El patrón de abundancia de los visitantes florales en fase masculina y femenina en cada palma se caracterizó por tener pocas especies abundantes, mientras la gran mayoría de las especies tuvieron pocos individuos (Cuadro 2). Una inflorescencia de O. balickii a lo largo de su fase masculina fue visitada en promedio por 3 390 (±1 237 DE, n=5) insectos; una de O. bataua fue visitada en promedio por 7 644 (±2 356 DE, n=6) insectos, y una de O. minor por 3 327 (±563 DE, n=6) insectos. El número de insectos que visitaron las inflorescencias en fase femenina fue menor en todas las especies. Generalmente, fueron los mismos visitantes abundantes de la fase masculina, y no se encontró un visitante exclusivo de la fase femenina. Una inflorescencia a lo largo de la fase femenina de O. balickii fue visitada en promedio por 1 130 (±437 DE, n=5) insectos; una de O. bataua en promedio por 2 548 (±1 436 DE, n=5) insectos, y una de O. minor por 1 109 (±425 DE, n=5) insectos.

La hora de llegada de la mayoría de visitantes florales en fase masculina y femenina fue crepuscular a nocturna (18:30 a 20:00 horas) y coincidió con el ritmo de apertura de los botones florales, la termogénesis y la liberación del aroma floral. A medida que las flores entraban en antesis, una nube de visitantes accedía a ellas. Esto se repetía día tras día en la medida que abrieran nuevas flores y a lo largo de todos los días que durara la fase masculina. En fase femenina los insectos llegaban solamente el primero y segundo día; igualmente llegaban a la flor en una nube pero rápidamente la abandonaban, por lo que frecuentemente la inflorescencia en fase femenina no presentaba actividad significativa de visitantes. Algunos visitantes, principalmente abejas, llegaban a las inflorescencias en fase masculina durante el día.

El comportamiento de los visitantes y polinizadores en las inflorescencias inició con la llegada de los insectos a las flores en fase masculina en busca de polen, de pareja y de lugares para ovipositar. Durante los días que duró la fase masculina y de manera constante, las inflorescencias les proporcionaron grandes cantidades de polen; luego de consumirlo buscaron pareja y copularon, para posteriormente dirigirse a un sitio ideal para ovipositar como puede ser el pedúnculo de la inflorescencia, la bráctea peduncular, las raquilas, las flores masculinas y femeninas, y los frutos que inician su desarrollo. Las larvas que se desarrollaron después de la oviposición continuaron ocultas, y completaron su ciclo de vida en las estructuras de la palma; pocos meses después emergen los adultos, que guiados por el aroma floral buscan otra inflorescencia para iniciar el ciclo nuevamente.

Red de interacción: Los principales índices cualitativos y cuantitativos de la red de interacción (PxV) entre palmas (P) y visitantes florales (V) se resumen en el cuadro 3. La inflorescencia de cada palma en fase masculina fue visitada en promedio por 24 especies de insectos y en fase femenina por 8 especies, de los cuales tan sólo cuatro especies (principalmente coleópteros), transportaron polen en sus cuerpos (Fig. 2). La topología de la red es diferencial entre fases de cada palma. La diversidad, el número de enlacesy el número medio de interacciones por inflorescencia disminuyeron en la fase femenina y en los insectos cargados con polen, con respecto a la fase masculina (Fig. 2, Cuadro 3).

Pocas especies de insectos fueron compartidos por todas las palmas ya que de las 79 especies de visitantes registrados y una matriz (PxV) máxima posible de 237 enlaces, se registraron tan sólo 133 enlaces en fase masculina, 48 en fase femenina y 28 con polinizadores, lo que indica que los insectos tienen preferencias por una palma en particular y la mayoría de visitantes no acceden a las flores de las otras tres palmas congenéricas, por lo cual los enlaces posibles no se completan. La preferencia de cada insecto por una palma en particular se confirma con el bajo valor en el número medio de interacciones por polinizador, que fue de tan sólo 1.0 en fase masculina y 0.89 en fase femenina (Cuadro 3).

Especificidad: Los resultados de especificidad son consecuentes con las preferencias encontradas en el anterior análisis de la red. Las tres especies de palmas comparten pocas especies entre sí. Los valores más bajos de similaridad en la composición en fase masculina se presenta entre O. bataua y O. balickii con el 21% y entre O. bataua y O. minor con el 23% de especies compartidas; las palmas que compartieron mayor número de visitantes fueron O. balickii y O. minor con el 51% de especies compartidas. En fase femenina, cerca de la mitad de las especies fueron compartidas entre palmas ya que los valores de similaridad oscilaron entre 45 y 57%. Sin embargo, con respecto a las especies que llegaron cargadas de polen y lo depositaron en las flores femeninas se compartió entre el 38 y 53%.

Los análisis de similitudes (ANOSIM) y el análisis de ordenamiento con la técnica de escalamiento multidimensional no métrico (NMSD) con los que se exploró la similaridad a partir de la abundancia, permiten pensar en la preferencia y, por lo tanto, la especificidad de los visitantes por cada palma. Aunque algunas de las especies se comparten, en cada fase la abundancia de los visitantes en cada palma determina el grado de asociación y por lo tanto de preferencia. La prueba ANOSIM indicó diferencias estadísticas significativas en la similaridad de visitantes en fase masculina Rm=0.756 (p=0.005), fase femenina Rf=0.861 (p=0.005) y con los insectos polinizadores Rp=0.811 (p=0.005). De igual manera, el ordenamiento diferencial de las especies en la gráfica (NMSD) mostró una clara separación de los visitantes de cada palma (Fig. 3), lo que da prueba de la baja similaridad y preferencias de los visitantes por su palma hospedera respectiva.

Definición de polinizadores: Pocas especies participaron en la polinización de las tres especies de palmas; la mayoría de los visitantes florales no participaron (NP) en la transferencia de polen desde la fase masculina a la femenina (Cuadro 2); la mayoría de insectos centraron su actividad y asociación en las fases masculinas de cada palma (Fig. 2). La mitad de los insectos que visitaron la fase masculina, lo hacieron en fase femenina, y de los insectos que llegaron en fase femenina tan sólo 19 especies llegaron cargadas con polen (Fig. 2). Las especies de visitantes que llegaron en fase femenina cargados de polen fueron coleópteros, principalmente curculiónidos de los géneros Derelomus, Phyllotrox, Anchyllorhynchus, Andranthobius, Terires y varias especies de Baridinae; Nitidúlidos del género Mystrops (Nitidulidae: Coleoptera) y ocasionalmente abejas del género Oxytrigona (Apidae: Himenoptera) (Cuadro 2). Aunque los géneros a los que pertenecen los insectos cargados de polen fueron comunes, cada palma fue visitada y polinizada por especies de coleópteros diferentes (Fig. 4). En cada palma se pueden encontrar varios polinizadores pero cada uno presenta un papel diferencial en la polinización (Fig. 4).

Éxito reproductivo: Las inflorescencias de las especies de Oenocarpus siguieron un mismo patrón: presentaron alta producción de flores femeninas, pero un número bajo de flores completaron su ciclo y llegaron a convertirse en frutos maduros para ser dispersados; las restantes fueron abortadas o murieron a lo largo del ciclo reproductivo. Una inflorescencia de O. balickii produjo en promedio 4 105 (±1234DE, n=10) flores femeninas, de las cuales tan sólo 43% se convirtieron en frutos; O. Bataua produjó en promedio 5 736 (±1495DE, n=10) flores femeninas, de las cuales tan sólo 24.2% se convirtieron en frutos; y O. Minor produjo en promedio 3 623 (±1296 DE, n=10) flores femeninas por inflorescencia, de las cuales tan sólo 25% se convirtieron en frutos.

DISCUSIÓN

Los resultados indican que las tres especies de Oenocarpusque crecen simpátricas en la Amazonia colombiana presentan un patrón reproductivo similar: al parecer producen inflorescencias a lo largo del año, las inflorescencias son iguales en su plan estructural, presentan semejanza en las fases reproductivas, la presentación del polen y la receptividad estigmática siguen el mismo ritmo, con igual longevidad y hora de actividad, y son polinizadas por grupos similares de insectos, principalmente coleópteros; sin embargo,un gran porcentaje de los polinizadores son específicos para cada especie. Este patrón reproductivo encontrado aquí, al parecer, lo presentan otras especies del género Oenocarpus (Cuadro 4), y parece ser constante a lo largo de la distribución de las especies, a juzgar por lo registrado en estudios previos sobre polinización de Oenocarpus realizados en diferentes localidades de Ecuador, Brasil y otras localidades de Colombia (Henderson, & Furth, 1992; Küchmeister, Webber, Gottsberger, & Silberbauer-Gottsberger, 1998; Núñez & Rojas, 2008; Oliveira, Nazaré, & Mota, 2002).

Se ha sugerido que cuando especies emparentadas coexistentes muestran un mismo patrón reproductivo (fenología, morfología, sistema reproductivo, biología floral y visitantes florales), suele presentarse una fuerte competencia por los polinizadores (Waser, 1983). Si tal competencia existe y se mantiene en el tiempo, se puede generar exclusión competitiva entre las especies competidoras (Sargent, & Ackerly, 2008). La exclusión competitiva asume que las especies cercanas que mantienen un gran número de rasgos funcionales comunes no pueden coexistir, ya que las especies que mejor se apropien de los recursos o que interfieran en la apropiación de los mismos, excluirán competitivamente a sus parientes, generando patrones de repulsión filogenética dentro de las comunidades (Webb, Ackerly, McPeek, & Donoghue 2002). Se esperaría entonces que las especies de Oenocarpus observadas ejercieran entre ellas exclusión competitiva. Sin embargo, esta no ocurre y la prueba de ello es que las tres especies se pueden encontrar creciendo entremezcladas y al parecer sin impedimentos reproductivos, a juzgar por el alto éxito reproductivo encontrado (valores entre 24 y 43%), muy similar a lo registrado en especies de Oenocarpus creciendo en solitario (Núñez, & Rojas, 2008).

La simpatría que presentan las especies de Oenocarpus se podría explicar por la existencia de aislamiento reproductivo entre ellas, aunque en plantas los impedimentos reproductivos pueden ocurrir antes de la polinización, e incluyen aislamiento temporal, espacial, mecánico y atracción diferencial de polinizadores (Grant, 1994). Los resultados encontrados en el presente estudio sugieren que en las especies de Oenocarpus el aislamiento reproductivo opera exclusivamente a través de la atracción y mantenimiento de polinizadores, ya que los otros tipos posibles de aislamiento son improbables para estas palmas: la floración continua en todas las especies descarta el aislamiento temporal; el aislamiento mecánico es poco probable debido a que no se presentan restricciones que impidan el libre acceso de los polinizadores hacia las flores de cualquiera de las palmas y aunque pudiese ocurrir aislamiento poscigótico entre combinaciones de especies, también hay fuerte evidencia de la posibilidad de entrecruzamiento que permite la hibridación entre pares de especies. La evidencia de la ocurrencia de hibridación entre especies de Oenocarpus ha sido registrada por Henderson et al. (1995) quienes mencionaron híbridos entre O. bataua-O.bacaba, O. bataua-O.minor y O.bacaba-O.minor.

El patrón de asociación mostró 79 especies de visitantes accediendo a las inflorescencias de las tres palmas, atraídos en fase masculina por gran cantidad de polen, algunos de ellos compartidos entre palmas, pero con pocos insectos en fase femenina, y la mayoría de ellos específicos a cada especie de palma. Los coleópteros de los géneros Derelomus, Phyllotrox, Anchyllorhynchus, Andranthobius, Terires, Baridinae (Curculionidae) y Mystrops (Nitidulidae), que fueron encontrados como los principales polinizadores de las especies de Oenocarpus, son insectos que viven dentro de las inflorescencias, sugiriendo una relación de mutua dependencia entre las palmas y los polinizadores. Tal especialización entre las especies de Oenocarpus y los coleópteros polinizadores se explica por la íntima asociación, ya que todas las especies de coleópteros de los géneros Derelomus, Phyllotrox, Anchyllorhynchus, Andranthobius, Terires, varias especies de Baridinae y Mystrops, que visitan y polinizan las tres palmas, dependen completamente de las inflorescencias que polinizan, dentro de las cuales tiene lugar su ciclo de vida. Por otro lado, las tres especies de palmas son también dependientes de los polinizadores debido a la xenogamia obligada que las caracteriza, de tal forma que se presenta una relación especializada de mutua dependencia. La dependencia obligada que tienen los coleópteros polinizadores por las inflorescencias y flores de diferentes especies de palmas ha sido ya documentada por varios autores (Henderson, 1986; Núñez, & Carreño, 2013; Núñez et al., 2005; Núñez, & Rojas, 2008). Sin embargo, en la mayoría de estudios no se han incluido observaciones detalladas que permitan dilucidar los factores que generan tal dependencia.

Una evidencia adicional para apoyar la hipótesis de la existencia de aislamiento reproductivo relacionado con mecanismos tendientes a la atracción de polinizadores específicos entre las especies de Oenocarpus, es la diferencia en la composición química del aroma floral. Núñez & Rojas (2008) y Núñez (2007) encontraron que los aromas florales de O. bataua y de O. minor son altamente diferenciables, pues tan sólo comparten 22% de los compuestos entre ellos. La participación del aroma floral de cada palma en la atracción de polinizadores específicos en las tres especies estudiadasfue evidente a lo largo de la investigación, ya que siempre se presentó liberación de un fuerte e intenso aroma durante todo el ciclo floral en cada palma, con un aroma particular y fácilmente diferenciable para cada una de ellas. También y de manera coordinada, siempre coincidió la volatilización del aroma con el calentamiento interno de las inflorescencias, y la respuesta simultánea de los polinizadores, que llegarona las inflorescencias en los momentos en los que ocurrió la volatilización; en la fase femenina (que no ofrece ninguna recompensa) se produce aroma similar al de las flores masculinas, de tal forma que los polinizadores llegan atraídos por mimetismo químico, aspecto este registrado para un amplio grupo de palmas (Núñez, & Rojas, 2008).

La especificidad del aroma entre especies de palmas coexistentes y congenéricas contribuye al establecimiento de palmas huésped fácilmente diferenciables por los polinizadores, debido a que el aroma genera mecanismos de atracción por las palmas y aprendizaje por parte de los insectos, generando la separación y preferencia de los insectos visitantes por especies de palmas exclusivas (Ervik et al., 1999; Knudsen, 1999; Knudsen, Andersson, & Bergman, 1999).

Los coleópteros de los géneros Derelomus, Phyllotrox, Anchylorhynchus, Andranthobius, Terires, Baridinae (Curculionidae) y Mystrops (Nitidulidae) que fueron encontrados como los principales polinizadores de las especies de Oenocarpus, responden al aroma de las flores y a las características que les presenta cada palma, tal como se haencontrado a lo largo de la distribución de cada palma; por esta razón, han sido asociados, de manera exclusiva, con las inflorescencias de cada palma (Franz, & Valente, 2005; Valente, & Guimarães, 2010; Valente, & Vanin, 2002). De tal manera que se podría pensar que las especies de cada grupo de estos coleópteros se han diversificado y especializado en grupos particulares de palmas, siempre manteniendo alta especificidad por las palmas que visitan.

Prueba de la alta diversidad pero también de alta especificidad de coleópteros Curculionidae asociados a flores de palmas la encontramos en los trabajos de Valente y Guimarães (2010) y Núñez (2014),en donde se compararon las especies de gorgojos asociados a 30 palmas en bosques brasileros y 20 especies de palmas en Colombia, respectivamente, con resultados similares y concluyentes en cuanto a la alta especificidad, con muy pocas especies de coleópteros compartidos entre palmas coexistentes, ya sea congenéricas o sin parentesco alguno.

El caso más evidente de asociación exclusiva entre curculiónidos y un grupo particular de palmas se ha documentado para especies de Anchylorhynchus. Este grupo de conformado por 45 especies, todas asociadas a flores de palmas de los géneros Oenocarpus, Syagrus y Butia, y en la mayoría de los casos, cada especie de coleóptero está asociado de manera exclusiva a una especie de palma en cada género (Medeiros, & Núñez, 2013; Valente, & Medeiros, 2013). Para las especies de Oenocarpus estudiadas aquíla especificidad e íntima asociación con especies de Anchylorhynchus también fue evidente: Anchylorhynchus tricarinatus asociado de manera exclusiva a flores de O. bataua, Anchylorhynchus bicarinatus asociado a flores de O. minor, y Anchylorhynchus sp.1 asociado a flores de O. balickii.

Estos casos en los que los coleópteros que polinizan y desarrollan su ciclo de vida dentro de las estructuras reproductivas de las plantas que polinizan han sido catalogados como sistemas especializados de polinización y se han registrado en un gran número de familias de plantas, además de las palmas. Algunas de las familias son Anonaceae (Gottsberger, 1999; Küchmeister et al., 1998; Küchmeister, Silberbauer-Gottsberger, & Gottsberger, 1997), Cyclantaceae (Franz, 2005) y Araceae (Gibernau, Barabé, & Labat, 2000).

Teniendo en cuenta que la principal importancia de las especies de Oenocarpus se encuentra en sus frutos, y que la producción de frutos se logra por la íntima asociación de las palmas con varias especies de coleópteros, es importante continuar con los estudios de las restantes especies de Oenocarpus y cuantificar la participación de los visitantes florales en otras localidades donde estas especies se encuentran. De esta manera se podría confirmar el alto grado de especialización que encontramos en las tresespecies de Oenocarpus estudiadas, información que sin lugar a dudas es fundamental para la conservación, los planes de manejo y aprovechamiento, y la futura domesticación de palmas con tan alto potencial.

Aunque la similitud en la estrategia de reproducción encontrada en especies de Oenocarpus no es común a todas las palmas congénericas, v. gr., Geonoma (Borchsenius, 1997; Listabarth, 1993), se ha registrado para especies de Bactris (Henderson et al., 2000; Listabarth, 1996) y Phytelephas (Ervik et al., 1999). Por esta razón, estudios como el que aquí presentamos, en los que se abordan varias especies congenéricas y simpátricas proporcionan un mejor entendimiento de los mecanismos evolutivos de las estrategias de reproducción de grupos de especies emparentadas.

Debido a que en palmas son pocos los trabajos que evalúan conjuntos de especies simpátricas, congénericas o de estrecha relación filogenética, estamos muy lejos aún para definir el grado de homogeneidad y/o diferenciación en las estrategias de reproducción que presentan las especies que conforman los diferentes géneros de palmas, básicamente porque la mayoría de los trabajos consideran una o pocas especies, dejando a un lado los enfoques multiespecíficos que permitirían conocer realmente los patrones de reproducción de las especies de esta importante familia de plantas. En los estudios con especies individuales se aisla con frecuencia a la especie focal de su entorno comunitario en donde las otras especiespueden modificar el signo y el resultado de las interacciones con polinizadores. En la medida que se incrementen los estudios como el que aquí presentamos, involucrando varias especies congenéricas o de estrecha relación filogenética, se logrará definir el grado de homogeneidad y/o diferencias en las estrategias de reproducción de los diferentes géneros de palmas, claves para su aprovechamiento y conservación.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio hace parte de la tesis de Doctorado, Programa en Ciencias-Biología, Universidad Nacional de Colombia de L. A. Núñez y C. Isaza. Recibimos financiación de Colciencias (proyecto No. 110148925263) y del programa marco FP-7 de la Unión Europea (Proyecto No. 21263). Agradecemos a los entomólogos Bruno de Medeiros, Diego Campos, Jhon Cesar Neita por la identificación de las especies. A la comunidad indígena en Amacayacu, Amazonas. A María Cristina Peñuela por ayuda y acceso a la Estación Biológica El Zafire de la Universidad Nacional sede Amazonia, y a Javier Carreño por su colaboración en la fase de campo.

RESUMEN

La comprensión de los mecanismos de polinización son de gran importancia para el desarrollo de planes de manejo y acciones de conservación de las especies de importancia económica. Con el objeto de conocer los mecanismos de polinización de palmas promisorias del género Oenocarpus (Arecaceae), se estudió la morfología, la biología floral, los visitantes, los polinizadores y éxito reproductivo de tres especies simpátricas en la Amazonía colombiana: O. bataua, O. balickii y O. minor. Durante el período 2010-2012 realizamos observaciones directas durante las fases de desarrollo de las inflorescencias en las tres especies. Se determinó la asociación de las palmas con sus visitantes florales a través de una red compleja, mientras que la especificidad o la preferencia de los insectos por cada palma individual se evaluó mediante el análisis similitud pareada, análisis de similitud (ANOSIM), un análisis de ordenación a partir del escalamiento multidimensional no métrico (NMSD). Las tres palmas florescen todo el año; sus inflorescencias contienen raquilas que cuelgan de un raquis corto, y presentan flores agrupadas en díadas o tríadas. Las inflorescencias son protandras, termogénicas; la antesis tiene lugar durante el día, pero la polinización es nocturna. Se registraron 79 especies de insectos, principalmente coleópteros, 33 de los cuales visitaron O. balickii, 63 a O. bataua y 33 a O. minor. Aunque compartían algunos visitantes, su abundancia en la fase pistilada, así como la carga de polen mostró que sólo unas pocas especies de Curculionidae y Nitidulidae son los polinizadores de las tres especies. Las diferencias en la estructura de la red entre las fases estaminadas y pistiladas, así como la diferencia en la abundancia encontrada con las pruebas de similitud ANOSIM y NMSD, sugieren una alta especificidad de polinizadores, lo que lleva a un aislamiento reproductivo entre las tres especies. Debido a que se encontró que todas las especies de coleópteros polinizadores desarrollan su ciclo de vida dentro de las inflorescencias de cada palma, se sugiere la presencia de un sistema especializado y de mutua dependencia entre los polinizadores y las especies de Oenocarpus. Esta especialización garantiza la disponibilidad de polinizadores durante todo el año.

Palabras clave: biología reproductiva, Coleoptera, producción de frutos, mutualismo, palmas tropicales.

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