Nutrición Animal Tropical 18 (1): 68-100. Enero-Junio, 2024
ISSN: 2215-3527 / DOI: 10.15517/nat.v18i1.60297
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1Este trabajo formó parte del proyecto de investigación: “Indicadores zootécnicos de desempeño en alevines de tilapia azul
(
Oreochormis aureus
) bajo distintos regímenes de alimentación y temperatura” - 737-C1-158.
2Universidad de Costa Rica. Escuela de Zootecnia. San Pedro, San José, Costa Rica. hugo.espinoza@ucr.ac.cr. Orcid:
https://orcid.org/0009-0006-0364-7661
3 Universidad de Costa Rica. Escuela de Zootecnia. San Pedro, San José, Costa Rica. Estación Experimental Alfredo Volio Mata. La Unión,
Cartago, Costa Rica. alejandro.chacon@ucr.ac.cr. Orcid: https://orcid.org/0000-0002-8454-9505
4Universidad de Costa Rica. Escuela de Zootecnia. San Pedro, San José, Costa Rica. juanignacio.herrera@ucr.ac.cr. Orcid:
https://orcid.org/0000-0001-5004-0826. Autor de correspondencia.
Recibido: 28 noviembre 2023 Aceptado: 30 mayo 2024
Esta obra está bajo licencia internacional CreativeCommons Reconocimiento-NoComercial-SinObrasDerivadas 4.0.
ARTÍCULO CIENTÍFICO
Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca (
Oreochromis niloticus x O. aureus
) a
distintas temperaturas1
Hugo Arnoldo Espinoza-Quesada2, Alejandro Chacón-Villalobos3, Juan Ignacio Herrera-Muñoz4
RESUMEN
Este estudio tuvo como objetivo evaluar parámetros de eficiencia y crecimiento en la fase temprana
de alevinaje de tilapia blanca (
Oreochromis niloticus x O. aureus
var. “Rocky Mountain”) bajo dos
distintos regímenes de temperatura. El experimento se realizó en el Módulo Acuícola de la Estación
Experimental Alfredo Volio Mata (EEAVM) de la Universidad de Costa Rica durante 56 días, para lo
cual se utilizaron 160 alevines con un peso promedio inicial de 0,304 ± 0,009 g. Luego de una
aclimatación de 10 días, los alevines se dividieron, según su peso, en grupos de 10 individuos por
pecera, en 16 peceras colocadas en cuatro líneas; cada una de estas con su sistema de filtración
mecánica y biológica y su control de la temperatura. Se reguló la temperatura de dos líneas
seleccionadas de forma aleatoria a 27 °C y las otras dos a 22 °C. Se realizó una medición inicial y
final de longitud y ancho. Se monitoreó y registró diariamente el consumo de alimento. Se pesaron
cada 15 días para evaluar las ganancias de peso (GP), el coeficiente térmico de crecimiento (CTC), la
tasa específica de crecimiento (TEC), el factor de condición K (FK), la tasa de conversión alimenticia
(FCR) y la tasa de eficiencia proteica (PER). Al final del ensayo, se generaron también los índices
viscerosomáticos (IVS) y la relación cabeza-cuerpo (C/C); además se registró la mortalidad. Se
observaron diferencias significativas (p < 0.05) entre los tratamientos para casi la totalidad de los
parámetros (GP, CTC, TEC, FCR, PER, IVS y C/C), exceptuando la mortalidad y el factor de condición
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K. Se evidenció un efecto negativo sobre el desempeño zootécnico de la tilapia blanca a baja
temperatura, lo que resultó en ganancias de peso hasta 5 veces mayores para los peces
desarrollados a 27 °C (2,72 g ± 0,19) con respecto a aquellos desarrollados a 22 °C (0,54 g ± 0,05).
Palabras Clave: Tilapia blanca, temperatura, desempeño, crecimiento y alevín.
ABSTRACT
Zootechnical performance of white tilapia fingerlings (
Oreochromis niloticus x O. aureus
) at different
temperatures. This study aimed to evaluate the efficiency and growth parameters in the early growth
phase of white tilapia fingerlings (
Oreochromis niloticus x O. aureus
var. “Rocky Mountain”) with two
different temperature regimes. The experiment was carried out at the Aquaculture Module of the
Alfredo Volio Mata Experimental Station (EEAVM) of the University of Costa Rica over a period of 56
days, using 160 fingerlings with an initial averaged weight of 0.304 ± 0.009 g. After a 10-day
acclimatization, they were divided into groups of 10 fingerlings per tank based on their weight, in a
total of 16 tanks arranged in four rows: each with its own mechanical and biological filtration system
and temperature control. Two rows were randomly selected and regulated at 27°C and the other
two were maintained at 22°C. Initial and final measurements of length and width were taken. Food
consumption was monitored and registered daily. Weighings were conducted every 15 days to assess
weight gain (WG), thermal growth coefficient (TGC), specific growth rate (SGR), K condition factor
(KF), feed conversion ratio (FCR), and protein efficiency ratio (PER). At the end of the test,
viscerosomatic index (VSI) and head-body ratio (H/B) rating were generated; also, mortality was
registered. Significant differences (p < 0.05) were observed between the treatments in almost all
parameters (WG, TGC, SGR, FCR, PER, VSI, and H/B), except for mortality and the K condition factor.
A negative effect of temperature on white tilapia performance was observed under low
temperatures, which resulted in weight gains 5 times higher for fish developed at 27°C (2.72 ± 0.19
g), compared to those at 22°C (0.54 ± 0.05 g).
Keywords: White tilapia, temperature, performance, growth, and fingerlings.
Espinoza-Quesada, et al. Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca a distintas temperaturas.
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INTRODUCCIÓN
La mejora genética y el desarrollo de variedades genéticamente superiores a través del tiempo ha
sido una de las estrategias utilizadas para incrementar la productividad de especies por unidad de
tierra y agua. De este modo, se obtiene un aumento en la cantidad de producto final, ayudando a
solventar la problemática asociada a la demanda de proteína de origen animal derivada del
crecimiento en la población mundial. Una de estas especies es la tilapia (
Oreochromis spp.
), de la
cual se han obtenido diversas líneas genéticas a través de esquemas de cruzamientos (Nguyen,
2015).
La tilapia es el segundo grupo de peces de aleta con mayor producción global, superado
únicamente por la carpa (FAO, 2020). En Costa Rica esta especie representa aproximadamente un
80% de la producción acuícola total. El consumo de la tilapia se encuentra en constante crecimiento
y se comercializa a través de diversos mercados, desde supermercados y puntos de venta de
grandes empresas, hasta estanques de pesca recreativa de pequeños y medianos productores
(Peña-Navarro y Chacón-Guzmán, 2019).
Las tilapias poseen una gran capacidad de adaptación a distintos sistemas y ambientes de cultivo,
además de un alto rendimiento productivo (Prabu et al., 2019), por lo que son producidas en un
gran número de países con diferencias climatologías considerables. Esto se asocia a cambios
importantes en los perfiles térmicos del agua y diversidad de sistemas de cultivo e intensificación
de la producción, desde sistemas extensivos o de subsistencia hasta sistemas de cultivo
superintensivos (Chowdhury et al., 2013). La temperatura es un factor crítico dentro del medio
acuático, ya que afecta diferentes funciones del organismo como las reacciones químicas y el
metabolismo en general (Núñez et al., 2021). Esta no solo influye los organismos ectotermos en su
tasa metabólica y crecimiento, sino también en su condición, sobrevivencia y distribución (Noyola
et al., 2015).
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En general, las tilapias poseen una limitada tolerancia a las bajas temperaturas en el agua, aunque
se desempeñan muy bien en las cálidas (Santos et al., 2013; Abdel-Tawwab y Wafeek, 2014).
Cambios irregulares en la temperatura pueden generar un tamaño heterogéneo en el cultivo que
lleva a ineficiencias en el sistema de producción (Medina, 2018). Tradicionalmente, y de forma
empírica, en la industria se maneja el concepto de que algunas especies y/o líneas genéticas de
tilapia son tolerantes a temperaturas considerablemente por debajo (22-24 °C) del óptimo de la
especie (27-30 °C) (Salazar-Bustos et al., 2017). Entre estas especies se encuentra la
Oreochromis
aureus,
o tilapia azul, y, consecuentemente, algunas de las líneas híbridas producto del cruce de
esta con otras especies, como el caso de la variedad “Rocky Mountain White” (ElHack et al., 2022).
El objetivo de la presente investigación fue evaluar los parámetros de eficiencia y crecimiento en
la fase temprana de alevinaje de tilapia blanca (
Oreochromis niloticus x O. aureus
) bajo dos distintos
regímenes de temperatura, considerando la temperatura óptima para la especie (27 °C) y una
temperatura menor (22 °C). Esta última corresponde a una temperatura media observada en la
mayoría de los sistemas de producción acuícola en Costa Rica, según la experiencia de campo de
los investigadores.
MATERIALES Y MÉTODOS
Localización
Durante los meses de octubre, noviembre y diciembre del 2022, se llevó a cabo el estudio en el
Módulo Acuícola de la Estación Experimental Alfredo Volio Mata (EEAVM) de la Universidad de Costa
Rica, localizado en Ochomogo, Cartago, Costa Rica.
Diseño y condiciones experimentales
El experimento se ejecutó en un sistema de recirculación de cuatro líneas independientes: cada
una con su propio sistema de filtración y regulación de temperatura; con cuatro peceras por línea,
Espinoza-Quesada, et al. Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca a distintas temperaturas.
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para un total de 16 unidades experimentales; con un volumen de agua de 40 x 40 x 36 cm (58 L)
por pecera. Para el tratamiento del agua del sistema de recirculación se usó un filtro externo
multicapa tipo “canister” (JT, JHW-303B, Ningbo JT Pump Co., China) por cada línea. Se utilizó,
como filtro mecánico, espuma de poliuretano de baja densidad; y piezas de cerámica cilíndricas
como sustrato para la filtración biológica de tipo lecho móvil. Cada filtro presentó una capacidad
de recambio real de 800 litros de agua por hora.
Se adquirieron 160 alevines de aproximadamente 35 días post eclosión (DPE) y se distribuyeron en
las 16 peceras. Los alevines de tilapia blanca (Oreochromis niloticus x O. aureus var. “Rocky
Mountain”) utilizados en el experimento provenían del módulo de reproducción de tilapia de dicha
estación y no fueron sometidos a un proceso de inducción sexual, por lo cual se trabajó con una
población de sexo mixto. Se realizó una aclimatación de 10 días con 14 animales por pecera,
recibiéndolos a una temperatura de 27 °C y adaptándolos a 24,5 °C durante los primeros 3 días,
con una salinidad de 3 g/L durante toda la aclimatación y manteniendo condiciones iguales para
todas las líneas. Durante el período de adaptación se les brindó a los animales alimento balanceado
en 3 porciones iguales durante el día. El alimento utilizado de código DAA:774-118 (DAASIRE, 2022)
contó con una granulometría menor a 0,8 mm y un valor mínimo reportado según la etiqueta de
45% de proteína cruda y 5% de extracto etéreo.
El experimento se ejecutó bajo dos tratamientos: en el primero, se reguló la temperatura del agua
a 22 °C y se denominó tratamiento Frío; en el segundo, se reguló el agua a 27 °C y fue llamado
tratamiento Caliente. Cada pecera representó una unidad experimental para los tratamientos y, a
su vez, alojó 10 alevines (unidad básica).
Para la regulación de la temperatura se utilizó un termostato (PennPlax, Cascade 75W) en cada una
de las peceras, sincronizados a la temperatura respectiva de cada línea. Luego se realizó un pesaje
inicial con una balanza de 1 kg de capacidad y una precisión de 0,01 g (Biobase, BE10002). Además,
se realizaron las mediciones iniciales de longitud estándar y ancho total con un micrómetro Vernier
digital (Truper, 150 mm). Al mismo tiempo, se unificó el peso al separar los 2 peces de mayor
tamaño y los 2 de menor tamaño de cada pecera, los cuales fueron eliminados del experimento.
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El período experimental resultó en un total de 56 días. En esta etapa se midieron y regularon los
siguientes parámetros de forma diaria: pH, oxígeno disuelto, salinidad y temperatura (Figura 1).
Se utilizó un equipo de sondas multiparamétricas (YSI, Professional Plus); dicha medición se realizó
dos veces por día: una previa a la primera alimentación del día y otra anterior a la última ración. En
cuanto a los compuestos nitrogenados [nitritos, nitratos y nitrógeno amoniacal total (TAN)], se
utilizó un kit colorimétrico (API, Freshwater Master Test Kit) para realizar un monitoreo cada cuatro
días, mientras la alcalinidad y la dureza se midieron con otro kit colorimétrico (Prodac, LaboreTest
GH-KH) semanalmente.
Figura 1. Parámetros diarios promedio de calidad del agua, oxígeno disuelto (A), salinidad (B), pH (C)
y temperatura (D) para las líneas con tratamiento Frío y Caliente.
*Como referencia, las líneas constantes definen los límites mínimos y máximos letales para el pH y la temperatura, y el
mínimo óptimo para el oxígeno y la salinidad durante el período de aclimatación.
3
4
5
6
7
8
9
18-Oct
24-Oct
28-Oct
2-Nov
7-Nov
11-Nov
17-Nov
23-Nov
28-Nov
2-Dec
7-Dec
12-Dec
16-Dec
Oxígeno disuelto (mg/L)
Fecha de medición
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
18-Oct
24-Oct
28-Oct
2-Nov
7-Nov
11-Nov
17-Nov
23-Nov
28-Nov
2-Dec
7-Dec
12-Dec
16-Dec
Salinidad (mg/L)
Fecha de medición
6
6,5
7
7,5
8
8,5
9
9,5
18-Oct
24-Oct
28-Oct
2-Nov
7-Nov
11-Nov
17-Nov
23-Nov
28-Nov
2-Dec
7-Dec
12-Dec
16-Dec
pH
Fecha de medición
A
B
D
C
13
18
23
28
33
38
18-Oct
24-Oct
28-Oct
2-Nov
7-Nov
11-Nov
17-Nov
23-Nov
28-Nov
2-Dec
7-Dec
12-Dec
16-Dec
Temperatura (°C)
Fecha de medición
D
Espinoza-Quesada, et al. Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca a distintas temperaturas.
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Estrategia de alimentación y alimento balanceado
Las raciones de alimento aproximadas se calcularon diariamente según el peso obtenido en el pesaje
con mayor proximidad como punto de referencia, tomando en cuenta un incremento proyectado
de peso y el desperdicio observado en la alimentación anterior. Sin embargo, se procuró obtener un
consumo máximo al observar saciedad y se cuantificó el consumo total real diario de alimento por
unidad experimental. La ración diaria calculada se dividió en 3 porciones y se ofreció manualmente.
La primera se brindó a las 7:00 a. m. (30% de la ración), la segunda a la 1:00 p. m. (40% de la ración)
y el resto del alimento (30% de la ración) se dio a las 5:00 p. m. Después de 25 minutos de ofrecida
cada alimentación, se registró la cantidad de alimento no consumido mediante la recolección y
posterior conteo de los pellets flotantes; cantidad que luego fue transformada a peso gracias a una
calibración previa que correlacionó el peso de una muestra con la suma de pellets en la misma. En
el Cuadro 1 se presenta el análisis proximal del alimento experimental, en el que se evaluó humedad,
proteína bruta, extracto etéreo y cenizas, así como la energía bruta.
Cuadro 1. Análisis proximal de alimento balanceado para fase de inicio en tilapia realizado por el
Laboratorio de Bromatología de la EEAVM.
Nutriente
Laboratorio
Humedad (%)
8,80
Proteína Cruda (%)
47,45
Extracto Etéreo (%)
3,82
Energía bruta kcal/kg
4780
Cenizas (%)
5,37
Manipulación de los animales y recolección de datos
Se realizó un pesaje cada 15 días a la totalidad de la población experimental, para un total de 5
pesajes. Utilizando dichos muestreos, se dividió la etapa experimental en cuatro períodos: del día 1
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al 15, del 16 al 28, del 29 al 42 y del 43 al 56. Las mediciones de largo y ancho se realizaron
únicamente al inicio y al final de la prueba, con el fin de minimizar la manipulación de los alevines
en una etapa vulnerable.
Para facilitar dicha manipulación, en cada muestreo se realizó una anestesia por inmersión con
eugenol (Dharma, Eugenol 100%-USP Grade) a una concentración de 50 mg/L (Campos-Mas, 2023).
Durante la anestesia, se realizaron los pesajes y mediciones en un tiempo menor a 5 minutos para
disminuir el tiempo de inducción de los animales; inmediatamente posterior a esto se regresaron a
sus peceras para la recuperación (Rairat et al., 2021). Durante el último muestreo, se sacrificaron los
animales utilizando una dosis 10 veces mayor de eugenol (500 mg/L) para la obtención del peso de
las vísceras y cabezas.
Variables evaluadas
Los datos obtenidos permitieron estimar parámetros mediante las ecuaciones planteadas por Lugert
et al. (2014) presentadas en el Cuadro 2.
Espinoza-Quesada, et al. Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca a distintas temperaturas.
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Cuadro 2. Parámetros zootécnicos evaluados y su ecuación asociada.
Parámetro Zootécnico
Ecuación Asociada
Ganancia de Peso Total
Incremento de Longitud Estándar
*
Incremento de Ancho Total
Coeficiente Térmico de Crecimiento
Tasa de Crecimiento Específico
Tasa de Conversión Alimenticia
Tasa de Eficiencia Proteica
Mortalidad
Índice Viscerosomático
Relación Cabeza-Cuerpo
Factor de Condición K
*LE: distancia entre extremo anterior de boca y límite posterior de la última vértebra, excluyendo la aleta caudal del pez.
**AT: distancia entre el punto más anterior de la aleta dorsal a la aleta pectoral del pez.
En la etapa experimental se tomó como ganancia el cambio del peso, el largo y el ancho de los
alevines en función del tiempo y tratamiento. Mediante estos datos y con el uso de estadística
descriptiva (media + Error Estándar), se evidencia la conducta de las variables a través del tiempo.
Esta información se presenta para que pueda ser utilizada como insumo adicional en el diseño de
sistemas y la proyección de producción en fases de desarrollo. Los factores FK, TCE, CTC, FCR y PER
también se calcularon para cada período. Sin embargo, para el análisis estadístico inferencial, se
utilizaron los totales generados en todo el periodo experimental. La relación cabeza-cuerpo, el IVS
y el incremento en largo y ancho se calcularon solamente al final del experimento y para todo el
período experimental.
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El análisis inferencial se realizó con el software estadístico SPSS IBM Versión 25 (IBM, 2017). Se
realizaron pruebas de normalidad y homocedasticidad para determinar las variables aptas para una
prueba
t
de Student (comparación de medias de dos grupos independientes). Para las variables que
no presentaron normalidad, se llevó a cabo un análisis no paramétrico Mann-Whitney U. Se utilizó
un 95% de confianza en todos los análisis estadísticos para determinar significancia.
RESULTADOS
Curva de crecimiento
El primer día del experimento se determinó un peso promedio de 0,313 ± 0,007 g en el grupo de los
peces destinados al tratamiento Caliente y de 0,309 ± 0,011 g en el de Frío, y no se encontraron
diferencias significativas entre tratamientos (p = 0.695). Se obtuvo, además, un promedio inicial de
21,09 mm y de 21,42 mm en la longitud (p = 0.352) y de 7,15 mm y 7,04 mm en el ancho (p = 0.380)
para los grupos de Caliente y Frío, respectivamente.
Como se puede observar en la Figura 2, las curvas de crecimiento de ambos tratamientos empezaron
a divergir de forma más pronunciada a partir del segundo muestreo, resultando en diferencias de
peso cada vez mayores a favor del tratamiento Caliente.
Figura 2. Curva de crecimiento del peso de las tilapias durante el periodo experimental.
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
3,5
1 2 3 4 5
Gramos
Fechas de medición
Caliente
Frío
Espinoza-Quesada, et al. Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca a distintas temperaturas.
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Al final del experimento, la media de los pesos con el tratamiento Caliente fue de 3,025 ± 0,187 g, y
de 0,851 ± 0,049 g con el Frío. Asimismo, las medias finales de longitud estándar para Caliente fueron
de 44,75 ± 0,78 mm y 14,73 ± 0,61 mm para el ancho; y para Frío de 29,77 ± 0,54 mm y 9,23 ± 0,21
mm, respectivamente. Sin embargo, no se generaron curvas respectivas para LE y AT, pues estas
mediciones se realizaron solamente al inicio y final del experimento.
Variables de crecimiento
Tal como se puede apreciar en el Cuadro 8, se observaron diferencias significativas para casi todas
las variables de crecimiento, con excepción del factor de condición K.
Cuadro 3. Efecto de la temperatura sobre los indicadores de crecimiento en las tilapias durante los
56 días del período experimental.
Parámetro
Caliente
Frío
Relación
Caliente/Frío
p-valor *
GPT (g)
2,72 ± 0,19
0,54 ± 0,05
5,04
< 0.001**
iAT (mm)
7,58 ± 0,65
2,11 ±0,18
3,59
< 0.001**
iLE (mm)
23,65 ± 0,85
8,34 ± 0,61
2,84
< 0.001**
FK Final
3,34 ± 0,15
3,20 ± 0,18
1,04
0.13*
CTC Total
0,51 ± 0,04
0,22 ± 0,02
2,32
< 0.001**
TEC (%) Total
4,10 ± 0,10
1,80 ± 0,10
2,28
< 0.001**
*El análisis utilizado para obtener los p-valor fue una prueba
t
de Student.
**El análisis utilizado fue el no paramétrico Mann-Whitney U.
El peso fue la variable con mayor diferencia entre los tratamientos. De forma general, el tratamiento
Frío reportó una mayor variabilidad relativa de los datos, observándose un efecto positivo de la
temperatura sobre la uniformidad.
Variables de eficiencia
Se observaron diferencias significativas (p < 0.05) entre tratamientos para las variables de eficiencia,
con excepción solamente de la mortalidad (Cuadro 4).
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Cuadro 4. Efecto de la temperatura sobre los indicadores de eficiencia en las tilapias durante los 56
días del período experimental.
Parámetro
Caliente
Frío
p-valor *
Mortalidad (%)
5,00 ± 2,70
3,80 ± 1,80
0.880**
FCR
0,87 ± 0,03
1,23 ± 0,15
0.020**
IVS (%)
8,60 ± 1,50
8,00 ± 3,60
0.020**
Relación cabeza-cuerpo (%)
31,30 ± 0,70
34,60 ± 2,10
0.001*
PER
2,92 ± 0,09
2,19 ± 0,21
0.005**
*El análisis para los p-valor fue una prueba
t
de Student.
**El análisis utilizado fue el no paramétrico Mann-Whitney U.
Comportamiento de las variables a través del tiempo
Ganancia de peso (GPT)
A lo largo del experimento, las ganancias de peso de los animales en cada tratamiento se
diferenciaron entre sí (Figura 3). Las ganancias de peso aumentaron a lo largo del período
experimental con el tratamiento Caliente; mientras que, con el tratamiento Frío, se presentó una
ligera tendencia a la baja, pero se mantuvieron constantes.
Figura 3. Ganancia de peso de los alevines durante los muestreos según tratamiento.
0,00
0,20
0,40
0,60
0,80
1,00
1,20
1,40
1-14 15-28 29-42 43-56
Gramos
Días experimentales
Caliente
Frío
Espinoza-Quesada, et al. Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca a distintas temperaturas.
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Incremento en longitud estándar (ile) y en ancho total (iat)
La longitud estándar y el ancho total de todos los animales aumentaron conforme pasó el tiempo.
No obstante, como se aprecia en la Figura 4, el tratamiento Caliente resultó en valores
significativamente (p < 0.05) mayores para todas las repeticiones de ambas variables.
Figura 4. Incremento en el largo (A) y ancho (B) de los animales al final del experimento.
Tanto para el iLE como para el iAT, la repetición que presentó el menor incremento en cada caso
para el tratamiento Caliente fue cercano al doble que aquella que presentó el mayor incremento
para cada caso en el tratamiento Frío. Se observó un aumento en el tamaño corporal de los animales
de 112,1% en Caliente y de 38,8% en Frío.
Factor de condición K (FK)
La comparación entre los valores de FK iniciales y finales se presenta en la Figura 5. En esta se puede
observar una diferencia mínima entre tratamientos y una disminución muy leve en la condición
general de los animales.
0,00
5,00
10,00
15,00
20,00
25,00
30,00
35,00
1 2 3 4 5 6 7 8
Milímetros
Peceras
A
Frío
Caliente
0,00
1,00
2,00
3,00
4,00
5,00
6,00
7,00
8,00
9,00
10,00
1 2 3 4 5 6 7 8
Milímetros
Peceras
B
Frío
Caliente
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Figura 5. Factor de condición K al inicio y al final de la etapa experimental.
Tasa de crecimiento específico (TCE)
Con el fin de observar el cambio de la TCE a lo largo del periodo experimental, se calculó su valor
en cada uno de los muestreos. De acuerdo con lo presentado en la Figura 6, la diferencia entre las
tasas de crecimiento de los tratamientos se mantuvo constante a través de todos los períodos
muestrales. Para ambos tratamientos se observó una tendencia de la TCE a disminuir con el tiempo.
0,00
0,50
1,00
1,50
2,00
2,50
3,00
3,50
4,00
Inicio Final
Factor K
Frío
Caliente
Espinoza-Quesada, et al. Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca a distintas temperaturas.
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Figura 6. Datos de TCE obtenidos durante el periodo experimental.
Coeficiente térmico de crecimiento (CTC)
La diferencia entre los valores de CTC calculados en cada muestreo a lo largo del experimento se
presenta en la Figura 7.
Figura 7. CTC obtenidos durante la fase experimental.
0,00%
1,00%
2,00%
3,00%
4,00%
5,00%
6,00%
1-14 15-28 29-42 43-56
TCE
Días experimentales
Frío
Caliente
0,00
0,10
0,20
0,30
0,40
0,50
0,60
0,70
1-14 15-28 29-42 43-56
CTC
Días experimentales
Frío
Caliente
Nutrición Animal Tropical
________________________________________________________________________________________________________________________
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A diferencia de la TCE, los valores de CTC no disminuyeron desde el segundo período muestral. Sin
embargo, posteriormente sí se observa una tendencia marcada a la baja desde el tercer período
muestral para el tratamiento Frío. Mientras que, para el Caliente, esta disminución no fue tan
marcada e inició hasta el cuarto período muestral. Esta diferencia entre los comportamientos de los
índices de crecimiento posiblemente se debe a que el CTC considera los grados-días dentro de su
cálculo.
Tasa de conversión alimenticia (FCR)
El FCR se calculó, según el tratamiento, en cada muestreo, con el fin de observar su comportamiento
a lo largo del periodo experimental (Figura 8).
Figura 8. Datos de FCR obtenidos a lo largo del periodo experimental.
Los FCR de ambos tratamientos fueron similares para el primer período muestral y aumentaron a lo
largo del experimento a partir del segundo periodo, tal y como se esperaría, aunque el tratamiento
Frío generó un crecimiento más abrupto. En los períodos muestrales 2 y 4 se observa una mayor
variabilidad en los datos para el tratamiento Frío, que fue cuando incrementó considerablemente el
FCR con respecto a los otros períodos del mismo tratamiento y al Caliente en general. Cabe destacar
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
1-14 15-28 29-42 43-56
Tasa de conversión alimenticia
Días Experimentales
Frío
Caliente
Espinoza-Quesada, et al. Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca a distintas temperaturas.
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que los valores obtenidos en el presente experimento se encontraron siempre dentro del rango de
0,6 y 1,6.
Tasa de eficiencia proteica (PER)
La tasa de eficiencia proteica se calculó en cada muestreo según el tratamiento, tal como se presenta
en la Figura 9. En esta se observa un inicio muy similar entre tratamientos, pero se da una tendencia
al incremento de la diferencia de la tasa conforme avanza el tiempo, aunque en ambos casos
disminuye.
Figura 9. Datos de PER obtenidos a lo largo del periodo experimental.
Según los resultados, los animales del tratamiento Caliente tuvieron una mayor eficiencia en el uso
de la proteína a lo largo de todo el experimento.
DISCUSIÓN
La temperatura tuvo un efecto significativo (p < 0.05) sobre la mayor parte de las variables medidas
de crecimiento en alevines de tilapia blanca; en especial, sobre la ganancia de peso, el incremento
0,00
0,50
1,00
1,50
2,00
2,50
3,00
3,50
4,00
4,50
1-14 15-28 29-42 43-56
Tasa de eficiencia proteica
Días Experimentales
Frío
Caliente
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en largo y ancho, el coeficiente térmico de crecimiento y la tasa específica de crecimiento; con
excepción del factor de condición K. El registro de todas estas variables en sistemas acuícolas es
importante, ya que se utilizan para proyectar con mayor precisión los requerimientos a través del
tiempo y optimizar así la producción (El-Sherif y El-Feky, 2009).
De acuerdo con los resultados del presente estudio, no se encontraron diferencias significativas entre
las medias de FK según el tratamiento (Cuadro 3). Además, por los valores observados, es posible
asumir que los animales no sufrieron de estrés excesivo y que las condiciones fueron las adecuadas
para su desarrollo.
Los resultados obtenidos en el presente estudio son cercanos a los reportados por Castillo-Soto et
al. (2015), quienes, utilizando alevines de tilapia nilótica (
Oreochromis niloticus
) con peso promedio
de 2,97 g, compararon una temperatura de 27 ºC con una de 23 ºC en una prueba de dos meses de
duración, y observaron mejoras en el consumo de los animales y mayores ganancias de peso con el
tratamiento de mayor temperatura. No obstante, también observaron ganancias de peso mayores a
las estimadas con el tratamiento de menor temperatura, lo que puede atribuirse a la dieta utilizada
y la diferencia en el tamaño de los alevines tratados con agua fría en ambos experimentos. Estos
autores señalan que una mayor concentración de nutrientes en la dieta no compensa la diferencia
en el comportamiento productivo de las tilapias criadas en agua caliente y fría.
Por su parte, Dos-Santos et al. (2013) investigaron el efecto de tres temperaturas en el desarrollo de
tilapia nilótica por un periodo de 120 días sin encontrar diferencias significativas entre 28 ºC y 30 ºC.
Sin embargo, observaron ganancias de peso utilizando temperaturas de 22 ºC, al igual que en el
presente estudio.
Por otro lado, Said et al. (2020) probaron cuatro temperaturas (20º, 24º, 28º y 32 ºC) con tilapia
nilótica de 34 g de peso inicial por un periodo experimental de 8 semanas, y afirmaron un mayor
desarrollo conforme aumentó la temperatura, con diferencias de hasta 120% en el peso entre el
tratamiento de 20 y 28 ºC. Este mayor crecimiento puede implicar una ventaja metabólica en los
animales que se desarrollaron a 28 ºC sobre el resto, pero no encontraron diferencias significativas
entre los pesos a esta temperatura y a los 30 ºC, por lo que se reportan los 28 ºC como la
temperatura ideal para alevines de tilapia nilótica.
Espinoza-Quesada, et al. Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca a distintas temperaturas.
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Autores como Kaneshima-Gonzalez et al. (2022) observaron aumentos longitudinales de 2,20 y
1,26 cm a temperaturas de 25 y 21 ºC, respectivamente, aplicadas a tilapias
O. niloticus
en distintas
etapas de desarrollo, lo que concuerda con los resultados del presente estudio (Figura 4). Las tilapias
que utilizaron fueron tratadas con agua caliente, alcanzando valores dos veces mayores a los
encontrados en este experimento. Sin embargo, el peso inicial de los alevines contribuye a la
diferencia en el crecimiento ya que, en el experimento, se aplicaron los tratamientos en peces de
6,03 g; por el contrario, los utilizados del presente estudio iniciaron de 0,31 g, por lo que se espera
un crecimiento absoluto menor.
No obstante, el incremento porcentual total en peso, con relación al tamaño inicial en ambos
experimentos, presenta valores de 32,1% a 25 ºC y 17,9% a 21 ºC, según Kaneshima-Gonzalez et al.
(2022); y de 112,1% a 27 ºC y 38,8% a 22 ºC en esta investigación. Estas diferencias se asocian al
tamaño de los peces, ya que animales más pequeños tienen una mayor tasa metabólica y mayor
potencial de crecimiento (Kaneshima-Gonzalez et al., 2022; Said et al., 2020).
La diferencia entre los tratamientos fue mucho mayor en la presente prueba, siendo el crecimiento
en el tratamiento Caliente 1,8 veces y 2,9 veces mayor que en el Frío para el ensayo de Kaneshima-
Gonzalez (2022) y la presente prueba, respectivamente.
La TCE es un indicador utilizado de forma general en la industria, ya que se calcula fácilmente y
permite comparar valores, principalmente en las mismas fases de crecimiento. Esta tasa depende de
muchas variables internas, como el sexo, la edad y la genética de los animales; y otras externas,
como el consumo del alimento, la calidad del agua, la densidad de la siembra, la composición del
alimento y la temperatura del agua (Abdel-Aziz et al., 2021; Abdel-Fattah et al., 2021; Kembenya y
Ondiba, 2021; Bombardelli et al., 2017; Genschick et al., 2021).
Los valores de TCE iniciales fueron de 4,73% (Figura 6), lo que coincide con lo reportado por Cadorin
et al. (2021) y Malik-Daudpota et al. (2014), que registraron valores de 4,7% y 4,2% en alevines de
O.
niloticus
con un peso inicial de 6,5 y 5,8 g, respectivamente. Por su parte, Kaneshima-Gonzalez et al.
(2022) obtuvieron tasas de 0,98% y 0,63% con unas TCE que fueron considerablemente menores a
las encontradas en el presente experimento; posiblemente por las bajas temperaturas y la dieta, ya
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que contenían un 5% menos de proteína. Por otra parte, Villafuerte-Vega (2014) reportó unas TCE
de 2,09% y 2,68% a 24 ºC y 25-28 ºC, respectivamente. Además, reporta valores cercanos a los de
este experimento. En ambos casos las temperaturas calientes favorecieron significativamente el
desarrollo de los animales.
Las tilapias tienen una capacidad reducida para controlar su temperatura corporal misma que
afecta su crecimiento y metabolismo (Shizari, 2020). Por esta razón, el control de la temperatura
ambiental y del crecimiento de los animales es indispensable para optimizar la producción.
Al contrastar los resultados con diversas investigaciones, se observa una amplia variabilidad de la
tasa calculada, reportándose datos de tasas muy bajas como lo son 0,089 a 28 °C (Barreto-Curiel
et al., 2015) y 0,092 a 26 - 27 °C (Nole-Altamiza y Herrera-Calderón, 2016). Por otra parte, también
hay autores que presentaron datos de hasta 3,45 de 25,1 a 26,9 °C (Arce-Vega, 2014) y 1,99 de 24
a 32 °C (Salazar-Murillo et al., 2023). Por esta razón, se intentaron ajustar los valores reportados
en literatura a la fórmula utilizada en el presente estudio y eliminar en la medida de lo posible la
presencia de un factor multiplicador de la variable, con el fin de poder comparar los datos de forma
directa.
A pesar de esto, al utilizar dichos datos en modelos de predicciones, los resultados que se presentan
son biológicamente improbables en el caso de los valores mayores, ya que resultarían en ganancias
de peso excesivamente altas en periodos de tiempo muy cortos (El-Sherif y El-Feky, 2009; Genschick
et al., 2021). Por otra parte, los datos menores solo se lograrían en caso de utilizar temperaturas lo
suficientemente bajas como para detener la tasa metabólica, lo que induciría a una mortalidad
elevada (Dos-Santos et al., 2013; Mirea et al., 2013). Esto lleva a pensar que dichos errores podrían
estar asociados, de forma más probable, a un error de cálculo o de aplicación de la fórmula, ya que
dichos resultados no concuerdan con las temperaturas reportadas en cada estudio.
A pesar de la gran diferencia de las tasas, si se analiza el comportamiento entre los tratamientos
para cada experimento, se resalta un patrón en el cual los tratamientos de agua caliente poseen
mayores CTC que sus respectivos tratamientos de agua Fría. Tomando esto en cuenta, el
comportamiento de los resultados concuerda con lo observado por Balkew-Workagegn (2012) y
vvvv
Espinoza-Quesada, et al. Desempeño zootécnico de alevines de tilapia blanca a distintas temperaturas.
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Mirea et al. (2013), los cuales observaron disminuciones en el crecimiento de alevines de tilapia
conforme la temperatura en el experimento bajó de 28 a 24 °C.
Durante el presente experimento se dio una disminución del CTC de forma más gradual en el
tratamiento Frío y más marcada en el Caliente (Figura 7). En ambos casos, estos resultados pueden
explicarse debido a que el enfriamiento del agua desacelera el crecimiento porque los animales
pueden metabolizar de forma parcial los nutrientes de la dieta, aunado a que requieren una menor
cantidad de energía (Genschick et al., 2021). No obstante, un incremento de la temperatura permite
un aumento en la eficiencia de digestión y metabolismo, tanto para crecimiento del músculo, como
depósito de grasa (Medina, 2018).
La variedad de tilapia “Rocky Mountain” ha demostrado tener las mismas limitaciones en el
crecimiento en bajas temperaturas. Por ende, se contradice la creencia popular de tener un mejor
desempeño en producción que otras líneas genéticas en bajas temperaturas (Salazar-Bustos et al.,
2017).
La mortalidad total del experimento fue baja, solamente el 4,4% de la población (Cuadro 4).
Paradójicamente, una desventaja que presenta la baja o ausente mortalidad en la producción es la
falta de una alerta para los productores, ya que, si no se lleva un registro o control de pesos, los
animales podrían mantenerse en los sistemas por períodos excesivamente largos. Durante este
período, los peces siguen alimentándose y consumiendo recursos, pero, al no presentar ganancias
de peso adecuadas, se generan ineficiencias productivas que se traducen en pérdidas económicas
con el tiempo (Ma et al., 2015).
Cuando se genera mortalidad puntual debido a un problema con algún parámetro, como, por
ejemplo, una elevación de compuestos nitrogenados tóxicos en el agua, la mortalidad atípica y
evidente actúa como una alarma. De esta manera el productor logra detectar la necesidad de hacer
análisis para encontrar los problemas en el sistema y evitar que incremente dicha mortalidad
(Zeitoun et al., 2016). Sin embargo, bajo temperaturas sub-óptimas, no necesariamente se presenta
mortalidad y el productor no detectaría el problema. Lo que ocurre en el caso de las tilapias en
temperaturas de 22 °C es el desperdicio de recursos que no se detectaría por la falta de una alarma,
ya sea por mortalidad gradual o por registros de control de peso (Mayorga, 2012).
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De acuerdo con el análisis estadístico obtenido en el presente estudio, se encontraron diferencias
significativas (p < 0.05) entre el FCR de cada tratamiento (Cuadro 1), siendo este más bajo para el
tratamiento Caliente (Figura 8). Ambos tratamientos presentaron valores similares al inicio del
experimento y aumentaron con el paso del tiempo. Sin embargo, el incremento del Frío fue más
abrupto a partir del segundo periodo. La diferencia principal entre tratamientos puede atribuirse a
una disminución de la tasa metabólica observada con el tratamiento Frío de Castillo-Soto et al.
(2015).
Autores como Fry et al. (2018) reportan valores de FCR dentro de un rango de 1,4 a 2,4 en alevines
de tilapia, mientras que Khalafalla et al. (2020) encontraron valores entre 2,1 y 2,7 en tilapias de 40 y
50 g. Por otro lado, Zumbado-Salas et al. (2022), utilizando alevines de 1,7 g en una prueba de 46
días, y Campos-Mas (2023), con animales de 5 g en una prueba de 56 días, encontraron valores de
1 o menores en fases tempranas del desarrollo. Esto concuerda con lo observado en el presente
estudio, donde se utilizaron alevines aún más pequeños.
La diferencia entre los valores de FCR obtenidos no puede ser compensada con los nutrientes en la
dieta, ya que, según Castillo-Soto et al. (2015), no existe una interacción entre la temperatura del
agua y la densidad de nutrientes que afecte este parámetro. En este estudio, los animales de ambos
tratamientos tuvieron a disposición la misma cantidad de alimento con respecto al peso vivo. Sin
embargo, debido a que la temperatura caliente favorece la tasa metabólica de los animales, fueron
más eficientes en la conversión de alimento en músculo, lo que puede relacionarse con los resultados
reportados por Khalafalla et al. (2020) y Fry et al. (2018).
Los resultados del presente estudio para la variable de PER son similares a los reportados por Ma et
al. (2015), quienes calcularon los valores de PER con tres temperaturas (22, 28 y 34 ºC) y observaron
mejores resultados con la condición térmica media. Temperaturas mayores y cercanas al óptimo
para la especie aumentan el consumo de alimento, así como la eficiencia intestinal para la digestión
y absorción de nutrientes. No obstante, temperaturas muy elevadas, como 34 °C, son
contraproducentes.
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A lo largo del período experimental, el tratamiento Caliente resultó en un mayor aprovechamiento
de la proteína, lo que pudo deberse a una combinación del aumento de alimento consumido y un
incremento de la proteína metabolizable disponible. Aunado a esto, el estímulo metabólico
producido por este tratamiento genera un proceso de transformación del alimento en músculo más
eficiente (Medina, 2018). El metabolismo y bienestar de estos animales puede verse afectado por la
temperatura del agua, ya que ambientes más calientes aceleran su metabolismo basal y crecimiento,
mientras que las frías los desaceleran y aumentan el requerimiento relativo de proteína dietética
(Shizari, 2020).
Las tilapias tienen la capacidad de utilizar la proteína dietética como fuente de energía metabólica,
lo que podría resultar en una deficiencia proteica cuando la energía disponible no cubre los
requerimientos de los animales, misma que puede verse afectada directamente por la temperatura
ambiental (Konnert et al., 2022; Castillo-Soto et al., 2015; Malik-Daudpota et al., 2014). Por otro lado,
la relación ideal entre proteína y energía reportada en la literatura es de 84-105 g PD/Mcal ED (NRC,
2011). El alimento ofrecido presentó una relación de 91,04 g PD/Mcal ED, por lo que se considera
que este no afectó negativamente el crecimiento de los animales por un desbalance nutricional.
La temperatura del agua tiene un impacto sobre el metabolismo del animal. Por ende, esta afecta el
crecimiento de músculo y órganos de los peces, la deposición de grasa como energía no utilizada,
el índice viscerosomático y la relación cabeza-cuerpo. En el presente estudio, el tratamiento Caliente
resultó en vísceras más pesadas (Cuadro 4); lo que es esperado según los resultados de Afram et al.
(2021), quienes reportan valores de 7,4% a 9,3% en tilapias alimentadas a 28 ºC. Ambos tratamientos
en dicho ensayo se aplicaron con la misma temperatura, por lo que se puede asumir que el cambio
se da por la diferencia en las dietas aplicadas.
El tratamiento Frío también resultó en un mayor porcentaje del tamaño de la cabeza con respecto
al cuerpo (Cuadro 4), lo que puede ser atribuido al desarrollo natural del pez, ya que animales más
jóvenes tienen una cabeza más grande en comparación a su cuerpo. Esta temperatura retrasa el
desarrollo corporal de los peces, por lo que conservan la condición corporal de las etapas tempranas
de alevinajes (Rodríguez de Souza et al., 2015; Vandeputte et al., 2019).
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Estas dos variables comparan partes del cuerpo del pez que no suelen consumirse comúnmente,
por lo que permiten tener una idea de la proporción disponible para consumo en el mercado y dan
una idea de la eficiencia de la conversión de la dieta en productos comercializables de mayor valor.
De igual forma, un mayor peso de las vísceras en relación con el cuerpo implica una menor
producción de músculo. Sin embargo, estas podrían utilizarse en la producción de harina de
pescado, utilizada en alimentos acuícolas (Suarez et al., 2018).
En producciones acuícolas, el costo energético de mantener la temperatura del agua estable
depende de factores como la salinidad, la temperatura del ambiente exterior, la densidad de
población y si es un sistema de recirculación cerrado o un estanque abierto. Algunos de estos
factores también dependen de la exposición solar, ya que aporta un cierto nivel de energía (Martínez
y Valencia, 2016). Es posible trabajar en el diseño de infraestructura que optimice la conservación de
calor en los espacios cerrados y maximice el uso de los recursos naturales disponibles, para disminuir
la factura eléctrica.
Durante el proceso de calentamiento del agua, el cálculo de la variación de la energía de un sistema
se realiza utilizando la ecuación en la que el calentamiento es igual a la diferencia entre la energía
que ingresa y la que sale del sistema. Esta ecuación debe tomar en cuenta la radiación solar y
pérdidas de energía por evaporación, radiación, convección y conducción (Espín-Padilla y Jurado-
Olalla, 2019). Este balance permite calcular la demanda total de calor para mantener la temperatura
en cierto volumen de agua y, con este dato, seleccionar el tipo de sistema de termorregulación que
permita el mejor aprovechamiento del calor. Otro método para elegir el tipo de sistema es el análisis
de costos, de implementación y mantenimiento, de forma que se conozca si el costo económico que
implica el sistema de calentamiento es económicamente viable para el proyecto (Martínez y Valencia,
2016; Espín-Padilla y Jurado-Olalla, 2019; Garníca-Delgado, 2017).
Después de elegir el sistema a utilizar, es necesario establecer una rutina de mantenimiento que
puede realizarse después de la cosecha de los animales, cuando el sistema térmico no tenga que
estar encendido. Estos sistemas son formas de optimizar la producción acuícola en zonas en las que
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la temperatura del agua esté por debajo de los 27-28 ºC, temperatura considerada óptima para
tilapia (Martínez y Valencia, 2016).
CONSIDERACIONES FINALES
La tilapia variedad “Rocky Mountain” sufrió un efecto negativo considerable en magnitud y altamente
significativo en sus indicadores de crecimiento y eficiencia al desarrollarse en un medio con una
temperatura 5 grados menor a la considerada como óptima (22 °C vs. 27 °C). Si se comparan los
datos obtenidos en el presente ensayo con la literatura, es difícil sostener la hipótesis que señala que
la tilapia blanca se desempeña mejor, o inclusive sufre en menor medida, que otras especies de
tilapia en temperaturas menores a la óptima.
El efecto observado sobre el crecimiento de las tilapias del tratamiento Frío se podría atribuir, en
gran parte, a una disminución del metabolismo de los animales y sus requerimientos de
mantenimiento y crecimiento. Aunque esto no fue directamente medido en el experimento, se infiere
por la buena condición corporal de los animales con ambos tratamientos durante todo el período
experimental.
La mortalidad no se vio afectada por la diferencia en temperaturas ensayada, lo que es un aspecto
importante por considerar en sistemas de producción comercial. Por tanto, esto puede limitar la
percepción de los productores en cuanto al desempeño real de los animales e invertir tiempo y
recursos en un sistema poco eficiente.
Es posible la producción de tilapia en zonas no convencionales u óptimas para su desarrollo. Sin
embargo, se deben mantener los parámetros del agua dentro de los rangos óptimos para el
crecimiento eficiente de los animales. Para lograr mantener estos parámetros, cada sistema tiene un
costo asociado a la diferencia entre las características propias del agua de la zona y las requeridas
para la producción de tilapia. De esta manera, se determinará en gran medida la viabilidad
económica de la producción.
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Si bien en el presente estudio no se evidencia un mejor desempeño zootécnico del híbrido Rocky
Mountain a bajas temperaturas, se recomienda realizar estudios que puedan determinar si existe
una mejor respuesta a desafíos inmunitarios por parte de este híbrido y bajo estas condiciones.
Además, se podría incluir la medición de actividad metabólica en futuros experimentos sobre el
efecto de la temperatura en el desempeño de los animales.
AGRADECIMIENTOS
Los autores desean extender un agradecimiento a la Estación Experimental Alfredo Volio Mata;
unidad perteneciente a la Universidad de Costa Rica. Su apoyo permitió la concreción del presente
trabajo.
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