Los insectos acuáticos ejercen numerosos roles relacionados con la actividad biológica de las aguas corrientes como puede ser la descomposición de la materia orgánica y su transformación en heces, afectando a las propiedades físicas y químicas de los sistemas lóticos (Bello & Cabrera, 2001). El conocimiento de los hábitos alimentarios constituye una pieza clave para comprender tanto la estructura de la comunidad de invertebrados como el flujo de energía del sistema que la contiene (Cummins, 1973; Albariño & Díaz Villanueva, 2006; Reynaga & Rueda Martín, 2014).

El enfoque de grupo funcional trófico (GFT) está basado en la asociación entre los mecanismos morfológicos, comportamiento de adquisición del alimento y el tipo de alimento ingerido. Siguiendo este enfoque, los insectos acuáticos se clasifican en las categorías de colectores (recolectores y filtradores), trituradores, raspadores y depredadores (Merrit & Cummins, 1996). Esta clasificación funcional fue desarrollada para el hemisferio norte, y se encuentra en proceso de ajuste para insectos acuáticos de ríos argentinos de bajo orden (Wais, 1990; Albariño & Valverde, 1998; Díaz Villanueva & Albariño, 1999; Albariño, 2001; Albariño, Díaz Villanueva, & Canhoto, 2008; Reynaga & Rueda, 2008; Reynaga, 2009; Reynaga & Rueda Martín, 2014).

El orden Plecoptera presenta cerca de 3 500 especies descritas, cuyos estados inmaduros se encuentran asociados a cursos de aguas corrientes bien oxigenados (Fochetti & De Figueroa, 2008). Sus ninfas acuáticas cumplen un importante rol en las cadenas tróficas, encontrándose en diversos sistemas hídricos continentales (Castillo, Zúñiga, & Bacca, 2013). En general, las ninfas consumen una amplia gama de alimentos donde el tipo de alimento ingerido depende de la especie, estado del desarrollo, hora del día y disponibilidad de recursos (Tamarís-Turizo, Turizo-Correa, & Zúñiga, 2007; Stark, Froehlich, C., & Zúñiga 2009).

Para el Noroeste de Argentina (NOA) se han citado hasta el presente tres géneros de plecópteros: Anacroneuria Klapálek 1909 (Perlidae), Kempnyia Klapálek 1914 (Perdidae) y Claudioperla Klapálek 1904 (Gripopterygidae). El GFT de Anacroneuria fue determinado por Tomanova, Goitia y Helesic (2006) y Reynaga y Dos Santos (2012) como depredador; Kempnyia también fue definido como depredador por Righi-Cavallaro, Froehlich y Cavallaro (2014), mientras que para Claudioperla no fue asignado un GFT particular.

Claudioperla posee tres especies descritas en Bolivia (Gibon & Molina, 2013), pero solo C. tigrina se encuentra también en Argentina, desde el noroeste hasta la Patagonia (Pessacq, 2009). En el presente trabajo se pretende: 1) aportar al conocimiento de los hábitos alimentarios de las ninfas de Claudioperla tigrina a partir de muestras recolectadas en un amplio gradiente altitudinal y latitudinal en Argentina; 2) asignar a la especie un grupo funcional trófico basándose principalmente en el análisis de contenido del tracto digestivo y morfología de su aparato bucal; 3) evaluar diferencias en la alimentación en los sitios estudiados.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó con material recolectado en ocho arroyos andinos de bajo orden, de tres provincias del NOA (Fig. 1): Salta, Tucumán y La Rioja, cuyas altitudes varían entre 1 645 y 4 467 msnm (Cuadro 1), pertenecientes a cuatro ecorregiones según la clasificación de Olson et al. (2001). Estos arroyos poseen aguas limpias, claras, oligotróficas, sin contaminación aparente. Los mayores caudales ocurren en primavera-verano (noviembre a marzo) y los menores en otoño-invierno (abril a octubre). Las muestras pertenecientes a los sitios AP, M y LR fueron tomadas en período de aguas bajas, el resto corresponde a épocas de aguas altas.

En cada sitio y ocasión de muestreo (Cuadro 1), se tomaron tres muestras cualitativas en las que se colectaron especímenes de ninfas de C. tigrina con redes entomológicas (Surber, de pateo, y de mano) de variada abertura de malla (0.3-1.0 mm). Los mismos fueron separados, determinados, medidos y diseccionados bajo lupa estereoscópica Olympus SZ 61 de 40X. Las ninfas fueron identificadas como C. tigrina mediante su cría hasta el estado adulto. Los imagos machos fueron determinados siguiendo las descripciones e ilustraciones disponibles para la especie (Klapálek, 1904; Illies, 1963; Stark, Kondratireff, & Gill, 2012; Gibon & Molina, 2013). Se establecieron cuatro clases de tamaño para las ninfas según la longitud total del cuerpo (no incluye apéndices): 1) < 3.9 mm, 2) 4 a 5.9 mm, 3) 6 a 7.9 mm, 4) > de 8 mm. Las clases de tamaño no se corresponden con estadios ninfales, ya que éstos son de número variable e indeterminado para la especie en estudio. Se realizaron disecciones de las piezas bucales para cada clase de tamaño con el objeto de detectar posibles diferencias en el aparato bucal. Todo el material se encuentra depositado en la colección entomológica del Instituto de Biodiversidad Neotropical (Tucumán, Argentina) y conservado en alcohol 96°.

Análisis de dieta: El análisis de contenido alimentario se efectuó siguiendo la metodología propuesta por Reynaga y Rueda Martín (2008). Se realizaron disecciones ventrales de ejemplares de todas las clases de tamaño para cada localidad en estudio. Se extrajo la parte anterior del tracto digestivo correspondiente a los tres segmentos torácicos. El contenido estomacal de cada ejemplar fue montado por separado en glicerina sobre una superficie de vidrio con una dimensión de 1 x 1 cm para facilitar su observación y recuento bajo microscopio óptico Olympus BX 51 con un aumento de 100X. Los ítems alimentarios se clasificaron en seis categorías: 1) materia orgánica particulada fina (MOPF) < 1 mm; 2) materia orgánica particulada gruesa (MOPG) > 1 mm; 3) algas (A); 4) invertebrados (I); 5) sedimentos (S); y 6) no identificado (NI). Por cada ejemplar, se analizaron 10 transectas del campo óptico elegidas al azar, y cada una de ellas incluyó diez puntos de observación, con un intervalo constante entre ellas, correspondientes a la escala micrométrica del microscopio, y contando un único ítem alimentario por punto.

Se analizaron los perfiles dietarios mediante la estimación de parámetros de distribución Dirichlet-multinomial, utilizando el paquete dirmult: Estimation in Dirichlet-Multinomial distribution (R program, Tvedebrink, 2015). Se efectuaron ANOVA’s para cada rubro alimentario en función de los sitios y las comparaciones de pares se hicieron mediante el procedimiento de Tukey. En este estudio, se utilizó la técnica Multidimensional Scaling (MDS) para identificar los sitios con perfiles alimentarios promedios similares. Se empleó la distancia de Aitchison (Aitchison & Greenacre, 2002), siendo la más apropiada para datos composicionales, como efectivamente lo son los datos de dieta.

Se determinó la amplitud de nicho trófico (diversificación del recurso consumido) en cada sitio según lo propuesto por De Cáceres, Sol, Lapiedra y Legendre (2011):

Bpop = (1/2) Σrj=1 Σrk=1 fj fk djk

Realizamos nuestros cálculos sin tener en cuenta la similitud entre los recursos (es decir que djk = 1 en todos los casos). Para determinar el intervalo de confianza 95 %, se empleó la técnica estadística de bootstrap, aplicando 1 000 repeticiones de muestras extraídas a partir de una distribución multinomial con el vector de probabilidades correspondiente al perfil dietario representativo de cada sitio.

RESULTADOS

Se analizaron en total 115 individuos entre las cuatro clases de tamaño consideradas. Las ninfas de la clase de tamaño 1 presentan mandíbulas con tres incisivos bien diferenciados y palpos labiales que carecen de una clara segmentación. Las ninfas de la clase de tamaño 2, 3 y 4 presentaron mandíbulas bien desarrolladas con cuatro incisivos agudos, fuertes, bien delimitados y molar portador de numerosos dentículos. Las maxilas cuentan con lacinia y gálea de tamaño semejantes y palpos tetrasegmentados y pilosos. La lacinia se encuentra terminada en dos puntas esclerosadas y con numerosos dientes alargados en el margen interno distribuidos en una hilera de aproximadamente 10 dientes; la gálea está poco esclerosada con escasos y diminutos dentículos apicales. El labio posee un prementón definido, glosa y paraglosa de igual longitud, los palpos labiales tienen tres segmentos bien delimitados, cortos y robustos, cubiertos de setas. El labro presenta setas largas en su margen anterior. En general, la esclerotización y el número de setas aumentan con el tamaño de las ninfas.

El contenido del tracto digestivo consistió de una variada gama de alimentos (Cuadro 2). Los ítems alimentarios dominantes fueron en todos los casos MOPG y MOPF. Como MOPG se identificaron hojas, pólen, tricomas y raíces. Entre los fragmentos de invertebrados se encontraron escleritos indeterminados y pocas estructuras reconocibles pertenecientes a larvas de Chironomidae (Diptera), mandíbulas y maxilas de Leptophlebiidae (Ephemeroptera), y uñas y antenas de C. tigrina. Se observó la presencia de fragmentos de alga Spirogyra (Zygnemataceae) entre otras algas no determinadas. Las cantidades de sedimento y material no identificado fueron muy bajas y poco relevantes.

Se graficó mediante un diagrama de barras el perfil dietario para cada sitio estudiado (Fig. 2). Se efectuaron los ANOVA’s para cada rubro alimentario (Cuadro 3). Las comparaciones por pares se hicieron mediante el procedimiento de Tukey y se usó la denotación sintética por letras (diferentes letras = diferencias significativas) sobre diagramas de caja realizados para cada rubro (Fig. 3). Se encontraron diferencias significativas entre sitios (P < 0.001) para los ítems MOPF, invertebrados, algas y sedimento, pero no para MOPG. En los sitios AP, C, M, Li y LT se registra de forma significativa el ítem MOPF, en el sitio P y LR los restos de invertebrados y sedimento, y en el sitio IN la presencia de algas.

El análisis MDS dio un resultado bidimensional sobre la base de los perfiles promedios (Fig. 4). Se realizaron correlaciones para cada eje (P < 0.05). Para el eje 1 se agruparon en el lado negativo los sitios AP, LT, LI, C y M (Selva de Yungas y Pastizal de neblina) que se correspondieron con un mayor consumo de MOPF (R = -0.94, t = -6.74), en el lado positivo del eje se encontró el sitio P (Altos Andes) asociado a los ítems invertebrados (R = 0.98, t = 11.59) y sedimento (R = 0.96, t = 8.54). Para el eje 2 se estableció una asociación positiva de los sitios IN (Pastizal neblina) y LR (Monte de Sierras y Bolsones) con la presencia de algas (R = 0.89, t = 4.83). El ítem dominante en todos los casos corresponde a la MOPG, que se mantuvo con proporción constante independientemente del sitio analizado y no tuvo correlación con ningún eje (P > 0.05).

Los resultados del análisis de amplitud de nicho trófico revelaron diferencias en el uso de los recursos en los sitios estudiados (Fig. 5). En el sitio M se obtuvo el valor de amplitud más bajo (Bpop = 0.27), denotando la dominancia de unos pocos recursos (MOPG y MOPF). Por otro lado, los mayores valores de amplitud se registraron en los sitios IN y LR (Bpop = 0.349 y Bpop = 0.354, respectivamente) en los que se encuentra una mayor diversificación en el uso de los recursos secundarios (algas e invertebrados).

De acuerdo al análisis presentado de piezas bucales y contenido estomacal, el GFT de Claudioperla tigrina es primariamente triturador, con la asignación secundaria que varía de acuerdo a la ecorregión considerada: recolector en Yungas y Pastizales de Neblina y depredador en Altos Andes.

DISCUSIÓN

Los antecedentes registrados sobre los hábitos alimentarios para la especie C. tigrina sólo la clasifican como herbívora (Romero, 2001). Nuestros resultados mostraron que las ninfas de C. tigrina ingirieron más de un ítem alimentario (MOPG, MOPF, invertebrados y algas), lo cual sugiere que se trata de una especie flexible en sus hábitos de alimentación. Los ejemplares de la clase de tamaño 1 (primeros estadios) presentan un consumo casi exclusivo de MOPF, comportándose como colectores. Merritt y Cummins (1996) sugieren que esta tendencia es común en los estadios tempranos y se debe a las limitaciones asociadas al tamaño reducido del aparato bucal. Consecuentemente, en las clases 2, 3 y 4 dominó la MOPG y el consumo de invertebrados también aumentó. La dieta cambia en relación al tamaño corporal ya que en los primeros estadios se consumen partículas más finas, mientras que en los estadios finales las partículas tienden a ser mayores (Lamberti & Moore, 1984).

Cummins (1973, 1974) destacó la importancia de la morfología del aparato bucal como indicador del mecanismo de alimentación. Las mandíbulas y maxilas de C. tigrina, fuertes, esclerozadas y dentadas son probablemente las principales estructuras implicadas en la manipulación del alimento, su fragmentación e ingestión. Estas estructuras son similares a las descritas para Klapopteryx kuscheli (Plecoptera: Austroperlidae) asignada al grupo funcional de los trituradores (Albariño, 2001). Las setas presentes en las distintas partes de la boca parecen ser estructuras sensoriales y no estar involucradas en la ingesta de alimentos, como ocurre en otra especie de Gripopterygidae, Notoperla archiplatae, perteneciente al grupo funcional de los recolectores (Díaz Villanueva & Albariño, 1999). Los fragmentos de hojas (MOPG) y algas contenidas en los estómagos mostraron signos de haber sido masticados. Esto junto con la fuerte esclerotización del aparato bucal, permite afirmar que la especie tiene hábitos trituradores. Dentro de la familia Gripopterygidae la especie Antarctoperla michaelseni fue asignada a dicho grupo funcional (Tierno de Figueroa, Vera & López-Rodríguez, 2006); al igual que el género Paragrypopterix aunque secundariamente (Oliveira & Nessimian, 2010). Esta asignación de C. tigrina al GFT de los trituradores puede no ser exclusiva. Por un lado la gran cantidad de MOPF presente podría dar indicios sobre la pertenencia secundaria al grupo de los colectores-recolectores como es el caso de la mayor parte de los géneros dentro de la familia Gripopterygidae, por ejemplo Paragripopteryx, Gripopteryx, Tupiperla y Guaranyperla (Oliveira & Nessimian, 2010). Por otro lado, las proporciones de invertebrados encontradas en los tractos digestivos estarían marcando una tendencia a la depredación, lo cual parece constituir una novedad dentro de la familia en Sudamérica ya que en la bibliografía analizada no se encontraron asignaciones de gripopterígidos a este grupo funcional. Los ítems consumidos por C. tigrina mencionados anteriormente difieren de los encontrados por Froehlich y Oliveira (1997) en otros Gripopterygidae, Gripopteryx y Paragrypopteryx, cuyo principal componente fue perifiton y de las ninfas de Notoperla archiplatae, perteneciente a la misma familia, que ingieren principalmente diatomeas (Díaz Villanueva & Albariño, 1999).

Las diferencias en la importancia de los ítems secundarios entre los distintos arroyos analizados puede deberse a la disponibilidad ambiental en las ecorregiones consideradas, que según Cummins (1984) puede representar una variabilidad adicional. En Yungas y Pastizales de Neblina, la vegetación de ribera está caracterizada por la presencia de árboles como Alnus acuminata. El procesamiento de las hojas como MOPG y posteriormente como MOPF, explicaría la disponibilidad de estos recursos como principal y secundario, respectivamente. Para estos sitios la asignación del GFT corresponde a triturador/recolector. Las regiones de Monte de sierras y bolsones e Infiernillo presentan en sus riberas gramíneas y arbustos, son arroyos abiertos que permiten el desarrollo de algas lo que explicaría su presencia en los contenidos estomacales como recurso secundario (Tomanova et al., 2006). Aunque Infiernillo se encuentra clasificado dentro de la ecorregión de Pastizal de Neblina, presenta un rango altitudinal semejante al sitio analizado para la ecorregión de Monte de sierras y bolsones (Inf = 2 983 msnm; LR = 2 851 msnm). El GFT asignado para dichos sitios es el de triturador/recolector. En la región de Altos Andes se registró la mayor altitud de muestreo (4 467 msnm) y la presencia de gramíneas en la ribera. Como recurso principal consumido se encuentra la MOPG y secundariamente invertebrados, con registros de sedimento, lo que lleva a una designación de GFT de triturador/depredador.

La definición del GFT de C. tigrina y el establecimiento de su rol como procesador primario de materia orgánica representa un paso importante para futuros estudios de redes tróficas o aprovechar mejor el potencial analítico que pueden ofrecer las metodologías disponibles y basadas sobre grupos funcionales.

AGRADECIMIENTOS

A las personas e instituciones que donaron material o expidieron permisos de colecta en sus jurisdicciones: Daniel Emmerich, Carolina Nieto, José Rodríguez, Asambleas Ciudadanas Ambientalistas de La Rioja, Parque Nacional Los Alisos. Este trabajo se realizó en parte con el aporte de los siguientes subsidios a la investigación: PIP-CONICET 0330 y PICT1067 (Director: E. Domínguez).

RESUMEN

La determinación de los hábitos alimentarios permite la comprensión de muchos procesos ecológicos que se dan en los ecosistemas lóticos. El objetivo de este trabajo es: 1) conocer los hábitos alimentarios de ninfas de Claudioperla tigrina en un amplio gradiente altitudinal y latitudinal en Argentina; 2) asignar el grupo funcional trófico (GFT) de C. tigrina; 3) evaluar diferencias entre dietas de los sitios estudiados. Las ninfas estudiadas fueron recolectadas a lo largo de un amplio rango espacial en el noroeste de Argentina e incluyen diferentes estados del desarrollo (cuatro clases de tamaño). El material ingerido fue extraído de la parte anterior del tubo digestivo mediante disección ventral del tórax. Los perfiles dietarios fueron analizados a través de la estimación de parámetros de la distribución multinomial de Dirichlet. Se efectuaron ANOVA’s para cada rubro alimentario en función de los sitios. Se utilizó la técnica Multidimensional Scaling (MDS) para identificar los sitios con perfiles alimentarios promedios similares. Se realizó un análisis de amplitud de nicho trófico para evaluar la diversificación de los recursos consumidos en cada sitio. El aparato bucal no muestra variaciones a lo largo del desarrollo ninfal, excepto una mayor esclerotización con la edad. Poseen palpos mandibulares y maxilares relativamente cortos y mandíbulas y maxilas fuertes, esclerozadas y dentadas. Las ninfas ingirieron más de un ítem alimentario, sugiriendo que se trata de una especie flexible en su alimentación. El ítem dominante en la dieta fue la MOPG, los signos de haber sido masticado indican hábitos trituradores. Se encontraron diferencias entre sitios para los ítems MOPF, invertebrados, algas y sedimento, pero no para MOPG. Se obtuvieron las correlaciones para cada eje del análisis MDS. Con el eje 1 se correlacionaron negativamente los sitios AP, LT, LI, C y M (Selva de Yungas y Pastizal de neblina) asociados a un mayor consumo de MOPF, en el lado positivo del eje se encontró el sitio P (Altos Andes) asociado a los ítems invertebrados y sedimento. Para el eje 2 se relacionaron positivamente IN (Pastizal neblina) y LR (Monte de Sierras y Bolsones) con la presencia de algas. Los resultados del análisis de amplitud de nicho revelaron diferencias en el uso de los recursos secundarios de la dieta en los sitios estudiados que puede deberse a la oferta ambiental en las ecorregiones consideradas. El GFT de C. tigrina es triturador/ recolector en Selva de Yungas y Pastizales de Neblina y triturador/depredador en Altos Andes. La definición del GFT de C. tigrina y el establecimiento de su rol como procesador primario de materia orgánica representa un paso importante para futuros estudios de redes tróficas y otras metodologías basadas en los grupos funcionales.

Palabras clave: grupos funcionales tróficos, contenido estomacal, selva de Yungas, Pastizales de Neblina, Altos Andes, Monte de sierras y bolsones.

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