Los análisis de la distribución geográfica de los seres vivos y el reconocimiento de los componentes bióticos resultan claves para comprender la evolución en espacio-tiempo debido a una historia evolutiva común (Craw, 1988; Morrone, 2004). La panbiogeografía (Craw, 1988) es un enfoque histórico que surgió como reacción al dispersalismo de Darwin (1859) y Wallace (1876). De acuerdo con Croizat (1958, 1964), este método asume que las biotas evolucionan de acuerdo a los cambios en las barreras geográficas, lo que se resume en la idea general de que “Tierra y biota evolucionan juntas” (Morrone, 2000), aunque debe considerarse también a la dispersión como un componente para comprender la distribución y evolución de las biotas (Morrone, 2015).

Uno de los conceptos centrales en la Panbiogeografía es el trazo generalizado, el cual representa una biota ancestral que se ha fragmentado por eventos geológicos (Morrone, 2004; 2015). A lo largo del tiempo se han utilizado diferentes métodos para identificar dichos trazos generalizados (Fernández-Badillo, Goyenechea, & Escalante, 2014; Morrone, 2001. El primero de ellos fue el procedimiento manual de Croizat (1958, 1964). Posteriormente, surgieron otros como el método de matrices de conectividad e incidencia de Page (1987), el método de compatibilidad de trazos (Craw, 1988) y el análisis de simplicidad de endemismos o PAE (Morrone & Escalante, 2009), del cual se hizo una reinterpretación llamada PAE-PCE con eliminación progresiva de caracteres (Luna-Vega, Alcántara, Morrone, & Espinosa, 2000; García-Barros et al., 2002). Existen algunas herramientas computarizadas para aplicarlos, como la extensión Trazos 2004® (Rojas-Parra, 2007) del programa ArcView GIS 3.2 (ESRI, 1998), el método mixto propuesto por Liria (2008), que utiliza sistemas de información y análisis espacial, Croizat (Calvanti, 2009) y MartiTracks (Echeverría-Londoño & Miranda-Esquivel, 2011).

El PAE ha sido ampliamente utilizado y es considerado como un buen método para identificar los trazos generalizados (Morrone, 2014, 2015), ya que permite delimitar áreas de endemismo, las cuales son análogas a los trazos generalizados, porque en ambos conceptos es necesario detectar la congruencia distribucional en dos o más táxones (García-Marmolejo, Escalante, & Morrone, 2008). El PAE permite construir cladogramas de áreas mediante análisis cladísticos de matrices de datos de presencia y ausencia de táxones, donde los trazos individuales que evidencian el agrupamiento de áreas son considerados como trazos generalizados (Craw, Grehan, & Heads, 1999; Luna-Vega et al., 2000; Crisci, Katinas, & Posadas, 2000; Escalante & Morrone, 2003; Morrone, 2004). Sin embargo, el PAE ha recibido una variedad de críticas generales a sus diversas aplicaciones, basadas en el mal entendimiento de sus bases teóricas (Morrone, 2014).

Fernández-Badillo et al. (2014) propusieron el uso del análisis de endemicidad o AE (Szumik, Cuezzo, Goloboff, & Chalup, 2002; Szumik & Goloboff, 2004) para la identificación de trazos generalizados. El AE aplica un algoritmo de optimización basado en el concepto de áreas de endemismo, que se consideran áreas geográficas delimitadas por la congruencia en los intervalos de distribución de al menos dos táxones (Szumik, Casagranda, & Roig-Juñet, 2006). Este algoritmo permite evaluar cuántos y qué tan endémicos son los táxones de un área determinada, de manera que aquellas áreas caracterizadas por al menos dos táxones e índices de endemicidad, serán seleccionadas como áreas de endemismo (Szumik et al., 2002; Szumik & Goloboff, 2004; Szumik et al., 2006). Éste análisis se implementa en los programas NDM/VNDM (Goloboff, 2014). El AE se desarrolló en un principio para la identificación de áreas de endemismo, pero si se considera que éstas son equivalentes a los trazos generalizados (García-Marmolejo et al., 2008), entonces el AE también puede ser utilizado como un método para la detección de trazos generalizados (Fernández-Badillo et al., 2014).

La propuesta de Fernández-Badillo et al. (2014) para detectar trazos generalizados mediante el AE sugiere cambiar los parámetros de búsqueda para las áreas de endemismo al asignar un valor de cero para el caso de los registros inferidos y un valor de diez para los registros asumidos, así como la modificación del valor mínimo de endemismo para el área a 1.5. A las áreas de endemismo resultantes se les debe aplicar la opción de “áreas consenso” (para mayores detalles del método ver Fernández-Badillo et al., 2014).

Hasta el momento no existen comparaciones directas de la aplicación del AE y el PAE para obtener los trazos generalizados. Sin embargo, existen algunos trabajos en México como los de Escalante, Szumik y Morrone (2007, 2009) y Fernández-Badillo (2013), en los que se utilizó el AE como una alternativa al PAE para la búsqueda de áreas de endemismo y se obtuvieron resultados favorables, ya que se identificaron áreas sustentadas por un mayor número de táxones. Esto sugiere que el AE presenta ventajas sobre el PAE.

El estado de Hidalgo es uno de los estados más pequeños de México; cuenta con una superficie territorial de 20 905 km2, lo que representa el 1.1 % del total del país (INEGI, 2009). Sin embargo, su ubicación geográfica en el centro del país aunado a su compleja historia geológica, ha propiciado una gran variedad de tipos de vegetación y climas que se reflejan en una elevada diversidad de grupos biológicos. Las serpientes son uno de los grupos que se encuentra bien representado en el estado, con 84 especies descritas (Ramírez-Bautista et al., 2014), de las cuales el 50 % son endémicas a México.

Estos elementos hacen del estado de Hidalgo una área de interés científico, en donde se solapan faunas neárticas y neotropicales (Delgado & Márquez, 2006). Además, al estar inmerso en diferentes provincias biogeográficas (Ramírez-Bautista, Hernández-Salinas, García-Chávez, Leyte-Manrique, & Canseco-Márquez, 2009) se incrementa el interés de realizar estudios biogeográficos que consideren a la diversidad de especies distribuidas en los límites geopolíticos del estado. Se sabe que las entidades geopolíticas en la mayoría de los casos no representan áreas naturales, pero pueden ser utilizadas con el fin de generar información para realizar estrategias de conservación a nivel estatal (Cué-Bär, Villaseñor, Morrone, & Ibarra-Manríquez, 2006), ya que son las unidades básicas utilizadas para la delimitación y creación de Áreas Naturales Protegidas (Almazán-Núñez, López-De Aquino, Ríos-Muñoz, & Navarro-Sigüenza, 2013). En ese sentido, resulta válido buscar patrones de distribución dentro de los límites políticos estatales.

El objetivo de este trabajo fue evaluar el análisis de simplicidad de endemismos (Morrone, 2015) y el análisis de endemicidad (Szumik & Goloboff, 2004) a través del enfoque propuesto por Fernández-Badillo et al. (2014) para identificar trazos generalizados a partir de las serpientes distribuidas en el estado de Hidalgo, con la finalidad de identificar semejanzas y diferencias en la forma en la que se componen los patrones de distribución.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio estuvo enfocado en las serpientes distribuidas en el estado de Hidalgo, pero se tomaron en cuenta todos los registros de su distribución en México, con la finalidad de encontrar patrones biogeográficos.

Datos: La lista de las especies de serpientes de Hidalgo se tomó de Ramírez-Bautista et al. (2014) quienes registraron un total de 84 especies pertenecientes a ocho familias y 43 géneros (Cuadro 1). El arreglo taxonómico y nomenclatural de las serpientes fue realizado a nivel de especie de acuerdo con Wilson, Mata-Silva y Johnson (2013) y Ramírez-Bautista et al. (2014). Se obtuvieron 7 357 registros, con un promedio de 87 datos de distribución geográfica por especie, los cuales fueron obtenidos a través de la revisión de la literatura y a partir de la consulta de bases de datos de los proyectos de CONABIO y las bases de datos en línea: Global Biodiversity Information Facility (GBIF, 2014), VertNet (VertNet, 2014), Reptile data base (Uetz & Hošek, 2014), así como la base de datos del proyecto FOMIX CONACyT 191908 Diversidad biológica del estado de Hidalgo (tercera etapa) revisadas durante el 2014. Además, se corroboró que los registros coincidieran con la distribución conocida de cada especie, para lo cual se compararon con mapas de distribución a partir de la revisión de la literatura y mapas en línea (CONABIO, 2004; IUCN, 2014; ZenScientist, 2014), con la finalidad de eliminar las áreas donde no se hubiera registrado su presencia de manera fidedigna.

Identificación de trazos generalizados: A partir de los registros de distribución, se realizaron los trazos individuales de las 84 serpientes (material complementario). Los trazos se dibujaron a través de la extensión Trazos2004 (Rojas-Parra, 2007) en el programa ArcView (ESRI, 1998).

Para identificar los trazos generalizados con el PAE, se construyó una matriz de las 14 provincias biogeográficas (Morrone, 2001; Morrone, 2005) por los 84 trazos individuales, donde las columnas representaron los trazos individuales (caracteres), y las filas las áreas comparadas (provincias biogeográficas; material complementario). Se utilizaron las provincias debido a que existen pocos datos puntuales de la distribución de las serpientes, y porque se ha visto que el PAE se desempeña mejor cuando se usan unidades naturales (provincias biogeográficas) en lugar de cuadrículas (Morrone & Escalante, 2002). Además, el uso de cuadrículas podría haber oscurecido los patrones encontrados, debido a que la naturaleza de los datos puede generar un sesgo en las distribuciones cuando se cuenta con pocos datos puntuales (Rojas-Parra, Poveda-Matallana, Prieto-Cruz, Rudas-Lleras, & Luis-Martínez, 2003). Se añadió un área hipotética externa con valores de 0 para enraizar los árboles (Morrone, 1994).

La matriz se analizó con un algoritmo de simplicidad en el programa TNT (Goloboff, Farris, & Nixon, 2008). La obtención de los cladogramas se realizó a partir de una búsqueda heurística con 1 000 réplicas de adición de secuencias al azar, intercambio de ramas por TBR (Tree bisection and reconnection) y se retuvieron 10 árboles por réplica. Una vez obtenidos los cladogramas, se construyó el cladograma de consenso estricto (Morrone, 2003). La confiabilidad de los resultados se determinó mediante la aplicación de una prueba estadística de robustez “Bootstrap” con 10 000 réplicas (Morrone, 2003). Se identificaron los clados que estuvieron sustentados por al menos dos trazos individuales. Con base en las especies coincidentes se verificó que los trazos individuales de las especies que definen el clado principal formaran un patrón de distribución congruente. Por último, el trazo generalizado obtenido se representó en un mapa.

Para identificar los trazos generalizados con el AE se utilizaron los mismos datos de distribución con los que se construyeron los trazos pero, debido a que el método precisa forzosamente de la utilización de cuadrículas, se utilizó una cuadrícula de 0.5 x 0.5, es decir una escala más fina que las provincias (material complementario), y se analizó con el software NDM/VNDM (Goloboff, 2014). La búsqueda de áreas de endemismo se realizó con los parámetros sugeridos por Fernández-Badillo et al. (2014) para la detección de trazos generalizados: registros inferidos = 0; registros asumidos = 10; valor mínimo de endemismo = 1.5; mantener áreas superpuestas = 40 %; áreas consenso = 60 %; repeticiones = 1 000. Se usó el consenso del 60 % puesto que éste es un consenso semi-estrecho que permite identificar patrones biogeográficos definidos a partir de la regla del consenso estrecho y que permite asegurar consistencia entre las áreas encontradas (Aagesen, Szumik, & Goloboff, 2013). Además, de acuerdo con los autores este consenso es una opción cuando se usan escalas pequeñas a nivel regional. Se visualizaron en mapas los trazos individuales que conforman las áreas consenso para establecer que los trazos individuales formaran verdaderamente un patrón congruente de distribución de acuerdo al concepto del trazo generalizado.

RESULTADOS

A través del PAE se obtuvieron tres cladogramas igualmente parsimoniosos con 200 pasos de longitud, el árbol de consenso estricto contó con una longitud de 205 pasos. Se observaron dos grandes clados A y B (Fig. 1). El clado A involucra a todas las provincias de México con las especies de serpientes que presentaron una distribución más amplia. El clado B se encuentra conformado por las provincias que convergen en el estado de Hidalgo y está apoyado por cuatro sinapomorfías (Agkistrodon taylori, Crotalus totonacus, Micrurus bernadi y Pliocercus elapoides). La prueba de Bootstrap tiene un soporte del 89 %. El Golfo de México y la Sierra Madre Oriental son las provincias más cercanamente relacionadas; éstas a su vez forman el grupo hermano del Altiplano Mexicano, y por último éstas forman el grupo hermano de la Faja Volcánica Transmexicana.

El trazo generalizado obtenido quedó integrado solo por la superposición de los trazos individuales de tres especies: A. taylori, C. totonacus y P. elapoides los cuales formaron un patrón congruente (Fig. 2). El trazo se localizó en el sureste de Nuevo León, sur de San Luis Potosí, noreste y sureste de Hidalgo hasta llegar a Puebla, e incorpora los componentes bióticos Transicional y Neotropical, en las provincias de la Sierra Madre Oriental y la región norte del Golfo de México.

Con el AE se obtuvieron dos áreas de endemismo con un valor de 2.71-2.96 y 2.84-3.09. Estas dos áreas de endemismo y las especies que las conforman, permitieron identificar dos trazos generalizados. El primer trazo generalizado está constituido por la superposición de tres trazos individuales correspondientes a las especies Micrurus bernadi, Rhadinaea marcellae y R. quinquelineata. Este trazo se localiza en el sur de San Luis Potosí, noreste y sureste del estado de Hidalgo, así como el norte del estado de Puebla; se ubica dentro del componente biótico Transicional que incluye la porción sur de la Sierra Madre Oriental. El segundo trazo generalizado se formó por la superposición de los trazos individuales de Geophis mutitorques y Thamnophis sumichrasti. Se localiza en la parte noreste de Querétaro, sur de San Luis Potosí, noreste y sureste de Hidalgo, así como el norte de Puebla hasta llegar al centro de Veracruz; se ubica geográficamente de manera similar al trazo generalizado 1, dentro del componente biótico Transicional en la porción sur de la Sierra Madre Oriental, aunque entra ligeramente al centro de la provincia del Golfo de México. Ambos trazos generalizados se encuentran muy cercanos uno de otro, por lo que al superponerse pueden considerarse como un solo patrón de distribución (Fig. 3), aunque solo se sobreponen en ciertas partes debido al tamaño de cuadrícula usada.

Al analizar los datos con un tamaño de celda mayor (1 x 1), el patrón identificado con las cuadrículas de 0.5ºx 0.5º se volvió a recuperar. El área consenso equivalente al trazo generalizado tuvo un valor de 3.06-3.97 y estuvo integrada por las mismas cinco especies que soportaron el trazo con la escala más fina. Adicionalmente, se recuperaron otras ocho áreas consenso. Sin embargo, los valores de IE de las especies que integraron dichas áreas consenso, en general, fueron menores a 0.75, por lo tanto no se consideraron trazos generalizados.

DISCUSIÓN

Las especies que formaron los trazos generalizados en ambos métodos, pertenecen a siete géneros de cuatro familias diferentes (Elapidae, Dipsadidae, Natricidae y Viperidae) poco relacionadas filogenéticamente pero que comparten la misma distribución, esto es, que tienen concordancia geográfica debido a que respondieron de igual manera a diferentes procesos tanto ecológicos como históricos, por lo cual muestran un patrón de distribución similar en espacio y tiempo (Fa & Morales, 1998; Espinosa, Aguilar, & Escalante, 2001; Zunino & Zullini, 2003; García-Marmolejo et al., 2008). Como lo mencionan Flores-Villela y Goyenechea (2003), Halas, Zamparo y Brooks (2005) y Morrone (2005), la biota de México es muy compleja y variada puesto que en ella se superponen elementos bióticos de afinidad neártica y neotropical, lo que resulta en una interesante mezcla biótica, con un gran número de táxones endémicos. De modo similar la ofidiofauna distribuida en Hidalgo está integrada por elementos norteamericanos (p. ej. Crotalus molossus), sudamericanos (p. ej. Bothrops asper) y endémicos (p. ej. Geophis mutitorques, Rhadinaea marcellae, R. quinquelineata, Micrurus bernadi), lo que muestra la complejidad de la historia biogeográfica del área (Morrone, 2005; Flores-Villela & Martínez-Salazar, 2009).

Se encontró un número distinto de trazos con los dos métodos. Con el PAE se obtuvo solo un trazo generalizado, y se usaron las provincias biogeográficas. En este análisis, las provincias del Golfo de México y la Sierra Madre Oriental resultaron las áreas más relacionadas, lo que concuerda con lo reportado por Hernández-Salinas (2009) en su análisis de los reptiles de Hidalgo. La Sierra Madre Oriental se considera la provincia biogeográfica más importante para las serpientes distribuidas en Hidalgo pues en el cladograma se sustenta por cuatro especies exclusivas. Además, en ella se registra el mayor número de ofidios con distribución restringida en dicha provincia, lo que concuerda con Canseco-Márquez, Mendoza-Quijano y Gutiérrez-Mayén (2004) y Hernández-Salinas (2009).

Las especies que integran el trazo generalizado obtenido con el PAE cuentan con una distribución más amplia en comparación con las especies del patrón obtenido con el AE y se les pueden encontrar no solo en la provincia biogeográfica de la Sierra Madre Oriental, sino también en algunas regiones de la provincia del Golfo de México y son Agkistrodon taylori, que se ha registrado en bosque tropical caducifolio y bosque tropical subpernnifolio, en altitudes que van desde 160 a 360 m de altitud (Campbell & Lamar, 2004); Crotalus totonacus que se encuentra en matorrales xerófilos, pastizales, bosques de pino encino y en bosque mesófilo de montaña (Cambell & Lamar, 2004) y Pliocercus elapoides que se encuentra en el bosque de pino y el bosque mesófilo de montaña en altitudes entre 561 y 1 578 m (Ramírez Bautista et al., 2014).

Por su parte, con el AE se identificaron dos áreas de endemismo que equivalen a dos trazos generalizados. El índice de endemicidad (IE) para la primera área (2.71-2.96) es ligeramente menor que el IE para la segunda (2.84-3.09), lo cual se debe al número de especies que las integran y al valor que cada especie aporta al área de endemismo. Los dos trazos generalizados en conjunto conforman un mismo patrón de distribución en la parte sur de la Sierra Madre Oriental, lo que concuerda con el trabajo de Márquez y Morrone, (2004) quienes proponen que la SMO está dividida en dos porciones (norte y sur) a partir del análisis de la distribución de coleópteros. Al interior del estado, éste se ubica en el noreste y sureste de Hidalgo. Las especies que conforman el patrón de distribución son: Micrurus bernadi, que habita en bosques templados y en los bosques mesófilos de montaña (Campbell & Lamar, 2004); Rhadinaea marcellae, R. quinquelineata, Geophis mutitorques y Thamnophis sumichrasti, que se encuentran en los bosques de pino-encino y predominantemente en el bosque mesófilo de montaña (Ramírez-Bautista et al., 2014). Este patrón coincide con la Reserva de la Biosfera “RPC Corredor Biológico de Bosque Mesófilo de Montaña propuesta por la CONANP (2010) como área para la conservación, que involucra la región montañosa de la Sierra Madre Oriental a través del estado de Hidalgo y parte de los estados de Puebla y Veracruz; lo que muestra que ésta es una región con una biota compleja, en la cual se deben aplicar políticas concretas.

Micrurus bernadi es una especie que conformó parte de los trazos generalizados en ambos métodos. Sin embargo, en el PAE se descartó, ya que aunque forma parte del trazo generalizado su distribución es muy restringida, por lo que queda anidada dentro de éste y, según la definición, para que un trazo individual pueda considerarse como parte de un trazo generalizado debe existir una superposición significativa de las distribuciones individuales, no solo con partes de ella (Morrone, 2015); con el AE esta especie coincide con la distribución de las otras especies que conforman los trazos generalizados debido a que al utilizar tamaños de celda pequeña se pueden identificar áreas que representan trazos generalizados restringidos (Escalante et al., 2009).

Las diferencias en el número de los trazos generalizados, así como en las especies que los sustentan, pueden deberse a que cada método parte de fundamentos distintos y se realizan de modo diferente, pero ambos permiten identificar patrones congruentes de distribución, en este caso trazos generalizados. Además, pudo influir el tamaño de las unidades usadas para realizar el análisis, ya que las provincias biogeográficas usadas para el PAE son mucho mayores que las cuadrículas de 0.5 ° usadas para el AE, lo que permitió recuperar un patrón de distribución más grande. Otro factor que pudo influir fue el número de registros de distribución de las serpientes, dado que de algunas se contó con pocas localidades de recolecta, por lo que para el análisis con PAE se utilizaron unidades naturales, ya que el uso de cuadrículas con pocos registros podría fallar en recuperar patrones (Morrone & Escalante, 2002), a diferencia del AE que mediante la opción de llenado permite inferir o asumir la presencia de la especie en celdas vecinas y así eliminar este sesgo del submuestreo (Szumik et al., 2006).

Otras causas por la que se pudieron obtener resultados distintos con ambos métodos pueden ser que durante la aplicación del AE se utiliza un criterio de optimización, que evalúa qué tan endémicos son los táxones que se encuentran dentro de un área determinada y otorga valores de endemicidad mediante un índice (Szumik et al., 2006), mientras que el PAE solo relaciona las áreas por el número de especies compartidas (Escalante & Morrone, 2003). Nuestros resultados sugieren que el AE se desempeñó mejor que el PAE al recobrar patrones que se solapan entre sí (Fig. 1 y Fig. 2; Casagranda & Thaer, 2007; Casagranda, Taher, & Szumik, 2012). La aplicación del AE permitió identificar dos patrones de distribución de cinco serpientes con simpatría parcial entre sí, que se distribuyen a través de la región sur de la Sierra Madre Oriental y representan parcialmente un mismo patrón de distribución. Por su parte, el PAE fue incapaz de reconocer estos trazos sobrepuestos debido a que el algoritmo de simplicidad no se propuso con ese fin (Casagranda et al. 2012). Cuando se utiliza el AE se pueden modificar algunos de los parámetros para la identificación de patrones (Szumik et al., 2006; Fernández-Badillo et al., 2014), como el tamaño de la celda, el valor del índice de endemicidad con el que se seleccionan las áreas, o los valores de presencias asumidas e inferidas. Así, con tamaños pequeños de celdas es posible identificar áreas que representan trazos generalizados con menores longitudes, tal como ocurrió con los dos trazos identificados, los cuales se consideran un solo patrón de distribución si se aumenta el tamaño de la celda. Por el contrario, con el PAE solo se puede modificar el tamaño de la celda con lo que en general se obtienen cladogramas menos resueltos (Casagranda et al., 2012), o trazos generalizados más grandes, mediante un tamaño de celda más grande o con regiones geográficas naturales.

Muchos autores han publicado críticas al PAE, entre las que se enfatiza la forma en la que el método identifica a las áreas de endemismo, pues el criterio de optimización que se utiliza para seleccionar áreas es a posteriori, por lo que en este sentido se ha sido considerado como un método menos apropiado que el AE (Casagranda et al., 2012; Morrone, 2014). Otros autores (Escalante & Morrone, 2003; Nihei, 2006; Morrone, 2009; Echeverry & Morrone, 2010; Escalante, 2011; Crother & Murray, 2013) por su parte lo han defendido en el sentido de que lo consideran un método eficaz para encontrar patrones y, de acuerdo con Ferrari, Barão y Simões (2013) y Morrone (2015), se considera el mejor método para identificar trazos generalizados. Morrone (2014) menciona que muchas de las críticas al PAE se deben a un mal entendimiento de sus bases metodológicas, aunque reconoce que el AE resulta ser más eficiente que el PAE en la identificación de las áreas de endemismo. Además, si las áreas de endemismo se consideran análogas a trazos generalizados pequeños (Escalante, 2009), cuando se utiliza el método del AE con la propuesta de Fernández-Badillo et al. (2014) para identificar trazos generalizados, el AE es capaz de recobrar patrones que el PAE no puede identificar, por ejemplo áreas sobrepuestas o anidadas, tal como los dos trazos generalizados encontrados en el presente trabajo. Debido a que el AE incluye explícitamente el componente espacial, puede detectar las congruencias distribucionales y permite identificar áreas disyuntas. Por otro lado, dado que el PAE usa el criterio de máxima simplicidad, minimiza el número de homoplasias, por lo que le resulta poco probable identificar áreas disyuntas (Casagranda et al., 2012) y podría entonces usarse el PAE-PCE (García-Barros et al., 2002).

Cuando se identifican trazos generalizados pequeños como los obtenidos con el AE, estos pueden anidarse dentro de otros más grandes como el obtenido con el PAE. En el caso particular de las serpientes del estado de Hidalgo, la identificación de éstos trazos generalizados pequeños (con cuadrículas de 0.5 º o menores), pueden resultar ideales para la búsqueda de patrones biogeográficos a través de limites geopolíticos y ésta información puede favorecer la realización de propuestas de conservación a nivel municipal y estatal, puesto que este enfoque aporta información de componentes históricos y actuales de los patrones de distribución del área de estudio (Contreras-Medina, Morrone, & Luna Vega, 2001).

En conclusión, a pesar de sus diferencias conceptuales, ambos métodos pueden usarse de manera complementaria para identificar trazos generalizados, dado que cada uno de ellos aporta información adicional que el otro no logra encontrar. El PAE recobra relaciones de homología biogeográfica primaria (Morrone, 2004; 2015) a escalas mayores, mientras que el AE con la propuesta de Fernández-Badillo et al. (2014) recobra patrones más finos, por ejemplo áreas sobrepuestas o anidadas. Esto puede deberse a que los eventos vicariantes que formaron la distribución de las distintas familias de serpientes de Hidalgo propician una congruencia geográfica, que se traduce en los trazos generalizados encontrados. Sin embargo, ésta congruencia geográfica no es completa dado que no todas las especies responden de la misma forma a dichos eventos ni todas se han diversificado en los mismos tiempos. Por ejemplo, se tienen registros de los géneros Crotalus y Thamnophis, durante todo el Cenozoico (Mioceno, Plioceno y Pleistoceno), mientras que el género Micrurus solo se ha registrado para el Mioceno y Pleistoceno y Rhadinaea se ha registrado solo para el Pleistoceno (Goyenechea & Castillo-Cerón, 2002). Los trazos generalizados representan distintos procesos evolutivos (vicarianza y dispersión posterior, congruencia geográfica debida a eventos geológicos, etc; Escalante, Morrone, & Rodríguez‐Tapia, 2013).

AGRADECIMIENTOS

A Norma Manríquez Morán por la revisión crítica al manuscrito, a Renate Schulz por la revisión del abstract y a dos revisores anónimos que revisaron una versión preliminar del manuscrito. Al proyecto FOMIX-CONACyT 191908 “Diversidad biológica del estado de Hidalgo” (tercera etapa) por el apoyo financiero y logístico para la realización del trabajo.

RESUMEN

Uno de los conceptos centrales en la Panbiogeografía es el trazo generalizado, el cual representa una biota ancestral que se ha fragmentado por eventos geológicos y puede recuperarse a través de distintos métodos, que incluyen el análisis de simplicidad de endemismos (PAE) y el análisis de endemicidad (AE). El PAE es un método frecuentemente utilizado para la identificación de trazos generalizados, mientras que el AE fue diseñado para encontrar áreas de endemismo, pero recientemente se ha usado también para identificar trazos generalizados. En este trabajo se evaluaron ambos métodos para la identificación de los trazos generalizados a partir de los datos de 84 serpientes distribuidas en el estado de Hidalgo, México. Con el PAE se obtuvo un trazo generalizado formado por tres trazos individuales (Agkistrodon taylori, Crotalus totonacus y Pliocercus elapoides), que corresponden a sinapomorfías que apoyan al clado principal. La prueba de robustez estadística mostró un soporte del 89 %, mientras que con el AE se identificaron dos áreas de endemismo con valores del índice de endemicidad de 2.71-2.96 y 2.84-3.09 respectivamente, las cuales fueron transformadas a trazos generalizados; el primero formado por tres trazos individuales (Micrurus bernadi, Rhadinaea marcellae y R. quinquelineata) y el segundo formado por dos trazos individuales (Geophis mutitorques y Thamnophis sumichrasti). Estos trazos generalizados pueden considerarse un solo patrón de distribución, dada la cercanía geográfica y su topología. Al compararse los métodos se observó que ambos son útiles para la identificación de trazos generalizados, y aunque son independientes, se sugiere su uso de manera complementaria. Sin embargo, para una correcta aplicación e interpretación de los resultados, es necesario considerar las bases teóricas de cada método, así como la correcta elección del tamaño de las unidades de estudio. En el caso particular del AE si se utilizan tamaños de celda pequeños éstos pueden resultar ideales para la búsqueda de patrones biogeográficos a través de límites geopolíticos y esta información puede favorecer la realización de propuestas de conservación a nivel estatal que consideren a las especies con distribuciones restringidas, pues la pérdida de éstas representaría la extinción de linajes únicos.

Palabras clave: México, panbiogeografía, componentes bióticos, análisis de simplicidad de endemismos, análisis de endemicidad.

REFERENCIAS

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CUADRO 1

Especies de serpientes distribuidas en Hidalgo

TABLE 1

Snakes distributed in Hidalgo

Familia Boidae		Familia Dipsadidae
1. Boa imperator		43. Adelphicos quadrivirgatum
		44. Amastridium sapperi
Familia Colubridae		45. Coniophanes fissidens
2. Coluber constrictor		46. C. imperialis
3. Conopsis biserialis		47. C. piceivittis
4. C. lineata		48. Chersodromus rubriventris
5. C. nasus		49. Diadophis punctatus
6. Drymarchon melanurus		50. Geophis latifrontalis
7. Drymobius chloroticus		51. G. mutitorques
8. D. margaritiferus		52. G. semidoliatus
9. Ficimia hardyi		53. G. turbidus
10. F. olivacea		54. Hypsiglena jani
11. F. streckeri		55. Imantodes cenchoa
12. Lampropeltis mexicana		56. I. gemmistratus
13. L. polyzona		57. Leptodeira maculata
14. L. ruthveni		58. L. septentrionalis
15. Leptophis diplotropis		59. Ninia diademata
16. L. mexicanus		60. Pliocercus elapoides
17. Masticophis schotti		61. Rhadinaea gaigeae
18. Mastigodryas melanolomus		62. R. marcellae
19. Oxybelis aeneus		63. R. quinquelineata
20. Pantherophis emoryi		64. Tropidodipsas sartorii
21. Pseudelaphe flavirufa
22. Pituophis deppei		Familia Elapidae
23. Salvadora bairdi		65. Micrurus bernadi
24. S. grahamiae		66. M. diastema
25. Senticolis triaspis		67. M. tener
26. Spilotes pullatus
27. Tantilla bocourti		Familia Leptotyphlopidae
28. T. rubra		68. Epicta goudotii
29. Trimorphodon tau		69. Rena dulcis
		70. Rena myopica
Familia Viperidae
30. Agkistrodon taylori		Familia Natricidae
31. Atropoides nummifer		71. Nerodia rhombifer
32. Bothrops asper		72. Storeria dekayi
33. Crotalus aquilus		73. S. hidalgoensis
34. C. atrox		74. S. storerioides
35. C. intermedius		75. Thamnophis cyrtopsis
36. C. molossus		76. T. eques
37. C. polystictus		77. T. marcianus
38. C. ravus		78. T. melanogaster
39. C. scutulatus		79. T. proximus
40. C. totonacus		80. T. pulchrilatus
41. C. triseriatus		81. T. scalaris
42. Ophryacus undulatus		82. T. scaliger
		83. T. sumichrasti
		Familia Typhlopidae
		84. Indotyphlops braminus