Nutrición Animal Tropical 18 (2): Julio-Diciembre, 2024
ISSN: 2215-3527 / DOI: 10.15517/nat.v18i2.61712
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Universidad Central de Venezuela, Facultad de Agronomía, Departamento de Producción Animal. Apartado postal 4579,
Maracay, Venezuela. Correo: rnadales.ortiz@gmail.com (https://orcid.org/0009-0004-4500-9591).
2✝Universidad Central de Venezuela, Facultad de Agronomía, Departamento de Producción Animal. Apartado postal 4579,
Maracay, Venezuela.
3Universidad Central de Venezuela, Facultad de Agronomía, Departamento de Producción Animal. Apartado postal 4579,
Maracay, Venezuela. Correo: isamerymachado@gmail.com (https://orcid.org/0000-0003-3662-3034).
4TECNOAgua. Pampatar, Nueva Esparta, Venezuela. Autor para correspondencia: rennybarrios@gmail.com
(https://orcid.org/0009-0002-1197-6351).
Recibido: 17 noviembre 2023 Aceptado: 15 agosto 2024
Esta obra está bajo licencia internacional CreativeCommons Reconocimiento-NoComercial SinObrasDerivadas 4.0.
ARTÍCULO CIENTÍFICO
Evaluación de un prebiótico sobre el estrés calórico e integridad intestinal de
pollos de engorde
Ramón Nadales-Ortiz 1, Vasco de Basilio 2✝, Isamery Machado 3 y Hedy Nuraef 4
RESUMEN
Con el propósito de evaluar el efecto de prebióticos sobre el estrés calórico e integridad
intestinal de pollos de engorde Ross 308, se evaluaron 3 tratamientos que consistieron en:
T1) sin prebiótico; T2) prebiótico en agua y cama; y T3) prebiótico en cama. El experimento
se realizó en la sección de aves del Laboratorio de Unidad de Ambiente Semi-Controlado
del Instituto de Producción Animal de la Facultad de Agronomía de la Universidad Central
de Venezuela. Se utilizaron 144 pollos en un diseño completamente aleatorizado con tres
tratamientos, seis repeticiones y ocho pollos por unidad experimental. Se monitoreó
ambientalmente la temperatura y la humedad relativa, la calidez de la cama y la del agua
de bebida. Se cuantificó la temperatura corporal y nivel de hiperventilación. Se evaluaron
lesiones intestinales en el duodeno, yeyuno, íleon, ciego y colon. Se analizaron cortes
histológicos para determinación de lesiones en vellosidades intestinales. La utilización del
prebiótico generó menores temperaturas corporales y tiene potencial para minimizar los
efectos adversos del estrés calórico. Los daños intestinales por hemorragias equimóticas y
petequiales fueron más frecuentes y de mayor intensidad en el tratamiento testigo en la
sección duodenal del intestino. A nivel microscópico, el tratamiento testigo presentó el
mayor número y nivel de gravedad para desprendimiento e inflamación de vellosidades
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intestinales y para lesiones de congestión, infiltrado y hemorragia. Los prebióticos
constituyen una alternativa válida para el manejo de pollos en áreas geográficas donde el
estrés calórico limita su explotación.
Palabras claves: Prebióticos, estrés calórico, hemorragia, desprendimiento, congestión,
inflamación, vellosidades.
ABSTRACT
Evaluation of a prebiotic on heat stress and intestinal integrity of broiler chickens. To
evaluate the effect of prebiotics on heat stress and intestinal integrity in Ross 308 broiler
chickens, three treatments were assessed: T1) without prebiotic; T2) prebiotic in water and
litter; and T3) prebiotic in litter. The experiment was conducted in the poultry section of the
Semi-Controlled Environment Unit Laboratory at the Institute of Animal Production, Faculty
of Agronomy, Central University of Venezuela. A total of 144 chickens were used in a
completely randomized design with three treatments, six replicates, and eight chickens per
experimental unit. Environmental monitoring included temperature, relative humidity, litter
warmth, and drinking water temperature. Body temperature and hyperventilation levels
were measured. Intestinal lesions in the duodenum, jejunum, ileum, cecum, and colon were
evaluated. Histological sections were analyzed to determine lesions in the intestinal villi. The
use of prebiotics resulted in lower body temperatures and has the potential to minimize
the adverse effects of heat stress. Intestinal damage due to ecchymotic and petechial
hemorrhages was more frequent and severe in the control treatment in the duodenal
section of the intestine. Microscopically, the control treatment presented the highest
number and severity of villous detachment and inflammation, as well as congestion,
infiltration, and hemorrhage lesions. Prebiotics represent a valid alternative for managing
chickens in geographical areas where heat stress limits their production.
Keywords: prebiotics, heat stress, hemorrhage, shedding, congestion, inflammation, villi.
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INTRODUCCIÓN
La avicultura, una de las industrias más sólidas e importantes en el mundo, constituye uno
de los sectores más relevantes a nivel global en la seguridad alimentaria con un papel
protagónico en los mercados internacionales. Las cifras para el mercado avícola mundial
proyectan un crecimiento de 4,1% entre 2021 y 2025 para alcanzar una producción de 100,9
millones de Tm, de donde se esperan exportaciones cercanas a 13,4 millones de Tm
lideradas por Brasil, Estados Unidos y China (Cuellar, 2022).
En este contexto de expansión y relevancia global, la consideración del bienestar animal se
vuelve crucial. Este concepto es complejo y multidimensional dentro de la producción de
pollos de engorde y gallinas ponedoras, cuyo abordaje requiere la consideración de una
variedad de requisitos y medidas relacionadas con sus diversas dimensiones (salud,
comodidad, comportamiento, relación con los cuidadores, productividad, estado mental)
(Zamora-Sanabria et al., 2022). Proyectos de alcance mundial, como el de calidad de
bienestar, han propuesto la creación de indicadores basados en principios como buena
alimentación, buena salud, estabulación y comportamiento saludable (Welfare Quality
Project, 2009).
La mayoría de los productores de aves de sistemas intensivos adoptan el enfoque de
funcionamiento biológico. Este establece que el bienestar animal depende de un alto nivel
de salud, crecimiento y eficiencia de producción, y proponen que los parámetros
zootécnicos, expresados como índices de productividad (salud, integridad e
inmunocompetencia), sean la expresión más objetiva de los ajustes homeostáticos. De esta
manera, las aves expresan su potencial genético (Zamora-Sanabria et al., 2022).
Dentro del bienestar animal, el estrés por calor en las aves es una respuesta fisiológica al
efecto combinado de altas temperaturas y humedad relativa ambiental (Corona, 2012). El
calor altera el rendimiento y la productividad al causar estrés. De manera similar, provocan
cambios fisiológicos que se reflejan en la salud de las aves debido a que una de las
respuestas es el aumento de la frecuencia y volumen respiratorio (hiperventilación). En
consecuencia, ocurre pérdida excesiva de dióxido de carbono, lo que conduce a la caída
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de la concentración del ácido carbónico y del hidrógeno (Maina, 2022). Los riñones
aumentan la excreción de ácido carbónico (H2CO3) y reducen la de hidrógeno (H) para
mantener el equilibrio ácido base del ave, provocando la alcalosis respiratoria (Salem et al.,
2022).
El aislamiento y la ventilación mitigan los efectos fisiológicos indeseables del estrés por
calor. De modo análogo, se pueden realizar otros correctivos; como mantener óptima la
temperatura del agua potable, el uso de proteínas alimenticias altamente digeribles,
electrolitos, antioxidantes y oligoelementos orgánicos específicos (Pareja-Arcila
et al., 2018).
Asimismo, Farfán
et al. (2010) indican que la adición de minerales en el agua permite
disminuir la temperatura corporal, el nivel de hiperventilación y la mortalidad hasta 22%
durante la simulación del estrés calórico agudo.
Por otro lado, el tracto gastrointestinal tiene como principal objetivo la degradación y
absorción de nutrimentos necesarios para mantenimiento, crecimiento y producción. Está
caracterizado como un ambiente dinámico, constituido por interacciones complejas entre
el contenido presente en el lumen intestinal, microorganismos y las células epiteliales de
absorción, las cuales proporcionan protección física y de defensa inmune (Shehata et al
.
,
2022
)
. Betancourt et al
.
(2012) afirman que el estado de las vellosidades intestinales y células
epiteliales son buenos indicadores de la capacidad para absorber nutrientes. De tal forma,
las alteraciones en la histología intestinal responden a suplementos en la dieta, los cuales
activan funciones intestinales que promueven el crecimiento y la inmuno-estimulación.
La presencia de bacterias causantes de necrosis intestinal (
Clostridium perfringens
,
Salmonella typhimurium
,
Escherichia coli)
en pollos de engorde puede provocar
importantes pérdidas económicas. Abd El-Hack
et al. (2022) vinculan los trastornos
digestivos a insuficiencias en la absorción de los nutrientes y a infecciones que se asocian
con la interrupción del ecosistema microbiológico del tracto gastrointestinal. A razón de
ello, los productores han recurrido al uso de antibióticos en dosis sub-terapéuticas, y, así,
mejorar el crecimiento, la eficiencia alimenticia y la salud del animal; sin embargo, debido
a ciertos efectos adversos bien conocidos, como la resistencia a los antimicrobianos y los
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residuos en la carne, el uso de antibióticos ha sido objeto de severas críticas y su uso
incontrolado se ha reducido en muchos países desarrollados del mundo (Abudabos
et al
.
,
2018; Safiullah
et al., 2019).
La restricción al uso de antibióticos promotores de crecimiento, aunado a la creciente
demanda de productos diferenciados, saludables y seguros, ha impulsado la búsqueda de
aditivos funcionales de origen natural que promuevan el restablecimiento de la flora
intestinal; como es el caso de los prebióticos, probióticos, fitobióticos y aceites esenciales,
entre otros. En tal sentido, la presente investigación evaluó el efecto de medios alternativos
orgánicos o bio-sanitizadores, como el prebiótico Bio Optimize®, sobre el estrés calórico;
así como también su influencia en la integridad intestinal en pollos de engorde.
MATERIALES Y MÉTODOS
Ubicación
El experimento se realizó en la sección de aves del Laboratorio de Unidad de Ambiente
Semi-Controlado (UASC) del Instituto de Producción Animal de la Facultad de Agronomía
de la Universidad Central de Venezuela (UCV). Esta se ubica en Maracay, estado Aragua,
coordenadas UTM de 10.273962 LN y –67.608286 LO, con una altitud de 455 m,
temperatura promedio anual de 25 ºC, humedad relativa de 75% y precipitación anual
promedio 800 mm (Climate Data, 2023).
Instalaciones, equipos y manejo de las aves
El ensayo tuvo una duración de 35 días y fue realizado desde finales de junio a principios
de agosto de 2020. La UASC fue dividida en 4 salas, con 6 corrales cada una, para constituir
24 unidades experimentales. Las salas fueron previamente lavadas y desinfectadas con cal
viva a razón de 200 g/m2 y humedecida con agua, con asperjadora manual de espalda
marca Guarany. En el caso de las paredes y brocales, se empleó 1 kg cal/5 L de agua
previamente colocada en inmersión por un día y aplicada con brocha y/o cepillo de barrer.
Las salas estaban separadas por paredes de concreto de 60 cm de altura, mallas plásticas y
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cortinas de alta resistencia e impermeabilidad para favorecer el aislamiento entre ellas.
Durante los primeros siete días los pollos bebés estuvieron en una sola sala de 12 m2.
Cumplido ese plazo, después de la recepción de los pollitos en la sala de la UASC, fueron
vacunados contra las enfermedades de Newcastle y Gumboro, suministradas en el agua de
bebida.
Para garantizar la efectividad de la vacunación vía oral, se restringió el suministro de agua
por dos horas previo a la aplicación de las vacunas. El refuerzo de estas se realizó por el
mismo método a los 14 días de permanencia en la UASC. En ese espacio, se adicionaron
comederos tipo plato y bebederos de galón.
De modo análogo, se colocó una criadora modelo M8 Gaselec para controlar la
temperatura a 34 °C, con capacidad para criar entre 120-1600 aves. Tenía sus respectivos
termostatos y sensores, ubicados en paneles de control externo. La temperatura fue
disminuida gradualmente a razón de 1 °C/día hasta estabilizarse con la temperatura
ambiente, de acuerdo con la estación meteorológica ubicada fuera del galpón de cría.
Manejo de las aves
Para realizar el experimento, se dispuso de 300 pollitos con un día de nacidos, híbridos
Ross 308; integrados por 150 hembras y 150 machos. De estos animales, se seleccionaron
al azar 15 aves para evaluar su calidad.
Para realizar la distribución homogénea en cuanto a masa de las aves en las diferentes
unidades experimentales, se tomó una muestra aleatoria de 10 pollitos y se pesaron
individualmente. Con el resultado de la cuantificación, se elaboró una distribución o
campana de Gauss para formar las diferentes categorías de masa (pequeños y grandes) y
sexo (machos y hembras). Se pesaron todas las aves disponibles para la investigación y
luego se ubicaron en una de las categorías, tomando un animal por categoría, formándose
así grupos homogéneos. Para el día 7, se seleccionaron 144 animales al azar de ambas
categorías y se distribuyeron en las 24 jaulas en las cuatro salas, quedando 8 pollos por
jaula.
Manejo del alimento
El sistema de alimentación utilizado fue el preiniciador comercial Alconca®, con la siguiente
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composición nutricional: humedad (máxima) 12%; proteína cruda (mínima) 22%; grasa
cruda (mínima) 3%; fibra cruda (máxima) 4%; extracto libre de nitrógeno (ELN) 50%; calcio
1% y fosforo 0,60%. La ración de crecimiento entre 8-20 días y engorde entre 21-35 días se
describen en el Cuadro 1 y Cuadro 2. Para las etapas de crecimiento y engorde, las
formulaciones del concentrado fueron elaboradas y balanceadas a través de hojas de
cálculo de Excel®, desarrolladas en el laboratorio de aves según los requerimientos de los
pollos Ross 308 (Aviagen, 2018) y ofrecido
ad libitum,
al igual que el agua en todo
momento.
Cuadro 1. Composición de las dietas experimentales para pollos de crecimiento y engorde.
Materias primas
Crecimiento
Engorde
%
Maíz
53,52
55,75
Soya
37,31
33,48
Aceite de soya
5,56
6,00
Sal
0,35
0,38
Carbonato de calcio
1,10
1,68
Fósforo dicálcico
1,47
1.99
Lisina
0,10
0,06
Metionina
0,26
0,16
Premezcla, vitaminas y minerales*
0,33
0,50
*Manganeso 100 g; Zinc 40 g; Cobre 4 g; Hierro 27 g; Selenio 0,075 g; Yodo 2 g; Vitamina
A 7500000 UI, Vitamina D 3000000 UI, Vitamina E 20 g; Vitamina K 2 g; Vitamina B2 5,6 g;
Nicot 26 g; Pantotenato 8 g; Vitamina B12 0,01 g; Vitamina B6 1 g; Fólico 0,3 g; Colina
350 g.
Cuadro 2. Análisis bromatológico de las dietas experimentales para pollos de crecimiento
y engorde.
Análisis bromatológico
Crecimiento
Engorde
%
Materia seca
91,54
90,39
Humedad
8,46
9,61
Ceniza
6,08
5,46
Proteína cruda
24,72
19,34
Fibra cruda
3,27
3,09
Extracto etéreo
8,45
11,10
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Tratamientos
Los tratamientos empleados en el experimento consistieron en: T1) Testigo sin uso del
prebiótico (Sin prebiótico); T2) Prebiótico aplicado en la cama a partir del día 9 y en el agua
de bebida a partir del día 21 de forma conjunta (Prebiótico en agua y cama); T3) Prebiótico
aplicado únicamente en la cama a partir del día 9 (Prebiótico en cama).
El prebiótico utilizado fue Bio-Optimize®, el cual es denominado técnicamente ETA
1010/ETA 1000/ETA 1030, registro MAT-1207, No. INSAI20210023207112, con registro
sanitario 0023-2016-MPPS-DGSA. La formulación posee dos presentaciones: una para ser
usada en aspersión y otra de ingesta oral en el agua de bebida (TecnoAgua, 2020).
El inicio de las aspersiones del prebiótico a la cama, constituida por cáscara de arroz, ocurrió
el día siguiente de la primera vacunación (octavo día del ciclo de las aves). La aplicación se
realizó con asperjadora manual marca Swissmex modelo 310040 de 1500 mL de capacidad;
a razón 0,5 mL de prebiótico/1400 mL de agua distribuidos en los 6 m2 de la unidad
experimental. Las aspersiones se realizaron entre las 7:00-9:00 a. m. por dos días
consecutivos y uno de descanso a partir del día 9 del ciclo de vida de las aves y culminadas
el día 35.
Para la ingesta oral, el prebiótico se diluyó en el agua de bebida contenida en una bolsa de
agua tipo Camping, marca Coleman de 20 L de capacidad, conectada con el bebedero y
consumida por las aves diariamente a partir del día 21 de su ciclo. En esta implementación
se suministró una dosis de 0,025 mL de prebiótico/día y se adicionaron 0,005 mL cada 5
días. De esta manera, al día 26 tuvieron una ingesta de 0,030 mL y para el día 30 era de
0,035 mL. Para la aplicación de las dosis, se utilizó una micropipeta marca Landa de
100-1000 µL.
Variables cuantificadas
Variables ambientales
Humedad relativa y temperaturas
(
ambiental, cama y agua de consumo
)
Se determinaron mediante la utilización de dos estaciones meteorológicas marca Campbell,
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una ubicada contigua a la UASC y otra instalada dentro del galpón. Con la estación
meteorológica colocada en el exterior de la UASC y conectada a un sensor automático Data
Logger, se cuantificó, a intervalos de 30 minutos y con promedios de una hora, las variables
temperatura ambiental (TA) y humedad relativa (HR). De manera similar, y con sensores de
temperatura adosados a la estación ubicada en el interior de la UASC, se determinó la
temperatura del agua de bebida (Tagua) y la temperatura de la cama (Tcama) en cada sala.
El sensor destinado para medir la Tagua fue ubicado inmerso en el agua de un bebedero
seleccionado al azar. El sensor destinado para la medición de Tcama se ubicó entre 2 y
3 cm dentro de la cama, en un corral elegido al azar.
Variables fisiológicas
Temperatura corporal (TC)
La temperatura corporal se determinó a los 21, 28 y 35 días en dos aves elegidas al azar,
entre las 12:00 y las 13:00 horas, con un termómetro de sonda marca Testo 110, de 0,1 °C
de precisión y amplitud de medición comprendida entre 0 y 60 °C. El procedimiento se
realizó introduciendo a nivel del colon terminal una sonda de hasta 5 cm por la cloaca del
ave y el dispositivo se mantuvo ahí hasta estabilizarse la lectura.
Nivel de hiperventilación (NH)
Se les realizó a dos pollos por corral, un macho y una hembra previamente seleccionados
e identificados. Los datos se tomaron a los 21, 28 y 35 días del ciclo de vida de las aves
entre las 13:00 y las 14:00 horas. La medición comenzó luego del inicio del jadeo, reconocido
con la apertura del pico; con lo cual se activaba un cronómetro marca Casio con precisión
de 0,01 segundos y se detenía luego de contar 15 inspiraciones ininterrumpidas. Los valores
obtenidos fueron transformados a número de inspiraciones por minuto, haciendo la
distinción entre sexos para el análisis estadístico.
Variables anatómicas
Integridad intestinal
A los 35 días, se tomaron muestras de dos aves por repetición, las cuales fueron sacrificadas
mediante insensibilización por dislocación cervical y por desangrado a través del corte
yugular. Seguidamente, se realizó la necropsia para evaluar los órganos del tracto
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gastrointestinal. Se tomaron las muestras, las cuales fueron debidamente identificadas y se
ingresaron a formalina al 10% para su preservación, sin manipularlas para evitar daños, y a
las 24 horas se realizó el recambio.
Para determinar la presencia y gravedad de posibles lesiones o anomalías, se llevó a cabo
una evaluación exhaustiva de la integridad intestinal, tanto a nivel macroscópico como
microscópico.
-Evaluación macroscópica
En los tratamientos estudiados, en cada una de sus repeticiones, se sacrificaron dos aves el
día 21, una hembra y un macho. De manera similar, el día 35 se sacrificó un
ave/tratamiento/repetición. Al momento de la necropsia, se evaluó el intestino de los
animales macroscópicamente con un estereoscopio marca Olympus modelo SZ-61,
cuantificándose las diferentes lesiones que presentaron las distintas secciones (duodeno,
yeyuno, íleon, ciego y colon). Seguidamente, se asignó una escala numérica a las lesiones
encontradas según el nivel de gravedad: sin lesiones aparentes, leve, moderada y grave; lo
cual correspondió a 0, 1, 2, y 3, respectivamente, de acuerdo con la metodología I See Inside
(ISI) propuesta por Kraieski et al. (2017).
-Evaluación microscópica
Para el caso de la evaluación microscópica, se evaluaron las lesiones y el desprendimiento
de las vellosidades intestinales, congestión, infiltración y hemorragias.
Las muestras colectadas (debidamente identificadas, envasadas y preservadas) fueron
enviadas al Laboratorio de Patología Clínica de la Facultad de Veterinaria de la UCV, para
ser procesadas mediante la técnica de coloración Hematoxilina-Eosina (Prophet et al., 1995).
Estas fueron observadas con microscopio óptico, marca Olympus, modelo CX41, a un
objetivo de 10*40X, y cámara incorporada Panasonic de 7,2 megapíxeles modelo Lumix
DMC-L27, para fotografiar las muestras procesadas con aumento de 9X y lente de 12,5X.
Con esto, se determinaron lesiones presentes en las vellosidades intestinales en los
diferentes tratamientos a los 35 días de edad. Siguiendo la metodología ISI (Kraieski et al.,
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2017), se les asignó una escala según el nivel de gravedad: nivel 0 (sin lesiones aparentes),
nivel 1 (leve), nivel 2 (moderado) y nivel 3 (grave). En cada lámina, se escogió una sección
al azar y representativa del corte histológico y se procedió a registrar las lesiones
encontradas.
Análisis estadístico
Se utilizaron 144 pollos en un diseño completamente aleatorizado con tres tratamientos,
seis repeticiones y ocho pollos por unidad experimental. El modelo estadístico fue el
siguiente:
Yij = μ + αi + εij
Donde:
Yij es la j-ésima unidad experimental asignada al i-ésimo tratamiento
μ es la respuesta global promedio
α es el efecto del i-ésimo tratamiento sobre el promedio global
ε es el error experimental
Previo al análisis de varianza, se exploraron las variables de la temperatura corporal y el
nivel de hiperventilación con el software InfoStat (Di Rienzo et al., 2010), a partir de las
pruebas de Shapiro Wilk para normalidad de los errores y homogeneidad de varianzas por
la prueba de Bartlett. Dentro de este parámetro, se contemplaron las lesiones
macroscópicas como hemorragias equimóticas y petequiales, congestión, inflamación y
tiflitis. Las lesiones histológicas fueron llevadas a escala numérica y convertidas en variables
numéricas continuas para realizarle el respectivo ANOVA.
En el caso del nivel de hiperventilación, la consideración de ambos sexos durante la
evaluación condujo al análisis estadístico a través de un arreglo factorial de los tratamientos,
considerando los periodos de evaluación como el factor A y al sexo de las aves como el
factor B, a fin de distinguir la posible interacción entre ellos. Las comparaciones de
promedios se efectuaron a través de la prueba de Tukey a 5% de probabilidad.
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RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Condiciones ambientales y bienestar animal
En la Figura 1, se presentan las variaciones de las condiciones ambientales bajo las cuales
se desarrolló el experimento, específicamente la humedad relativa y las temperaturas del
ambiente, de la cama y del agua de bebida durante tres periodos de crecimiento y
desarrollo de pollos de engorde sometidos a los tratamientos. En el día 21 se registró la
temperatura ambiental más alta, con un valor puntual de 29,15 °C (13:00 horas), el día 28
se registró la más baja con 27,60 °C y para el día 35 se obtuvo una temperatura intermedia
entre las ya mencionadas. Dichas variaciones estuvieron relacionadas con las
precipitaciones ocurridas en la zona.
De manera similar, se puede observar una correlación directa entre la temperatura
ambiental y la del agua de los bebederos, ya que ambas coinciden en sus puntos más altos
y bajos. Por ejemplo, la temperatura puntual del agua del bebedero fue de 28,0 °C el día
21 y 26,5 °C el día 28 (Figura 1). Es importante mencionar que, cuando las aves están bajo
estrés térmico, suelen aumentar su consumo de agua para disipar calor, pero cuando la
temperatura del agua es alta, las aves utilizan otras tácticas.
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Figura 1. Valores puntuales de temperatura ambiente, del agua, de la cama y humedad
relativa durante tres edades en el ambiente de cría de los pollos de engorde sometidos
al tratamiento del prebiótico.
Se ha demostrado que la temperatura ambiental puede influir en el desempeño zootécnico
de las aves, así como también en el consumo de alimento, el bienestar animal, la
productividad y los requisitos de mantenimiento. Así, en países de clima tropical y
subtropical, la intensa radiación solar y los altos valores de temperatura y humedad relativa
generan condiciones de malestar térmico casi permanentes, concibiendo pérdidas
económicas considerables, reducción del rendimiento y aumento de la mortalidad (Souza
et al., 2016). Los rangos de temperatura que se han utilizado como confort para las aves en
las condiciones de estos países se basan principalmente en datos obtenidos de regiones
templadas, por lo que las zonas de confort térmico pueden quedar sin validez debido a
cambios en los patrones genéticos, nutrición y manejo ambiental, entre otros factores
(Cassuce et al., 2013; Menegali et al., 2013).
0
10
20
30
40
50
60
70
80
25
26
27
28
29
30
31
21 28 35
Humedad relativa (%)
Temperatura (°C)
Periodo de evaluación (días)
Temperatura ambiente
Temperatura agua
Temperatura cama
Humedad relativa
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A pesar de que no hubo diferencias estadísticas entre los tratamientos, se observó un
aumento de la temperatura de la cama a lo largo del período de evaluación, pasando de
29,5 °C el día 21 a 29,8 °C el día 28 y finalmente a 30,0 °C el día 35. Zamora-Sanabria et al.
(2022) señalaron que la calidez de la cama está influenciada por factores ambientales como
la temperatura y la humedad relativa, que se mantuvieron relativamente altas durante el
estudio.
En el caso de la humedad relativa (HR), los valores fluctuaron entre 66,5 y 71%; el promedio
más alto se registró el día 28 del experimento y el valor más bajo a los 35 días. Las
mencionadas magnitudes presentan un comportamiento normal en horas del día,
observándose la influencia de la temperatura ambiental sobre la humedad relativa, las
cuales siguen tendencias inversamente proporcionales; es decir, a menor temperatura,
mayor humedad relativa. Los resultados generales, con respecto a la humedad relativa,
estuvieron cerca del límite aceptable del 70% recomendado por DEFRA (2018).
La ventilación puede ayudar a eliminar la humedad y el calor, promoviendo la renovación
del aire, con lo cual se contribuye al control de la concentración de gases que emanan de
los desechos en las instalaciones (Teles-Junior
et al., 2020). Zamora-Sanabria et al. (2022)
reportaron altas temperaturas en el techo y la cama de instalaciones comerciales. Además,
enfatizaron las dificultades para el control de la temperatura ambiental y de la humedad
relativa bajo condiciones de climas tropicales, especialmente en galpones con ventilación
natural que carecen de material aislante y que presentan poco control del intercambio de
aire. La ventilación y la calidad del aire se reconocen como factores clave para el bienestar
animal (Baracho et al., 2018).
Variables fisiológicas
Temperatura corporal (TC)
En la Figura 2, se muestra el comportamiento de la temperatura corporal en tres periodos
de evaluación. Para el día 21, las aves pertenecientes al tratamiento T1 presentaron
temperatura promedio de 41,37 °C, siendo 0,3 °C más elevado a los valores registrados por
las aves de los tratamientos T2 y T3, quienes presentaron promedio de TC estadísticamente
inferiores (p
≤ 0.05) a 41,05 y 41,13 °C, respectivamente. Para el día 28 no se detectaron
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diferencias entre los tratamientos, registrándose temperaturas corporales entre 41,15 y
41,20 °C; mientras que, para el día 35, sí se observaron diferencias significativas (p
≤ 0.05)
entre el T1 (registrando TC promedio de 41,47 °C) con respecto a los tratamientos con
aplicación del prebiótico, donde se obtuvo un TC promedio de 41,16 para el T2 y 41,18 °C
para el T3.
En ninguno de los periodos evaluados hubo diferencias estadísticas entre los tratamientos
con el uso de prebiótico. Los resultados obtenidos para la temperatura corporal muestran
la tendencia a mantener valores más bajos en los tratamientos con prebiótico que en el
tratamiento testigo, lo cual sugiere que el prebiótico funciona bien para controlar la
temperatura corporal de los pollos en condiciones ambientales extremas.
Figura 2. Comportamiento de la temperatura corporal promedio (°C) de pollos de engorde
sometidos a diferentes tratamientos en tres periodos de crecimiento [barras con
letras iguales no difieren estadísticamente entre sí (p ≥ 0,05)].
a
a
a
bab
bab
40.5
40.6
40.7
40.8
40.9
41.0
41.1
41.2
41.3
41.4
41.5
21 28 35
Temperatura corporal (°C)
Periodo de evaluación (días)
Sin prebiótico
Prebiótico en agua y cama
Prebiótico en cama
T1
T2
T3
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Los pollos de engorde son animales homeotérmicos porque tienen la capacidad de regular
y mantener su propia temperatura corporal interna en un amplio rango de temperaturas
ambientales (Mascarenhas et al., 2020). Por lo general, la temperatura corporal interna es
más alta que la temperatura de la piel en los animales, ya que la mayor parte de la
producción de calor metabólico tiene lugar en el centro, siendo la parte más caliente la que
se ubica alrededor del hígado en los vertebrados, a partir del cual existe un gradiente de
calor hacia las partes exteriores (Abioja et al., 2016).
La temperatura corporal de los pollos de engorde adultos es de aproximadamente 41,1 °C,
pero, cuando la temperatura y la humedad del aire exceden el rango de confort térmico, la
capacidad de disipar el calor se reduce y los animales sufren los efectos del estrés por calor
(Saeed et al., 2019; Kikusato y Toyomizu, 2023). La humedad relativa funciona como
cofactor, debido a que puede exacerbar los efectos del estrés por calor por la reducción de
la evaporación del agua superficial como mecanismo de renovación del aire circundante
(Kim et al., 2022).
Pawar et al. (2016) afirman que los genotipos de pollos de engorde modernos han
priorizado la actividad metabólica elevada por encima de la tolerancia al calor. Esto se debe
a que la disipación de este depende principalmente del jadeo (respiración corta y rápida),
que, cuando se produce en exceso, podría inducir alcalosis respiratoria y el aumento del
flujo sanguíneo de la piel, hipoxia, deficiencia de energía, daño oxidativo e inflamación
intestinal (Varasteh et al., 2015; Kikusato y Toyomizu, 2023).
En concordancia con estos resultados, Ringseis y Eder (2022) sugieren que la modificación
de la composición de la microbiota intestinal bajo estrés térmico, mediante la
suplementación en dieta con probióticos o prebióticos, inhibió el crecimiento de patógenos
oportunistas. A partir de esto, se estimuló la ingesta de alimento y se alivió el deterioro de
la función intestinal y el rendimiento animal inducido por el estrés por calor. Además,
señalan que los prebióticos pueden mejorar la función de la barrera intestinal, llevando
nutrientes necesarios y eliminando endotoxinas en el eje intestino-hígado, lo cual
contribuye a la homeostasis y a la integridad intestinal. Por otra parte, Varasteh et al. (2015)
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reportaron que el uso de prebióticos en dieta disminuyó fuertemente la expresión de genes
involucrados en la respuesta estrés/tolerancia, disminuyendo así, procesos inflamatorios a
nivel intestinal.
En el caso del T3, se presume que este contribuyó a disminuir la presión de inóculo de
patógenos que pudieran ser ingeridos a través del picoteo que realizan los animales en la
cama. Investigaciones de Dunlop et al. (2016) y de Wang et al. (2016) han demostrado que
los patógenos que proliferan en la cama de las aves pueden transmitirse dentro de la
cadena alimentaria, e incluso pueden llegar hasta el consumidor; como es el caso de
S.
enteritidis
aislada de humanos con gastroenteritis (Fandiño y Verjan, 2019). En tal sentido,
Ospina-Barrero et al. (2021) encontraron que la mayoría de las granjas realizan algún tipo
de tratamiento de la cama, dentro de los cuales se incluye el uso de bactericidas,
antifúngicos, cal y calor como procedimientos para reducir el crecimiento de patógenos y
minimizar los riesgos de infección.
Por su parte, Song et al. (2013) reportaron que el uso de prebióticos en la alimentación
mejoró el rendimiento del crecimiento y la morfología intestinal; disminuyó la
permeabilidad paracelular yeyunal y los recuentos cecales viables de
E. coli
y
Clostridium
;
y aumentó los recuentos cecales viables de
Lactobacillus
en los pollos de engorde
sometidos a estrés calórico en comparación con los pollos de engorde de control no
suplementados. Por lo tanto, se representaron mejoras parciales que compensaron los
efectos adversos del estrés por calor en pollos de engorde al mejorar la función del eje
intestino-hígado.
Una revisión de Ringseis y Eder (2022) reportó que en la mayoría de los estudios disponibles
en pollos de engorde sometidos a estrés térmico se encontraron alteraciones de la
microbiota intestinal y mejoras de la función de la barrera intestinal inducidas por la
alimentación con probióticos, prebióticos o simbióticos. Similarmente, dichas respuestas
fueron acompañadas por incrementos en la productividad (aumento de peso corporal,
mayor consumo de alimento, mejor tasa de conversión), salud y/o bienestar en
comparación con pollos de engorde no suplementados expuestos a estrés por calor.
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Nivel de hiperventilación (NH)
Tanto para la evaluación realizada el día 21 como la del día 35 del ciclo de vida de las aves,
no se encontraron diferencias significativas entre los tratamientos evaluados. Mientras que,
para la evaluación del día 28, el T3 presentó mayores niveles de hiperventilación
estadísticamente superiores (p
≤ 0.05) a los del tratamiento testigo sin aplicación
(Figura 3).
Figura 3. Comportamiento del nivel de hiperventilación promedio de pollos de engorde
sometidos a tratamientos prebióticos en tres periodos de crecimiento [barras con
letras iguales no difieren estadísticamente entre sí (p ≥ 0.05)].
Por otro lado, en lo referente a la interacción periodo/sexo, tanto para el día 28 como el
día 35, se evidencian diferencias estadísticas significativas (p
≤ 0.05) entre machos y
hembras (Figura 4). En ambos casos, las hembras superan a los machos, ya que, para el día
28, el nivel de hiperventilación fue de 139,73 ± 26 y 162,83 ± 30 insp/min para machos
a
b
a
a
ab
a
a
a
a
100
110
120
130
140
150
160
170
21 28 35
Nivel de hiperventilación (insp/min)
Periodo de evaluación (días)
Sin prebiótico
Prebiótico en agua y cama
Prebiótico en cama
T1
T3
T2
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y hembras, respectivamente. Para el día 35, se registró 111,12 ± 30 y 133,03 ± 19 insp/min
para machos y hembras, respectivamente. A los 21 días del ciclo de vida de las aves no se
registraron diferencias entre los sexos (Figura 4).
Figura 4. Comportamiento del nivel de hiperventilación promedio de pollos de engorde
según sexo sometidos a tratamientos prebióticos en tres periodos de crecimiento
[barras con letras iguales no difieren estadísticamente entre sí (p ≥ 0.05)].
La hiperventilación es el método más importante para disipar el calor interno, lo que se
logra mediante la evaporación de la humedad de la cavidad bucal y el tracto respiratorio
superior, con lo cual se liberan aproximadamente 540 calorías por gramo de agua perdida
por los pulmones. Si las condiciones de calor persisten, el jadeo excesivo hace que las aves
expulsen grandes cantidades de dióxido de carbono, lo que lleva a alcalosis metabólica;
una alteración grave del equilibrio ácido-base que eventualmente conduce a la muerte
causada por hipoxia (Felver-Gant et al., 2012).
Farfán-López et al. (2013) reportaron niveles de hiperventilación entre 129 y 143 insp/min y
a
a
a
a
b
b
100
110
120
130
140
150
160
170
21 28 35
Nivel de hiperventilación (insp/min)
Periodo de evaluación (días)
Hembras
Machos
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concluyeron que la incorporación de minerales tanto en el alimento como en el agua no
tuvo un impacto marcado sobre esa variable. Esto concuerda con los estudios de Rojas et
al. (2008), donde se obtuvieron valores que oscilaron entre 140 y 200 insp/min en pollos
criados bajo condiciones de estrés calórico crónico.
Integridad intestinal
Durante la investigación, al realizar la evaluación macroscópica del tracto intestinal en sus
diferentes secciones (duodeno, yeyuno, íleon, colon y ciego) a los diferentes días de vida
de las aves, las lesiones comúnmente visualizadas fueron hemorragias equimóticas,
hemorragias petequiales, congestión e inflamación.
Se observa en la Figura 5 que las hemorragias equimóticas se presentaron en el duodeno
en todos los tratamientos, no arrojando diferencias estadísticas con respecto al T1. A nivel
del yeyuno, las lesiones se presentaron únicamente en tratamiento testigo, sin mostrar
diferencias significativas con respecto a los demás tratamientos.
Figura 5 Presencia de hemorragia equimótica en diferentes secciones del tracto intestinal
de pollos de engorde sometidos a tratamientos prebióticos [barras con letras
iguales no difieren estadísticamente entre sí (p ≥ 0.05)].
a
a
a
a
a a
a
a a
0.00
0.50
1.00
1.50
2.00
2.50
3.00
3.50
4.00
4.50
5.00
Duodeno Yeyuno Colon
Hemorragias equimóticas
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En el caso de las hemorragias petequiales, se observa en el Figura 5 que solo se encontró
en el T1 y en el T2. Además, solo fueron apreciadas en el duodeno, sin obtenerse diferencias
significativas entre los tratamientos.
Figura 6. Presencia de hemorragias petequiales en diferentes secciones del tracto intestinal
de pollos de engorde sometidos a tratamientos prebióticos [barras con letras
iguales no difieren estadísticamente entre sí (p ≥ 0.05)].
La congestión se visualizó exclusivamente a nivel del duodeno en el T2 (Figura 7). Al igual
que en los anteriores casos, tampoco hubo diferencias significativas entre los tratamientos
evaluados.
a
a a
a
a aa a a
0.00
0.02
0.04
0.06
0.08
0.10
0.12
0.14
0.16
0.18
0.20
Duodeno Yeyuno Colon
Hemorragias petequiales
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Figura 7. Presencia de congestión en diferentes secciones del tracto intestinal de pollos de
engorde sometidos a tratamientos prebióticos [barras con letras iguales no difieren
estadísticamente entre sí (p ≥ 0.05)].
De acuerdo con los hallazgos obtenidos, la inflamación solo se detectó a nivel de colon en
el tratamiento con la aplicación del T2 (Figura 8); sin embargo, no hubo diferencias
estadísticas entre tratamientos.
a a a
a
a a
a a a
0.00
0.02
0.04
0.06
0.08
0.10
0.12
0.14
0.16
0.18
0.20
Duodeno Yeyuno Colon
Congestión
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Figura 8. Presencia de inflamación en diferentes secciones del tracto intestinal de pollos de
engorde sometidos a tratamientos prebióticos [barras con letras iguales no difieren
estadísticamente entre sí (p ≥ 0.05)].
En general, no hubo diferencias significativas entre los tratamientos para las lesiones
macroscópicas observadas. La incidencia de las lesiones fue baja y, en los casos donde se
presentó, fueron únicos y con nivel de gravedad mínimo (leve o moderado), lo cual podría
asociarse al fortalecimiento de sistema inmune inducido por el uso de prebióticos. En tal
sentido, Ducatelle et al. (2015) reportaron que los prebióticos mejoran las defensas del
huésped y reducen la mortalidad inducida por patógenos en las aves.
Por su parte, Pourabedin y Zhao (2015) aseguran que la capacidad de los prebióticos para
aumentar la cantidad de bacterias ácido-lácticas en el intestino puede ayudar en la
exclusión competitiva de patógenos del tracto gastrointestinal de las aves. A su vez, el
aumento de la acidez intestinal causado por los prebióticos puede ayudar a reducir las
infecciones en el intestino de los pollos. Liu et al. (2015) afirman que los prebióticos
estimulan las bacterias intestinales que se han aclimatado al entorno del tracto
gastrointestinal. Mientras que Hedin et al. (2007) reportaron alteraciones gastrointestinales
que incluyen alteraciones de la microbiota del colon, aumento de la longitud del intestino
y mejoras en el metabolismo intestinal en humanos.
a a aa a
a
a a a
0.00
0.02
0.04
0.06
0.08
0.10
0.12
0.14
0.16
0.18
0.20
Duodeno Yeyuno Colon
Inflamación
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En relación con la evaluación microscópica, es importante destacar que en las muestras
procesadas pertenecientes al día 21 de vida de las aves, no se encontró ningún tipo de
lesión importante al ser observadas microscópicamente en los distintos tratamientos, es
por esta razón que no se reflejan resultados en este sentido. En la figura 9 se muestran los
resultados obtenidos de las evaluaciones microscópicas realizadas a los cortes histológicos
de tejido intestinal (duodeno) de las muestras colectadas para el día 35 de edad de las aves.
Figura 9. Cortes histológicos de vellosidades intestinales en el duodeno de pollos de
engorde: (a) vellosidades intestinales normales, sin lesiones aparentes para el T2;
(b) hemorragia en vellosidades para el T1; (c) inflamación y congestión de
vellosidades intestinales para el T2; (d) vellosidades intestinales con
desprendimiento de la porción apical e infiltrado inflamatorio para el T2.
Estadísticamente, el T1 presentó el mayor número y nivel de gravedad (p
≤ 0.05) para el
desprendimiento de la vellosidad intestinal. De manera similar, el T1 mostró los niveles de
gravedad más altos con diferencias estadísticas significativas (p
≤ 0.05) para lesiones de
inflamación de la vellosidad intestinal. Por otra parte, los tratamientos con aplicación del
prebiótico no mostraron evidencia alguna de esta lesión (Figura 10).
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Figura 10. Promedio del nivel de gravedad de lesiones observadas en las vellosidades
duodenales evaluadas el día 35 de vida de las aves.
En lo referente a las lesiones de congestión, infiltrado y hemorragia, no se observaron
diferencias significativas (p
>
0.05) entre los tratamientos, a pesar de que el T1 presentó los
niveles más altos de gravedad de lesión para congestión e infiltrado inflamatorio. En
contraposición, los tratamientos con la aplicación del prebiótico los presentaron para
hemorragia. Se puede observar una clara respuesta de la salud intestinal de las aves al
reducir significativamente, en algunos casos, las lesiones.
La barrera física intestinal sirve como primera línea de defensa contra el ambiente externo,
impidiendo que macromoléculas, como bacterias y toxinas, entren a la circulación en la luz
intestinal (Wang et al., 2019). La proliferación de bacterias patógenas en el intestino de las
aves a menudo provoca inflamación intestinal, lo que disminuye las tasas de producción y
aumenta la mortalidad; además de poner en riesgo la contaminación de los productos
avícolas (Baurhoo et al., 2009).
a
a
a
a
a
b
b
a
a
a
b b
a
a
a
0.00
0.20
0.40
0.60
0.80
1.00
1.20
1.40
1.60
1.80
Desprendimiento Inflamación Congestión Infiltración Hemorragia
Intensidad de lesión
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He et al. (2023) demostraron que diferentes tratamientos con prebióticos y probióticos
combinados aumentaron la altura de las vellosidades, la profundidad de las criptas y el
grosor de los músculos en el intestino delgado. Además, promovieron la recuperación post-
infección de bacterias con acciones intestinales necrosantes. También se ha demostrado
que los prebióticos aumentan la respuesta inmunológica en los pollos, lo que resulta en
una eliminación más rápida de la infección. Por ejemplo, los prebióticos pueden interactuar
directa o indirectamente con las células inmunitarias intestinales, mediante la colonización
preferida de bacterias beneficiosas y metabolitos microbianos (Shehata et al., 2022).
CONSIDERACIONES FINALES
Bajo las condiciones de esta investigación, los pollos de engorde estuvieron sometidos a
estrés calórico debido a que la temperatura y humedad relativa ambiental afectaron de
manera directa la temperatura de la cama. Los tratamientos con aplicación del prebiótico
indujeron menores temperaturas corporales en las aves.
A pesar de no existir diferencias estadísticas, los daños intestinales por hemorragias
equimóticas y petequiales, desprendimiento e inflamación de la vellosidad intestinal,
congestión e infiltrado fueron más frecuentes; y de mayor gravedad en el T1,
específicamente en la sección duodenal. La aplicación del prebiótico únicamente produjo
lesiones leves y congestión a nivel del duodeno e inflamación en el colon.
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