Ciencias Naturales

I. Introducción

Las aves poseen una serie de particularidades que las hacen ideales para monitorear y conocer, de forma indirecta, algunas características de los ecosistemas que habitan (Perovic et al., 2008; Villareal et al., 2004). Los monitoreos aportan información técnica para la identificación de especies que necesitan protección, e información científica acerca de la biología de las aves (Latta et al., 2017; Rodríguez & Granados, 2017). El monitoreo biológico de aves permite describir cómo cambian las comunidades de especies y los ecosistemas con el tiempo, especialmente tras evaluar las consecuencias de la influencia humana; además de proporcionar sustento en políticas de conservación y manejo de ecosistemas y hábitats (Latta et al., 2017; Ramírez-Soto et al., 2018). De esta forma se pueden predecir y prevenir cambios no deseados o adoptar un manejo adecuado con medidas de mitigación (Chediack, 2009; Isaksson et al., 2018; Ortega- Álvarez et al., 2018).

Los inventarios son necesarios para identificar especies amenazadas, raras y poco comunes en un lugar o momento determinado; brindando conocimiento fundamental de la comunidad estudiada que sentará las bases de otros futuros estudios (Guido-Granados & Rodríguez-Arias, 2013). Estos inventarios también se han estado aplicando en zonas urbanas donde, ciertamente, existe un importante impacto antropogénico. Se han realizado estudios de avifauna en sistemas urbanos en América Latina, entre algunos ejemplos de Suramérica (Cisneros-Heredia & Montenegro, 2016; Clavijo Morales, 2017; Fernández & Luque Fernández, 2018; Leveau, 2013; Muñoz et al., 2007; Silva et al., 2015); México (Almazán- Núñez & Hinterholzer-Rodríguez, 2010; Vázquez-Lozano, 2018), El Salvador (Vides-Hernández et al., 2017) y en Costa Rica (Solano, 2018; Sandoval, 2019; Acosta-Chaves & Ramírez-Calvo, 2020).

Los parques naturales son áreas potenciales para la conservación de la biodiversidad, en donde las especies locales y migratorias, con alguna categoría de amenaza, pueden encontrar un hábitat apropiado (Cornelis & Hermi, 2004; Aranzana, 2015). Constituyen espacios urbanos utilizados por algunas especies de la fauna

original, contribuyendo al funcionamiento del ecosistema y ayudan a la conservación de cierta representación de la diversidad del sitio (Schaefer, 1994; Mckinney, 2008).

El Parque Natural Metropolitano (PNM) de la ciudad de Panamá, debido a su ubicación a escasos minutos del centro de la ciudad, se ha convertido en un espacio de recreación e investigación; por ejemplo, diversos estudios que muestran la riqueza natural de este lugar (Correa & Correa, 2010; Cray & D’Avignon, 2009; Josephitis, 2013; McKenzie et al., 2005; Pruitt, 2016). La riqueza de aves estimada para el PNM es de 227 especies tras una serie de esfuerzos desde los 1990s (Engleman & Engleman, 1990; Samudio & Aguirre, 1998; Aparicio & Pérez, 1995; Ochoa

&Rodríguez, 2002). En abril de 2006, fue reconocido por la Unión Mundial para la Conservación de la Naturaleza (UICN) y la Autoridad Nacional del Ambiente (ANAM) como la primera experiencia de gestión compartida en

Áreas Protegidas de Centroamérica.

Durante las últimas décadas, debido al crecimiento poblacional, el aumento de infraestructuras cercanas a sus instalaciones y la fragmentación provocada por la construcción de carreteras es posible que la biodiversidad dentro del parque esté siendo afectada, tal como ha pasado en otros países (Clergeau et al, 1998; Jiménez-Uzcátegui

&Betancourt, 2008; Carvajal-Castro et al, 2019); por lo que se hace necesario generar más información sobre las especies existentes dentro del parque y encontrar los mecanismos y herramientas para su conservación.

Con base en lo anterior, el principal objetivo de esta investigación es conocer la diversidad de la avifauna presente dentro de cinco senderos y determinar si existe homogeneidad en las especies registradas dentro de los mismos.

II.Materiales y Métodos

Área de estudio: el presente estudio se realizó en el PNM de la Ciudad de Panamá (8° 59’ 06.8”N y 79° 32’ 47.8”O), ubicado en el corregimiento de Ancón, provincia de Panamá. Este parque incluye 232 hectáreas + 1159.43 m2 de zona boscosa dentro de la ciudad de Panamá. Limita al norte con el Boulevard Omar Torrijos Herrera, al noroeste con el Camino de La Amistad y al oeste con la Avenida

Ascanio Villaláz; al este con el Río Curundú y al sur con los terrenos de la Universidad de Panamá. El PNM colinda con el Parque Nacional Camino de Cruces (PNCC) a lo largo de casi dos kilómetros del límite noroeste, estando separados únicamente por la Vía La Amistad. El Parque cuenta con siete senderos debidamente identificados y tres miradores, utilizados por investigadores, estudiantes, docentes, turistas y público en general, quienes frecuentemente visitan el área.

El Parque posee un clima templado tropical de montaña, con una temperatura promedio anual de 26.3 °C y una precipitación anual de 1600 mm. La vegetación esta distribuida en un bosque seco tropical con áreas de rastrojos y herbazales y en un bosque húmedo tropical, caracterizado por la dominancia de árboles deciduos y lianas en el dosel (Basset et al., 2003). La altura del dosel es de 30 m, con árboles que emergen hasta los 40 m. (Medianero, Paniagua & Castaño, 2010) y la altura máxima en el Parque es de 150msnm que corresponde al cerro Cedro (Samudio et al, 1998).

Rutas de muestreo: Se establecieron en un transecto de aproximadamente 2.3 km de longitud, que abarcó los siguientes senderos (Fig. 1):

a)Sendero Los Momotides (8° 58’ 56.1”N y 79° 32’ 43.0”O): Ubicado frente a la Sede Administrativa, cruzando la avenida Juan Pablo II. Este sendero de bosque en regeneración mide 0.9 km.

b)Sendero Dorothy Wilson (8° 59’ 05.9”N y 79° 32’ 50.8”O): Ubicado muy cerca del centro de visitantes, cuenta con una longitud de 0.3 km. Posee áreas de recreación, para observación de aves y mariposas.

c)Sendero Los Guayacanes (8° 59’ 09.2”N y 79° 32’ 50.7”O): Este sendero tiene una distancia 0.07 km. Existe un número considerable de árboles de guayacán (Tabebuia guayacan) en crecimiento, y sirve de conexión con el sendero El Roble.

d)Sendero El Roble (8° 59’ 14.5”N y 79° 32’ 45.2”O): Tiene una distancia de 0.7 km; cuenta con una gran variedad de árboles. Una parte de su extensión se encuentra a pocos metros de la avenida Juan Pablo II.

e)Sendero Camino del Mono Tití (8° 59’ 42.4”N 79° 32’ 41.7”O): Presenta una extensión de 1.1 km.

Se compone de una mayor cantidad de arboles, además cuenta con el mirador los Trinos que es utilizado para la observación de aves.

Diseño de muestreo: Los muestreos de las aves se realizaron tres veces por mes durante abril-junio 2018, utilizando la técnica de puntos de conteo de radio fijo (Ralph et al., 1996), basada en la metodología de campo según el protocolo para monitoreo de aves en bosques de Panamá (Puerta-Piñero et al., 2014). En la técnica de puntos de conteo de radio fijo el observador permanece en un punto fijo y toma nota de todas las aves que se puedan ver y/o escuchar desde ese lugar, durante un período de cinco minutos y en un radio de 25 metros. Para llevar a cabo el muestreo se establecieron 18 estaciones de conteo por puntos a una distancia de 100 metros aproximadamente entre cada uno.

Para la observación de las aves se utilizaron unos binoculares Vortex Crossfire 8x42 y para facilitar la identificación de algunas especies usamos la foto- identificación por medio de una cámara digital Nikon Coolpix semi profesional y una cámara profesional Nikon D3200. Algunas especies fueron identificadas por medio de su canto luego de ser grabadas con una grabadora de mano marca Sony.

Identificación de la avifauna: Para la identificación de las aves se utilizaron guías como The Birds of Panama (Angehr & Dean, 2010), Guía de aves de Panamá (Ridgely & Gwynne Junior, 1993), Guía de campo a las aves de Norteamérica (Kaufman, 2005), Annotated Checklist of the Birds of Panama (Angehr, 2006) y The Sibley Guide to Birds (Sibley, 2014). La taxonomía y nombres comunes en inglés fue basada en el suplemento 58 según The American Ornithologist’s Union (AOU), mientras que para los nombres comunes en español se utilizó la guía de aves de Panamá (Ridgely & Gwynne, 1993).

Clasificacion de la avifauna: Para el estatus de residente o migratorio en Panamá, se utilizó la información contenida en (Ridgely & Gwynne, 1993). La información referente a los gremios alimenticios se obtuvo de la Guía de campo ilustrada de las aves de Panamá (Ponce & Muschett, 2006).

Para la clasificación de especies protegidas por entidades internacionales, se utilizó la web de BirdLife International (2020) que se basa en las categorías según la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN, 2020); en cuanto a especies protegidas por leyes panameñas se utilizó el listado del Ministerio de Ambiente establecido en la Gaceta Oficial Digital N 28187-A en la Resolución No DM-0657- 2016 (MiAmbiente, 2016).

III. Análisis de Datos

Diversidad alfa (𝛼). Para comparar la diversidad alfa entre los cinco senderos se utilizaron curvas de rarefacción/extrapolación con base en los números efectivos de especies (q = 0, q = 1, q = 2) o números de Hill (Hill, 1973), usando el paquete iNEXT (Hsieh et al., 2016). Este método permite estimar y comparar diferentes tamaños de muestra (Colwell et al., 2012) extrapolando las muestras más pequeñas y comparando las estimaciones de riqueza de especies a un mismo nivel de completitud, es decir, calcula el número máximo posible de especies que podrían coexistir en una comunidad, si todas las especies tuvieran la misma abundancia (Chao & Jost 2012; Hsieh et al., 2014). En este análisis, la diversidad de orden cero (q

=0) es igual a la riqueza de especies y no es sensible a la abundancia, la diversidad del orden 1 (q = 1) pesa proporcionalmente todas las especies de acuerdo con su abundancia en la comunidad (exponencial del índice de

Shannon), mientras que la diversidad del orden 2 (q = 2) representa a las especies dominantes (inverso del índice de Simpson) y que contribuyen proporcionalmente más a la diversidad (Chao et al., 2014; Jost, 2006). Adicionalmente medimos la capacidad del diseño de muestreo en la detección de especies a través del estimador de cobertura de muestras, como una medida de la completitud del muestreo (Chao & Jost, 2012). Los cálculos básicos como sumas, porcentajes y la representación gráfica de algunos de estos datos se llevaron a cabo en Excel® y JMP®. Los análisis de diversidad se realizaron en R versión 3.5.2 (R Core

Team, 2016).

Diversidad beta (𝛽): evaluamos la variación en la composición de especies de aves entre los cinco senderos, mediante un análisis de conglomerados basado en medidas de disimilitud de Jaccard, estimadas en R con la función vegdist del paquete Vegan (Oksanen et al., 2017). La diversidad beta representa el número efectivo de comunidades en una región y en este análisis los resultados con valores altos del índice se interpretan como disimilitud elevada, lo que puede interpretarse como diversidad beta alta (cercanos a 1), mientras que los valores bajos (cercanos a 0) reflejan poca disimilitud que puede interpretarse como diversidad beta baja (Legendre et al., 2005). Dicho índice funciona bien para muestras pequeñas con numerosas especies raras y sin muestrear (Chao et al., 2004). Para identificar los clústeres, creamos un dendrograma utilizando el método de grupos-pares no ponderados basado en promedios aritméticos (UPGMA), utilizando la función hclust de las estadísticas predeterminadas del paquete Vegan.

IV. Resultados

Composición de especies y abundancia relativa: durante el periodo de muestreo, se registró un total de 1024 individuos distribuidos en 13 órdenes, 33 familias y 116 especies. La mayoría de las aves fueron residentes con un total 105 especies. En general el ensamblaje estuvo compuesto por especies insectívoras (46%), frugívoras (29%), las que se alimentan de pequeños vertebrados (12%), semilleros (8%), nectarívoros (3%) y carroñeros (2%).

El orden más abundante fue Passeriformes con 776 individuos lo que equivale a un 76% de los individuos registrados, seguido de Psittaciformes con 58 individuos (5.68%) y Cuculiformes con 48 (4.71%), ver Tabla 1. La familia más abundante fue Troglodytidae con 144 individuos (14.1%), seguida de Thraupidae con 141 individuos (13.8%) y Tyrannidae con 140 individuos (13.72%). Por otro lado, el orden más diverso fue Passeriformes con 84 especies de las 116 registradas, que corresponde al 72.4% de especies, seguido por Apodiformes que registró 6 especies (5.17%)

y Piciformes con 5 especies registradas (4.3%). La familia más diversa fue Tyrannidae que registró 30 especies (25.8%), seguida por Thraupidae con 9 especies (7.75%) y la Icteridae con 6 especies registradas (5.17%)

(Tabla 1.). La especie que obtuvo más individuos registrados fue Pheugopedius rutilus con 72 individuos correspondientes al 7% de los individuos registrados, esta fue seguida por Thryophilus rufalbus con 71 individuos (6.9%), Habia fuscicauda y Xiphorhynchus susurrans cada uno con 50 individuos (4.9%).

Estatus de conservación. Dentro de las especies observadas, también destacan 17 especies enlistadas en alguna categoría de amenazas, ya sea a nivel nacional (Resolución N° DM-0657-2016, MiAMBIENTE) como internacional (Apéndices I, II y III de CITES). Se identificaron 13 especies que están en condición vulnerables (VU), es decir que, con la mejor evidencia disponible, son especies que enfrentan un riesgo de extinción alto en vida silvestre; dos se encuentran en peligro (EN), es decir, que con la mejor evidencia disponible es una especie que enfrenta un riesgo de extinción muy alto en vida silvestre. Además, 16 especies se ubican en el listado del Apéndice II de la Convención sobre el CITES y según la UICN, las 16 se encuentran en menor riesgo (LC). Mientras que entre las especies amenazadas según MiAMBIENTE (2016) figuran las vulnerables (VU), hada coronipúrpura (Heliothryx barroti), elanio bidentado (Harpagus bidentatus), el halcón reidor (Herpetotheres cachinnans) y otras especies de colibríes, pericos y gavilanes. Las dos especies en peligro (EN) son el gavilán plomizo (Cryptoleucopteryx plumbea) y la amazona coroniamarilla (Amazona ochrocephala panemensis).

Orden

Mas abundante

Mas diverso

Passeriformes

Psittaciformes Cuculiformes

Passeriformes

Apodiformes

Piciformes

Orden, familia y especie más diversa y abundante por sendero: dentro del sendero Los Momotides, el orden más diverso fue Passeriformes con 48 especies registradas y de igual forma este orden fue el más abundante con 219 individuos (Figura 2). La familia más diversa fue Tyrannidae con 17 especies registradas y la más abundante Troglodytidae con 42 individuos. La especie más abundante en este sendero fue Pheugopedius rutilus con 25 individuos.

En el sendero Dorothy Wilson, el orden más diverso fue Passeriformes con 19 especies y este mismo orden fue el más abundante con 53 individuos (Figura 2). La familia Thraupidae fue la más diversa (7 especies) y la más abundante (25 individuos). La especie más abundante en este caso fue Ramphocelus dimidiatus al registrar 9 individuos.

En el sendero Los Guayacanes el orden más diverso fue Passeriformes (17 especies) y este mismo orden el más abundante (30 individuos). La familia más diversa fue Tyrannidae con 6 especies y Columbidae fue la más abundante con 19 individuos (Figura 2), siendo Columbina talpacoti, la especie más abundante con 15 individuos.

Para el sendero El Roble, Passeriformes fue el orden más diverso (40 especies) y el más abundante (198 individuos). Tyrannidae fue la familia más diversa con 11 especies y Troglodytidae al igual que Thraupidae la más abundante con 39 individuos cada una (Figura 2). Ramphocelus dimidiatus fue la especie más abundante con 23 individuos registrados.

El sendero Camino del Mono Tití, finaliza en el Cerro Cedro, pero en nuestro caso realizamos el registro de las aves hasta el mirador Los Trinos obteniendo como resultado que el orden más diverso fue el Passeriformes con 50 especies y el más abundante con 276 individuos. La familia Tyrannidae fue registrada como la familia más diversa con 14 especies (Figura 2) y Troglodytidae la más abundante con 55 individuos. La especie más abundante en este sendero fue Thryophilus rufalbus con 32 individuos.

Cobertura de muestreo, riqueza de especies, diversidad y recambio de especies por sendero: la

completitud general del muestreo para cada sendero registro valores de 93% de cobertura el sendero Camino del Mono Tití, seguido por El Roble con 91% y Los Momotides con un 90%. La cobertura de muestra para Dorothy-Wilson estuvo representada por un 85% y Los Guayacanes con 78%, indicando que se registró ́ una proporción representativa de las especies reales para este muestreo en los diferentes senderos elegidos para el estudio (Fig. 3). Los senderos con la mayor riqueza de especies de aves (q = 0) fueron El Camino del Mono Tití

(70)y Los Momotides (65). El sendero El Roble presentó un número sustancialmente menor de especies (53). Mientras que los senderos con menos especies fueron

Dorothy-Wilson (31 especies) y Los Guayacanes (26). Sin embargo, la extrapolación de las curvas sugiere que la diversidad de Los Guayacanes podría ser mayor a la del Camino del Mono Tití al incrementar el esfuerzo de muestreo. Al examinar la abundancia de las especies (q

=1) se observó que los senderos del Camino del Mono

Tití y Los Momotides son los más diversos con valores similares, a estos le siguen en orden descendente Dorothy-

Wilson, El Roble y Los Guayacanes, este último sitio difiere notablemente del resto de los senderos (Fig. 4). Este mismo patrón se observa para la diversidad de especies dominantes (q = 2), donde Los Guayacanes alcanza una mayor diferenciación del resto de senderos, mostrando la menor diversidad (Figura 4 y Tabla 2).

Se muestran resultados con base en los números de Hill: q = 0 (Riqueza o número efectivo de especies,), q = 1 (Exponente de la diversidad Shannon) y q = 2 (Inverso del índice de diversidad de Simpson o especies dominantes) en cada sitio de muestreo. Las áreas sombreadas representan intervalos al 95 % basados en re-muestreos de bootstraps. La parte continua de cada curva representa la interpolación y la parte punteada la extrapolación.

Con respecto al recambio de especies, el análisis de conglomerados utilizando el coeficiente de similitud/

disimilitud de Jaccard mostró dos grupos con similitud entre ellos con valores de similitud que variaron entre

0.17– 0.44 ( Tabla 2 y Fig. 5). El primer grupo estuvo compuesto por tres senderos, Camino del Mono Tití, Los

Momotides y El Roble. El otro grupo lo conformaron los senderos Dorothy-Wilson y Los Guayacanes ( Tabla 2 y

Fig. 5). Lo anterior señala que las especies en el primer grupo tienden a ser más similares entre sí que con las especies del segundo grupo.

V. Discusión

Las 126 especies de aves registradas en este estudio representan el 11.5 % de la avifauna de la República de Panamá (Audubon Panamá, 2019), el 49 % de los registros obtenidos por Aparicio y Pérez (1995) y el 51 % de Ochoa y Rodríguez (2002). Dichos estudios muestrearon con redes de niebla, logrando registrar un mayor número de especies de sotobosque. Por su parte, el bajo número de especies migratorias registradas pudo estar influenciado por la epoca del año en que se realizó el muestreo. En Panamá las bandadas de aves migratorias empiezan a llegar a principios de octubre y se avistan hasta finales de abril, aunque, algunas especies llegan desde agosto y se van a principios de mayo (Ridgely y Gwynne, 1993). A su vez, las aves residentes se encontraban en su época reproductiva que tiene lugar mayormente entre los meses de marzo y junio, al final de la estación seca e inicio de la estación lluviosa, un patrón que se destaca en gran parte de América Central (Levey y Stiles, 1994), aspecto evidenciado por la abundante presencia de individuos juveniles de Ramphocelus dimidiatus y Turdus grayi.

El Sotorrey pechirrufo (Pheugopedius rutilus) fue la especie más abundante lo cual podría estar relacionado con el comportamiento de forrageo, pues a menudo lo hacen en pareja o grupos familiares (Kroodsma y Brewer, 2020). Dado que durante los meses de mayo y junio se ha reportado el aumento en el número de insectos (Aparicio y Pérez, 1995), esto explicaría el gran número de aves insectívoras registradas durante nuestro estudio, entre ellas P. rutilus.

La riqueza y abundancia relativa de las comunidades de aves en los diferentes senderos del PNM mostraron notables diferencias. La mayor diversidad y abundancia la presentó El sendero Camino del Mono Tití, seguido por los senderos Los Momotides y El Roble. Estos resultados se complementan con los patrones de similitud de las especies observadas, donde se identificaron dos grupos, el primero de ellos estuvo conformado por los tres senderos con mayor diversidad y abundancia de aves, mientras que el segundo incluyó los senderos Los Guayacanes y Dorothy-Wilson. Estos resultados se deben probablemente a la similitud de oportunidades de alimentación y sitios

de anidación caracteristicos de cada sendero. Los tres senderos que presentaron mayor diversidad abarcan áreas con alta cobertura vegetal, a diferencia de los senderos Los Guayacanes y Dorothy-Wilson, los cuales se localizan en áreas más abiertas y a mayor proximidad de edificaciones. Por lo tanto, las variaciones observadas en los ensamblajes de aves parecen estar determinadas por la predilección de hábitat asociado a cada especie y por la influencia de las modificaciones ambientales dentro del área del PNM. En línea con estas observaciones, algunos estudios han indicado que la cobertura vegetal tiene una fuerte influencia en la diversidad de especies de aves (Martin- Etchegaray et al., 2018; Thinh, 2006) y que también representa un importante factor en la distribución de estas (Baños & Mata, 2006; Casas et al., 2016; dos Anjos et al., 2018). La diversidad de estratos de vegetación también promueve la diversidad al proporcionar un hábitat heterogéneo para diferentes especies de aves, así como la presencia de una cantidad suficiente de alimentos y la disponibilidad de materiales de anidación (Aguilar et al., 2008; Martin & Roper, 1988). Además, se ha observado que esta complejidad estructural del hábitat, puede ser un impulsor muy importante de la distribución de aves en áreas urbanas (Hayes et al., 2020; Martin-Etchegaray et al., 2018; Muñoz-Pedreros et al., 2018; Solano, 2018).

VI. Conclusión

Este estudio contribuye al conocimiento de la diversidad de aves en parques naturales urbanos y proporciona información sobre el estado de la diversidad de aves en el Parque Natural Metropolitano de Panamá. Nuestros hallazgos confirman la alta diversidad de aves que alberga este parque, incluyendo algunas especies de aves poco comunes, vulnerables y migratorias, lo que resalta la importancia de este parque como área de conservación. La avifauna registrada estuvo compuesta principalmente por especies residentes y no amenazadas que se reproducen dentro de la ciudad. En términos de riqueza, los senderos con cobertura vegetal más compleja mostraron mayor diversidad de especies. Estos resultados destacan la importancia del Parque Natural Metropolitano y el impacto positivo de la diversidad de hábitats en la riqueza de especies de aves. Por lo tanto, para maximizar el número de especies en nuestros parques y ciudades, los

esfuerzos de conservación deben enfocarse en aumentar la diversidad del hábitat y la complejidad de la estructura vegetal de los parques existentes.

Finalmente, nuestro estudio aporta información para este parque natural urbano en la ciudad de Panamá, lo cual tiene mucha relevancia ante la actual destrucción del hábitat por parte de los humanos que se traduce en la necesidad urgente de reforzar las medidas de conservación para las especies e impulsar nuevos estudios a largo plazo en las comunidades de aves del parque para comprender mejor la situación de las especies en el área, comparar la dinámica poblacional en períodos de tiempo establecidos y construir una la lista de verificación de especies de aves del parque.

VII. Agradecimientos

A Dionora Víquez, directora del Parque Natural Metropolitano, el patronato y personal del PNM por conceder el permiso para realizar esta investigación; así como brindar apoyo e información. A la Colección de Aves del Instituto Smithsonian de Investigaciones Tropicales. A Isis Ochoa y Karla Aparicio por facilitarnos sus tesis de Licenciatura. Pedro Castillo y Jorge L. Medina por su valioso apoyo.

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