La leishmaniasis es una de las principales enfermedades tropicales desatendidas a nivel mundial. Esta enfermedad consiste en cuatro formas clínicas (cutánea localizada, cutánea difusa, mucocutánea y visceral) producidas por diferentes agentes etiológicos, todos ellos parásitos tripanosomatídeos pertenecientes al género Leishmania Ross (Kinetoplastida: Trypanosomatidae), y transmitidas por la picadura de flebotomineos hembras (Psychodidae: Phlebotominae) que afectan a las poblaciones de animales y humanos a lo largo de gran parte de las zonas tropicales y subtropicales. La leishmaniasis se encuentra presente en 98 países a nivel mundial, y es ignorada en las discusiones sobre enfermedades tropicales, ya que apenas en el 2010, se realizó el primer informe técnico después de más de 20 años (WHO, 2010; Alvar et al., 2012).

En América, los ciclos de transmisión de Leishmania implican un gran número de parásitos (14 especies), reservorios, hospederos y vectores. Por lo tanto, dependiendo de la región geográfica, existen un gran número de interacciones entre 62 hospederos mamíferos y 93 especies de flebotomineos, sin mencionar las especies de Leishmania spp. que están potencialmente implicadas en la transmisión (WHO, 2010). En el Nuevo Mundo, la leishmaniasis cutánea (LC) es causada por múltiples especies de Leishmania filogenéticamente distintas, presenta distintas formas clínicas, y se encuentra ampliamente distribuida, siendo cinco países (Brasil, Colombia, Perú, Bolivia y Venezuela) los que presentan el mayor número de casos. La leishmaniasis visceral (LV) puede ser endémica o esporádica y el agente etiológico es Leishmania infantum Nicolle, se distribuye en varios países, aunque principalmente en Brasil, Paraguay, Venezuela y Colombia (Alvar et al., 2012). En América, anualmente se reportan aproximadamente 66 941 casos de LC y 3 662 casos de LV, sin embargo, no sabemos si estos casos se presentan en localidades únicas (Alvar et al., 2012).

En la actualidad, los modelos de nicho ecológico (MNE) se han usado ampliamente para predecir la distribución geográfica de los vectores y reservorios de la leishmaniasis, tanto en el periodo presente como en escenarios de cambio climático (Peterson & Shaw, 2003; González et al., 2010; Moo-Llanes et al., 2013). Sin embargo, son escasos los artículos enfocados en el nicho ecológico de Leishmania spp. (King, Campbell-Lendrum, & Davies, 2004; Nieto, Malone, & Bavia, 2006; Moo-Llanes et al., 2013; Samy, Campbell, & Peterson, 2014; Piggot et al., 2014a; Rajabi, Mansourina, Pilesjo, & Bazmani, 2014); en contraste, con los principales temas que son la distribución espacio-temporal (Feijó et al., 2012; Mollalo, Alimohammandi, Shirzadi, & Malek, 2015), identificación de áreas de riesgo (Carneiro et al., 2007; Salahi-Moghaddam, Mohebali, Moshfae, Habibi, & Zarei, 2010; Almeida, de Andrade, & Werneck, 2011; Seid et al., 2014), determinar la asociación de El Niño con casos de LC y flebotomineos (Cabaniel, Rada, Blanco, Rodríguez-Morales, & Escalera, 2005; Chaves & Pascual, 2007; Chaves, Calzada, Valderrama, & Saldaña, 2014), variabilidad climática de los casos de leishmaniasis (Cárdenas, Sandoval, Rodríguez-Morales, & Franco-Paredes, 2006) y correlación espacial entre Leishmania spp. y flebotomineos (Chelbi, Kaabi, Bejaoui, Derbali, & Zhioua, 2009).

Con base en estos argumentos, el objetivo principal de esta investigación fue establecer un panorama del nicho ecológico actual y futuro de la LC y LV en la región Neotropical, que podrían ser de utilidad para evaluar el conocimiento de la distribución de la leishmaniasis, y para predecir el impacto real en la dinámica de transmisión, tanto de los vectores, reservorios o parásitos; y poder establecer estrategias de control en áreas de riesgo de la leishmaniasis, además de medidas de prevención en las nuevas áreas de invasión.

MATERIALES Y MÉTODOS

Origen de datos: El área de estudio incluye toda la región Neotropical con una extensión de 23 676 710 km2 en 21 países latinoamericanos y una población estimada de 960 millones de habitantes (www.bankworld.org). Los datos de ocurrencias para casos de leishmaniasis fueron obtenidos de la base global de leishmaniasis de 1960-2012 (Piggot et al., 2014b). La base de datos incluye 2 910 registros de localidades únicas de LC y 851 registros de localidades únicas de LV.

Nicho ecológico: Para la construcción de los MNE, se usaron nueve variables bioclimáticas (BIO1, BIO4, BIO5, BIO6, BIO7, BIO12, BIO13, BIO14, BIO15) descargadas de Worldclim (www.worldclim.org/) con un tamaño de pixel de 2.5 minutos de longitud y latitud (aproximadamente 4.5 km2). Estas variables fueron seleccionadas de un conjunto de 19 variables, que presentaron una menor inter-correlación (r < 0.75) con un análisis de multicolinealidad (Moo-Llanes et al., 2013). Las variables bioclimáticas y ocurrencias fueron importadas al software gratuito MaxEnt (Phillips, Anderson, & Schapire, 2006), el cual estima la probabilidad de distribución promedio de encontrar la presencia de probabilidad de máxima entropía, sujeta a una serie de restricciones impuestas por la información disponible sobre la distribución observada de las especies y las condiciones ambientales en el área de estudio. MaxEnt divide el 100 % de los puntos de ocurrencia en datos de entrenamiento para la construcción del modelo (75 %) y datos de evaluación (25 %) (Anderson, Lew, & Peterson, 2003). Posteriormente, utilizó los siguientes parámetros: features (linear, product, threshold y hinge), regularización múltiple (2), máximo número de iteraciones (500), y máximo número de background (10 000) y bootstrap (10 réplicas). Después, de obtener el MNE, se realizó la sumatoria de las 10 réplicas para obtener un mapa binario (ausencia / presencia) en base al 95 % de los puntos de ocurrencia. Utilizamos la prueba de “identity test” para evaluar la identidad del nicho ecológico de LC y LV en el periodo actual, mediante los siguientes parámetros: puntos de entrenamiento (75 %), máximo número de iteraciones (500), tipo de réplica (bootstrap) y threshold (minimum training presence) mediante el software ENMtools (Warren, Glor, & Turelli, 2010).

Escenarios de cambio climático (ECC): Para los MNE en ECC nos basamos en el 5to Informe de Evaluación (AR5) del Panel Intergubernamental de Cambio Climático (IPCC), en donde se establecen cuatro escenarios de emisiones llamados “Representative Concentration Pathways (RCP)” bajo las categorías de RCP 2.6, 4.5, 6 y 8.5, estos valores representan la estimación de los gases de efecto invernadero (IPCC, 2013). El RCP 2.6 representa una política de mitigación que limita el incremento de la temperatura global a 2 °C, mientras que el RCP 8.5, no incluye una mitigación, resultando en un incremento considerable de los gases de efecto invernadero con una radiación de 8.5 W/m2 para el año 2100 (Harris et al., 2014). Se seleccionó el modelo de circulación global llamado HadGEM2-AO que incluye “tropósfera, superficie terrestres, hidrología, aerosoles y océano” elaborado por Met Office Hadley Centre (Baek et al., 2013). Las variables bioclimáticas futuras fueron descargadas del Coupled Model Intercomparison Project (www.worldclim.org/cmip5_2.5m), a una resolución de 2.5 minutos para los años 2050 y 2070.

Los MNE fueron evaluados mediante la prueba de Partial-ROC (Peterson, Papes, & Soberón, 2008) utilizando el software desarrollado por Barve (2008). Este prueba utilizó los datos de área bajo la curva (AUC), siendo el resultado significativo cuando los valores de AUC son mayores de lo esperado al azar (AUC= 1.0). Se analizó la amplitud del nicho ecológico por periodo de tiempo y ECC, calculando la proporción de pixeles ocupados entre el total del número de pixeles de la región establecida. Se calculó el nicho modificado para el periodo 2050 desde tres perspectivas: hábitat estable (pixeles que se presentan tanto en el periodo actual como en los ECC), hábitat perdido (pixeles que solamente se encontraban en el periodo presente) y hábitat ganado (pixeles que no se encontraban en el periodo presente) (Ramsey et al., 2013; Ikeda, Grady, Shuster, & Whitham, 2014). Se visualizó el nicho ecológico de LC y LV mediante la gráfica de la BIO1 versus BIO12 para el periodo actual, 2050 y 2070, solamente en el RCP 4.5. Para la prueba de identity test, calculamos los índices Hellinger´s y Shoener’s para los pares de comparaciones entre LC y LV, versus la distribución nula de lo esperado al azar. La hipótesis de la identidad del nicho se rechaza cuando el valor observado es menor que los valores esperados de las pseudoréplicas (Warren et al., 2010).

RESULTADOS

Nicho actual: El nicho ecológico de LC, se distribuye desde México hasta Argentina y parte de Chile, a excepción de las regiones elevadas de la Cordillera de los Andes (Fig. 1A). A comparación, del nicho ecológico de LV, que se distribuye en la misma área que la LC pero con algunas áreas de ausencia en México, Colombia, Venezuela, Brasil, Perú, Ecuador, Bolivia y Argentina (Fig. 1B). Ambos modelos de nicho ecológicos fueron considerados significativos, más de lo que se esperaba al azar, con la asociación de los valores de partial-ROC AUC de los modelos mayores a 1. Se rechaza la identity test del nicho ecológico entre LC y LV con el índice Hellinger’s = 0.91 (0.92-0.98) y Schoener’s = 0.67 (0.85-1.00), con un valor de significancia de P= 0.05. La contribución de las variables individuales en los nichos ecológicos de LC y LV, resultaron diferentes (Cuadro 1).

Nicho futuro: En el periodo actual, se puede observar un traslape del 56.3 % entre el nicho ecológico de LC y LV, presentándose en los países donde ambas se distribuyen, a excepción de Uruguay y Chile, además de un traslape del 55.7 % (año 2050) y 53.5 % (año 2070), estos últimos en el RCP 4.5. La LC presentó una cobertura actual del 82 % en la región Neotropical, con cambios para el 2070 de la siguiente manera: RCP 2.6 (78 %), RCP 4.5 (73 %), RCP 6 (78 %) y RCP 8.5 (77 %) (Fig. 1A). Por su parte, la cobertura actual de la LV fue del 58 %, RCP 2.6 (65 %), RCP 4.5 (61 %), RCP 6 (67 %) y RCP 8.5 (62 %) (Fig. 1B). Se visualizó el nicho ecológico, donde LC presenta una estacionalidad en todos los años, a diferencia de LV donde se puede observar una pérdida en los diferentes periodos (Fig. 2).

Nicho modificado: El hábitat estable de la LC en los RCP fue variable desde RCP 2.6 (97.5 %), RCP 4.5 (97.5 %), RCP 6 (97.8 %) y RCP 8.5 (96.7 %). Mientras, que para la LV, la distribución va desde el RCP 2.6 (81.3 %), RCP 4.5 (82.8 %), RCP 6 (82.9 %) hasta el RCP 8.5 (83.5 %). El hábitat ganado y perdido en la LC fue variable, a diferencia de la LV, donde la ganancia se presenta en un patrón decreciente en los RCP y de una manera inversa para el hábitat perdido (Cuadro 2).

DISCUSIÓN

La leishmaniasis es una enfermedad tropical prioritaria de la Organización Mundial de la Salud. Esta organización presenta la distribución geográfica de LC y LV para América, teniendo como principal limitante, que no se especifica la metodología para la obtención de la distribución. Posteriormente, Piggot et al. (2014a) realizaron un mapa de riesgo de la leishmaniasis global utilizando un árbol de regresión impulsado, con ayuda de cuatro componentes (mapa de la extensión de la enfermedad, mapa de los casos, variables ambientales correlacionadas con la enfermedad y registros de pseudo-datos) con una gran limitante que algunas variables no se pueden proyectar en escenarios futuros. A diferencia de nuestros resultados, en Piggot et al. (2014a) existe área de omisión de LC y LV en la región de Sudamérica, Centroamérica, México y EUA, por ejemplo, en estudios focales, la distribución de la leishmaniasis es mayor en el país de interés, tal y como sucede en Colombia (King et al., 2004) y Brasil (Nieto et al., 2006) y México (Moo-Llanes et al., 2013). Es importante destacar, que una de las bondades de nuestros modelos es que son altamente reproducibles a diferentes escalas, se pueden proyectar en escenarios futuros y nos dan un panorama real del nicho ecológico a diferencia de la distribución geográfica actual. Cabe mencionar que la LC y LV, presentan un vacío de información en la región del Amazonas, esto se debe principalmente, al sesgo en la información y en el reporte de los casos de leishmaniasis. Esta enfermedad es multifactorial (Carrada-Figueroa, Leal-Ascencio, Jiménez-Sastré, & López-Álvarez, 2014), por lo tanto, los reportes de casos de leishmaniasis se presentan en las áreas más urbanizadas de las localidades, sin embargo, no hay que menospreciar la exactitud y precisión de nuestros modelos, que pueden darnos un panorama más real del nicho de LC y LV. Es importante, mencionar que no fueron las mismas variables que contribuyeron en los MNE de LC y LV, se puede observar que en la LC sus cambios están influenciados por variables de temperatura mientras que la LV, por variables de precipitación y temperatura. Esto se puede ver reflejado en los resultados de identidad del nicho ecológico, donde ambos (LC y LV) no presentan una similitud entre las condiciones ecológicas.

Es importante señalar, que este es el primer trabajo enfocado al nicho ecológico de la leishmaniasis en la región Neotropical y ECC, aunque, anteriormente se han realizado modelos de nicho ecológico de vectores y reservorios de leishmaniasis en ECC (Peterson & Shaw, 2003; González et al., 2010; Moo-Llanes et al., 2013). En el 2070, la proporción global de los pixeles ocupados para LC en el Neotrópico es similar en todos los RCP con excepción de RCP 4.5, a diferencia de la LV, donde los RCP 2.6 y RCP 6 presentan el mayor número de pixeles. Otros autores, han evaluado el patrón del incremento de los RCP, por ejemplo, Caminade et al. (2014) encontraron un patrón de incremento en el número de pixeles dependiendo del mayor valor de RCP para la distribución de la Malaria; Saupe, Hendricks, Peterson y Lieberman (2014) encontraron un mayor incremento en el área del número de pixeles para 14 especies de moluscos en el Atlántico Norte. Sin embargo, Shrestha y Bawa (2014) encontraron el mayor incremento en el RCP 2.6 a diferencia de los otros RCP para el hongo Caterpillar (Ophiocordyceps sinensis) en el Himalaya. Cabe mencionar, que Harris et al. (2014) establece una equivalencia entre los escenarios AR5 y el AR4 (IPCC, 2007), el RCP 2.6 no presenta equivalencia en el AR4, el RCP 4.5 es igual al escenario B1, RCP 6 igual al escenario B2 y RCP 8.5 igual al escenario A2. Por lo tanto, en la LC, la amplitud es constante independientemente del RCP, a diferencia de la LV, que el mayor incremento se presenta en el RCP 2.6, considerado un escenario muy improbable por la creación de una medida de mitigación global. Sin embargo, es alarmante saber que también el RCP 6 presentó valores elevados, por la preocupación de la actual tendencia global, por lo que debemos tomar en cuenta este escenario para futura toma de decisiones. Nosotros encontramos un patrón definido para la LV a diferencia de la LC, por ejemplo, García et al. (2014) analizaron 195 especies de anfibios encontrando que se presentan perdida o ganancia en su hábitat adecuado, dependiendo de su vulnerabilidad intrínseca (plasticidad, dispersión y demografía) hacia el cambio climático. Igualmente, Araújo, Thuiller y Pearson (2006) concluyen que hay una pérdida de hábitat para anfibios y reptiles en Europa debido a su escasa capacidad de dispersión. Triviño, Cabeza, Thuiller, Hickler y Araújo (2013) encontraron que las aves ibéricas son negativamente vulnerables al cambio climático modificando su distribución geográfica. Ikeda et al. (2014) encontraron un efecto negativo en las especies de sauces en Norteamérica. Estos autores mencionan un efecto negativo, quizás por la asociación con la temperatura y humedad. Sin embargo, Ramsey et al. (2013) evaluaron el efecto del cambio climático en la enfermedad de Chagas, y encontraron una mayor pérdida de hábitat que ganancia, a diferencia de otras enfermedades como la leishmaniasis, malaria y el dengue. Por lo tanto, es importante señalar que existe un incremento global en el número de pixeles por tipo de leishmaniasis. Sin embargo, estos cambios se presentan en diferentes regiones pudiéndose expandir la leishmaniasis a regiones en las que antes no estaba presente. Por otro lado, se encontró que el patrón definido de LC se debe principalmente a la estacionalidad. Estos resultados son similares a los presentados por varios autores, que analizan el impacto de la variabilidad climática (El Niño y la Niña) en un corto periodo de tiempo para la leishmaniasis cutánea en Venezuela (Cabaniel et al., 2005), Colombia (Cárdenas et al., 2006), Costa Rica (Chaves & Pascual, 2007) y Panamá (Chaves et al., 2014).

En resumen, estos resultados establecen la base para futuros estudios, y el análisis de la estacionalidad y focos locales de la leishmaniasis en los diversos países. Además, ponen de manifiesto el impacto del cambio climático en el nicho ecológico de la leishmaniasis en América, ya que estos resultados podrían servir de guía para futura toma de decisiones.

AGRADECIMIENTOS

El autor agradece los comentarios de los revisores del manuscrito.

RESUMEN

La leishmaniasis es un complejo sistema de enfermedades causadas por parásitos protozoarios Leishmania y transmitidos a humanos por el vector Lutzomyia spp, esta es considerada una enfermedad desatendida de acuerdo a la Organización Mundial de la salud. El objetivo de este estudio fue determinar el nicho ecológico actual y futuro de la leishmaniasis cutánea (LC) y leishmaniasis visceral (LV) en la región Neotropical. Nosotros construimos modelos de nicho ecológico (MNE) de LC (N= 2 910 ocurrencias) y LV (N= 851 ocurrencias) usando el algoritmo MaxEnt. Nueve variables bioclimáticas (BIO1, BIO4, BIO5, BIO6, BIO7, BIO12, BIO13, BIO14, BIO15; descargadas de Worldclim), y datos de ocurrencias fueron usados para la construcción de los MNE en tres periodos (actual, 2050 y 2070) y cuatro escenarios de cambio climático (RCP 2.6, 4.5, 6.0 y 8.5). Nosotros analizamos el número de pixeles ocupados, identidad de nicho, nicho modificado (estable, perdido y ganado) y estacionalidad. Nuestros resultados indican la expansión de la LC en comparación con la LV. Rechazamos la hipótesis nula de identidad de nicho entre LC y LV con un índice de Hellinger’s = 0.91 (0.92-0.98) y Schoener’s = 0.67 (0.85-1.00) pero con un traslape de nicho de 56.3 %. El tipo de leishmaniasis tiene diferentes coberturas de acuerdo al RCP y nicho modificado (ganado/perdido). La LC tiene estacionalidad a diferencia de la LV. Los MNE de LC y LV proporcionar una visión actual de la región Neotropical, que presenta un mayor incremento de acuerdo con el tiempo, sin embargo, el aumento estacional modificaría la invasión de nuevas áreas en la región.

Palabras clave: neotropical, leishmaniasis, nicho ecológico, cambio climático, estacionalidad.

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