Desde las primeras exploraciones, los naturalistas observaron que los seres vivos no están homogéneamente distribuidos, y que contrario a esto, la riqueza de especies se comporta siguiendo patrones de distribución (Gaston, 2000; Koleff et al., 2008). Uno de los primeros patrones observados fue el cambio de la riqueza en un gradiente altitudinal, aceptándose ampliamente que disminuía conforme se incrementaba la elevación (Lomolino, 2001; McCain & Grytnes, 2010). Sin embargo, investigaciones más recientes sobre el tema, han revelado que la riqueza de especies puede comportarse de acuerdo con cuatro patrones: 1) la riqueza disminuye monotónicamente con el aumento de la elevación (“disminución gradual”); 2) la riqueza es máxima y constante en las partes bajas y posteriormente disminuye monotónicamente con la elevación (“mayor riqueza en bajas altitudes”); 3) la riqueza es alta en elevaciones bajas, alcanza su máximo a mitad del gradiente y entonces disminuye monotónicamente con la elevación (“mayor riqueza en bajas altitudes con incremento en elevaciones intermedias”); 4) la riqueza es máxima a mitad del gradiente y disminuye hacia las partes bajas y altas (“mayor riqueza en altitudes intermedias”) (Rahbek, 1995; McCain, 2009).

La frecuencia con la que se presenta cada patrón varía de acuerdo al grupo taxonómico estudiado, a los métodos utilizados y a distintos factores y procesos involucrados, como escala del estudio, extensión de las áreas, clima, productividad, factores bióticos o la historia evolutiva (Cadena et al., 2012; Rahbek, 1995; Hart et al., 2011; Herzog, Kessler, & Bach, 2005; McCain & Grytnes, 2010; Wilson, Valqui, & McCracken, 2010), por lo que es claro que existen diversas manifestaciones del comportamiento de la riqueza de especies a través de gradientes altitudinales (Herzog et al., 2005). El análisis realizado por McCain y Grytnes (2010) muestra que entre los vertebrados, los cuatro patrones descritos se encuentran presentes: el patrón de “mayor riqueza en altitudes intermedias” correspondió al 45 % de los casos, el de “disminución gradual” al 26 %, el de “mayor riqueza en bajas altitudes” al 15 % y el de “mayor riqueza en bajas altitudes con incremento en elevaciones intermedias” al 14 %. En el caso particular del grupo de aves, McCain (2009), encontró que de un total de 78 estudios sobre gradientes montañosos, los cuatro patrones se presentaron en frecuencias similares.

El entendimiento de la relación entre la riqueza de especies y la elevación a nivel local o regional ayudaría a explicar los procesos que causan el patrón observado (Kattan & Franco, 2004). Actualmente, el acelerado ritmo con que se modifican los hábitats naturales y se pierden especies a nivel local y regional (Navarro & Sánchez-González, 2002), hace urgente la necesidad por comprender tanto los patrones como los factores que determinan la distribución de las especies, a fin de diseñar las estrategias convenientes para su conservación (Escalante, Navarro, & Peterson, 1998). Esta necesidad es mayor en regiones con alto número de endemismos, donde su pérdida se traduciría en extinciones globales (Forey, Humphries, & Vane-Wright, 1994).

Nayarit, un estado del occidente de México cuya superficie representa el 1.4 % del territorio nacional, es considerado una zona importante por su avifauna endémica (Navarro-Sigüenza et al., 2014). No obstante, son pocos los estudios realizados para comprender los patrones de distribución de la avifauna nayarita (García-Trejo & Navarro, 2004), mismos que en su mayoría se han enfocado en las zonas costeras e insulares (i.e. Cupul-Magaña, 1999; Rebón-Gallardo, 2000). Por la limitada información sobre áreas serranas y sus aves, el objetivo de este trabajo fue describir la variación de la riqueza de especies y los ensamblajes de este grupo a lo largo de un gradiente altitudinal, con el fin de generar información que sirva como base para el diseño de estrategias para su conservación, además de conocer el patrón altitudinal de riqueza en esta zona, con el fin de contribuir a la discusión general sobre este tema a nivel global.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio: Corresponde a la región sur del Estado de Nayarit (municipios de Bahía de Banderas, Compostela, San Pedro Lagunillas, Jala y La Yesca), caracterizada por una topografía muy accidentada, con elevaciones que van desde el nivel del mar hasta los 2 760 msnm (Fig. 1; Cuadro 1). En las partes bajas predominan los climas cálido y semicálido, con temperaturas medias anuales de hasta 26 °C y una precipitación media anual de 800 a 1 500 mm. A partir de los 2 000 msnm, el clima cambia a templado, con una temperatura media anual entre 12 y 18 °C y una precipitación anual de 800 a 1 000 mm (INEGI, 2000).

Con respecto a la vegetación, las partes bajas del gradiente están cubiertas principalmente por selvas tropicales (selva mediana subcaducifolia y selva mediana subperennifolia), donde las especies arbóreas predominantes son Brosimum alicastrum, Bursera simaruba y Orbignya guacuyule (Bravo, Gómez, & Márquez, 2013). Al aumentar la elevación, entre los 900 y 1 200 msnm aparece el bosque mesófilo de montaña, distribuido principalmente en cañadas profundas y húmedas y caracterizado por especies arbóreas como Magnolia pacifica, Cornus disciflora, Inga hintonii y Quercus castanea (Babb et al., 2010). El bosque mesófilo de montaña se asocia con las selvas en su límite inferior y con el bosque de encino en su límite superior. El bosque de encino se mantiene como una comunidad distintiva hasta los 1 800 msnm, donde forma asociaciones con el bosque de pino, las cuales predominan hacia las partes más altas del gradiente (2 700 msnm), donde es común encontrar especies como Pinus devoniana y Pinus oocarpa (Blanco, 1994).

Toma de datos: En el periodo de diciembre 2013 a enero 2015, se realizó el muestreo de las aves a través de un gradiente altitudinal de 0 a 2 700 msnm, que por cuestiones prácticas fue dividido en intervalos altitudinales de 300 m (Cuadro 1), una escala adecuada para identificar patrones altitudinales de riqueza (Grytnes, Beaman, Romdal, & Rahbek, 2008). Cada intervalo altitudinal fue visitado en dos ocasiones a lo largo del ciclo anual, para tener representación de las comunidades residentes durante su periodo reproductivo y durante su periodo no reproductivo con las visitantes invernales del norte. En cada intervalo se realizaron 32 puntos de conteo de radio ilimitado que se ubicaron a 200 m uno de otro (Gutzwiller, 1991), con duración de 10 minutos (Hutto, Pletschet, & Hendricks, 1986; Lynch, 1995), en los que se registraron las especies de aves de forma auditiva y visual (con la ayuda de binoculares 8x42 y mediante guías de campo (Dunn & Alderfer, 2006; Howell & Webb, 1995). No se contemplaron las aves acuáticas y las aves en vuelo sólo se consideraron cuando hacían uso efectivo del hábitat (i.e. golondrinas o vencejos cazando insectos). Debido a que la detección de las aves puede estar bajo la influencia de factores como las condiciones meteorológicas y los observadores (Verner, 1985), se buscó disminuir estos sesgos muestreando sólo en los días en que el tiempo fue favorable, involucrando en el muestreo a los mismos observadores y siempre entre las 06:00 y las 11:00 horas. Asimismo, para tratar de disminuir sesgos provocados por la diversidad y perturbación de los hábitats, el muestreo estuvo limitado a zonas con bajo grado de perturbación (vegetación primaria o secundaria arbórea) (Nogués-Bravo, Araújo, Romdal, & Rahbek, 2008; Stotz, Fitzpatrick, Parker, & Moskovits, 1996).

Con el fin de complementar el listado de especies se incluyeron registros de presencia de la Base de Datos del Museo de Zoología de la Unidad Académica de Agricultura de la Universidad Autónoma de Nayarit (Ver. 1, Nov 2015), la cual incluye información sobre: 1) artículos publicados (1941 a 2008), 2) catálogos de colecciones científicas nacionales y extranjeras (VertNet Project, http://vertnet.org, 1941 a 1971) y 3) muestreos previos en el área de estudio (2012). La información se depuró de tal forma que sólo se consideraron los registros georreferenciados y sólo se seleccionaron los registros ubicados en áreas que actualmente conservan la estructura de su vegetación, asumiendo que el hábitat presentaba mejores condiciones en el pasado. Se determinó el estatus de conservación de las especies de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana 059 (SEMARNAT, 2010), el estatus de residencia de acuerdo a Howell y Webb (1995) y el estatus de endemismo de acuerdo a González-García y Gómez de Silva (2002).

Todos los registros de aves fueron asignados a un tipo de vegetación general. La estructura del hábitat se determinó usando un protocolo adaptado de Ralph, Geupel, Pyle, Martin y DeSante (1993), que consistió en determinar la altura promedio superior e inferior de cada estrato de vegetación, la cobertura total de cada estrato de acuerdo a la escala establecida por Braun-Blanquet (Mueller-Dombois & Ellenberg, 1974) y el diámetro a la altura del pecho del árbol con el tronco más grueso (DAP mayor) y del árbol más delgado (DAP menor). El procedimiento anterior se llevó a cabo considerando un radio de 50 m alrededor de cada punto de conteo de aves, donde se contaron además el número de tocones (partes de troncos de árboles que quedan unidos por la raíz cuando los cortan) y troncos observados. Adicionalmente, considerando un radio de 100 m, se documentó la distancia y estacionalidad de cuerpos de agua y la presencia de distintas perturbaciones antropogénicas.

Para determinar la representatividad del esfuerzo de muestreo, se realizaron curvas de rarefacción basadas en muestras para cada intervalo altitudinal y para el gradiente completo (Gotelli & Colwell, 2001), considerando la información completa del ciclo anual. Con el programa EstimateS 9.1.0 (Colwell, 2013) se establecieron la riqueza observada y la estimada a partir del estimador no paramétrico Chao2, pues se ha demostrado que presenta un mejor desempeño comparado con funciones asintóticas extrapoladas u otros estimadores no paramétricos (Colwell & Coddington, 1994; Walther & Moore, 2005).

Para determinar el comportamiento de la riqueza a través del gradiente, se calculó la expectación estadística de la riqueza de especies (Sest [analytical]) en cada intervalo altitudinal utilizando el programa EstimateS 9.1.0 (Colwell, 2013). Ésta se calcula por medio de muestreos iterativos de todo el conjunto de muestras permitiendo las comparaciones estadísticas entre tratamientos (Gotelli & Colwell, 2001), donde el traslape de sus intervalos de confianza al 84 % equivale a pruebas estadísticas con un α de 0.05 (MacGregor-Fors & Payton, 2013).

Con el fin de identificar las principales variables que afectan el comportamiento de la riqueza a través del gradiente, se realizó un árbol de regresión, una técnica estadística que permite explicar relaciones complejas no lineales entre una variable respuesta y un conjunto de variables explicativas que pueden ser numéricas o categóricas (De´Ath & Fabricius, 2000). El árbol se construye por medio de divisiones binarias repetidas de los datos, definidas por reglas que se basan en las variables explicativas; en cada división los datos se separan en dos nodos mutuamente exclusivos (cada uno de ellos tan homogéneo como sea posible) y el proceso de división se aplica secuencialmente a cada nodo por separado. La homogeneidad de cada nodo se define por su impureza (suma de cuadrados con respecto al valor medio de la variable respuesta que caracteriza cada grupo), una medida que toma el valor de cero para nodos completamente homogéneos. Los árboles de regresión son herramientas estadísticas adecuadas para el análisis y la exploración de conjuntos de datos ecológicos (Ferenc, Sedláček, & Fuchs, 2014; MacGregor-Fors, Ortega-Álvarez, Barrera-Guzmán, & Sevillano, 2013) y una alternativa para muchas técnicas estadísticas tradicionales (De´Ath & Fabricius, 2000). Para construir el árbol de regresión se consideró como variable respuesta la riqueza documentada en cada punto de conteo y como variables explicativas los datos obtenidos del muestreo de la vegetación, además de la variable bioclimática precipitación anual, la cual se obtuvo de las coberturas climáticas interpoladas por Cuervo-Robayo et al. (2013). El análisis se llevó a cabo utilizando la librería “tree” (Ripley, 2014) del paquete estadístico R (R Core Team, 2015).

Para determinar el efecto del gradiente en la composición de las especies se realizaron análisis de clasificación jerárquica sensu Villaseñor-Gómez (2008), aplicando la técnica “Two-Way Indicator Species Analysis” (TWINSPAN), la cual encuentra las relaciones entre las especies y las muestras a través de análisis de correspondencia. En un principio divide las muestras en dos grupos y después refina la clasificación a través de análisis de correspondencia sin tendencia (DCA por sus siglas en inglés), lo que le permite encontrar las especies indicadoras y asociadas de cada grupo. Con base en esas especies, el análisis divide progresivamente estos grupos en otros más pequeños hasta encontrar el límite. Una especie indicadora es la especie o grupo de especies presentes en todos los intervalos de cada piso altitudinal, mientras que una especie asociada está presente principalmente en un piso altitudinal pero puede estar en menor medida en otro (Villaseñor-Gómez, 2008). Para realizar el dendrograma de similitud entre pisos altitudinales se utilizó el índice de Sorensen (ligadura promedio) sobre matrices de datos de presencia-ausencia; el dendrograma se elaboró con el programa PC-ORD para Windows (McCune & Mefford, 1999).

Posteriormente, con el fin de determinar si la variación en la composición avifaunística a través del gradiente responde a cambios en los tipos de vegetación, se realizó un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS por sus siglas en inglés), una técnica multivariada de interdependencia que representa en un espacio geométrico de k dimensiones las proximidades existentes entre un conjunto de objetos (Legendre & Legendre, 2012; McCune, Grace, & Urban, 2002). En este caso se representó la similitud entre la composición de especies de cada intervalo altitudinal y la composición de especies de cada tipo de vegetación en un espacio geométrico de dos dimensiones. Este análisis se realizó con la librería “vegan” (Oksanen et al., 2015) en el paquete estadístico R (R Core Team, 2015).

RESULTADOS

Se registró un total de 275 especies de aves para el sur de Nayarit, 223 especies se registraron en el trabajo de campo (esfuerzo de trabajo total de 288 puntos de conteo) y 52 especies más se agregaron como resultado de la adición de datos sobre literatura, catálogos de museos y de las visitas previas al área de estudio. El 74 % de las especies reportadas tienen residencia permanente en el Estado, mientras que el resto son migratorias de invierno. El 11 % de las especies encontradas son consideradas como especies endémicas y el 15 % tiene algún grado de amenaza a nivel nacional (Apéndice 1, disponible sólo en la versión de internet).

La mayoría de los valores del estimador Chao2 indican que los porcentajes de riqueza registrada por intervalo altitudinal se encontraron por encima del 65 % (siendo la excepción el valor para el intervalo superior del gradiente, con 58 %); en general, el porcentaje de riqueza observada para la totalidad del gradiente fue del 84 %. La comparación de la expectación estadística mostró que la riqueza de especies entre los intervalos altitudinales varía a través del gradiente. En las partes bajas del gradiente (0-600 msnm) el número de especies se mantuvo relativamente alto (79), hasta alcanzar un máximo de riqueza (95) hacia las partes medias (601-1 500 msnm); de aquí, la riqueza disminuyó conforme aumentó la elevación, hasta alcanzar sus valores mínimos (47) en las partes más altas (2 101-2 700 msnm; Fig. 2).

Se identificaron ocho variables con influencia determinante en el comportamiento de la riqueza de aves: precipitación anual, distancia a cuerpos de agua, límite superior arbóreo, límite superior arbustivo, diámetro a la altura del pecho, cobertura del estrato arbustivo, cobertura del estrato herbáceo y número de tocones (Fig. 3). La variable con mayor influencia fue la precipitación anual; los sitios con mayor precipitación presentaron una mayor riqueza de especies y corresponden a las partes bajas-medias del gradiente (0-1 200 msnm principalmente). En estos sitios la riqueza máxima se alcanzó donde la distancia a cuerpos de agua es menor a 75 m y disminuyó en sitios que además de estar alejados de cuerpos de agua, presentaron bajas coberturas del estrato herbáceo. Por otra parte, los sitios con menores niveles de precipitación anual presentaron valores más bajos de riqueza y correspondieron a las partes medias-altas del gradiente (1 201-2 700 msnm principalmente). En estos sitios la riqueza de aves se concentró en lugares con un mayor límite superior arbustivo, un DAP mayor a 40.5 cm y un límite superior arbóreo menor a 17.5 m, mientras que los valores más bajos de riqueza, se presentaron en lugares con un estrato arbustivo bajo, baja cobertura y la presencia de un mayor número de tocones.

Por otra parte, se observaron cambios en la composición avifaunística a través del gradiente, que se reflejaron en la existencia de tres pisos altitudinales (Fig. 4). El primer piso estuvo conformado por especies que se distribuyeron desde el nivel del mar hasta los 1 200 msnm. De estas especies, 13 se consideraron indicadoras de este piso (i.e. Penelope purpurascens, Campephilus guatemalensis y Eupsittula canicularis) y 18 se identificaron como especies asociadas (i.e. Chlorostilbon auriceps, Colaptes auricularis y Xiphorhynchus flavigaster; Cuadro 2); el 12 % de las especies de este piso fueron consideradas como endémicas y el 15 % dentro de alguna categoría de amenaza.

El segundo piso lo conformaron las especies de elevaciones intermedias (1 201-2 100 msnm) y se caracterizó por la presencia de tres especies indicadoras: Empidonax albigularis, Vireo huttoni y Catherpes mexicanus; no presentó especies asociadas (Cuadro 2). Del total de especies registradas en este piso, el 10 % fueron endémicas, mientras que otro 10 % se encontraron incluidas en alguna categoría de riesgo.

El tercer piso lo conformaron únicamente especies de zonas altas (2 101-2 700 msnm), con nueve especies indicadoras (i.e. Cyrtonyx montezumae, Euptilotis neoxenus y Aphelocoma ultramarina), además de cuatro especies asociadas (i.e. Patagioenas fasciata, Peucedramus taeniatus e Icterus parisorum; Cuadro 2). El 12 % de la especies de este piso fueron consideradas endémicas y el 15 % estuvieron sujetas a alguna categoría de riesgo.

Finalmente, se observó que los cambios en la composición de las especies a través del gradiente coinciden en cierta medida con los cambios en la composición de las especies por tipo de vegetación en que se distribuyeron (Fig. 5). De esta manera se observó que la composición avifaunística del primer piso altitudinal (0-1 200 msnm) fue muy similar a la agrupación formada por especies que habitan las selvas tropicales y el bosque mesófilo de montaña. Por otra parte, la composición avifaunística del segundo piso altitudinal (1 201-2 100 msnm) fue más parecida al grupo de especies que se distribuyen tanto en bosques de encino como en bosques de pino-encino. Finalmente, la composición avifaunística del tercer piso altitudinal (2 101-2 700 msnm) tuvo una mayor similitud con las especies que habitan los bosques de pino-encino.

DISCUSIÓN

El conocimiento de la variación de la riqueza y la composición de las comunidades a través de gradientes altitudinales permite identificar algunos de los factores que afectan su distribución. Esta información permite comprender cómo podrían cambiar los ensamblajes de aves frente a diversos escenarios, cuáles especies y áreas serían las más afectadas, y por lo tanto a dónde deberían enfocarse los esfuerzos de conservación (Grytnes, 2003; McCain & Grytnes, 2010; Rahbek, 1995).

En el gradiente estudiado al sur de Nayarit, el patrón encontrado fue el de “mayor riqueza en bajas altitudes con incremento en elevaciones intermedias”, patrón similar al que ha sido reportado en aves por varios estudios previos (i.e. Madagascar, Hawkins, 1999; oriente de los Andes en Bolivia, Herzog et al., 2005; Andes colombianos, Kattan & Franco, 2004), en contraste con el patrón encontrado por Navarro (1992) para un gradiente en el estado de Guerrero, quien identificó un patrón de disminución lineal de la riqueza.

En regiones tropicales, diversos estudios han encontrado que la riqueza de especies está limitada principalmente por restricciones climáticas asociadas con la precipitación, que tiende a concentrarse en las partes bajas y medias de los gradientes altitudinales (Barry, 2008; McCain & Grytnes, 2010) permitiendo el establecimiento de zonas de mayor productividad, y por lo tanto de mayor riqueza de especies (Nor, 2001). En este estudio, las áreas de mayor riqueza en el gradiente, representadas por las zonas donde existe el bosque mesófilo, presentan los valores más altos de precipitación y una mayor disponibilidad de cuerpos de agua, por lo que es probable que la riqueza esté respondiendo positivamente a zonas de mayor productividad. No obstante, uno de los sitios de mayor riqueza de especies (con vegetación de encinar, 1 201-1 500 msnm) presenta niveles de precipitación más bajos, por lo que otros factores podrían tener influencia en el comportamiento de la riqueza a través del gradiente. En estos mismos intervalos se encuentran las zonas de transición entre el bosque mesófilo y bosque de encino, donde especies de tierras bajas y altas alcanzan su límite superior e inferior, respectivamente. Este comportamiento ha sido previamente documentado en aves por Medina-Macías y colaboradores (Medina-Macías, González-Bernal, & Navarro-Sigüenza, 2010), quienes argumentan que el bosque de encino, debido a su estructura y ubicación en los gradientes, pudiera funcionar como una barrera que ha limitado el movimiento de especies entre tierras bajas y altas, y por lo tanto ha actuado como un área de recambio para especies congenéricas, efecto que puede ser evidente también en este estudio (i.e. Glaucidium brasilianum vs. G. gnoma, Melanerpes chrysogenys vs. M. formicivorus, Turdus rufopalliatus vs. T. migratorius).

Una explicación alternativa está dada por las características estructurales del hábitat (MacArthur, 1964; MacArthur & MacArthur, 1961), pues se ha documentado que aspectos de la vegetación como estratos altos, amplia cobertura y troncos más gruesos, pueden conferir a los hábitats una estructura más compleja que propicia mayor abundancia de recursos alimenticios y una mayor riqueza de especies (Ferenc et al., 2014; MacGregor-Fors et al., 2013; Mörtberg, 2001; Murgui, 2007). En este estudio, la riqueza de especies responde positivamente a estos aspectos de la estructura del hábitat, sin embargo, el intervalo 1 201-1 500 presenta características que por el contrario sugieren que se trata de un sitio perturbado (bajos estratos arbóreos y troncos delgados), por lo que su alta riqueza no puede ser explicada por las mismas características. En este sentido, se ha documentado que la perturbación puede generar un mosaico de hábitats o estados sucesionales que pueden incrementar la riqueza de especies (Angelstam, 1998), por lo que es posible que la perturbación esté jugando un papel determinante.

Otros estudios han sugerido que la riqueza máxima en las elevaciones medias de los gradientes altitudinales está determinada por una sobreposición de los rangos de distribución de las especies en esas elevaciones (“efecto del dominio medio”), como resultado de las restricciones geométricas impuestas por las montañas (Colwell & Hurtt, 1994). Esta hipótesis predice que un modelo nulo de distribución de especies a través de un gradiente altitudinal producirá una curva simétrica en forma de joroba (Colwell, Rahbek, & Gotelli, 2004); no obstante, no explica completamente las curvas asimétricas como la reportada en este estudio, donde otros factores biológicos y ambientales tienen un mayor efecto sobre el patrón de riqueza (Colwell & Hurtt, 1994).

Por otra parte, nuestros análisis muestran que las aves responden a cambios a través del gradiente y restringen su distribución en tres diferentes pisos altitudinales, que coinciden en gran medida con los grupos de vegetación. Por lo tanto, se sugiere que la vegetación es uno de los factores que moldea la composición de los ensamblajes de aves, ya sea mediante cambios en su estructura y fenología (Robinson & Holmes, 1984), composición (Lee & Rotenberry, 2005), o variación en la disponibilidad de recursos (Blake & Loiselle, 2000; Martínez & Rechberger, 2007).

De esta manera, el primer piso altitudinal se constituye por aves cuyo hábitat se limita a bosques tropicales y bosques mesófilos de montaña, los cuales presentan una estructura y composición muy similar que los distingue de los otros tipos de vegetación. Estos bosques muestran un sotobosque denso cuando están conservados (o se componen por arbustos de café de sombra cuando son intervenidos por el hombre) y un estrato arbóreo diverso (Challenger, 2003). Algunas de las aves se restringen a este piso, mientras que otras especies pueden ampliar su distribución al siguiente, aunque en menor medida. Por ejemplo, E. canicularis se considera indicadora debido a que habita principalmente selvas tropicales y alcanza su límite altitudinal en el bosque mesófilo de montaña a 1 100 msnm. De acuerdo con Collar (1997), su dieta consiste en frutos y semillas de especies arbóreas restringidas al primer piso altitudinal, como Ficus, Bursera, Brosimum, Inga y Ceiba, por lo que es probable que su distribución esté limitada por la composición de la vegetación de este piso altitudinal y los límites de distribución de las especies de las que se alimenta.

El segundo piso altitudinal está conformado por aves que habitan principalmente los bosques de encino y de pino-encino. La escasez de especies indicadoras sugiere que este piso es un área de transición cuya composición avifaunística está conformada por una mezcla de especies tanto de bajas como altas elevaciones. Sus especies indicadoras E. albigularis, V. huttoni y C. mexicanus, sugieren la dominancia de hábitats arbóreos abiertos con crecimiento secundario arbustivo (Brewer & Orenstein, 2010; Fitzpatrick et al., 2004; Kroodsma & Brewer, 2005), características que describen la estructura de la vegetación de este piso y lo distinguen del tercer piso altitudinal.

En el tercer piso altitudinal, el cambio en la composición de la avifauna coincide con un cambio en la vegetación a exclusivamente bosques de pino-encino. A diferencia del piso anterior, se trata de bosques que muestran aparentemente bajo grado de perturbación y mayor complejidad estructural, lo cual se confirma por la presencia de aves como E. neoxenus y Certhia americana, especies que se limitan a áreas extensas de bosques maduros, densos y con abundancia de árboles muertos en pie (Collar, 2001; Harrap, 2008).

Los resultados de este estudio muestran que la riqueza y composición de especies de aves cambian a través del gradiente altitudinal, influenciadas por variables como la precipitación, la vegetación y su estructura. Es probable que la respuesta positiva de la riqueza se de en términos de las áreas de mayor productividad, además de tener una influencia importante por parte de la perturbación ecológica; a pesar de que este estudio se diseñó tratando de evitar muestrear sitios con alto grado de perturbación, existen evidencias que pueden mostrar sus efectos. Considerando lo anterior, la protección de las comunidades vegetales debería ser un eje fundamental en las estrategias de conservación y deberán tomar en cuenta, tanto el endemismo como la riqueza de especies amenazadas que se mantienen a través del gradiente, señalando la importancia de considerar la totalidad del gradiente altitudinal para la conservación de estas especies. Las instancias tomadoras de decisiones deberán considerar estas relaciones con el fin de diseñar las estrategias adecuadas para la conservación de las aves de Nayarit.

La respuesta de la riqueza a lo largo de gradientes es el resultado de la interacción de múltiples variables y procesos que no han sido considerados. Es complejo definir enfoques en los que la imposibilidad de control de las variables estimadas deja muchas preguntas sin respuesta. El estudio de otros procesos que actúan de manera sinérgica podría ayudar a entender de mejor manera el comportamiento de los patrones de riqueza y composición de las comunidades, por ejemplo el caso de dinámicas metapoblacionales, competencia y otras interacciones bióticas (Terborgh, 1977; Lomolino, 2001; McCain, 2009). Análisis adicionales que consideren la evaluación de estos procesos podrían revelar nueva información sobre los factores que influyen y moldean la distribución de la riqueza de las especies en clinas de elevación.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio fue posible gracias al financiamiento del Proyecto PROMEP/103.5/13/6621 de Apoyo a la Incorporación de Nuevos PTC de la SEP. Nidia Jaime agradece a CONACYT por la beca otorgada (292953) y al Posgrado en Ciencias Biológico Agropecuarias. Además agradecemos a los estudiantes del Museo de Zoología de la Universidad Autónoma de Nayarit, por haber participado en el trabajo de campo y en la digitalización de la información generada. Un especial agradecimiento a las personas que nos ayudaron como guías locales en cada uno de los sitios de trabajo.

RESUMEN

Los estudios sobre gradientes altitudinales han permitido examinar cambios en la riqueza y composición de los ensamblajes de aves, lo que hace posible obtener información sobre las variables ambientales que determinan su distribución y factores que definen la estructura. En este trabajo se describe la variación en la riqueza y composición de los ensamblajes de aves a través de un gradiente altitudinal al sur de Nayarit. Para analizar el comportamiento de la riqueza en el gradiente se obtuvo información mediante puntos de conteo en nueve intervalos altitudinales (separados cada 300 m de altitud) desde el nivel del mar hasta los 2 700 msnm. Se estandarizó el esfuerzo de muestreo y se realizaron curvas de rarefacción, y los cambios en la composición de especies se analizaron mediante análisis de clasificación jerárquica utilizando la técnica TWINSPAN. Para identificar las variables asociadas con los cambios en riqueza se analizó el efecto de la precipitación y de la estructura del hábitat mediante árboles de regresión. Para determinar si los cambios en composición responden a cambios en los tipos de vegetación se realizó un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS). La riqueza de especies varió de forma significativa a través del gradiente: fue alta en las partes bajas del gradiente, alcanzó su valor máximo en la parte media y disminuyó monotónicamente con la elevación. Las especies respondieron a cambios en el gradiente y se agruparon en tres pisos altitudinales. Los análisis sugieren que los cambios en la riqueza y composición de las especies están influenciados por la vegetación, su estructura y precipitación, así como por diversos aspectos relacionados con características del hábitat y la perturbación. Estos aspectos deberán ser tomados en cuenta con el fin de diseñar estrategias adecuadas para la conservación de las aves de Nayarit.

Palabras clave: patrones de distribución, gradientes altitudinales, comunidades de aves, riqueza de especies, endemismo.

REFERENCIAS

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