Ciencias Naturales
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039. - 050. Ericka Barrantes Barrantes
Universidad de Costa Rica - Sede de Occidente
Revista Pensamiento Actual - Vol 23 - No. 40 2023
ISSN Impreso: 1409-0112 ISSN Electrónico 2215-3586
Período Junio-Noviembre 2023
DOI 10.15517/PA.V23I40.55171
Efectos de la bacteria patógena Vibrio parahaemolyticus en camarones (Litopenaeus
vannamei) de cultivo y en la salud del consumidor
Effects of the pathogenic bacterium Vibrio parahaemolyticus on farmed shrimp (Litopenaeus vannamei)
and on consumer health
Ericka Barrantes Barrantes1
Universidad de Costa Rica, San Ramón, Costa Rica
erickabb97@gmail.com
https://orcid.org/0000-0002-7522-6253
Fecha de recibido: 2-4-2022
Fecha de aceptación: 7-5-2023
Resumen
A través de los años, la acuicultura ha cobrado cada vez mayor importancia debido al aporte de proteína que otorgan
sus productos en la alimentación humana; sin embargo, la industria camaronera se ha visto afectada por distintas
infecciones que impactan el crecimiento y desarrollo de los camarones y, por lo tanto, el consumo de estos organismos.
El objetivo de este artículo es realizar una revisión de los efectos de la bacteria patógena Vibrio parahaemolyticus en
camarones (Litopenaeus vannamei) de cultivo, ya que ha ocasionado grandes pérdidas económicas a nivel mundial
debido a la enfermedad de la necrosis aguda del hepatopáncreas. Además, se abarcó el impacto que puede tener sobre
los seres humanos el ingerir animales marinos contaminados con esta bacteria.
Palabras clave: AHPND, camarón blanco, toxinas, tratamientos, gastroenteritis.
Abstract
Over the years, aquaculture has become increasingly important due to the contribution of protein that its products
provide in human food; however, the shrimp industry has been affected by different infections that impact the growth
and development of shrimp and the consumption of these organisms. The objective of this article is to review the
effects of the pathogenic bacterium Vibrio parahaemolyticus on farmed shrimp (Litopenaeus vannamei), since it has
caused great economic losses worldwide due to acute hepatopancreatic necrosis disease. In addition, the impact that
ingesting marine animals contaminated with this bacterium can have on human beings was covered.
Keywords: AHPND, white shrimp, toxins, treatments, gastroenteritis.
1 Bachiller en Laboratorista Químico y estudiante de Licenciatura en Laboratorista Químico de la Universidad de Costa Rica,
Costa Rica.
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I. Introducción
La acuicultura es el cultivo de organismos acuáticos
como peces, moluscos, crustáceos y plantas
donde existe la intervención en el proceso de cría
para incrementar la producción, por ejemplo,
alimentarlos o protegerlos de los depredadores
(FAO, s/f). Su importancia reside en la contribución
de proteína animal para una población humana,
que aumenta día con día, y al mejoramiento de las
condiciones de vida a través de la generación de
fuentes de empleo, por tanto, se ha convertido en
uno de los sistemas de producción de alimentos de
más rápido crecimiento en el mundo (Parajales-
Mora et al., 2017).
Sin embargo, la tendencia hacia una mayor
acuática conlleva a que aumente la probabilidad
de aparición de agentes infecciosos, siendo
las enfermedades la limitación principal, en la
actualidad, para el cultivo de muchas especies
acuáticas en distintos países (Bondad-Reantaso et
al., 2005).
Litopenaeus vannamei, conocido como camarón
blanco, es una de las especies de crustáceos más
cultivadas debido a su alta tasa de crecimiento,
mayor resistencia a densidades elevadas de cultivo
y más tolerancia al poseer amplios rangos de
temperatura y salinidad (Briggs et al., 2005). En
el 2018, se produjo un total de 82,1 millones de
toneladas de animales acuáticos a nivel mundial, de
las cuales 9,4 millones de toneladas corresponden a
crustáceos y el 52,9% de los crustáceos producidos
fueron camarones blancos (FAO, 2020).
A pesar de ello, la industria camaronera ha sido
afectada por diversas enfermedades infecciosas
causadas por hongos y protozoarios, pero en
su mayoría por virus y bacterias que ocasionan
una alta mortalidad que se traduce en pérdidas
económicas (Lightner, 2011). Entre los patógenos
más relevantes en afectación al cultivo de camarón
blanco se encuentran: el virus del síndrome
taura, el virus del síndrome de la mancha blanca
y recientemente la bacteria Vibrio parahaemolyticus
(Soto-Rodriguez et al., 2015).
El género Vibrio incluye más de 70 especies, de las
cuales al menos 12 son patógenas para los humanos
e importantes para la salud pública, incluidas V.
cholerae , V. parahaemolyticus y V. vulnificus
(Kokashvili et al., 2015). Además, V. verbigracia. V.
harveyi , V. parahaemolyticus , V. alginolyticus
, V. anguillarum , V. vulnificus y V. espléndido
generalmente se asocian con enfermedades del
camarón (Chatterjee y Haldar, 2012).
Vibrio parahaemolyticus es una bacteria
anaerobio facultativo (Thompson et al., 2004).
Su hábitat natural son las aguas marinas, ya que
requiere sal para su desarrollo, por tanto, es común
asociación con diferentes especies de moluscos
(Broberg et al., 2011). De hecho, en las épocas frías
se encuentra en los sedimentos marinos y conforme
sube la temperatura se reintroduce en la columna de
agua (Kaneko y Colwell, 1973) y coloniza a animales
peces y camarón (Rodríguez-Camacho et al., 2014).
Asimismo, esta bacteria es afectada por la
disponibilidad de nutrientes y los cambios en la
salinidad y temperatura, donde los rangos para su
desarrollo en el último factor es de 10°C – 44°C con
una óptima de crecimiento de 35°C – 37°C (Zamora-
Pantoja y Quiróz-Santiago, 2005).
Otro dato fundamental es que Vibrio parahaemolyticus
adquirió recientemente un plásmido, llamado
como PirA y PirB, que causan problemas adversos
sobre el camarón blanco (Tello-Olea, 2018).
necrosis aguda del hepatopáncreas (AHPND, por sus
siglas en inglés) que, tal como su nombre lo indica,
afecta el hepatopáncreas del camarón debido a la
acumulación de dichas toxinas (Varela-Mejías et al.,
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2017). Además, el ingerir camarones infectados con
dicha bacteria puede afectar la salud del ser humano
debido a las toxinas TDH y TRH (Heitmann et al.,
2005; Raghunath, 2014).
De modo que el objetivo de este artículo es realizar
una revisión de la información disponible sobre
los efectos perjudiciales de la bacteria Vibrio
parahaemolyticus en camarones (Litopenaeus
vannamei) cultivados y en el consumidor.
II. Afectaciones de la enfermedad
AHPND en el camarón blanco y posibles
tratamientos
Durante los últimos años se ha presentado una
nueva enfermedad que ha afectado los camarones
de cultivo con mortalidades de hasta un 100%, la
cual fue conocida en sus inicios como el síndrome de
la mortalidad temprana (EMS, por sus siglas inglés) y
denominada posteriormente como AHPND (Varela-
Mejías et al., 2017).
La primera especie relacionada con esta
enfermedad fue una cepa altamente virulenta de
Vibrio parahaemolyticus, la cual es portadora de
et al., 2017). Se cree
fueron adquiridos posteriormente por el plásmido,
ya que tienen un peso molecular de 13 y 50 kDa,
respectivamente, y presentan un contenido de CG
plásmido (Han et al., 2015).
El género Vibrio coexiste normalmente en los
animales de cultivo, colonizando principalmente
el tracto digestivo, las branquias y la cutícula, pero el
proceso infeccioso se presenta cuando las bacterias
logran acceder al interior del organismo (Peña-
el AHPND se origina cuando la bacteria coloniza
el estómago de los camarones, lugar desde el cual
libera dos toxinas a saber; PirA y PirB, las cuales se
acumulan y afectan el hepatopáncreas al generar
desprendimientos celulares masivos y agudos,
acompañados de necrosis (Tran et al., 2013; Yang
et al., 2014).
Los principales síntomas son coloración pálida o
notable del hepatopáncreas, nado errático, tasa de
crecimiento reducida, túbulos melanizados dentro
del hepatopáncreas, intestino y estómago vacío
o parcialmente lleno, y cutícula blanda (Pantoja y
Lightner, 2014); los cuales son útiles para determinar
el estado sanitario de los camarones y reconocer
cuando las lesiones vistas pueden ser ocasionadas
por Vibrio parahaemolyticus
Algunas condiciones que se relacionan con la
incidencia y prevalencia de la enfermedad son la
alta densidad de población de los camarones, alta
salinidad del agua en áreas cercanas al mar, falta
de estanque de embalse y tratamiento de agua en
granjas camaroneras, falta de atención al proceso
de preparación del estanque, estrés durante el
transporte o almacenamiento de camarones post
larvas, condiciones de poco oxígeno, y alimentación
inadecuada (Zorriehzahra y Banaederakhshan,
2015).
Asimismo, Rivera et al. (2018) cultivaron P.
vannamei en estados mysis y postlarva a tres
niveles de temperaturas a saber 27, 31 y 33°C,
para estudiar el efecto de la temperatura en los
centros de larvicultura con la supervivencia del
con V. parahaemolyticus. Con mysis III se registró
supervivencia del 100 % para las larvas cultivada
a 27 y 31 °C, pero una mortalidad del 100% a 33°C
luego de 6 horas de ser expuestas; con postlarvas,
las supervivencias fueron 75%, 80% y 30 %
respectivamente luego de 24 horas infectadas, es
decir, demostraron que las altas temperaturas
reducen la respuesta inmune del camarón,
incluyendo el aumento de la sensibilidad a cepas
patógenas de Vibrios (Rivera et al., 2018).
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En investigaciones similares realizadas en México,
se estudió la presencia de V. parahaemolyticus en
camarones blancos moribundos provenientes de las
granjas comerciales de Guasave, Sinaloa. Mediante
AP3 y cebadores 89F/R para hemolisina termolabil
(tlh, por sus siglas en inglés), hemolisina directa
termoestable (tdh, por sus siglas en inglés) y genes
relacionados con la hemolisina directa termoestable
(trh, por sus siglas en inglés); se determinó que todos
los aislados bacterianos seleccionados pertenecen a V.
parahaemolyticus, pero tres de ellos no corresponden
a las cepas que causan AHPND, además, ocho aislados
no mataron a los camarones, pero once fueron
patógenos (López-León et al., 2016).
En Costa Rica, se realizó una investigación para
detectar pVA-1, pirA , pirB y Vibrio spp. mediante
de Vibrio parahaemolyticus portador del plásmido
con AHPND en granjas camaroneras afectadas por
mortalidad, enfermedad y signos clínicos (Peña-
Navarro et al., 2020).
Por otro lado, un estado de enfermedad es
consecuencia de una compleja interacción de
tres factores: el medio ambiente, el hospedero
y el patógeno, los cuales se denominan triada
epidemiológica (Organización Panamericana de la
Salud, 2011). En este sentido, los crustáceos poseen
mecanismos de defensa que los protegen en contra de
invasores pero carecen de inmunoglobulinas propias
de la inmunidad adaptativa. Ello implica que su
respuesta inmune está constituida principalmente
por la inmunidad innata que consiste básicamente
fagocitosis, encapsulación y formación de nódulos
(Vazquez et al., 2009).
Ahora bien, a causa de las pérdidas económicas
que ocasionan las cepas de Vibrio parahaemolyticus
asociadas a AHPND en la industria camaronera
en China (2009), Vietnam (2010), Malasia (2011),
Tailandia (2012) y en México (2014) (FAO,
2002; Soto-Rodríguez et al., 2015); y el amplio y
frecuente uso de antibióticos para el control de
microorganismos patógenos ha resultado con el
tiempo en el desarrollo de cepas resistentes (FAO,
2002), tal como lo demostró Le et al. (2005), en
Vietnam, y Roque et al. (2001), en México. Se han
propuesto soluciones para combatir la presencia
de cepas resistentes como se detalla a continuación.
Una de las estrategias para enfrentar esta enfermedad
incluye la administración de inmunoestimulantes;
propiamente la nanotecnología presenta diversas
aplicaciones en este campo, debido a que las
nanopartículas tienen un gran potencial por las
propiedades derivadas de sus dimensiones, que
incluyen la capacidad de activar componentes del
sistema inmune (Tello-Olea, 2018).
Se evaluó la capacidad inmunoestimulante e
inmunoprotectora de AuNPs (nanopartículas de
oro) administradas oralmente en camarón frente a
una infección experimental con V. parahaemolyticus.
Se suministraron tres niveles de dosis, 0,2; 2 y 20
µg de AuNPs por gramo de alimento, tomando
muestras cada 24h, por 6 días y en ninguna de ellas
se encontraron signos histológicos de toxicidad
o daño al tejido del individuo. Se observó una
inmunoestimulación temprana y segura a nivel
sistémico y una supervivencia del 80%, en los
organismos retados con V.parahaemolyticus-AHPND
(Tello-Olea, 2018).
En Costa Rica, se estudió el efecto estimulador de
tres extractos esenciales, manano-oligosacáridos
(T1), ajo (T2) y un compuesto de extractos de
plantas (T3), sobre el sistema inmunológico del
camarón Litopenaeus vannameiVibrio
parahaemolyticus. Se realizaron dos bioensayos
con una duración de seis y catorce días, donde
se determinó que los parámetros inmunológicos
no mostraron diferencias estadísticamente
Sin embargo, los parámetros zootécnicos tuvieron
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Ciencias Naturales
diferencias estadísticas solo para el bioensayo que
se extendió por seis días, siendo T2 el que presentó
mejores resultados. Además, el análisis histológico
demostró ser el mejor parámetro para medir el
efecto inmunoestimulante, donde T1 y T2 mostraron
los mejores resultados (Peña-Navarro, 2012).
Por otro lado, es importante aclarar que las
bacterias probióticas ocupan espacio y demandan
nutrientes, lo cual reduce las posibilidades de
colonización y desarrollo de otros microorganismos
que sean patógenos o puedan convertirse en nocivos
(Sotomayor y Balcázar, 2003).
García-Bernal et al. (2020) indicaron que la
aplicación de probióticos y medicamentos
homeopáticos disminuyó la concentración de
Vibrio spp, tanto en el agua de cultivo como en
hepatopáncreas del camarón juvenil L. vannamei,
mediante cinco grupos experimentales: dos con
cepas probióticas de Streptomyces spp. RL8 (T1) y
N7 (T2), uno con productos homeopáticos a partir
de bacterias patógenas [ViP-7C+VIA-7C] (T3), otro
con medicamentos homeopáticos para humanos
control (T5). Además, se registraron diferencias
camarones tratados con T1, T2 y T3, con respecto
al control (T5) (García-Bernal et al., 2020).
Se evaluó el efecto antagónico de las cepas
probióticas Ili (Vibrio alginolyticus), P62 y P63 (Vibrio
sp.) y P64 (Bacillus sp.), al someterlas a una prueba
de inhibición in vitro con Vibrios patógenos (Vibrio
harveyi E22, V.vulnificus S2 y V. parahaemolyticus
PA2). Los resultados mostraron que las mezclas P63-
Ili, P62-P64 y P62-P63-Ili presentaron porcentajes de
inhibición mayores al 50%, es decir, tienen potencial
aplicación para el control de Vibrios patógenos en
los sistemas acuícolas (Sotomayor y Balcázar, 2003).
A pesar de que la utilización de probióticos es una
alternativa prometedora, Noor-Uddin et al. (2015)
investigaron las propiedades de resistencia a los
antimicrobianos de siete probióticos usados en el
cultivo de camarones. Los resultados mostraron
que solo 6 de 60 aislamientos fueron resistentes
a más de cuatro antimicrobianos. Además, no se
conocen estructuras asociadas con la transferencia
horizontal de genes, es decir, las cepas bacterianas
probióticas parecen contribuir con tipos y
cantidades muy limitadas de genes de resistencia en
comparación con las especies bacterianas naturales
en los ambientes acuícolas (Noor-Uddin et al., 2015).
Por otra parte, en México, se transformó la cepa
E. coli BL21
recombinantes PirA y PirB, las cuales sirvieron como
blanco para seleccionar fragmentos de anticuerpos
que se unen a la toxina mediante la técnica de
despliegue de fagos (Trujillo-García, 2016). Luego, el
mismo autor indica que la mortalidad en camarones,
retados con V. parahaemolyticus, disminuyó 25% a
las 24h y 56% a las 48h al emplear los fagos-scFv
anti-PirA y anti-PirB, que se seleccionaron mediante
dos rondas de bioselección evaluadas por ELISA, es
decir, se reduce la mortalidad en el camarón porque,
los anticuerpos desplegados en fagos reconocen y
Existen reportes que indican que la toxina PirA
de V. parahaemolitycus puede ser utilizada como
inmunoestimulante, ella tiene un tamaño de 13 kDa
y una similitud entre 28%-35% con las proteínas
PirA encontradas en Photorhabdus luminescens,
P. asymbiotica, Xenorhabdus doucetiae y Yersinia
intermedia (Han et al., 2015; Lee et al., 2015).
Campa-Córdova et al. (2017) realizaron un estudio
en México que comprendió los siguientes grupos
experimentales con L. vannamei: (i) control no
infectado (solo agua de mar), (ii) administración
por V. parahaemolyticus y (iii) control infectado por
V. parahaemolyticus. Los resultados señalaron que el
control no infectado y los grupos tratados con rPirA
obtuvieron una mortalidad promedio de 1,66%,
mientras que el grupo no tratado con rPirA, pero
V. parahaemolyticus, tuvo una tasa
de mortalidad del 48,33%.
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dicha bacteria se da solamente en presencia de
la toxina tipo PirA es segura para los camarones y
podría usarse como un inmunoestimulante efectivo
para controlar a V. parahaemolyticus (Campa-
Córdova et al., 2017).
Asimismo, Nakamura et al. (2019) descubrieron
protegieron a los camarones L. vannamei mediante
inmunización pasiva, mientras que los de rPirB
permitieron que la infección por AHNPD, provocada
por V. parahaemolyticus, progresara tras 6 días
según las tasas de supervivencia del primer y
recolectados tras la primera y segunda inmunización
respectivamente, las cuales fueron de 86% y 87%
para anti-PirA-IgY, 14% y 12% para anti-PirBIgY, y
0% para el control-IgY.
Aunado a ello, en China, se mostró que la Ompk
contra la infección por V. alginolyticus, ya que el
análisis de alineación indicó que la Ompk estaba
altamente conservada, es decir, podría servir como
vacuna (Qian et al., 2008a). Según Qian et al.,
Ompk, se observó que el grupo vacunado tuvo una
el grupo no vacunado de corvina amarilla grande
infectada (Pseudosciaena crocea).
También en China, Ningqiu et al. (2008) clonaron y
expresaron el gen Ompk de V. harveyi para investigar
si tiene un efecto antigénico protector en mero
manchado de naranja (Epinephelus coioides). Los
resultados indicaron que la Ompk debe considerarse
como un candidato para el desarrollo de la vacuna
contra la infección por V. harveyi en meros manchados
de naranja, ya que la mortalidad del grupo vacunado
el grupo control (24/30) (Ningqiu et al., 2008).
Por su parte, Li et al. (2010) estudiaron el
poliformismo de la Ompk mediante la clonación y
evaluación del efecto antigénico en meros machados
de naranja de los genes Ompk de 19 Vibriocepas en
comparación con la cepa EcGs020802 de V. harveyi,
que se empleó en el artículo previo de Ningqiu et
al. (2008). Los resultados mostraron que la Ompk
era un antígeno compartido entre las tres especies
de Vibrio probadas (V. harveyi, V. alginolyticus y V.
parahaemolyticus) y que tiene todos los atributos
protectores para ser una posible vacuna común
contra la Vibriosis, en meros machados de naranja
(Li et al., 2010).
Pese a que no se encontraron estudios sobre el efecto
protector de Ompk en L. vannamei contra la AHNPD,
los hallazgos expuestos presentan otra posible
alternativa para combatir esta enfermedad al ser
un antígeno que posee V. parahaemolyticus, la cual
podría ser un tema prometedor para investigaciones
futuras.
III. Efectos en el ser humano al
consumir camarones infectados con la
bacteria V. parahaemolyticus
La patogenicidad de la bacteria Vibrio
parahaemolyticus se debe a una toxina, la hemolisina
termoestable directa (TDH por sus siglas en inglés),
que genera gastroenteritis en seres humanos
debido a la actividad hemolítica sobre una variada
iónico de las células intestinales (Heitmann et
al., 2005). Igualmente, la hemolisina relacionada
con TDH (TRH por sus siglas en inglés) es una
toxina termolábil e inmunológicamente similar a
aproximadamente un 70% de homología, de forma
canales del ion cloro (Raghunath, 2014).
La enfermedad se asocia al consumo de productos
marinos contaminados, crudos o mal cocinados
o con una manipulación y almacenamiento
inadecuado (Rodríguez-Camacho et al., 2014), es
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Ciencias Naturales
decir, la inactivación del Vibrio por el calor u otros
tratamientos en los alimentos que lo contienen
previene la infección (Hernández et al., 2005).
acuosa, en ocasiones con sangre, dolor abdominal,
de cabeza. Es importante mencionar que el periodo
de incubación es de 12 a 48 h y la duración de los
síntomas de 1 a 7 días (Amarales-Osorio, 2006;
Hernández et al., 2005), ya que, en general, se resuelve
de manera espontánea en dos o tres días, aunque
en personas con diabetes, enfermedad hepática e
inmunosupresión, la enfermedad puede ser severa y
acompañarse de bacteremia (Hernández et al., 2005).
Además, no se tiene certeza sobre la dosis infectante
requerida para provocar un cuadro gastroentérico
y en consecuencia los brotes epidémicos
tienen frecuencias y características que varían
ampliamente según la región (Amarales-Osorio,
2006). Igualmente, la relación de posibles factores
de virulencia con el potencial pandémico es una
situación no resuelta, aunque, se ha especulado que
el fago f237 (ORF8), a semejanza de lo que ocurre
con V. cholerae, fuera responsable de mayores
niveles de adherencia y citotoxicidad, pero no ha
podido recuperarse de aislados de casos clínicos
(Rodríguez-Ferri et al., 2010).
Por consiguiente, se estudió la aparición de V.
parahaemolyticus en camarones y cangrejos de agua
salada vendidos al por menor en las zonas costeras
del este de la India, mediante la caracterización de su
virulencia y genotipos pandémicos. Los resultados
mostraron que los mariscos están afectados
por V. parahaemolyticus patógeno en un 11,9% y
pandémico en un 6,5%, lo cual plantea un riesgo
para la salud pública en el consumo de mariscos
procesados incorrectamente (Parthasarathy et al.,
2016).
También, se realizó una investigación para evaluar
la presencia o ausencia de V. parahaemolyticus en
camarón blanco silvestre y estuarino, capturado
en el sur de Sinaloa y norte de Nayarit, en México,
y en muestras obtenidas en un expendio de venta
al menudeo y mayoreo. Se emplearon pruebas
bioquímicas y la técnica de PCR con los oligos
V. parahaemolyticus se relacionan con los cambios
decir, el número de V. parahaemolyticus aumenta a
medida que la temperatura del agua se eleva, lo cual
explica el incremento de casos de intoxicación en los
consumidores en los meses de verano (Rodríguez-
Camacho et al., 2014).
Igualmente en México, Cabanillas-Mata (2013)
determinó que V. parahaemolyticus se encuentra
distribuido a lo largo de todo el proceso de
producción de camarón crudo congelado en tres
plantas procesadoras ubicadas en Guaymas, Sonora,
mediante la técnica NMP-PCR. Sin embargo, los
el origen del producto, mes de muestreo y etapa del
proceso; siendo en la etapa de recepción de producto
para camarón de bahía donde se encontraron los
niveles más altos (Cabanillas-Mata, 2013).
IV. Conclusiones
El efecto patogénico de V. parahaemolyticus, tanto
en los seres humanos como en los camarones, se
da por la presencia de toxinas; en el primer caso,
la gastroenteritis en el consumidor se debe a las
toxinas TDH y TRH, mientras que, en el segundo caso,
las toxinas PirA y PirB ocasionan la enfermedad de
la necrosis aguda del hepatopáncreas en Litopenaeus
vannamei.
Además, las altas temperaturas están relacionadas
con una mayor mortalidad de los camarones blancos
en presencia de V. parahaemolyticus y un mayor
riesgo de intoxicación en los consumidores al ingerir
estos crustáceos infectados.
Se concluye que la aplicación de tratamientos
optativos, como las nanopartículas, probióticos,
extractos esenciales, proteínas recombinantes, y
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en Litopenaeus vannamei obtienen un valor mayor
debido a los resultados prometedores que se han
generado a partir de las investigaciones, sin embargo,
es necesario realizar más estudios sobre estos temas
V. Agradecimientos
A las profesoras Dra. Élida Vargas Barrantes y Msc.
Andrea García Quesada de la Universidad de Costa
Rica, por el apoyo y guía durante la construcción de
este documento.
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