNPs biológicas son sintetizadas a partir de plantas y microorganismos como bacterias,
hongos y actinobacterias; su producción es rápida, amigable con el ambiente, de bajo costo y
biocompatible (Andleeb et al., 2020; Priyaragini et al., 2013). Las plantas y los
microorganismos actúan como protectores y estabilizantes, ya que poseen moléculas
bioactivas que actúan como agentes de cobertura y estabilizadores dentro de su
composición (Andleeb et al., 2020; Ahluwalia et al., 2018), con lo que se elimina la necesidad
de utilizar químicos para reducir los iones metálicos y estabilizar las nanopartículas.
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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Las plantas son fuente de metabolitos secundarios como fenoles, terpenoides y flavonoides
que poseen capacidad redox, lo cual las convierte en candidatas ideales para la síntesis de
AgNPs (Chandhirasekar et al., 2021). Las actinobacterias producen enzimas intra y
extracelulares, las cuales son importantes en los procesos de reducción de los
nanomateriales, en la estabilización de las nanopartículas y en la sostenibilidad de los
recursos (Raguvaran et al., 2021).
En el caso de la síntesis por medio de microorganismos, la reducción de los iones de plata
para producir las nanopartículas es posible gracias a la presencia de enzimas, como una
reductasa nitrato dependiente (Ali et al., 2018). La producción de las nanopartículas es
facilitada por la habilidad de las bacterias de precipitar las moléculas fuera de la célula, por lo
que las AgNPs se pueden obtener por filtración celular (Alsamhary, 2020).
Las AgNPs sin cobertura o sintetizadas de forma química inducen a estrés oxidativo en los
organismos, lo cual conduce a citotoxicidad por apoptosis celular (Saad et al., 2021).
Parámetros como el área superficial, el tamaño de partícula y la reactividad de la superficie
determinan el componente tóxico de las nanopartículas en los extractos de plantas (Phull et
al., 2016). La toxicidad depende del tipo de nanopartícula, la forma, el tiempo de retención
en el organismo, el metabolismo y la biodistribución (Ostaszewska et al., 2018). Además de
los problemas de toxicidad, es común encontrar otro tipo de desafíos al utilizar los métodos
químicos, como el control de la variación de tamaño, la forma de las nanopartículas y el
alcance de la monodispersidad (Sumitha et al., 2018). Una ventaja de la biosíntesis de AgNPs
es la propiedad protectora que se le imparte a las nanopartículas, de manera que el uso de
extractos de plantas antioxidantes ha disminuido en gran medida su toxicidad (Saad et al.,
2021).
La síntesis de AgNPs a partir de plantas presenta la ventaja de poseer un riesgo de
bioseguridad reducido, al ser comparado con la síntesis de microorganismos, además de que
la velocidad de reducción es mayor (Ahluwalia et al., 2018). Otra ventaja de este método
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verde es la ausencia de procesos complejos de purificación y mantenimiento de cultivos
microbianos (Sumitha et al., 2018).
Tamaño
Las diferencias en tamaño de las nanopartículas utilizadas afectan de manera significativa las
propiedades fisicoquímicas y/o la actividad biológica (Bąkowski et al., 2018). Se ha visto que
el daño que pueden provocar las AgNPs en células del cuerpo está asociado al tamaño;
efectos como inflamación, actividad metabólica, permeabilización de la membrana,
producción de especies reactivas de oxígeno (ROS) y citotoxicidad se dan en mayor medida
con la exposición a AgNPs de menor tamaño (Riaz et al., 2017). Esta característica afecta
propiedades físicas relacionadas con la actividad antimicrobiana incrementada de las
nanopartículas (Kowalczyk et al., 2021), lo cual resulta en que las nanopartículas con menores
dimensiones presenten un efecto antimicrobiano mayor. Por lo tanto, la síntesis, con un
adecuado control del tamaño, es un reto para su producción y utilización (Uddin et al., 2020).
Forma
La forma de las AgNPs puede impactar el grado de toxicidad de la partícula y su efecto
inmunológico en las células (Riaz et al., 2017). Las AgNPs usadas como compuestos
antibacterianos, antifúngicos y antivirales poseen varias formas, se encuentran como esferas,
tubos o en forma de plato (Figura 1) (Fouda et al., 2021). Estas se dividen en dos tipos según
su forma: nanoesferas y nanopartículas anisotrópicas (formas no esféricas como tubos,
nanoprismas triangulares, diamantes, octágonos y hojas delgadas) (Thammawithan et al.,
2021).
Las nanoesferas son utilizadas como agentes antimicrobianos por sus fuertes propiedades y
su facilidad de síntesis. De igual forma, las nanopartículas anisotrópicas poseen efectos
antimicrobianos, pero una alta actividad óptica, por lo que presenta además otros usos
(Thammawithan et al., 2021). El efecto de la forma de partícula en la actividad biológica de
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las AgNPs ha sido poco estudiado. Sin embargo, las más activas contra microbios son las
esféricas y triangulares, estas últimas con un mayor efecto antimicrobiano asociado a una
mayor superficie de contacto (Simbine et al., 2019).
Figura 1. Imágenes de microscopía electrónica de transmisión de 5 ppm de AgNPs de forma
esférica a baja (A) y alta magnificación (B) (Fouda et al., 2021).
Superficie química
Existen AgNPs recubiertas por agentes que ayudan a mejorar la estabilidad, dispensabilidad,
aglomeración e impartir funciones novedosas (Riaz et al., 2017). En la síntesis de
nanopartículas por el método químico se utilizan agentes reductores, protectores y
surfactantes para prevenir la agregación de partículas y mejorar la estabilidad. Sin embargo,
al aumentar el uso de agentes químicos, se da la contaminación de las AgNPs (Ramanathan
et al., 2018). La modificación de la superficie por medio de métodos químicos minimiza los
efectos secundarios, reducen la dosis a utilizar y mejora la eficacia terapéutica (Farhadi et al.,
2022).
La superficie química afecta la forma, la tasa de disolución, la predisposición a la
aglomeración y la toxicidad en las células. Además, la cubierta de la superficie y la carga
pueden afectar las respuestas celulares, mediante la facilitación de diferentes mecanismos de
absorción celular, activando cascadas de transducción de señales celulares (Riaz et al., 2017).
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El revestimiento de las AgNPs inhibe las funciones citotóxicas contra las células humanas
sanas al mantener una forma específica y minimizar los iones de plata libres (Farhadi et al.,
2022).
Los diferentes métodos de síntesis de las AgNPs pueden llevar a variación en características
como el potencial de superficie, aglomeración y citotoxicidad. Se ha visto que las AgNPs
sintetizadas por los métodos de reducción de borohidruro tienen una mayor capacidad de
agregación e inducen menor producción de ROS, lo cual resulta en una citotoxicidad menor.
Por el contrario, aquellos sintetizados con el uso de ácido tánico no tienden a formar
agregados, lo cual aumenta su citotoxicidad
in vitro
debido a una mayor producción de ROS
(Riaz et al., 2017).
Liberación de iones Ag+
La liberación de iones de plata debido a la oxidación de la superficie es una propiedad
importante de las AgNPs. Se ha observado mayor absorción celular de plata cuando las
células son tratadas con AgNPs en lugar de iones de plata. En un estudio realizado por Gliga
et al. (2014), se observó que AgNPs de 10 nm generan mayor liberación de iones de plata en
el medio del cultivo celular que las de 40 y 75 nm. Sin embargo, esta liberación en el medio
no produjo citotoxicidad de las células en estudio, lo que sugiere que los efectos tóxicos de
las AgNPs no son causados por la liberación de iones Ag+ extracelulares, sino por la
liberación de estos iones de manera intracelular en aquellos que sufrieron endocitosis por la
célula.
La tasa de oxidación de la superficie y el grado de liberación de iones de plata se ven
afectados por factores como la superficie química, el tamaño de partícula, la forma, las
moléculas coexistentes, la temperatura de almacenamiento e interacciones
in situ
con
proteínas, los lípidos y los ácidos nucleicos (Riaz et al., 2017). Las AgNPs almacenadas por
inmersión en un periodo de uno a 6 meses son más tóxicas para células madre
mesenquimales de humanos que AgNPs frescas, debido a un incremento en la liberación de
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iones Ag+ de las nanopartículas en disolución envejecidas (Kittler et al., 2010). La tasa de
disolución de las AgNPs depende del tamaño de partícula, la temperatura de
almacenamiento (altas temperaturas incrementan la disolución), la funcionalización de la
superficie y la naturaleza del medio de disolución utilizado. Las AgNPs almacenadas como
dispersión por 6 meses presentaron una concentración letal 20 veces menor que las AgNPs
recién preparadas (Kittler et al., 2010).
Mecanismo de acción
Las AgNPs presentan toxicidad para gran variedad de microorganismos entre los cuales se
encuentran:
Escherichia coli, Enterococcus faecalis, Staphylococcus aureus, S. epidermidis,
Vibrio cholerae, Pseudomonas aeruginosa, Shigella flexneri, Bacillus anthracis, B. subtilis, B.
cereus, Proteus mirabilis, Salmonella Typhimurium, Micrococcus luteus, Listeria
monocytogenes
y
Klebsiella pneumoniae
. Sin embargo, no está del todo claro cuál es el
mecanismo de acción de las AgNPs o si su actividad antimicrobiana se debe a la liberación
de iones Ag+ por su forma bioactiva (Simbine et al., 2019).
Su mecanismo de acción es generar daño oxidativo al inducir la producción de ROS, la
disrupción de la membrana celular, la inhibición de la división celular y, por último, la muerte
celular (Adegbeye et al., 2019). La plata es tóxica para los microorganismos, ya que afecta
enzimas respiratorias y componentes del sistema de transporte de electrones (Fondevila et
al., 2009). Además, las AgNPs inactivan enzimas, cambian la expresión de proteínas y dañan
la cadena respiratoria, lo cual lleva a la destrucción de biomacromoléculas. También se
adhieren a la superficie bacteriana, lo que crea microporos, de manera que alteran su
función, provocan cambios estructurales que la hacen más permeable y generan desórdenes
iónicos (Kowalczyk et al., 2021; Adegbeye et al., 2019; Pérez-Etayo et al., 2021).
También se adhiere a las bases del ADN, inhibiendo la replicación, y, por ende, destruyendo
su estructura por la oxidación y alcalinización de las bases (Pérez-Etayo et al., 2021). Bajo el
efecto de la plata, los productos metabólicos son acumulados dentro de la célula y se
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imposibilita la síntesis proteica. La muerte celular se da por la interacción multidireccional
que tiene la plata con la bacteria (Fondevila et al., 2009; Kowalczyk et al., 2021).
El efecto antimicrobiano de la plata, sus iones y sus nanopartículas han sido estudiados para
evaluar el mecanismo de acción contra un amplio rango de bacterias (Simbine et al., 2019).
Según Morones et al. (2005), se identifican tres mecanismos de acción principales contra
bacterias gram negativas, donde las AgNPs en el rango de 1 a 10 nm se adhieren a la
superficie de la membrana bacteriana y provocan alteraciones en las funciones de
permeabilidad y respiración. Un segundo proceso es cuando penetran las células bacterianas
y las dañan al interactuar con compuestos que contienen azufre y fósforo como el ADN. Por
último, liberan iones de plata que tienen el potencial de ser reactivos y estos reaccionan con
la membrana celular que tiene carga negativa. De esta manera, contribuye con el efecto
bactericida de las AgNPs.
En el caso de la sulfadiazina, presenta mayor efectividad que los nitratos de plata debido a la
lenta liberación de iones de plata en el ambiente de la reacción, lo cual previene que los
cationes se unan y se la generación de formas inefectivas de este elemento (Kowalczyk et
al., 2021).
Efectos tóxicos en el organismo
La síntesis biológica de AgNPs es un método confiable y correcto para el medio ambiente,
además de que no presenta residuos tóxicos en el producto final. Se ha observado que la
plata metálica posee un potencial de menor toxicidad que las sales de plata y que es
desactivada a una tasa menor por el ácido clorhídrico gástrico (Fondevila et al., 2009; Simbine
et al., 2019).
Estudios
in vivo
han demostrado que las AgNPs son tóxicas para el cerebro, los pulmones, el
hígado y el sistema reproductivo. Sin embargo, estas investigaciones han mostrado una alta
variabilidad en los resultados, desde reportes de sus efectos beneficiosos en el sistema
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inmune de los animales hasta resultados en los cuales se ha observado acumulación de los
compuestos en órganos internos. Algunos análisis histopatológicos han revelado la
citotoxicidad dependiente de dosis y tiempo de las nanopartículas. Su mecanismo está
relacionado con estrés oxidativo, peroxidación lipídica, daño en la membrana celular y daño
oxidativo en el ADN (Bąkowski et al., 2018; Riaz et al., 2017).
Además, la toxicidad de las AgNPs está relacionada de forma directa con su
biotransformación en los sistemas biológicos, lo cual involucra la oxidación de su superficie y
la liberación de los iones de plata (Kulak et al., 2018a). Esto se puede atribuir a interacciones
no específicas dadas por sus propiedades físicas como forma y tamaño o por interacciones
específicas con células debido a la composición química y al revestimiento de la superficie.
Las propiedades fisicoquímicas también afectan la disolución y biodurabilidad de las AgNPs,
lo cual afecta en la toxicidad a largo plazo, la patogenicidad y la actividad biológica de las
partículas y las fibras (Riaz et al., 2017).
La concentración letal de plata para las nanopartículas en células madre mesenquimales
humanas es aproximadamente tres veces mayor que la de los iones de plata (Kittler et al.,
2010). El nivel mínimo de plata que se ha observado que genera efectos adversos en pollos,
ratas y ratones es de 300 μg/kg de alimento (Fondevila et al., 2009). Basándose en esto, el
NRC (1980) estableció el nivel máximo tolerable de plata en avicultura y porcicultura en 100
μg/kg de alimento.
Altas dosis de AgNPs tienen la capacidad de causar efectos hepatotóxicos, neurotóxicos y
genotóxicos (Simbine et al., 2019). La exposición industrial prolongada a la plata puede
conducir a arteriosclerosis, daño hepático y afectación renal. La Sociedad Estadounidense de
Higienistas Industriales Gubernamentales (ACGIH, siglas en inglés) estableció la regulación
para una exposición diaria en humanos de 0,1 mg/m3 para la plata metálica y de 0,01 mg/m3
para la forma coloide. La Organización Mundial de la Salud (OMS) determinó que la
concentración aceptable de plata en el agua de bebida no debería exceder 0,1 mg/L,
mientras que en alimentos no debe ser mayor a 0,05 mg/kg (Kowalczyk et al., 2021).
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La inhalación de las partículas de plata es la mayor amenaza para la salud humana; las
partículas metálicas de plata en los bronquios llegan a la circulación sanguínea y de ahí
alcanzan órganos internos de manera directa. En altas cantidades causan daño a la
membrana mucosa del tracto respiratorio superior y, en casos extremos, generan una
neumonía fatal. Las nanopartículas en el torrente circulatorio también llegan al hígado, lo
cual puede afectar la función enzimática con un aumento en los niveles de transaminasa
hepática, una disminución en los niveles de eritrocitos y fibroblastos en la piel, y un aumento
del tamaño del gado y el bazo. Los excesos de plata metálica en el organismo son
excretados vía renal, a través del sistema digestivo y la bilis (Kowalczyk et al., 2021).
Resultados descritos en la literatura en sistemas de interés zootécnico
Pollos de engorde
Para los parámetros productivos, en pollos de engorde no se observó una tendencia
marcada en cuanto a incremento o disminución según la concentración de AgNPs en
ninguna de las variables evaluadas. Existió gran variación entre los resultados de los
diferentes ensayos y entre los días que fueron medidos. Los parámetros analizados en pollos
de engorde fueron evaluados mediante la suplementación de las nanopartículas en el
alimento, en el agua de bebida y por gavaje.
El efecto del consumo de AgNPs en los parámetros productivos de pollos de engorde se
observa en el Cuadro 2. En cuanto al peso corporal, a los 35 días (d) no exist una tendencia
clara, puesto que se da una disminución del peso al adicionar de 1-5 ppm de AgNPs,
mientras que se dio un aumento promedio del peso a partir de la suplementación con 6
ppm. Lo contrario se observa en el peso a los 42 d, donde hubo una tendencia al aumento
junto con el incremento de la concentración de nanopartículas y una disminución del peso al
utilizar más de 10 ppm.
En cuanto al consumo de alimento, se observó un aumento con las concentraciones más
altas durante los as 1-21 y 22-42, mientras que se registró una disminución en el consumo
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durante los días 21-35. Por otro lado, en la ganancia corporal entre los días 21-35, se obtuvo
una tendencia al descenso conforme se dio el aumento de la concentración de AgNPs. Por
último, la conversión alimenticia disminuyó en los primeros 21 d de los pollos y a los 35 d con
concentraciones bajas y moderadas de nanopartículas, mientras que aumentó de los 22-42 d
con estas mismas concentraciones.
Cuadro 2. Parámetros productivos de pollos de engorde expuestos a diferentes
concentraciones de AgNPs.
Parámetros evaluados (g)
[AgNPs] (ppm)
1-5
6-10
>10
Peso corporal a 35 d
N
12
9
4
1772,2±796,7
1840±215,7
1956,9±24,5
Peso corporal a 42 d
N
9
2
5
2328,1±148,7
2400±226,3
2021,4±310,5
Consumo de alimento
1-21 d
N
2
2
5
1125
1119,9±1,4
1179,7±46,9
Consumo de alimento
21-35 d
N
3
4
4
2124,5±1038,9
2165,8±833,6
1377,2±175,8
Consumo de alimento
22-42 d
N
7
1
4
2335,8±203,5
2622,4
2985,8±249,2
Ganancia corporal
21-35 d
N
3
4
2
1325,3±544,6
1335,8±427,7
1046,1±18,2
Conversión alimenticia
1-21 d
N
2
2
5
1,3±0,0
1,3
1,4±0,1
Conversión alimenticia
22-42 d
N
7
1
4
1,8±0,3
2,2
2,2±0,1
Conversión alimenticia
35 d
N
5
5
2
1,6±0,1
1,6±0,2
1,7±0,1
Elaborado a partir de: Ahmadi (2012), Al-Sultan et al. (2022), Awaad et al. (2021), Bolandi et al. (2021),
Dosoky et al. (2021), El-Abd et al. (2022), Elkloub et al. (2015), Fouda et al. (2021), Khafaga et al. (2021),
Kulak et al. (2018a), Kulak et al. (2018b), Kumar et al. (2020), Salem et al. (2021) y Tammam et al. (2021).
En los parámetros hematológicos (Cuadro 3), se observó que niveles bajos de AgNPs
produjeron el mayor valor para el conteo de glóbulos rojos y hematocrito. La hemoglobina
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aumentó a niveles bajos de concentración, pero disminuyó a medida que se incrementaron
los niveles. Además, el conteo de glóbulos blancos aumentó en relación con las
nanopartículas; los linfocitos disminuyeron en niveles bajos y medios, pero aumentaron en
niveles altos, mientras que los heterófilos incrementaron en concentraciones elevadas. A
pesar de estas variaciones, los valores obtenidos se mantuvieron dentro del rango normal
para las aves.
En cuanto a los valores de proteína, se observó que en bajas concentraciones aumenta la
proteína total (PT) y la albúmina, contrario a lo sucedido con la globulina (Cuadro 4).
Conforme incrementa la concentración de AgNPs, disminuyen la PT y la albúmina, pero
aumenta la globulina. Con respecto a las enzimas hepáticas, se creó una tendencia a la baja
según se acrecentó la concentración de nanopartículas en la fosfatasa alcalina (ALP), mientras
que para la alanina aminotransferasa (ALT) y aspartato aminotransferasa (AST) no se observó
una tendencia clara. En el caso de la creatinina, presentó un aumento con el uso de
concentraciones medias y para la catalasa no se obtuvo una tendencia.
El efecto de la suplementación con AgNPs en la composición de la carcasa (Cuadro 5) mostró
una tendencia a la disminución en el porcentaje de bazo y timo con respecto al total a
medida que aumentaba la concentración de las nanopartículas. Esto sugiere que las
concentraciones utilizadas no provocaron esplenomegalia en los animales, como se esperaría
en caso de una exposición excesiva a las nanopartículas. Mientras que para la bursa de
Fabrizio se observó un aumento en altas concentraciones.
Los parámetros inmunes evaluados mostraron el mayor valor de actividad fagocítica con
concentraciones elevadas (Cuadro 6). Por otro lado, el índice fagocítico presentó una
tendencia a la baja conforme aumentó la concentración de nanopartículas. Finalmente, los
anticuerpos contra el virus de Newcastle incrementaron con concentraciones bajas y medias,
pero se mantuvieron similares con concentraciones elevadas.
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Cuadro 3. Parámetros hematológicos de pollos de engorde expuestos a diferentes
concentraciones de AgNPs.
Parámetros evaluados
[AgNPs] (ppm)
0
1-5
6-10
>10
Conteo de eritrocitos (106/mm3)
n
3
7
2
2
1,57
1,74±0,22
1,42±0,01
1,5±0,04
Conteo de leucocitos (103/mm3)
21,11±0,19
22,81±1,52
22,39±2,28
23,34±0,94
Hemoglobina(g/dl)
n
3
7
2
2
11,2±0,96
12,33±1,35
10,61±0,08
9,84±0,23
Hematocrito (%)
n
3
7
2
2
34,78±1,92
38±2,25
34,11±0,16
32,17±0,23
Linfocitos (%)
n
3
7
2
2
61,55±1,35
60,57±1,44
60,82±0,69
63,17±0,23
Heterófilos (%)
n
3
7
2
2
32,24±0,79
31,58±2,56
33,44±0,64
31,5±0,24
Monocitos (%)
n
3
7
2
2
4,00±1,73
5,57±2,01
3,51±0,23
3,84±0,23
Eosinófilos (%)
n
3
7
2
2
1,64±0,59
1,28±0,78
1,30±0,05
0,67
Basófilos (%)
n
3
7
2
2
0,56±0,20
0,76±0,25
0,72±0,07
0,84±0,23
Elaborado a partir de: Dosoky et al. (2021), Fouda et al. (2021) y Khafaga et al. (2021).
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Cuadro 4. Constituyentes séricos de pollos de engorde expuestos a diferentes concentraciones de AgNPs (ppm).
[AgNPs]
N
*PT (g/dl)
N
Alb (g/dl)
N
Glob(g/dl)
N
ALP(U/L)
N
ALT(U/L)
N
AST(U/L)
N
Crea(mg/dl)
N
CAT(U/L)
0
5
5,11±1,19
4
2,90±0,79
4
2,55±0,28
3
1115±2,89
4
59,71±18,57
4
62,21±16,21
3
0,90±0,57
3
363,11±3,36
1-5
9
5,49±1,03
7
3,56±0,39
7
2,42±0,36
7
1114±1,85
9
63,81±18,81
9
57,81±5,95
7
0,49±0,38
7
364,81±6,83
6-10
5
4,76±0,88
2
2,99±0,23
2
2,81±0,03
2
1113,4±2,55
5
40,11±19,76
5
62,53±9,61
2
1,15±0,06
2
364,26±1,31
> 10
5
4,29±1,53
5
2,21±0,65
5
2,35±0,51
2
111,7±1,91
2
62,5±0,71
2
57,34±0,94
2
1,19±0,02
2
361,67±2,35
*PT: Proteína total. Alb: Albúmina. Glob: Globulina. ALP: Fosfatasa alcalina. ALT: Alanina aminotransferasa. AST: Aspartato aminotransferasa. Crea:
Creatinina. CAT: Catalasa.
Elaborado a partir de: Ahmadi (2012), Dosoky et al. (2021), Elkloub et al. (2015), Fouda et al. (2021) y Khafaga et al. (2021).
Cuadro 5. Relación del tamaño de los órganos linfoides a diferentes concentraciones de AgNPs en pollos de engorde.
[AgNPs] (ppm)
N
Bazo (%)
N
Bursa (%)
N
Timo (%)
0
6
0,13±0,01
6
0,10±0,04
4
0,35±0,20
1-5
11
0,12±0,02
11
0,10±0,04
1
0,41
6-10
7
0,11±0,03
5
0,09±0,04
2
0,30±0,11
> 10
5
0,11±0,03
6
0,15±0,01
5
0,30±0,07
*Elaborado a partir de: Ahmadi (2012), Al-Sultan et al. (2022), Dosoky et al. (2021), Elkloub et al. (2015), Fouda et al. (2021), Khafaga et al. (2021) y
Tammam et al. (2021).
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
171
Cuadro 6. Parámetros inmunes de pollos de engorde expuestos a diferentes concentraciones
de AgNPs.
[AgNPs]
(ppm)
N
PA
N
PI (%)
N
Atcs
NDVH:HI
0
3
19,44±0,20
5
3,24±1,77
4
5,09±0,94
1-5
7
20,57±0,57
14
3,48±1,56
7
6,19±0,20
6-10
2
19,98±0,04
3
2,97±1,72
2
6,17±0,23
> 10
2
21,00
2
1,98±0,07
5
5,01±1,08
*PA: Actividad fagocítica. PI: Índice fagocítico. Atcs NDV:HI: Anticuerpos contra virus de Newcastle por
medio de la prueba de inhibición de la hemoaglutinación.
Elaborado a partir de: Dosoky et al. (2021), Fouda et al. (2021), Khafaga et al. (2021), Kulak et al. (2018a)
y Kulak et al. (2018b).
Acuicultura
La acumulación de plata en la carpa común fue evaluada mediante la adición de las AgNPs
en el agua del tanque y mostró una tendencia positiva según la concentración para los tres
tejidos evaluados (hígado, intestino y branquias) (Cuadro 7). Esta tendencia no se mantuvo
con los valores en altas concentraciones. Sin embargo, el resultado obtenido fue mayor que
el del grupo control, lo cual evidenció la existencia de bioacumulación en los tejidos
evaluados. La diferencia en estos resultados se atribuye a que, para esta concentración, se
obtuvo un solo valor.
Los valores bioquímicos en tilapias fueron evaluados mediante la suplementación de las
nanopartículas en el alimento (Cuadro 8), la adición en el estanque o la inmersión de los
animales en la solución. En el caso de las proteínas, el uso de bajas concentraciones (<
1ppm) produjo un aumento en la PT y la globulina, pero un descenso en la albúmina;
mientras que en concentraciones moderadas (1-10 ppm) el resultado fue el contrario. Para las
enzimas hepáticas (AST y ALT), las bajas concentraciones produjeron un aumento, mientras
que las moderadas produjeron un valor inferior al del control. Por último, en la creatinina y
la urea se produjo el efecto contrario, ya que se redujo el valor con concentraciones bajas y
se aumentó al incrementar las concentraciones.
Nutrición Animal Tropical
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
172
La sobrevivencia de truchas y tilapias fue evaluada mediante la adición de las diferentes
concentraciones de AgNPs en el agua del tanque (Cuadro 9). Las truchas presentaron una
tendencia a la baja al aumentar la concentración de las nanopartículas y las tilapias un
comportamiento distinto, ya que la sobrevivencia se mantuvo similar al aumentar la
concentración. En el caso de las tilapias, que fueron infectadas con
Aeromonas
spp., se
presentó una tendencia al alza en la sobrevivencia con la exposición a concentraciones
crecientes de las nanopartículas.
Cuadro 7. Bioacumulación de plata en órganos de carpa común expuestas a diferentes
concentraciones de AgNPs.
[AgNPs]
(ppm)
N
Hígado
(µg/g)*
N
Intestino
(µg/g)*
N
Branquias
(µg/g)*
0
3
0,23±0,35
2
0,21±0,29
3
0,33±0,44
<1
7
3,07±3,89
3
3,33±2,78
7
3,73±4,00
1-5
2
8,07±4,62
2
5,80±3,25
2
8,33±3,30
> 10
1
4,80
1
3,50
1
6,00
*µg/g de peso seco.
Elaborado a partir de: Haghighat et al. (2021), Rahmani et al. (2019), Rajkumar et al. (2022) y Vali et al.
(2020).
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
173
Cuadro 8. Valores bioquímicos de tilapias expuestas a diferentes concentraciones de AgNPs.
[AgNPs]
(ppm)
N
PT (g/dl)
N
Alb (g/dl)
N
Glob (g/dl)
N
AST (UI/L)
N
ALT (UI/L)
N
Crea
(mg/dl)
N
Urea
(mg/dl)
0
5
4,29±0,52
4
1,80±0,82
4
2,52±0,46
6
51,69±42,41
4
21,36±11,95
4
0,7±0,21
2
6,41±2,52
<1
13
4,52±0,51
10
1,63±0,89
10
3,01±0,71
13
69,13±47,36
9
28,60±7,50
6
0,61±0,08
2
2,70±0,09
1-10
5
3,72±0,43
5
1,84±0,23
5
1,67±0,31
6
44,23±10,80
4
20,97±7,93
6
0,76±0,34
2
15,54±12,18
*PT: Proteína total. Alb: Albúmina. Glob: Globulina. AST: Aspartato aminotransferasa. ALT: Alanina aminotransferasa. Crea: Creatinina.
Elaborado a partir de: Abdelhamid et al. (2020), Elgendy et al. (2021), El- Houseiny et al. (2021), Hamed y Abdel-Tawwab (2021), Ibrahim (2021), Mansour
et al. (2021), Moustafa et al. (2021) y Veisi et al. (2021).
Cuadro 9. Sobrevivencia de peces adultos de trucha y tilapia a la exposición de diferentes concentraciones de AgNPs.
Concentración AgNPs (ppm)
N
Trucha (%)
N
Tilapia (%)
N
*Tilapias infectadas (%)
0
3
98,61 ± 1,13
4
98,70 ± 1,58
3
23,00 ± 5,20
<1
7
76,76 ± 34,09
9
98,89 ± 1,67
10
60,70 ± 19,63
1-3
11
66,94 ± 34,54
2
98,00 ± 2,83
1
81,00
*Tilapias infectadas con
Aeromonas
spp.
Elaborado a partir de: Abdelamid et al. (2020), Adamek et al. (2018), Ali et al. (2021), Dethloff et al. (2007), Elgendy et al. (2021), El-Houseiny et al. (2021),
Hamed y Abdel-Tawwab (2021), Johari et al. (2013), Kalbassi et al. (2013), Mabrouk et al. (2021), Moustafa et al. (2021) y Ostaszewska et al. (2018).
Nutrición Animal Tropical
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174
Bacterias
Las bacterias gram positivas evaluadas presentaban susceptibilidad a las AgNPs. En general,
se observa que las concentraciones más eficientes son de bajas a moderadas (entre 1-10
ppm), ya que, en la mayoría de los casos, al sobrepasar los 10 ppm la zona de inhibición se
reduce y vuelve a aumentar al sobrepasar los 40 ppm (Cuadro 10). La mayor susceptibilidad
observada con bajas concentraciones fue para
S. aureus
, seguida por
Enterococcus
spp.; por
el contrario, la mayor tolerancia fue observada para
Streptococcus
spp.
Las bacterias gram negativas también son susceptibles a diferentes concentraciones de
AgNPs.
E. coli
presentó un comportamiento similar a las gram positivas, en donde las
concentraciones más eficientes para la inhibición del crecimiento fueron bajas (1-5 ppm) y
vuelven a aumentar después de los 40 ppm (Cuadro 11). En el caso de
Aeromonas
spp., estas
presentaron una inhibición del crecimiento que fue incrementando con la concentración de
las nanopartículas a partir de 11-20 ppm. Mientras que el comportamiento de
P. aeruginosa
fue similar hasta llegar a los 20 ppm, al sobrepasar esta concentración se presenta un
comportamiento de inhibición errático.
Hongos
La levadura
Candida
spp. fue evaluada y presentó el mismo comportamiento de las bacterias
gram positivas y la
E. coli
. Se observa, en el Cuadro 12, que tanto
Candida
spp. como
Candida albicans
fueron inhibidas de manera efectiva por concentraciones entre 1-10 ppm y
disminuyeron su susceptibilidad después de las 10 ppm. La inhibición presentó un aumento
después de los 40-50 ppm y fue mayor entre 100-200 ppm.
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
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Cuadro 10. Zona de inhibición (mm) de bacterias gram positivas expuestas a diferentes concentraciones de AgNPs.
[AgNPs]
(ppm)
N
Staphylococcus
spp
.
N
S. aureus
N
Streptococcus
spp
.
N
Bacillus
spp
.
N
Enterococcus
spp
.
1-5
15
12,36 ± 7,63
7
11,56 ± 5,07
17
29,14±6,25
3
20,81±1,46
3
12,00±7,81
6-10
13
10,95 ± 5,21
8
13,70 ± 4,89
3
16,07±2,53
3
4,67±4,51
2
9,50±0,71
11-20
10
9,74 ± 2,95
5
11,99±2,56
1
10,25
2
7,00±1,41
-
-
21-30
15
9,34 ± 4,08
9
10,36±4,43
2
6,59±7,43
10
8,86±3,00
-
-
31-40
20
10,45 ± 2,42
5
14,00±1,58
-
-
-
-
-
-
41-50
15
19,71 ± 5,26
13
19,07±4,89
1
12,06
6
12,00±2,22
-
-
60-80
14
13,02 ± 2,75
7
15,60±2,65
-
-
11
12,99±3,62
2
16,50±3,54
81-100
15
17,79 ± 3,55
11
17,53±4,03
-
-
18
16,03±2,74
1
13,00
>100
13
15,85 ± 9,48
7
15,23±8,81
-
-
13
15,69±6,16
-
-
Elaborado a partir de: Abou-Khadra et al. (2021), Ahluwalia et al. (2018), Akintelu y Folo-runso (2019), Ali et al. (2018), Alsamhary (2020), Alshehri et al.
(2020), Andleeb et al. (2020), Arya et al. (2018), Aygün et al. (2020), Barabadi et al. (2021), Baruah et al. (2019), Benakashani et al. (2017), Bhagat et al.
(2019), Devi et al. (2019), El-Aziz et al. (2021), El-Batal et al. (2018), Farhadi et al. (2022), Fouda et al. (2022), Hassanien y Khatton (2019), Huq y Akter
(2021), Hussein et al. (2020), Jogaiah et al. (2019), Kakakhel et al. (2020), Kasim et al. (2020), Maity et al. (2020), Mohanta et al. (2018), Moustafa et al.
(2021), Nadaroglu et al. (2020), Othman et al. (2019), Pallavi et al. (2022), Parthiban et al. (2018), Premkumar et al. (2018), Rajakumar et al. (2017), Rajoka
et al. (2020), Ramanathan et al. (2018), Rao et al. (2020), Rautela et al. (2019), Reda et al. (2019), Safarpoor et al. (2018), Singh et al. (2018), Singh y
Mohanlall (2022), Taha et al. (2019), Thammawithan et al. (2021), Uddin et al. (2020), Vijayakumar et al. (2019), Vishwasrao et al. (2019), Wang et al. (2018)
y Wolny-Koladka y Malina (2017).
Nutrición Animal Tropical
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
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Cuadro 11. Zona de inhibición (mm) de bacterias gram negativas expuestas a diferentes
concentraciones de AgNPs.
[AgNPs]
(ppm)
N
E. coli
N
Aeromonas
spp
.
N
P. aeruginosa
1-5
9
14,82±4,12
-
-
10
13,01±2,99
6-10
8
11,87±4,49
-
-
5
15,49±4,26
11-20
8
11,96±3,93
4
11,75±2,06
2
17,90±1,37
21-39
20
11,97±6,15
6
14,17±1,19
5
12,29±4,23
40-50
24
15,45±5,95
4
16,50±1,73
11
14,11±3,54
60-80
10
13,52±2,65
-
-
5
17,82±1,45
81-100
17
15,90±3,63
-
-
7
14,81±3,93
101-500
15
15,48±7,27
4
17,5±1,29
7
12,50±7,50
≥1000
5
11,80±6,26
-
-
2
20,10±6,51
Elaborado a partir de: Ahluwalia et al. (2018), Akintelu y Folo-runso (2019), Ali et al. (2018), Alsamhary
(2020), Álvarez-Cirerol et al. (2019), Andleeb et al. (2020), Arya et al. (2018), Aygün et al. (2020),
Benakashani et al. (2017), Bhagat et al. (2019), Devi et al. (2019), El-Batal et al. (2018), Essawy et al.
(2021), Farhadi et al. (2022), Fouda et al. (2022), Hassanien y Khatton (2019), Huq y Akter (2021), Jogaiah
et al. (2019), Kakakhel et al. (2021), Kasim et al. (2020), Khan et al. (2022), Kulkarni et al. (2022), Mahanty
et al. (2013), Maity et al. (2020), Mariadoss et al. (2019), Mohanta et al. (2018), Nadaroglu et al. (2020),
Othman et al. (2019), Pallavi et al. (2022), Parthiban et al. (2018), Premkumar et al. (2018), Rajakumar et
al. (2017), Rajoka et al. (2020), Ramanathan et al. (2018), Rao et al. (2020), Rautela et al. (2019), Reda et
al. (2019), Safarpoor et al. (2018), Singh et al. (2018), Singh y Mohanlall (2022), Taha et al. (2019), Tailor
et al. (2020), Thammawithan et al. (2021), Uddin et al. (2020), Van Khanh y Van Cu (2019), Vijayakumar
et al. (2019), Vishwasrao et al. (2019), Wang et al. (2018) y Wolny-Koladka y Malina (2017).
Cuadro 12. Zona de inhibición (mm) de
Candida
spp. expuestas a diferentes concentraciones
de AgNPs.
[AgNPs] (ppm)
N
Candida
spp
.
N
Candida albicans
1-5
11
14,91±2,81
7
14,43±3,31
6-15
5
12,73±6,32
5
12,73±6,32
16-30
9
6,09±2,13
9
6,09±2,13
40-50
17
15,95±5,69
13
15,75±6,05
60-80
13
15,30±6,30
11
14,00±5,79
100-200
20
17,66±7,44
16
16,78±6,87
Elaborado a partir de: Akintelu y Folo-runso (2019), Ali et al. (2018), Alsamhary (2020), Baruah et al.
(2019), El-Batal et al. (2018), Fouda et al. (2022), Hassanien y Khatton (2019), Maity et al. (2020),
Nadaroglu et al. (2020), Othman et al. (2019), Pallavi et al. (2022), Parthiban et al. (2018), Rao et al.
(2020), Reda et al. (2019), Safarpoor et al. (2018) y Taha et al. (2019)
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
177
En el caso de la
Artemia salina
, esta es susceptible a la presencia de nanopartículas de plata a
exposiciones de 24 (Cuadro 13) y 48 (Cuadro 14) horas. La mayor sobrevivencia a las 24 h se
presentó con dosis entre 10 y 15 ppm, mientras que la mayor mortalidad se observó con 65-
100 ppm. A las 48 h la mejor sobrevivencia fue con dosis de hasta 50 ppm, mientras que, al
sobrepasar esta concentración, la mortalidad incrementó entre 26 y 46 puntos porcentuales,
aproximadamente. De igual manera, al comparar los porcentajes de sobrevivencia de la
Artemia salina
a concentraciones mayores a 100 ppm, se notó una reducción promedio de
38,19% al duplicar el tiempo de exposición (24 contra 48 h).
Cuadro 13. Sobrevivencia de
Artemia salina
a las 24 h de exposición a diferentes
concentraciones de AgNPs.
[AgNPs] (ppm)
N
Sobrevivencia (%)
< 1
10
50,63±36,28
1-5
12
58,91±36,11
10-15
6
72,55±18,42
20-50
15
57,25±29,66
65-100
10
45,80±20,44
> 100
17
49,76±34,54
Elaborado a partir de: Álvarez-Cirerol et al. (2019), Andleeb et al. (2020), Ejaz et al. (2017), Faisal et al.
(2020), Khattak et al. (2019), Phull et al. (2016), Priyaragini et al. (2013), Raguvaran et al. (2021),
Rajakumar et al. (2017), Rajamohamed et al. (2022), Ramveer (2021), Rohit et al. (2019), Saad et al.
(2021), Shokry et al. (2021), Singh et al. (2022) y Zainab et al. (2022).
Cuadro 14. Sobrevivencia de
Artemia salina
a las 48 h de exposición a diferentes
concentraciones de AgNPs.
[AgNPs] (ppm)
N
Sobrevivencia (%)
5-50
8
70,71±25,83
51-100
3
45,00±11,53
101-250
5
36,25±38,38
300-350
3
24,67±39,31
450-550
3
31,33±28,92
Elaborado a partir de: Lacave et al. (2017), Shokry et al. (2021) y Zainab et al. (2022).
Nutrición Animal Tropical
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
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La bacteria gram positiva
Bacillus subtilis
presentó susceptibilidad a las AgNPs (Cuadro 15), se
observó una tendencia al alza con el aumento de la concentración de las nanopartículas. El
mismo comportamiento de inhibición fue observado con la bacteria gram negativa
Klebsiella
pneumoniae
(Cuadro 16). Posterior a la evaluación de la zona de inhibición, se obtuvo el
valor de Concentración Mínima Inhibitoria (MIC) y Concentración Mínima Bactericida (MBC),
donde no se observó diferencia en la susceptibilidad entre las bacterias gram negativas
(Cuadro 18) y las gram positivas (Cuadro 17).
De igual forma, los resultados promedio de MIC y Concentración Mínima Fungicida (MFC)
para la levadura
Candida
spp. presentaron gran variación (Cuadro 19).
Cuadro 15. Zona de Inhibición (ZOI) de AgNPs contra
Bacillus subtilis
a diferentes
concentraciones de AgNPs.
[AgNPs] (ppm)
N
ZOI (mm)
10-50
12
10,01±3,31
60-90
10
14,37±5,71
100
11
16,22±2,85
> 100
4
16,34±7,62
Elaborado a partir de: Akintelu y Folo-runso (2019), Alshehri et al. (2020), Aygün et al. (2020), Devi et al.
(2019), El-Batal et al. (2018), Fouda et al. (2022), Hassanien y Khatton (2019), Huq y Akter (2021), Hussein
et al. (2020), Mohanta et al. (2018), Uddin et al. (2020), Vishwasrao et al. (2019) y Wang et al. (2018).
Cuadro 16. Zona de Inhibición (ZOI) de AgNPs contra
Klebsiella pneumoniae
a diferentes
concentraciones de AgNPs.
[AgNPs] (ppm)
N
ZOI (mm)
1-10
6
10,87±2,96
11-50
8
12,65±3,05
60-100
8
17,95±3,93
200-500
7
18,29±9,75
Elaborado a partir de: Ahluwalia et al. (2018), Akintelu y Folo-runso (2019), Ali et al. (2018), Andleeb et
al. (2020), Alsamhary (2020), Alshehri et al. (2020), Arya et al. (2018), Baruah et al. (2019), El-Batal et al.
(2018), Hussein et al. (2020), Mariadoss et al. (2019), Nadaroglu et al. (2020), Rajakumar et al. (2017),
Singh y Mohanlall (2022) y Vishwasrao et al. (2019).
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
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Cuadro 17. Concentración Mínima Inhibitoria (MIC) y Concentración Mínima Bactericida
(MBC) (ppm) de las nanopartículas de plata en diferentes bacterias gram +.*
Bacteria
N
MIC
(ppm)
S
N
MBC
(ppm)
S
Referencia
Streptococcus
spp
.
4
46,86
12,35
-
-
-
Moustafa et al. (2021)
14
11,43
4,11
-
-
-
El-Aziz et al. (2021)
Staphylococcus
spp
.
2
205,00
35,36
2
300,00
113,14
Alsamhary (2020)
2
15,60
-
2
78,15
66,26
Pérez-Etayo et al. (2021)
1
64,00
-
-
-
-
Aygün et al. (2020)
2
6,00
2,83
-
-
-
Barabadi et al. (2021)
3
10,99
4,90
3
21,77
8,86
Barbosa et al. (2019)
1
30,00
-
-
-
-
Baruah et al. (2019)
1
6,25
-
-
-
-
Buszewski et al. (2018)
3
6,24
2,71
-
-
-
El-Batal et al. (2018)
1
0,34
-
-
-
-
Eren y Baran (2019)
1
20,00
-
1
40,00
-
Farhadi et al. (2022)
1
6,25
-
-
-
-
Fouda et al. (2022)
2
1,28
1,73
2
0,13
3,44
Garibo et al. (2020)
7
21,60
15,27
7
30,86
10,21
Ji et al. (2020)
1
25,00
-
-
-
-
Moodley et al. (2018)
1
32,00
-
1
32,00
-
Pallavi et al. (2022)
1
31,25
-
-
-
-
Parthiban et al. (2018)
1
12,50
-
-
-
-
Rajoka et al. (2020)
1
2,60
-
-
-
-
Rautela et al. (2019)
6
19,17
8,61
-
-
-
Wolny-Koladka y Malina (2017)
1
12,00
-
-
-
-
Vazquez-Muñoz et al. (2019)
1
2,97
-
-
-
-
Vijayakumar et al. (2019)
Bacillus
spp
.
1
128,00
-
-
-
-
Aygün et al. (2020)
1
6,25
-
-
100,00
-
Buszewski et al. (2018)
1
4,68
-
-
-
-
El-Batal et al. (2018)
1
12,50
-
-
-
-
Fouda et al. (2022)
1
12,50
-
-
25,00
-
Huq y Akter (2021)
1
125,00
-
-
-
-
Parthiban et al. (2018)
5,20
-
-
-
-
Rautela et al. (2019)
1
11,00
-
-
-
-
Vazquez-Muñoz et al. (2019)
Enterococcus
spp
.
2
5,27
5,80
-
-
-
El-Batal et al. (2018)
1
30,00
-
1
30,00
-
Farhadi et al. (2022)
1
32,00
-
1
64,00
-
Pallavi et al. (2022)
-
-
-
1
12,50
-
Moodley et al. (2018)
* Se excluyó un valor de 2081 ppm para MIC y MBC (Barbosa et al., 2019).
Nutrición Animal Tropical
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
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Cuadro 18. Concentración nima Inhibitoria (MIC) y Concentración Mínima Bactericida
(MBC) de las nanopartículas de plata en diferentes especies de bacterias gram -.*
Bacteria
N
MIC
(ppm)
S
N
MBC
(ppm)
S
Referencia
Salmonella
spp
.
2
205,00
35,36
2
205,000
35,36
Alsamhary (2020)
2
7,80
-
2
15,60
-
Pérez-Etayo et al. (2021)
1
6,25
-
-
-
-
Buszewski et al. (2018)
1
5,00
-
2
7,00
1,41
Elez et al. (2021)
2
3,90
-
2
5,85
2,76
Loo et al. (2018)
1
10,00
-
-
-
-
Vazquez-Muñoz et al. (2019)
1
200,00
-
1
250,00
-
Alsamhary (2020)
E. coli
1
34,17
-
-
-
-
Mariadoss et al. (2019)
1
7,80
-
1
15,60
-
Pérez-Etayo et al. (2021)
1
16,00
-
-
-
-
Aygün et al. (2020)
1
8,32
-
2
12,49
5,89
Barbosa et al. (2019)
1
6,25
-
1
50,00
-
Buszewski et al. (2018)
2
7,02
3,32
-
-
-
El-Batal et al. (2018)
1
0,08
-
-
-
-
Eren y Baran (2019)
1
10,00
-
1
20,00
-
Farhadi et al. (2022)
1
6,25
-
-
-
-
Fouda et al. (2022)
2
1,28
1,73
2
2,57
3,44
Garibo et al. (2020)
7
10,41
8,46
7
19,29
11,71
Ji et al. (2020)
5
30,00
11,18
5
60,00
22,36
Khan et al. (2022)
1
7,80
-
1
7,80
-
Loo et al. (2018)
8
18,36
27,27
7
321,43
121,99
Mohammadizadeh y Kashi (2021)
7
321,40
121,99
6
4,68
1,71
Mohammadizadeh y Kashi (2021)
1
12,50
-
-
-
-
Moodley et al. (2018)
1
0,26
-
1
0,51
-
Öztürk et al. (2020)
1
64,00
-
1
128,00
-
Pallavi et al. (2022)
1
62,50
-
-
-
-
Parthiban et al. (2018)
1
8,20
-
-
-
-
Rajoka et al. (2020)
1
2,00
-
-
-
-
Rautela et al. (2019)
1
10,00
-
-
-
-
Vazquez-Muñoz et al. (2019)
1
27,47
-
-
-
-
Mariadoss et al. (2019)
Pseudomonas
spp
.
1
3,90
-
1
7,80
-
Pérez-Etayo et al. (2021)
1
32,00
-
-
-
-
Aygün et al. (2020)
1
8,32
-
1
8,32
-
Barbosa et al. (2019)
1
25,00
-
1
50,00
-
Buszewski et al. (2018)
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
181
1
2,34
-
-
-
-
El-Batal et al. (2018)
1
4,00
-
1
20,00
-
Essawy et al. (2021)
1
20,00
-
1
40,00
-
Farhadi et al. (2022)
1
6,25
-
-
-
-
Fouda et al. (2022)
2
2,53
3,49
-
-
-
Garibo et al. (2020)
1
24,56
-
-
-
-
Mariadoss et al. (2019)
Klebsiella
spp
.
1
20,00
-
-
-
-
Baruah et al. (2019)
1
625,00
-
1
100,00
-
Buszewski et al. (2018)
1
17,70
-
-
-
-
El-Batal et al. (2018)
1
3,90
-
1
3,90
-
Loo et al. (2018)
1
25,00
-
-
-
-
Moodley et al. (2018)
1
25,00
-
1
100,00
-
Álvarez-Cirerol et al. (2019)
Vibrio
spp
.
3
3,20
-
3
6,30
-
Maldonado-Muñiz et al. (2020)
1
7,80
-
-
-
-
Fatima et al. (2020)
*Se excluyó un valor de 520 ppm (Barbosa et al., 2019); uno de 1000 ppm para MIC (Mohammadizadeh
y Kashi, 2021); y un valor de 1000 ppm y 2000 ppm en MBC (Mohammadizadeh y Kashi, 2021).
Cuadro 19. Concentración mínima inhibitoria (MIC) y concentración mínima fungicida (MFC)
de las nanopartículas de plata para
Candida
spp.*
MIC (ppm)
MFC (ppm)
Referencia
4,12
8,25
Barbosa et al. (2019)
50,00
100,00
Baruah et al. (2019)
4,68
-
El-Batal et al. (2018)
0,02
-
Eren y Baran (2019)
50,00
80,00
Farhadi et al. (2022)
12,50
-
Fouda et al. (2022)
5,00
--
Garibo et al. (2020)
6,25
-
Moodley et al. (2018)
0,51
2,04
Öztürk et al. (2020)
50,00
-
Zainab et al. (2022)
100,00
450,00
Alsamhary (2020)
62,50
-
Parthiban et al. (2018)
*Se excluyó un valor de 500 ppm (Barbosa et al., 2019) y de 0,06 ppm (Garibo et al., 2020) para MIC y
uno de 2062 ppm (Barbosa et al., 2019) para MFC.
Nutrición Animal Tropical
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
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Al evaluar el efecto de las nanopartículas de plata como insecticida, se observó que las
garrapatas adultas son más resistentes a las nanopartículas, puesto que la mayor mortalidad
se presentó con concentraciones entre 15-25 ppm (Cuadro 20). Por otro lado, las larvas
presentaron un porcentaje de mortalidad similar con dosis que apenas sobrepasan los 3 ppm
(Cuadro 21).
En cuanto a la mortalidad de larvas de mosquitos de tres especies de importancia en la salud
animal (Cuadro 22), se observó una tendencia al alza conforme se incrementó la
concentración de AgNPs, mientras que se evidenció una mayor susceptibilidad por parte de
A. stephensi
, dado que muestra un porcentaje de mortalidad más elevado con la mayoría de
los rangos de concentraciones.
Cuadro 20. Mortalidad de garrapatas adultas expuestas a diferentes concentraciones de
AgNPs.
[AgNPs] (ppm)
N
Mortalidad (%)
1-10
12
57,13±27,40
15-25
6
83,17±15,07
80-200
6
35,61±10,09
300-400
5
57,86±9,52
Elaborado a partir de: Ashour et al. (2021), Zahir y Rahuman (2012) y Santoshkumar et al. (2012).
Cuadro 21. Mortalidad de larvas de garrapata expuestas a diferentes concentraciones de
AgNPs.
[AgNPs] (ppm)
N
Mortalidad (%)
1-3
16
61,13±28,32
>3
8
82,54±21,49
Elaborado a partir de: Avinash et al. (2017), Jayaseelan et al. (2012), Jayaseelan y Rahuman (2012) y
Rajakumar y Rahuman (2012).
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
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Cuadro 22. Mortalidad de larvas de mosquitos de diferentes especies expuestas a diferentes
concentraciones de AgNPs.
Especie
N
[AgNPs] (ppm)
Mortalidad (%)
A. aegypti
8
<1
47,56±29,06
19
1-5
52,98±22,36
13
6-10
52,79±32,32
22
11-20
50,73±27,03
13
21-30
61,58±24,85
15
31-40
53,75±24,72
13
50-60
65,22±22,37
11
61-80
63,12±24,10
14
100-150
68,87±25,17
7
200-250
68,79±19,30
9
500-650
58,52±20,92
A. stephensi
6
1-5
69,83±30,82
8
6-15
48,99±21,81
10
16-25
61,92±27,16
9
30-50
71,48±24,31
9
60-80
76,22±21,24
6
100
88,67±17,91
C. quinquefasciatus
7
<1
27,81±10,25
11
1-5
60,24±20,76
13
6-15
65,18±22,87
13
16-30
67,12±26,52
7
31-50
75,00±27,60
8
60-80
84,19±14,00
5
100-125
83,20±29,98
Elaborado a partir de: Amala y Krishnaveni (2022), Chandhirasekar et al. (2021), Govindan et al. (2020),
Jayaseelan et al. (2012), Mondal et al. (2022), Morejón et al. (2018), Pilaquinga et al. (2019), Raguvaran
et al. (2021), Rajput et al. (2020), Reeba y Helen (2021), Saeid et al. (2021), Sampath et al. (2021),
Santhosh et al. (2020), Saranyadevi et al. (2021), Seetharaman et al. (2018), Vimala et al. (2020) y Wilson
et al. (2022).
DISCUSIÓN
Con la presente revisión se constató que el impacto de las AgNPs en el crecimiento de los
pollos difiere, ya que se presentó un aumento del peso corporal en bajas concentraciones a
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
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los 42 días, mientras que a los 35 días se generó una disminución del peso corporal. Esta
variación en los resultados concuerda con estudios en los que el crecimiento de los pollos se
vio afectado de forma negativa con la suplementación de AgNPs (Awaad et al., 2021) y otros
en los cuales la suplementación no generó diferencias significativas (Ahmadi, 2012; Dosoky et
al., 2021; Khafaga et al., 2021; Tammam et al., 2021).
La suplementación con AgNPs tiene un efecto positivo en el crecimiento de pollos de
engorde (Al-Sultan et al., 2022; El-Abd et al., 2022; Kumar et al., 2020; Salem et al., 2021),
comportamiento atribuido al efecto antimicrobiano de las nanopartículas en bacterias
patógenas del intestino con la utilización de bajas dosis de AgNPs (1,5 ppm), lo cual produce
una mejora en la salud intestinal y, con ello, la absorción de nutrientes. Caso contrario al uso
de concentraciones mayores donde se registraron impactos negativos en la productividad de
las aves (Al-Sultan et al., 2022; Dosoky et al., 2021).
La inconsistencia en los resultados de varios experimentos en parámetros productivos puede
asociarse a diferencias en el diseño y condiciones del experimento, el tamaño de la partícula,
el método de síntesis de las nanopartículas, la dosis utilizada y la vía de administración (Al-
Sultan et al., 2022; Kulak et al., 2018a).
En los estudios histopatológicos del duodeno, hígado, riñones y bazo de pollos de engorde
se ha observado que bajas concentraciones (2-4 ppm) no tienen efectos deletéreos en la
estructura histológica, puesto que se encuentra tejido normal sin ninguna anormalidad en
particular. Sin embargo, en dosis mayores (5, 10 y 20 ppm), se han encontrado lesiones
patológicas de medias a moderadas, desde congestión de vasos sanguíneos, necrosis y
desprendimiento del epitelio, necrosis en el tejido linfoide y acumulación focal de células
mononucleares; así como depleción de células linfoides en bursa, timo y bazo (Al-Sultan et
al., 2022; Dosoky et al., 2021), lo cual reduce la capacidad del sistema inmune, la salud
general de los animales y, por ende, el rendimiento en la producción.
En animales infectados con
C. perfringens,
se observó una diferencia en los cambios
histopatológicos en el intestino de animales tratados con AgNPs al mejorar la condición de
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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Nutrición Animal Tropical 17 (2): 146-215 ISSN: 2215-3527/ 2023
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las vellosidades intestinales, mantener la estructura del tejido y reducir la reacción
inflamatoria.
Estos cambios junto con la disminución de la carga bacteriana confirman la actividad
antibacteriana de AgNPs administradas por vía oral contra
C. perfringens
y la reducción de la
colonización de esta bacteria en el intestino de los pollos, lo cual genera un impacto positivo
en la salud general e intestinal de los animales (Salem et al., 2021). Una mejoría en la salud
intestinal puede explicar los resultados positivos en los parámetros productivos en cuanto a
peso corporal y tasa de conversión alimenticia (Cuadro 2).
Algunos estresores, como la falta de agua o comida, las temperaturas extremas, la luz
constante y la exposición a situaciones nuevas, aumentan el número de heterófilos y
disminuye el número de linfocitos. El mecanismo por el cual suceden estos cambios en las
aves no está claro, pero se sugiere que es debido al efecto del estrés sobre la hormona
corticotrópica adrenal, la corticosterona y las citoquinas. Este efecto se observó con la
suplementación de AgNPs en el alimento en pollos jóvenes (28-35 días) (Bolandi et al., 2021).
Sin embargo, en la información analizada en la presente revisión no se evidenció. Debido a
cantidad y funciones, los heterófilos son los fagocitos más importantes en la sangre periférica
de los pollos (Kulak et al., 2018b), por lo que una disminución en su valor puede producir un
efecto negativo en la inmunidad de los animales.
Los perfiles hematológicos en los animales son importantes para evaluar su estado fisiológico
(Khan y Zafar, 2005). Un aumento del conteo de glóbulos blancos junto con lesiones
histopatológicas indica un aumento en la actividad inflamatoria, debido a la expresión de
citoquinas proinflamatorias (Khafaga et al., 2021). Este efecto ha sido reportado en algunos
estudios (Khafaga et al., 2021) donde se observó una ausencia de folículos linfoides con
necrosis multifocal en el bazo de los animales estudiados, lo cual concuerda con el
incremento en glóbulos blancos observado en la información recopilada. Por el contrario, la
disminución de cualquiera de los 5 tipos de células blancas indica una baja en la capacidad
defensiva del cuerpo (Vali et al., 2020). Este efecto fue observado en rangos de 1-5 ppm para
linfocitos, heterófilos y eosinófilos de pollos de engorde en la presente revisión.
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Los resultados de la presente revisión, en cuanto a proteína total, globulina y albúmina,
difieren con los presentados por Elkloub et al. (2015), donde la PT y la globulina aumentaron
con la concentración de AgNPs; mientras que la concentración de AST disminuyó con la
suplementación de las nanopartículas. Las enzimas hepáticas son consideradas como un
indicador de salud general de las aves (Fouda et al., 2021); un aumento en los niveles de las
proteínas séricas y la AST sugieren un daño hepático, que se puede dar por vacuolización y
necrosis focal (Khafaga et al., 2021). En la presente revisión, la proteína fraccionada no
presentó un comportamiento de aumento estable, lo cual sugiere que el nivel de daño en el
hígado no fue suficiente para afectar el nivel de proteínas y enzimas. La disminución de
enzimas hepáticas (ALT, AST, ALP) puede deberse al estrés oxidativo causado por la
peroxidación de la grasa y la liberación de radicales libres en el cuerpo (Ahmadi, 2012).
Además, se ha informado que la aplicación de AgNPs puede causar reacciones oxidativas en
la sangre, la pared del intestino delgado, el hígado y la pechuga (Kulak et al., 2018a). En la
presente revisión, los resultados de ALT fueron similares entre las diferentes concentraciones
de AgNPs, lo cual concuerda con los resultados de Kumar et al. (2020).
La tendencia a la disminución del peso de órganos linfoides con el aumento de la
concentración de AgNPs en la suplementación, se atribuye a las propiedades antimicrobianas
de las nanopartículas, ya que al disminuir la población microbiana se puede generar un
cambio en la proporción entre los organismos patógenos y no patógenos en el intestino
(Ahmadi, 2012). El efecto negativo en el peso relativo de órganos linfoides, como en la Bursa
de Fabrizio, puede disminuir la respuesta inmune del pollo debido a una baja en la gama
globulina (Ahmadi, 2012).
La disminución del tamaño de los órganos linfoides se relaciona con la depleción linfoide
asociada al aumento en las concentraciones de AgNPs (Khafaga et al., 2021). Además de un
posible efecto de bloqueo de las AgNPs en la absorción intestinal por medio de transporte
activo de aminoácidos y azúcares, y una disminución en la digestibilidad de proteínas en el
intestino delgado, donde ocurre la mayor actividad enzimática (Vadalasetty et al., 2018).
Mientras que, en otros estudios, no se describen efectos en el tamaño de la Bursa, pero un
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incremento en el timo (Dosoky et al., 2021). En la presente revisión se observó un aumento
en el porcentaje del timo, lo cual podría estar asociado a la presencia de edema y
hemorragia (Khafaga et al., 2021).
La mejora en la inmunidad humoral de pollos de engorde por la administración de AgNPs se
asocia al aumento en los niveles de inmunoglobulinas e interleucina 6 (Kulak et al., 2018b), lo
cual coincide con las tendencias obtenidas en la presente revisión para el efecto en el título
de anticuerpos contra el Virus de Newcastle. Sin embargo, hubo variación con ensayos en los
cuales no se obtuvo diferencias significativas en este parámetro (Bolandi et al., 2021; Dosoky
et al., 2021; Fouda et al., 2021; Khafaga et al., 2021; Salem et al., 2021).
La acumulación de AgNPs en diferentes tejidos ha sido reportada por varios autores (Al-
Sultan et al., 2022; Salem et al., 2021), de manera que aumenta en diferentes partes de la
carne de los pollos de engorde conforme se incrementa la concentración de las
nanopartículas. Esto representa un riesgo de transmisión de las AgNPs a humanos por medio
de su consumo, por lo que se requiere que su uso y venta como aditivos o promotores del
crecimiento sea controlado y restringido (Al-Sultan et al., 2022). La acumulación de plata en
la pared del intestino delgado y el hígado en pollos suplementados con AgNPs se ha
registrado en asociación con la dosis utilizada. Sin embargo, también se ha observado que, al
aumentar el período de administración, la acumulación se incrementa sin importar la dosis
(Kulak et al., 2018a).
La bioacumulación de plata en tejidos y la toxicidad de las AgNPs ha sido evaluada en
diferentes especies acuáticas, donde se observa que la exposición de carpa común a AgNPs
produce daños en el tejido de sus branquias. Algunos signos anormales, como secreción
mucosa de las branquias, debilidad y disminución en la actividad, se observan en peces
expuestos a las nanopartículas. La alta tasa superficie-volumen de los nanometales aumenta
la probabilidad de liberación de iones y estos son los principales causantes de los efectos
tóxicos (Haghighat et al., 2021). En la presente revisión, las branquias presentaron el mayor
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nivel de acumulación de plata debido a que se encuentran en contacto directo con agentes
tóxicos en el agua. Además, el aumento de la secreción mucosa de las branquias como
mecanismo de protección a agentes tóxicos puede contribuir con la adsorción de las AgNPs
al tejido (Haghighat et al., 2021).
En cuanto a bioacumulación de plata, en esta revisión se obtuvo en segundo lugar al hígado;
lo que concuerda con lo informado por Rajkumar et al., (2022), quienes señalan el siguiente
orden de acumulación: branquias>hígado>músculo. Al acumularse en branquias e hígado,
las AgNPs afectan la capacidad de los peces de resistir en ambientes con bajos niveles de
oxígeno y producen estrés oxidativo (Fabrega et al., 2011). Los metales que entran al
organismo son excretados al unirse con proteínas secuestrantes como la metalotioneína, la
cual es producida en hígado y riñones explicando la acumulación de plata en estos tejidos
(Kaya et al., 2015).
En la presente revisión se logró evidenciar una disminución en la sobrevivencia de truchas
expuestas a niveles crecientes de nanopartículas, lo cual coincide con varios estudios en los
que se reportó este mismo efecto (Mansour et al., 2021) y fue explicado por el desarrollo de
estrés oxidativo y respuestas tóxicas e inflamatorias. Sin embargo, en tilapias sanas no se
presentaron grandes diferencias en el porcentaje de sobrevivencia, similar a estudios en
donde no hubo variaciones en los porcentajes de mortalidad (Elgendy et al., 2021; Ibrahim,
2021; Rajkumar et al., 2022). Por otra parte, para tilapias infectadas con distintos patógenos
se obtuvo una mejoría en la sobrevivencia como resultado a la exposición con AgNPs, tal
como se observó en otros estudios (Elgendy et al., 2021; El-Houseiny et al., 2021).
La mejora en la sobrevivencia de peces infectados se asocia a las propiedades
antimicrobianas de las nanopartículas de plata por diversos mecanismos. La plata se adhiere
a la pared celular bacteriana, de manera que impide el ciclo de respiración, interactúa con
proteínas del ADN para inhibir su replicación y afecta el catabolismo de azúcares en la
bacteria (El-Houseiny et al., 2021). Además, en tilapias infectadas con
A. hydrophila
se
observó una reactivación del sistema inmune suprimido por el patógeno, esto debido a la
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suplementación con AgNPs, ya que se generó un aumento en la lisozima, proteínas del
complemento e IgM (El-Houseiny et al., 2021).
La mortalidad de la carpa común expuesta a bajas concentraciones de AgNPs (0,1 ppm) está
relacionada con el efecto del tiempo de exposición, en el cual el pez pierde la capacidad para
soportar el estrés causado por la exposición a las nanopartículas. Se ha observado que, tal y
como sucede con otras sustancias químicas, la duración de la exposición afecta la toxicidad
generada por las AgNPs, por lo que se requieren estudios a largo plazo para evaluar los
efectos de las nanopartículas en organismos acuáticos (Haghighat et al., 2021). La diferencia
en toxicidad de las AgNPs depende de la especie estudiada, de la concentración utilizada, del
tiempo de exposición y de las propiedades fisicoquímicas de las nanopartículas (Rajkumar et
al., 2022).
Los valores séricos de PT, albúmina y globulina tienen importantes implicaciones
inmunológicas y nutricionales. Son proteínas producidas y almacenadas en el hígado, por lo
que su reducción puede ser una señal de daño hepático y una respuesta inmunológica
debilitada (Vali et al., 2020). La disminución en la PT en tilapias en la presente revisión
coincide con los resultados de varios estudios (Imani et al., 2015; Mansour et al., 2021;
Moustafa et al., 2021). Lo contrario fue reportado por Abdelhamid et al. (2020), en donde la
suplementación con AgNPs (0,04 ppm) produjo un aumento en PT, albúmina y globulina.
Bajos niveles de proteínas séricas se asocian a proteólisis, falla en la síntesis proteica por
alteración en la absorción de aminoácidos, uso de proteínas como fuente energética durante
el estrés y desórdenes hepáticos producidos por disfunción de riñones e hígado (Imani et al.,
2015; Hamed y Abdel-Tawwab, 2021). La disminución de albúmina en tilapias expuestas a
bajas concentraciones de AgNPs (< 1 ppm) coincide con los resultados obtenidos con Hamed
y Abdel-Tawwab (2021) y es indicativo de baja viscosidad en la sangre; sin embargo, con la
globulina, el comportamiento fue diferente.
Las enzimas hepáticas presentan diferentes cambios en respuesta a contaminantes, toxinas y
metales pesados, la variación en la respuesta de estas depende de las diferencias en el modo
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de acción de las toxinas (Imani et al., 2015). El incremento en la actividad de enzimas
hepáticas como ALT, AST y ALP en truchas se asocia a una respuesta al daño producido por
los iones de plata en los hepatocitos (Vali et al., 2020). La AST y ALT son enzimas hepáticas
intracelulares involucradas en el metabolismo de aminoácidos y la gluconeogénesis; y
aumentan sus niveles sanguíneos cuando hay destrucción de hepatocitos (Hamed y Abdel-
Tawwab, 2021). Por lo que, el aumento en estos valores, indica que la exposición de las
tilapias a AgNPs produjo una alteración en la integridad hepática.
El comportamiento de reducir los valores enzimáticos en bajas concentraciones de AgNPs
(0,05 ppm) e incremento aparente de los valores tras el uso de concentraciones más elevadas
(0,1 ppm) está documentado en la literatura (Veisi et al., 2021). En los resultados de la
presente revisión se observó el mismo comportamiento de disminución de las enzimas con
bajas concentraciones de AgNPs (< 1 ppm) y al aumentar la concentración (1-10 ppm) se
produjo un aumento en la actividad enzimática. Los niveles séricos de AST y ALT también son
utilizados como indicadores de estrés en peces, por lo que un incremento de su
concentración en sangre sugiere un efecto estresor por la exposición a las nanopartículas
(Veisi et al., 2021).
Los niveles de creatinina y ácido úrico indican la salud general de las branquias y los riñones,
un aumento en conjunto de estos valores con enzimas hepáticas es indicativo de un daño
hepato-renal (Hamed y Abdel-Tawwab, 2021), ya que indica una baja tasa de filtración
glomerular (El-Houseiny et al., 2021). En la presente revisión, el aumento de creatinina se
observó con concentraciones entre 1 y 10 ppm, lo cual sugiere que en bajas concentraciones
de AgNPs (< 1 ppm) no se produzca un daño en los riñones.
Con respecto al efecto antimicrobiano de las AgNPs, en los resultados recopilados en la
presente revisión, se obtuvo la mayor ZOI en el rango de 41 a 50 ppm, lo cual concuerda con
estudios en los cuales se observó susceptibilidad de la bacteria (
Staphylococcus
spp.) en
concentraciones similares (Abou-Kahdra et al., 2021). La inhibición del crecimiento podría
estar asociada a la adhesión de las AgNPs a la pared celular, lo que provoca desprendimiento
Castro-Silva y WingChing-Jones. Utilización de compuestos de plata en la producción animal: Una revisión.
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de la membrana celular, la condensación del ADN bacteriano, inhibición de la replicación y la
inactivación de proteínas (El-Batal et al., 2018).
En el caso de
Bacillus subtilis
, se demostró la susceptibilidad según el incremento de
concentración de AgNPs a partir de 30 ppm (Alshehri et al., 2020), tal como se observó para
Bacillus
spp. en rangos similares en la presente revisión. El daño producido por los AgNPs en
esta bacteria se asocia a alteraciones en la membrana celular con la fuga de azúcares, la
degradación del ADN cromosomal y el incremento en los niveles de ROS (El-Batal et al.,
2018).
La mayor susceptibilidad en bacterias gram negativas que en gram positivas a las AgNPs está
documentado en la literatura (Ahluwalia et al., 2018; Akintelu y Folo-runso, 2019; Devi et al.,
2019; Fouda et al., 2022). Sin embargo, en la presente revisión no se observó este efecto, por
el contrario, se encontró alta actividad antimicrobiana de AgNPs contra bacterias gram
positivas como
S. aureus
, MRSA y
B. subtilis
(Aygün et al., 2020; Baruah et al., 2019). El
método de síntesis y los agentes reductores utilizados en la producción de las AgNPs juegan
un papel importante en la eficacia del efecto antimicrobial y el nivel de toxicidad (Saad et al.,
2021), por lo que las variaciones en los resultados pueden deberse a este factor.
El mecanismo por el cual las AgNPs podrían tener un mayor efecto en las bacterias gram
negativas no está claro, por lo que se le atribuye a la diferencia en la estructura de la pared
celular en los tipos de bacterias. La pared de las gram positivas está constituida por una capa
gruesa de peptidoglicano, mientras que en las gram negativas esta pared es más delgada,
por lo que presenta una mayor permeabilidad a diferentes sustancias (Ahluwalia et al., 2018).
La susceptibilidad de bacterias gram negativas como
E. coli
y
P. aeruginosa
a la exposición de
AgNPs ha sido demostrada por Arya et al. (2018), Benakashani et al. (2017) y Farhadi et al.
(2022), lo cual coincide con la información evaluada en la presente revisión. La acción contra
estas dos bacterias se debe a la interacción de las AgNPs con la membrana celular que
produce su desprendimiento de la pared celular, inhibición de la respiración, interacción con
compuestos que contienen azufre y fósforo, condensación del ADN, inhibición de la
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replicación, inactivación de proteínas, entre otros (El-Batal et al., 2018). Según Bhagat et al.
(2019), las AgNPs sintetizadas por medios biológicos presentan una actividad bacteriana
dependiente de su concentración. Sin embargo, este efecto no se observó de forma clara en
la presente revisión, ya que la ZOI no aumentó de acuerdo con la concentración en las
diferentes bacterias evaluadas.
La susceptibilidad de hongos a la exposición de AgNPs ha sido evaluada mediante el método
de difusión en disco, al igual que las bacterias, y se ha reportado una menor susceptibilidad
de hongos como
Candida
spp. (Fouda et al., 2022). No obstante, se informa de un
incremento en la ZOI para
C. albicans
acorde con el aumento en la concentración de
nanopartículas de plata (50, 75 y 100 ppm) (Akintelu y Folo-runso, 2019). Este efecto no se
evidenció en los datos recopilados para la presente revisión, puesto que la ZOI no
incrementó de forma gradual con la concentración. Sin embargo, el valor mayor fue
observado en el rango de 100-200 ppm, tanto para
Candida
spp. como para
Candida
albicans
, tal como lo informaron Fouda et al. (2022) para las diferentes especies de
Candida
spp analizadas.
Los ensayos de letalidad en
Artemia salina
son utilizados como una herramienta para la
investigación en ensayos de citotoxicidad
in vitro
(Priyaragini et al., 2013) debido a sus
características de ciclo de vida corto y alta sensibilidad a toxinas. También es utilizada como
organismo modelo para experimentos
in vivo
(Rajamohamed et al., 2022). Se informa de la
citotoxicidad en concentración dependiente de las AgNPs en los ensayos con
Artemia salina
(Govindan et al., 2020; Rajakumar et al., 2017; Rohit et al., 2019; Saad et al., 2021), lo cual
concuerda con los resultados recopilados en la presente revisión. La citotoxicidad presentada
por las nanopartículas de plata supone un uso potencial como agente quimiopreventivo
(Rajakumar et al., 2017). Contrario a esto, en otros estudios no se ha observado una
mortalidad causada por la exposición a AgNPs con concentraciones de 0,5 ppm
(Rajamohamed et al., 2022; Singh et al., 2022), lo cual supone que las nanopartículas no son
tóxicas para estos organismos en bajas concentraciones.
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El efecto insecticida de las AgNPs ha sido estudiado mediante la actividad larvicida en varias
especies de mosquitos de importancia, donde se informa de un fuerte efecto larvicida contra
A. aegypti, A. stephensi
y
C. quinquefasciatus
(Chandhirasekar et al., 2021; Raguvaran et al.,
2021), tal como se observó en los datos recopilados en la presente revisión. El tamaño de las
nanopartículas les permite penetrar en la cutícula de los insectos, lo cual evita la muda y
otros procesos fisiológicos (Raguvaran et al., 2021). El efecto tóxico de las AgNPs es
concentración dependiente, por lo que las diferencias en resultados podrían deberse a la
materia prima utilizada para la síntesis de las AgNPs y los metabolitos secundarios presentes
en las plantas (Govindan et al., 2020). Se describe un efecto potenciado en la letalidad de las
nanopartículas contra larvas de mosquitos al ser sintetizadas a partir de
A. arborescens
, pero
no se conoce el mecanismo fisiológico por el cual las AgNPs sintetizadas a partir de plantas
presentan mayor toxicidad (Morejón et al., 2018).
Las nanopartículas de plata han demostrado su efecto tóxico en larvas de garrapata y etapas
adultas (Santhoshkumar et al., 2012). Sin embargo, se ha observado un mayor efecto en la
mortalidad de larvas (Rajakumar y Rahuman, 2012; Avinash et al., 2017), tal como se evidencia
en los resultados de la presente revisión. Debido a la eficiencia encontrada con bajas
concentraciones, las AgNPs producidas a partir de plantas pueden ser utilizadas como un
método de control alternativo eficiente y barato contra las garrapatas (Jayaseelan y Rahuman
2012; Rajakumar y Rahuman, 2012; Santhoshkumar et al., 2012). No obstante, se requiere de
estudios
in vivo
y de campo para determinar el potencial de las AgNPs como una medida de
control rutinaria contra estos parásitos (Avinash et al., 2017).
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CONSIDERACIONES FINALES
Con los resultados obtenidos en esta revisión se describe un beneficio en el uso de las
nanopartículas de plata, pero no se obtiene un rango de concentración apropiado para
optimizar la respuesta de esta alternativa en los sistemas productivos según el agente vivo
que se quiera combatir.
Se reitera la necesidad de trabajo
in vivo
y en diferentes escenarios que permitan uniformizar
la respuesta de los animales de interés zootécnico al suministro de las nanopartículas de
plata. Debido a que la variación en los datos referidos en la literatura, la variabilidad puede
asociarse a diferencias en el tamaño de partícula, el método de síntesis de las nanopartículas,
la dosis utilizada, la vía de administración, el tiempo de exposición y las características del
experimento.
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