Una de las principales causas de pérdida de la biodiversidad en las últimas décadas han sido las actividades de origen antrópico (Fahrig, 2003), que alteran de forma directa los ecosistemas dulceacuícolas (Wiens, 2002; Nilsson, Reidy, Dynesius, & Revenga, 2005; Etter, McAlpine, Wilson, Phinn, & Possingham, 2006), que a su vez, son considerados uno de los recursos naturales más importantes en términos de su valor biológico (Jonsson, Malmqvist, & Hoffsten, 2001). Estos ecosistemas sustentan una alta diversidad, donde se destacan los insectos acuáticos, que son un componente importante de la fauna dulceacuícola y han sido usados ampliamente como grupo indicador ecológico de perturbación antrópica (Reece & Richardson, 2000; Merritt, Cummins, & Berg, 2008; Guevara, Godoy, Boeckx, Jara, & Oyarzún, 2009), debido a que las alteraciones causan cambios en la estructura y composición de dichas comunidades (Barbour, Gerritsen, Snyder, & Stribling, 1999; Wiens 2002).
La agricultura y la minería están entre las principales actividades que impactan negativamente la estructura del suelo, los recursos hídricos y la biodiversidad a nivel mundial (Stanford et al., 1996; Wiens, 2002; Nilsson et al., 2005). Esto también ha sucedido en los Andes (Etter et al., 2006; Defensoría del pueblo Colombia, 2010), debido a la pérdida de la vegetación ribereña, la erosión y el uso de sustancias contaminantes (Ramírez, Pringle, & Wantzen, 2008; Brosse, Grenouillet, Gevrey, Khazraie, & Tudesque, 2011). Estas actividades tienen efectos negativos sobre las cadenas tróficas (Canton & Ward, 1981; Boudou, Maury-Brachet, Coquery, Durrieu, & Cossa, 2005; Pond, Passmore, Borsuk, Reynolds, & Rose, 2008) y el funcionamiento de los ecosistemas (Barbour et al., 1999; Ward, Tockner, & Schiemer, 1999). En las últimas cinco décadas, la agricultura en Colombia ha tenido un crecimiento acelerado, debido a la intensificación de la producción y a la expansión de los cultivos (Etter et al., 2006), y se ha documentado que es una de las actividades antrópicas que más altera las dinámicas de los ecosistemas acuáticos (Maloney & Weller, 2011; Piggott, Lange, Townsend, & Matthaei, 2012; Chará-Serna, Chará, Giraldo, Zúñiga, & Allan, 2015). Por otro lado, la minería es una de las actividades que más impacta los ecosistemas lóticos, ya que estos actúan como receptores de los desechos provenientes de la explotación y extracción de minerales (Bernhardt & Palmer, 2011; Brosse et al. 2011).
Los efectos de la perturbación antrópica (i.e. agricultura y minería) sobre la diversidad biológica han sido ampliamente estudiados, sin embargo, aún no existe un consenso acerca de la respuesta de la biodiversidad a la perturbación (Huston, 1994; Lal, 1998; Mackey & Currie, 2001; Bann, Alkemade, & Koellner, 2013; Newbold et al. 2015). La evaluación de la diversidad de insectos acuáticos en ecosistemas dulceacuícolas, ha sido un tema de principal interés (Chará-Serna, Chará, Zúñiga, Pedraza, & Giraldo, 2010; Rodríguez-Barrios, Ospina-Torres, & Turizo-Correa, 2011; González, Ramírez, Meza-S, & G-Dias, 2012; Meza-S, Rubio-M, G-Dias, & Walteros, 2012; Chará-Serna et al., 2015) para el entendimiento de las dinámicas ecológicas al interior de las quebrabas tropicales, debido a que son fuente primaria dentro de la cadena trófica, y participan activamente en la descomposición de la materia orgánica y el ciclo de nutrientes (Reece & Richardson, 2000; Guevara et al., 2009).
Establecer los efectos de la actividad agrícola y minera sobre la diversidad de insectos acuáticos y su potencial impacto sobre los ecosistemas dulceacuícolas, es relevante dado el incremento de estas actividades en Latinoamérica (Harvey et al., 2008; Brosse et al., 2011; Armenteras & Rodríguez, 2014; Chará-Serna et al., 2015). En la actualidad, no se conocen con certeza los efectos sobre las comunidades asociadas a ecosistemas acuáticos inmersos en matrices con presencia de actividades agrícolas y mineras (Pond et al., 2008; Hepp, Milesi, Biasi, & Restello, 2010; Piggott et al., 2012; De Jonge, Tipping, Lofts, Bervoets, & Blust, 2013; Mondal & Jana, 2015) en quebradas de los Andes tropicales, las cuales se caracterizan por ser pequeñas, correntosas y propensas a la erosión, debido a las fuertes lluvias (Chará-Serna et al., 2015). Sin embargo, se ha documentado que ambas actividades causan contaminación agroquímica, incremento de la carga orgánica, aumento de la sedimentación y mineralización en los ecosistemas acuáticos (Coutinho, Noellemeyyer, Jobbagy, Jonathan, & Paruelo, 2009; Hepp et al., 2010; Palmer et al., 2010).
La agricultura y la minería como impactos, incrementan la pérdida de la vegetación ribereña (protección natural contra la erosión) y a su vez la entrada de residuos orgánicos, nutrientes, metales (Allan, 2004; Milesi, Biasi, Restello, & Hepp, 2008), sedimentos y otros contaminantes a las quebradas (Bjerklie & LaPerriere, 1985; Nessimian et al., 2008). Todos estos factores pueden incrementar el pH, la conductividad eléctrica y los sólidos disueltos totales (Palmer et al., 2010) al interior de los ríos y quebradas. Por otro lado, el tiempo de uso del suelo y la ubicación con respecto al impacto en cada localidad, hace que la perturbación tenga un nivel de impacto variable (Wood & Armitage, 1997).
En particular, este estudio evaluó la diversidad de insectos acuáticos expuestos a perturbación de tipo agrícola y minera en quebradas de los Andes colombianos. Las actividades de tipo agrícola y minero alteran negativamente los ecosistemas acuáticos, las cuales generan cambios estructurales (en la vegetación ribereña), físicos y químicos de los ecosistemas, y por consiguiente una disminución de la diversidad de insectos acuáticos (Allan, 2004; Harvey et al., 2008; Yoshimura, 2012; Chará-Serna et al., 2015). Por lo tanto, se predice que la riqueza, abundancia y composición de la comunidad de insectos se verán alteradas por la actividad minera, debido al uso de metales pesados (mercurio y cianuro) usados para la extracción de oro y el tiempo de exposición de los organismos a estas sustancias. Por otro lado, la agricultura puede afectar la comunidad debido a la historia de uso del suelo (~ 90 años) en la zona de estudio y el uso de herbicidas que causa cambios estructurales en el ecosistema (pérdida de vegetación ribereña) y puede estar modulando la respuesta de los insectos acuáticos en cada quebrada evaluada. Además, es posible que los efectos de la minería y la agricultura sean dependientes de las características fisicoquímicas, hidrológicas, estructurales del hábitat y la ubicación del impacto, que determinarán la presencia de las morfoespecies tolerantes a estos cambios.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se llevó a cabo en dos localidades del municipio de Villamaría (Gallinazo: 4°59’22’’ N - 75°25’58’’ W y Llanitos: 5°1’42.1’’ N - 75°31’10.9’’ W), ubicadas sobre la vertiente occidental de la cordillera Central de los Andes colombianos en el departamento de Caldas y con una distancia entre ellas mayor a 5 km. El rango altitudinal de los sitios de estudio se encuentra entre los 1 720 y los 2 305 m, y de acuerdo a Holdridge (1982) corresponde a una zona de bosque húmedo premontano (bmh-PM), con una temperatura que oscila entre 15 y 20 °C. Cada localidad de muestreo presenta un tipo de impacto, la primera con impacto minero (Gallinazo), donde se realiza extracción de oro y donde se utiliza mercurio (Hg) para la separación del mineral, la explotación se hace a pequeña escala desde hace aproximadamente 50 años (com. pers.). La segunda con impacto agrícola (Llanitos), donde predomina el cultivo de hortalizas con manejo tradicional, este incluye el uso de pesticidas (e.g. Glifosato), fertilizantes de síntesis química y prácticas que incluyen la remoción de suelo (Nicholls, 2008), esta actividad se realiza continuamente desde hace ~90 años (com. pers.). En cada localidad se seleccionó una zona de referencia (quebradas sin ningún tipo de impacto). Se eligieron tres quebradas en cada localidad, en la localidad Gallinazo las quebradas Romerales (referencia), California y Toldafría (impacto minero), y en la localidad Llanitos las quebradas El Establo (referencia), Don Alonso y Don Fernando (impacto agrícola), todas las quebradas hacen parte de la cuenca alta del río Chinchiná (Fig. 1).
Zona impactada por minería
(localidad Gallinazo)
Quebrada Romerales: Estación 1 (E1, ver Anexo 1), la cual corresponde a la zona de referencia (4°59’22’’ N - 75°25’58’’ W) (Fig. 1), está ubicada a 2 305 m de altitud, presenta un ancho de ~6.28 m y una profundidad de ~17.27 cm, con un caudal de 0.77 m3/s, predomina el sustrato roca, se presenta bastante acumulación de hojarasca en las orillas y se presentan pequeños remansos con presencia de sedimento fino. Tiene una franja de vegetación ribereña de ~20 m y un dosel que alcanza los 30 m. Entre la vegetación presente en el sitio de muestreo se encuentran especies arbóreas de las familias Rubiaceae (Guettarda cf. crispiflora), Chloranthaceae (Hedyosmun bonplandianum), Cunoniaceae (Weinmannia pubescens), Araliaceae (Oreopanax sp.) y Staphyleaceae (Turpinia occidentalis). La vegetación está dominada por el estrato arbustivo con una altura menor a 5 m, donde dominan las familias Melastomataceae (Miconia cf. theaezans), Asteraceae (Elaphandra quinquenervis, Braccharis latifolia) y Acanthaceae (Aphelandra acanthus) y hierbas terrestres. Los géneros con mayor riqueza de especies pertenecen a las familias Urticaceae (Pilea), Solanaceae (Solanum), Rosaceae (Rubus) y Melastomatacea (Miconia). En total se registraron 328 individuos en un área total de 2 500 m2, de los cuales 41 corresponden a árboles con una altura mayor a 1.3 m y DAP mayor a 5 cm (Bedoya & Orozco, 2015).
Quebrada California: Estación 2 (E2, ver Anexo 1) ubicada a una altitud de 2 260 m (04°59’5’’ N - 75°26’35’’ W) (Fig. 1), con un ancho de ~4.67 m y una profundidad de 22.01 cm, presenta un caudal de 0.71 m3/s, predomina el sustrato roca, con presencia de grandes bloques de roca, se presenta bastante acumulación de hojarasca en las orillas, el sedimento fino se localiza en las orillas y en pequeños remansos. Corresponde a la primera quebrada con evidencia de impacto minero, una orilla presenta vegetación arbustiva y algunas palmas (Arecaceae) y la otra con zonas de pastos. El terreno presenta pendientes pronunciadas, con vegetación secundaria dominada por las familias Asteraceae, Melastomataceae y Solanaceae. Se registraron 292 individuos en total en un área de 2 500 m2, donde 44 corresponden a árboles con una altura mayor a 1.3 m y DAP mayor a 5 cm; la vegetación está dominada por el estrato arbustivo con una altura menor a 5 m, donde predominan las especies: B. latifolia (Asteraceae), Miconia cf. superposita (Melastomataceae) y Morella pubescens (Myricaceae), con presencia de helechos arbóreos de las familias Dicksoniaceae (Dicksonia sp.) y Cyatheaceae (Sphaeropteris quindiuensis). La vegetación presenta un dosel cercano a los 15 m (Bedoya & Orozco, 2015).
Quebrada Toldafría: Estación 3 (E3, ver Anexo 1), corresponde a la segunda quebrada impactada por minería (4°59’08’’ N - 75°26’43’’ W) a una altitud de 2 275 m (Fig. 1), con un ancho de ~5.12 m y una profundidad de ~13.49 cm; presenta un caudal de 0.38 m3/s, predomina el sustrato roca, seguido de sedimento fino, el sustrato hojarasca es menor a 30 % y se presenta en las orillas. Entre la vegetación dominante en esta estación se encuentran las familias Melastomataceae (Leandra subseriata, Miconia smaragdina, M. cf. theaezans), Asteraceae (B. latifolia, Erato vulcanica), Myricaceae (M. pubescens) y Solanaceae (Solanum cf. phaeophyllum). La quebrada Toldafría presenta una vegetación dominada por el estrato arbustivo con altura menor a 5 m, similar a la presente en la quebrada California, con un total de 292 individuos registrados en un área de 2 500 m2, de los cuales 28 corresponden a árboles con una altura mayor a 1.3 m y DAP mayor a 5 cm. El dosel no supera los 14 m y hay presencia de zonas de pastoreo en las orillas de la quebrada (Bedoya & Orozco, 2015).
Zona impactada por agricultura
(localidad Llanitos)
Quebrada El Establo: Estación 4 (E4, ver Anexo 1), la cual corresponde a la zona de referencia (05°1’42.1’’ N - 75°31’10.9’’ W) (Fig. 1), tiene un ancho de ~1.82 m y una profundidad de ~7.59 cm, con un caudal de 0.77 m3/s, predomina el sustrato roca y material vegetal en descomposición (troncos) con presencia de hojarasca superior al 30 %, también se presentan pozos de acumulación de sedimentos finos. Está ubicada a 1 720 m de altitud y presenta un bosque con árboles de gran porte como: Coccoloba sp. (Polygonaceae), Cordia panamensis (Boraginaceae), Coussapoa duquei (Urticaceae), Dendropanax cf. macrophyllus (Araliaceae) y Ficus sp. (Moraceae), con un dosel cercano a los 35 m. En esta estación de muestreo se registraron 527 individuos en total en un área de 2 500 m2, 57 corresponden a árboles con una altura mayor a 1.3 m y DAP mayor a 5 cm, donde las especies más abundantes corresponden a las familias Araceae (Anthurium sp.), Piperaceae (Piper sp.), Flacourtiaceae y palmas de la familia Arecaceae (Chamaedorea pinnatifrons). Los hábitos de crecimiento hierbas terrestres y arbustos fueron predominantes en esta estación (Bedoya & Orozco, 2015).
Quebrada Don Alonso: Estación 5 (E5, ver Anexo 1), ubicada a una altitud de 1 849 m (05°01’5079’’ N - 75°31’39.59’’ W) (Fig. 1), con un ancho de ~1.26 m, una profundidad de ~7.03 cm y un caudal de ~0.02 m3/s, predomina el sustrato roca y sedimento fino, la hojarasca está casi ausente y la que se encuentra es de la especie Bambusa sp. (Poaceae). Corresponde a la primera quebrada con impacto agrícola, donde existe extracción de guadua y presencia de cultivos de hortalizas en el predio inmediato a la quebrada. Hay presencia de algunos árboles de las familias Cecropiaceae (Cecropia angustifolia) con una altura máxima de 30 m y Asteraceae (Montanoa quadranglaris). Los hábitos de crecimiento predominantes fueron hierbas y arbustos de las familias Piperaceae (Piper cf. crassinervium), Urticaceae (Urera baccifera), Poaceae y Solanaceae; en total se registraron 206 individuos en un área de 2 500 m2, donde solo siete corresponden a árboles con una altura mayor a 1.3 m y DAP mayor a 5 cm (Bedoya & Orozco, 2015).
Quebrada Don Fernando: Estación 6 (E6, ver Anexo 1), corresponde a la segunda quebrada impactada por agricultura (05°01’36.9’’ N - 75°31’26.3’’ W) a una altitud de 1 754 m (Fig. 1), con un ancho de ~1.01 m y una profundidad de ~6.42 cm, presenta un caudal de ~0.04 m3/s, predomina el sustrato sedimento fino, seguido de roca de tamaño medio (15~20 cm), la hojarasca está casi ausente. Los hábitos de crecimiento predominantes fueron hierbas terrestres y arbustos, con especies de las familias Melastomataceae (L. subseriata), Asteraceae (M. quadranglaris), Zingiberaceae (Hedychium coronarium) y Poaceae (Pennisetum sp.). En total se registraron 151 individuos, de cuales 14 corresponden a árboles con una altura mayor a 1.3 m y DAP mayor a 5 cm; donde se destaca la presencia de las familias Lauraceae (Nectandra cf. reticulata) y Urticaceae junto al cultivo de hortalizas con una altura promedio de 15 m (Bedoya & Orozco, 2015). En esta estación la expansión de la frontera agrícola llega justo hasta el cauce de la quebrada, lo cual eliminó la vegetación ribereña.
Diseño de muestreo: Se realizaron seis muestreos en cada una las estaciones elegidas, abarcando los meses de altas lluvias (febrero y noviembre 2014 y febrero 2015), lluvias intermedias (julio 2014) y bajas lluvias (abril y septiembre 2014). La recolecta de los insectos acuáticos se realizó mediante el uso de una red Surber (30.5 × 30.5 cm) con ojo de malla de 250 µm, muestreando los sustratos más representativos al interior del cauce (sedimento, roca y hojarasca), con tres repeticiones por cada tipo de sustrato. Los insectos recolectados se almacenaron y fijaron en alcohol al 96 % para su posterior identificación hasta el menor nivel taxonómico posible, utilizando las claves de Roldán (1996), Domínguez, Molineri, Pescador, Hubbard y Nieto (2006), Bonada, Rieradevall y Prat (2007), Merritt et al. (2008) y Domínguez y Fernández (2009). La identificación del material recolectado se llevó a cabo en el laboratorio de Colecciones Biológicas de la Universidad de Caldas y los individuos fueron depositados en la Colección Entomológica del programa de Biología de la Universidad de Caldas - CEBUC (Registro Humboldt: No 178).
Variables físicas, químicas e hidrológicas: En tres de los seis muestreos (febrero, julio y noviembre 2014) se midieron in situ las variables físicas: temperatura del agua (°C), pH, conductividad (µS) y oxígeno disuelto (mg/L). Se tomaron muestras de agua de cada quebrada en tres de los seis muestreos (febrero, julio y noviembre 2014), para la posterior determinación en el laboratorio de las variables químicas: demanda química de oxígeno (DQO), demanda biológica de oxígeno (DBO5), coliformes totales, coliformes fecales, sólidos totales (ST), sólidos suspendidos totales (SST), cianuro (CN), boro (B), plomo (Pb), mercurio (Hg), nitrógeno amoniacal (NH3-N), fosfatos (PO4), sulfatos (SO4), hierro (Fe), cloruros (Cl-), grasas y aceites, nitratos (NO3), nitritos (NO2) y aluminio (Al) (Anexo 1), todas las muestras fueron tomadas siguiendo los protocolos para la toma y preservación de muestras fisicoquímicas de agua (debidamente refrigeradas), el análisis de las variables fisicoquímicas fue realizado por el laboratorio de calidad de agua ACUATEST S.A. Las variables hidrológicas profundidad (cm), ancho (m) y velocidad del cauce (m/s) se tomaron in situ durante los seis meses de muestreo, según lo propuesto por Chará (2003), para la evaluación biológica de ambientes acuáticos.
La comunidad de insectos acuáticos se evaluó considerando tres variables de respuesta (riqueza, abundancia y composición). Para la evaluación general de la comunidad de insectos acuáticos, se determinó la completitud de muestreo (Ĉn) en cada quebrada, siguiendo la metodología propuesta por Chao y Jost (2012). La Ĉn indica la proporción “total” de la comunidad representada por las morfoespecies capturadas (Chao & Jost 2012)
donde n es la abundancia total de la muestra, f1 y f2 corresponden a las morfoespecies con uno (singletons) y dos (doubletons) individuos respectivamente. Cuando Ĉn ≈ 100 % el muestreo está completo con respecto al esfuerzo y técnica de captura usada (Chao & Jost, 2012). La diversidad de los insectos acuáticos se comparó por medio de la diversidad de orden q (qD) (Chao et al., 2014), la cual se basa en el número efectivo de especies
.
Donde el valor de q determina la influencia de la abundancia de las morfoespecies sobre los valores de diversidad (Chao et al., 2014). En este trabajo se usaron tres valores, q = 0 (riqueza de especies), q = 1 (exponencial del índice de Shannon) y q = 2 (recíproco del índice de Simpson) (Moreno, Barragán, Pineda, & Pavón, 2011). La estimación y comparación de qD se basa en la comparación de la diversidad bajo el mismo nivel de cobertura de muestreo entre comunidades (Chao et al., 2014). Las diferencias significativas se obtienen considerando el traslape de los intervalos de confianza (I.C) 95 % (Chao et al., 2014; Cumming, Fidler, & Vaux, 2007). Estos análisis se realizaron con el paquete “iNEXT” del programa estadístico R 3.3.0 (R Core Team, 2015).
Con el fin de evaluar el efecto del tipo de impacto y tipo de sustrato sobre la riqueza (S) y abundancia (N) de insectos acuáticos, se utilizaron modelos lineales generalizados mixtos (GLMM, por sus siglas en ingles). Estos modelos combinan propiedades de métodos estadísticos usados ampliamente en ecología, como los modelos lineales mixtos (MLM) y los modelos lineales generalizados (MLG) (Bolker et al., 2008), los cuales constituyen una excelente herramienta para el análisis de datos no normales, donde se combinan factores con efectos fijos (tipo de impacto y sustrato) y aleatorios (réplica anidada a la quebrada) (Bolker et al., 2008; Bates, 2010; Seoane, 2014). Tras realizar la exploración de los datos se empleó un único modelo lineal generalizado mixto (GLMM), con la función “glmer” del paquete “lme4” de R v.3.3.0 (R Core Team 2015): glmer (Y ~ Impacto + Sustrato + (Replica|Quebrada, data = abundancia, family = “poisson”), donde Y es la variable respuesta (riqueza o abundancia); como factor aleatorio se estableció la quebrada (anidada a la réplica) y como efectos fijos el tipo de impacto y tipo de sustrato. Posteriormente, a la aplicación de los modelos se probó la normalidad de los residuales de forma gráfica para verificar su ajuste.
Para determinar la relación que existe entre las variables fisicoquímicas, hidrológicas y la abundancia de insectos acuáticos, se realizó un análisis de correspondencia canónica (ACC) con el software Canoco 4.5 (ter Braak & Šmilauer, 2002). Este análisis se realizó con las variables hidrológicas (O2, caudal, pH y Conductividad) y fisicoquímicas (DQO, ST, NO2, SO4, Fe, Cl- y PO4), estas fueron elegidas de acuerdo a su significancia por medio de la prueba de Monte Carlo (p ≤ 0.05), adicionalmente, se tuvo en cuenta la altitud de cada una de las quebradas (estaciones de muestreo). El análisis se realizó con datos de tres de los seis muestreos, ya que las variables fisicoquímicas fueron medidas únicamente en tres eventos de muestreo. La evaluación de la composición se realizó por medio de un análisis de correspondencia simple (ACS), con el fin de determinar si la presencia de las morfoespecies de insectos acuáticos, depende de un tipo de impacto en particular. Este análisis permite realizar comparaciones gráficas e identificar asociaciones entre dos variables cualitativas (Greenacre, 1984); esta prueba estadística fue realizada con el programa STATISTICA 8.0 (StatSoft, 2007).
Las diferencias en la composición de la comunidad de insectos acuáticos respecto a los factores tipo de impacto, época climática y sustrato, se analizaron mediante un análisis de varianza multivariado, con base en permutaciones (PERMANOVA), usando el índice de Bray-Curtis y 999 permutaciones (Anderson, 2001; McArdle & Anderson, 2001), este análisis multivariante tiene en cuenta la abundancia de cada taxón y no solo la abundancia total. En caso de encontrar diferencias significativas, se identificaron los taxa que más contribuyeron a estas diferencias mediante un análisis de porcentaje de similitud (SIMPER) (Clarke, 1993). Estos análisis se realizaron con la función “adonis” del paquete “vegan” en el programa estadístico R 3.3.0 (R Core Team, 2015), usando 100 aleatorizaciones, bajo un α = 0.05.
RESULTADOS
Se recolectaron 12 502 individuos agrupados en nueve órdenes, 41 familias y 85 morfoespecies (Anexo 2), donde los géneros Simulium, Baetodes, Cricotopus y Andesiops fueron los más abundantes (64.2 %), seguidos de un segundo grupo conformado por los géneros Smicridea, Leptohyphes, Camelobaetidius, Nanomis, Atopsyche, Anacroneuria, Anchytarsus y Helicopsyche, y las morfoespecies Chironominae sp.1, Tanytarsini sp.1 y Tanypodinae sp.1 (Chironomidae), los cuales representan el 21.2 %. En general y con respecto a los impactos evaluados, el 44 % de la abundancia se registró en las zonas de referencia, 28.8 % en las zonas con impacto minero y el 27.4 % en las zonas con impacto agrícola (Anexo 2). La abundancia en las estaciones con impacto agrícola estuvo dominada por individuos de las familias Simuliidae (Simulium) y Chironomidae (Cricotopus, Chironominae sp.1), mientras que en las estaciones con impacto minero hubo mayor riqueza de morfoespecies (Fig. 2) y la abundancia presentó valores más altos (Anexo 2). Con respecto a los sustratos, la hojarasca sustentó el 45 % de la abundancia total, seguido por el sustrato roca (42.2 %) y por último el sedimento fino con 11.2 %; la abundancia estuvo dominada en los tres sustratos por Baetodes, Cricotopus y Simulium; en términos de riqueza el patrón se repitió, y en la hojarasca estuvieron representadas por un mayor número de morfoespecies (86.3 %), seguido por el de roca (73.7 %) y de sedimento fino (53.7 %).
Representatividad de muestreo y diversidad (qD): En todos los casos se alcanzó ~100 % de completitud, lo que indica que el esfuerzo de muestreo realizado en este trabajo fue suficiente para registrar la mayoría de las morfoespecies presentes en estos ecosistemas acuáticos. Se asumió una completitud del 100 % para todas las estaciones y se compararon de forma directa las medidas de diversidad (qD) entre ellas. En ambas localidades (Gallinazo y Llanitos) la riqueza de especies (0D) presentó una tendencia decreciente desde las zonas de referencia hacia las estaciones impactadas por minería y/o agricultura (Fig. 2), dicha tendencia no fue significativa para la localidad Gallinazo (impactada por minería), pero si lo fue para la localidad Llanitos (impactada por agricultura), donde la zona de referencia presentó una mayor riqueza con respecto a las dos zonas con impacto agrícola (relación ~2:1). En el caso de la 1D y 2D, no se observó una tendencia de respuesta y la diversidad presentó un patrón más o menos homogéneo entre estaciones de muestreo. En la localidad Llanitos, la estación E4 presentó diferencias significativas en términos de la 1D y 2D con respecto a las estaciones impactadas por agricultura (E5 y E6), donde E4 es casi tres veces (~3:1) más diversa que E5 y E6 (Fig. 2).
Impacto agrícola y minero sobre la comunidad de insectos acuáticos: El tipo de impacto afectó la riqueza de morfoespecies (GMLM, z = -3.481, p = 0.0005) y las quebradas con impacto agrícola presentaron una menor riqueza de insectos; adicionalmente, el sustrato no alteró la riqueza de insectos (GMLM, z = -1.744, p = 0.0812), pero el sustrato hojarasca siempre presentó el mayor número de morfoespecies. Al evaluar la abundancia, el modelo demuestra la importancia del tipo de impacto (GMLM, z = -3.333, p = 0.0008) para la comunidad de insectos acuáticos, donde la zona impactada por agricultura presentó una reducción en el número de individuos. Para el factor sustrato también se presentaron diferencias significativas (GMLM, z = 5.005, p = 0.0000). En términos generales, el impacto agrícola presentó los valores más bajos de riqueza y abundancia, este mismo patrón se repitió al evaluar los sustratos, donde el sedimento fino fue el que presentó el menor número de individuos y morfoespecies, y fue el sustrato predominante al interior del cauce en las estaciones impactadas por agricultura.
El análisis de correspondencia canónica (ACC) indica que las variables temperatura (T°), altitud (Alt), caudal (Q), conductividad (Con), hierro (Fe) oxígeno disuelto (O2) y pH determinaron la conformación de la comunidad de insectos acuáticos en las estaciones evaluadas (Fig. 3) y en menor medida las variables sulfatos (SO4), fosfatos (PO4), nitritos (NO2), cloruros (Cl), demanda química de oxígeno (DQO) y sólidos totales (ST). La estructura de la comunidad de insectos de las zonas con impacto minero (estaciones E1, E2 y E3) estuvo relacionada positivamente con las variables: caudal, altitud y oxígeno disuelto, las cuales presentaron los valores más altos, y de manera negativa con las variables pH y temperatura (T) (Anexo 1). Las variables fosfatos, cloruros, nitratos, sulfatos y sólidos totales también pueden determinar la estructura de la comunidad y a su vez tener una estrecha relación con la conductividad (Fig. 3). La estación E2 (impactada por minería) en los muestreos uno y tres, estuvo relacionada positivamente con la conductividad.
En cuanto a la zona impactada por agricultura, no se presentó un patrón de agrupamiento consistente entre estaciones, la composición de insectos acuáticos estuvo relacionada de forma positiva con las variables: temperatura, pH y hierro, y negativa con la conductividad. Las estaciones E6M1 y E6M3 tuvieron una relación negativa con las variables caudal, altitud y oxígeno disuelto por ser quebradas más pequeñas y encontrarse en zonas más bajas (Anexo 1, Fig. 3), en las demás estaciones esta relación no fue tan clara. La estación de referencia E4 estuvo relacionada positivamente con la temperatura y el pH (~19 °C y 8.3, respectivamente) y negativamente con las variables caudal, oxígeno disuelto y altitud (0.09 m3/s, 2.75 mg/L y 1720 m, respectivamente) (Fig. 3). Las estaciones impactadas por agricultura (E5 y E6) estuvieron influenciadas por la temperatura y el pH (Fig. 3), aunque E5 y E6 en el muestreo dos se evidenció mayor influencia por el hierro, esta relación no fue clara. En términos generales, la composición de especies en las estaciones impactadas por agricultura presentó una estructura más sencilla en comparación con la zona minera, donde pocos géneros como Chimarra y Rhagovelia son abundantes, con dominancia de las familias Simuliidae y Chironomidae características de zonas alteradas (Zúñiga & Cardona, 2009) (Anexo 2, Fig. 3).
Análisis de composición de insectos acuáticos: Al evaluar la composición de los insectos acuáticos por medio del análisis de correspondencia simple (ACS), se presentaron tres agrupamientos entre las morfoespecies y las estaciones de muestreo, el análisis mostró que el 71.7 % de la variación en la composición de morfoespecies estuvo explicada por la combinación de dos dimensiones. Las morfoespecies no se agrupan de forma equitativa entre las estaciones de muestreo y se forman tres grupos en función de la localidad. El primer grupo estuvo compuesto por las dos estaciones con influencia de actividad minera y su respectiva zona de referencia, donde los géneros más abundantes fueron Baetodes, Cricotopus y Andesiops (Fig. 4). La zona impactada por agricultura, se dividió en dos grupos, uno conformado por la estación E4 (referencia), donde los géneros Baetodes, Smicridea y Cricotopus fueron los más abundantes, también se observó que los géneros Thraulodes, Tricorythodes y Varipes (Ephemeroptera) fueron exclusivos de esta estación (Fig. 4), ya que solo se registraron en esta quebrada (E4) durante todos los muestreos. El segundo grupo estuvo constituido por las estaciones E5 y E6 con presencia de impacto agrícola, este resultado confirma nuevamente que estas estaciones con impacto agrícola eran las menos diversas (Fig. 4). Cabe destacar que la estación E4 sustenta una gran diversidad y está más asociada a las estaciones de la localidad Gallinazo (impactada por minería) (Fig. 4).
La composición de la comunidad de insectos acuáticos se ve afectada de forma significativa por el tipo de impacto (PERMANOVA, F2,309 = 21.82, p = 0.001), sustrato (PERMANOVA, F2,309 = 2.84, p = 0.001) y muestreo (PERMANOVA, F1,309 = 6.65, p = 0.001). Por medio del SIMPER se identificaron los taxa que más contribuyeron a estas diferencias para cada uno de los factores. Para el factor tipo de impacto se encontró que los géneros Baetodes, Cricotopus, Andesiops, Smicridea, Simulium y Camelobaetidius contribuyeron entre un 62~70 % (Anexo 3); las contribuciones acumulativas estuvieron dominadas por Baetodes con 13.16 ind./prom en minería y 10.52 ind./prom en el control (Cuadro 1). Se evidenció que Baetodes, Andesiops y Cricotopus son los géneros que más aportaron a las zonas control y con impacto minero, mientras en agricultura fue Simulium (Diptera: Simuliidae) típicos de zonas perturbadas.
En términos de sustrato, se encontró que los géneros Baetodes, Simulium, Cricotopus y Andesiops contribuyeron entre un 52~58 % a las diferencias encontradas en la composición entre los sustratos, donde Baetodes fue dominante en roca (15.55 ind./prom), Cricotopus en sedimento (3.69 ind./prom) y Simulium y Cricotopus en hojarasca (13.96 y 10.58 ind./prom, respectivamente). La contribución acumulativa está determinada por los mismos cuatro géneros (Anexo 3). Al evaluar el factor muestreo (época climática) las mayores contribuciones acumulativas estuvieron dadas por los géneros Cricotopus, Simulium, Baetodes, Andesiops y Smicridea con una contribución entre 56~59 % para la época de altas lluvias, las contribuciones para la época de lluvias intermedias estuvieron dadas por Baetodes, Simulium, Cricotopus y Andesiops con una contribución del ~61 % y para la época de bajas lluvias los géneros Baetodes, Simulium, Cricotopus, Nanomis, Andesiops y Rhagovelia contribuyeron con cerca del 65 %; en términos generales, la mayor contribución estuvo dada generalmente por los mismos géneros (Anexo 3).
DISCUSIÓN
Las alteraciones de origen antrópico como la minería y la agricultura alteran directa e indirectamente la diversidad de insectos al interior de los ecosistemas acuáticos (Hepp et al., 2010; Bernhardt & Palmer, 2011; Chará-Serna et al., 2015). En este estudio, la diversidad y composición de la comunidad de insectos acuáticos se ve afectada por la perturbación de tipo agrícola y minera, y el sustrato. En términos de diversidad (qD), las zonas de referencia son las que presentan los valores más altos y las quebradas impactadas por minería sustentan una diversidad de insectos acuáticos muy similar a las quebradas de referencia, lo cual se debe a las características físicas e hidrológicas de las quebradas y a la presencia de la vegetación ribereña. Las zonas impactadas por minería presentaron una mayor velocidad del cauce y valores altos de O2, con respecto a las zonas impactadas por agricultura, lo cual hace que sean más similares a las zonas de referencia. Por otro lado, las estaciones con impacto minero cuentan con una franja amplia (~20 m) de vegetación ribereña, lo cual es un factor preponderante para el mantenimiento de las comunidades acuáticas (Hepp et al., 2010; Chará-Serna et al., 2015). Estos resultados concuerdan con lo reportado por varios autores, donde se reiteran los efectos adversos de la agricultura sobre los ecosistemas acuáticos y la diversidad (Maloney & Weller, 2011; Piggott et al., 2012; Chará-Serna et al., 2015), y de la importancia de la vegetación ribereña para el mantenimiento de una mayor diversidad al interior de los ecosistemas acuáticos (Subramanian, Sivaramakrishnan, & Gadgil, 2005).
La diversidad de insectos acuáticos puede estar determinada por la disponibilidad de recursos al interior del cauce, las características fisicoquímicas e hidrológicas (Ramírez & Viña, 1998) y el tiempo de exposición al impacto (Wood & Armitage, 1997). La presencia de vegetación ribereña provee mejores condiciones al interior de las quebradas, proporcionando mayor disponibilidad de recurso (refugio y alimento) para los insectos acuáticos (Subramanian et al., 2005), ya que ofrece alimento para muchos organismos y las raíces protegen al suelo de la erosión, y mantienen la integridad del cauce (Naiman, Décamps, & McClain, 2005), lo cual explicaría que las quebradas impactadas por minería (con presencia de vegetación ribereña) sustentan una mayor diversidad y composición de insectos acuáticos, similar a las quebradas de referencia, con respecto a las de la zona agrícola. La mayor riqueza (S) y abundancia (N) vegetal se presentó en las zonas de referencia (El Establo: N = 527, S = 106; Romerales: N = 328, S = 130), y en las impactadas por minería (California: N = 292, S = 88; Toldafría: N = 292, S = 70) (Bedoya & Orozco, 2015).
De este modo, la pérdida de la vegetación ribereña representa un factor determinante para la comunidad de insectos acuáticos, donde la deforestación ribereña en las estaciones impactadas por agricultura, abre el dosel, disminuye la sombra e incrementa la sedimentación en las quebradas, y a su vez se impide la autodepuración (Vannote, Minshall, Cummins, Sedell, & Cushing, 1980; Hershey & Lamberti, 1998). Este resultado concuerda con lo encontrado por Subramanian et al. (2005), quienes demuestran que en ecosistemas acuáticos con impacto agrícola, la distribución y la abundancia de los insectos acuáticos están principalmente influenciadas por la presencia o no de la vegetación ribereña.
En las quebradas con impacto minero, características como mayor caudal, concentración de oxígeno y altitud en estas quebradas con respecto a las quebradas con impacto agrícola, pueden determinar la comunidad de insectos (Giraldo, Chará, Zúñiga, Chará-Serna, & Pedraza, 2014). La zona impactada por agricultura presentó temperaturas mucho mayores (18 ~ 20 °C) en relación con las zonas de referencia y la zona minera (13 ~ 19 °C), lo cual tiene una relación directa con la altitud de cada localidad; el aumento de la temperatura y la mayor cantidad de sedimentos presente en estas quebradas constituye una clara perturbación para la comunidad de insectos acuáticos (Piggott et al., 2012). La velocidad del cauce influye en la dispersión y la permanencia de los insectos en las zonas de estudio; este fenómeno de arrastre de los individuos por la velocidad del cauce, es conocido como deriva y se ha documentado que es un proceso que implica que los individuos presenten adaptaciones a condiciones particulares de los cauces, y es importante para su dispersión y permanencia en las quebradas (Humphries, 2002). Lo anterior explicaría que la composición de morfoespecies no cambia de forma significativa con la época climática y los valores bajos de abundancia en las épocas de altas lluvias, lo cual es consistente con otros trabajos realizados en Colombia (Rodríguez-Barrios, Ospina-Torres, Gutiérrez, & Ovalle, 2007; Longo, Zamora, Guisande, & Ramírez, 2010; Tamaris-Turizo, Rodríguez-Barrios, & Ospina, 2013), donde el efecto de la deriva por el aumento del caudal, y la presencia o ausencia de la vegetación ribereña estarían modulando la comunidad de insectos acuáticos.
Adicionalmente, el efecto del impacto sobre las comunidades puede estar determinado por el tiempo de uso del suelo y de recuperación del impacto (Wood & Armitage, 1997). En este estudio, la agricultura se ha llevado a cabo por ~90 años y la minería ~50 años (com. pers.); además, las zonas de referencia para cada localidad se han mantenido sin perturbación antrópica por el mismo periodo de tiempo (~90 y ~50 años, respectivamente). Aunque la minería para la extracción de oro tiene efectos nocivos sobre las comunidades acuáticas por el uso de mercurio y cianuro (Defensoría del Pueblo Colombia, 2010), estos efectos no fueron muy evidentes en este estudio. Lo anterior puede ser debido a que las estaciones a las que se tuvo acceso (por cuestiones de seguridad) para muestreo, estaban ubicadas a una distancia de aproximadamente 2 km de la mina y considerando que los ríos son sistemas dinámicos, probablemente las sustancias toxicas derivadas de dicha actividad no tienen flujo continuo y se depositan rápidamente en el sedimento (Ferreira da Silva et al., 2009; Marrugo-Negrete & Paternina-Uribe, 2011). Además, posiblemente la autodepuración de las quebradas en la localidad minera esté disminuyendo el efecto de los vertimientos en el cauce, lo cual hace que el tiempo de uso y el impacto por minería no estén afectando drásticamente la comunidad de insectos acuáticos. Por su parte, la agricultura, tiene efectos sobre la diversidad por el tipo de uso (los cultivos son inmediatos a la fuente de agua), la escorrentía de nutrientes (Piggott et al., 2012), el uso de pesticidas (Laabs et al., 2002; Clarke, Mac Nally, Bond, & Lake, 2008; Maloney & Weller, 2011; Chará-Serna et al., 2015) y el tiempo de uso (~90 años; Wood & Armitage, 1997), los cuales afectan de forma drástica a la comunidad de insectos acuáticos.
Los sustratos hojarasca y roca fueron abundantes en las estaciones de referencia y las impactadas por minería, mientras que en las estaciones impactadas por agricultura estos sustratos estaban casi ausentes y dominaba el sustrato sedimento, debido a la pérdida de la vegetación ribereña, estas condiciones favorecen la presencia de morfoespecies del orden Diptera (e.g. Cricotopus) típicos de zonas perturbadas (Zúñiga & Cardona, 2009). Por otro lado, en la estación de referencia de la zona agrícola (E4), se encontraron tres géneros exclusivos de Ephemeroptera (Tricorythodes, Thraulodes y Varipes), los cuales están relacionados con ecosistemas acuáticos en buen estado de conservación (Domínguez & Fernández, 2009; Zuñiga & Cardona, 2009); Thraulodes y Tricorythodes son géneros bien representados en las quebradas andinas y tienen una amplia distribución en todo el departamento de Caldas (Gutiérrez & G-Dias, 2015). En las estaciones agrícolas la composición es dominada por Simulium, Cricotopus y Chironominae sp.1, todos tolerantes a la contaminación (Zúñiga & Cardona, 2009).
La similitud en términos de composición de las zonas de referencia con las zonas mineras, revela la gran capacidad de estos ecosistemas de sustentar una gran diversidad biológica, donde se destaca la presencia y buena representatividad de morfoespecies de Ephemeroptera, Plecoptera y Trichoptera, relacionados con las buenas condiciones de los ecosistemas (e.g. mayor O2 disuelto, flujo permanente del agua) (Feminella, 1996; Smith, Wood, & Gunn, 2003). En este estudio, se encontró que la composición de morfoespecies no cambia de forma significativa con la época climática, sin embargo, las pequeñas variaciones que se presentan, implican que las lluvias (precipitación mensual) pueden favorecer la permanencia de algunas morfoespecies con respecto a otras. Sin embargo, es posible que la velocidad del cauce sea mucho más determinante para los insectos acuáticos, ya que influye en la dispersión y la permanencia de los insectos en las zonas de estudio.
Los resultados de este trabajo concuerdan con la idea de que la diversidad de insectos acuáticos expuestos a actividades de tipo antrópico presentan una reducción con respecto a zonas conservadas, este patrón de respuesta ya ha sido reportado (Riseng, Wiley, Black, & Munn, 2011; Giraldo et al., 2014; Edegbene, Arimoro, Odoh, & Ogidiaka, 2015), donde la riqueza y la abundancia generalmente presentan sus valores más altos en sitios sin evidencia de perturbación. Además, Smith y Lamp (2008) argumentan que la estructura y composición de la comunidad de insectos acuáticos está más fuertemente influenciada por el tipo de impacto, que por otros factores como la época climática o el tipo de sustrato, aunque la diversidad de insectos acuáticos siempre tuvo una relación directa con la disponibilidad y tipo de sustrato, y en este estudio, el sustrato hojarasca fue el que sustentó la mayor riqueza y abundancia, seguido del sustrato roca; la presencia del sustrato hojarasca está directamente relacionado con los detritos que ingresan a las quebradas desde la vegetación ribereña, los cuales constituyen una importante fuente de recurso para los insectos acuáticos, y a su vez, juegan un papel importante en la determinación de la diversidad (Allan, 1995).
En conclusión, se encontró que las actividades antropogénicas (i.e. minería y agricultura) conllevan a cambios en la vegetación ribereña, variables como caudal y tipos de sustratos al interior del cauce, los cuales afectan la comunidad de insectos acuáticos en las quebradas andinas evaluadas, donde la agricultura es la actividad antrópica que representa un mayor impacto para la comunidad de insectos. La perturbación de tipo agrícola y minera alteran los ecosistemas de todo el mundo y no es posible generalizar el efecto de estas actividades sobre la comunidad de insectos acuáticos, ya que los usos del suelo y gran variedad de condiciones cambian entre localidades de estudio (Cooper, 1993; Laabs et al., 2002; Allan, 2004; Jergentz, Mugni, Bonetto, & Schulz, 2004; Clarke et al., 2008; Maloney & Weller, 2011; Torres & Ramírez, 2014; Chará-Serna et al., 2015). Por lo tanto, los resultados de este trabajo ofrecen información acerca de la respuesta de la comunidad de insectos acuáticos ante la perturbación agrícola y minera en quebradas andinas de Caldas, Colombia, y se resalta la importancia de la vegetación ribereña en los ecosistemas acuáticos de los Andes colombianos, la cual permite que se presente una mayor biodiversidad. En términos generales, las alteraciones son factores importantes para la estructura de la comunidad en ecosistemas dulceacuícolas (Stanley & Fisher, 1992), aunque la diversidad de insectos acuáticos puede estar modulada por factores como la presencia de vegetación ribereña, tipo y cantidad de sustratos al interior de la quebrada (al ser fuente de recurso) y el tipo de impacto.
AGRADECIMIENTOS
Al proyecto “Evaluación del impacto minero, agrícola y ganadero, mediante respuestas ecológicas y genéticas de macroinvertebrados acuáticos” (Código 0886913) financiado por Colciencias. Al equipo de trabajo del Laboratorio de Colecciones Biológicas de la Universidad de Caldas. A Aguas de Manizales S.A. E.S.P. por permitirnos trabajar en los predios de la quebrada Romerales. A Jonathan Giraldo por la elaboración del mapa de la zona de estudio y a todas las personas que contribuyeron en la ejecución de este trabajo. A los grupos de investigación: en Biodiversidad y Recursos Naturales (Bionat), Ecosistemas Tropicales y Genética, Biodiversidad y Manejo de Ecosistemas (Gebiome).
RESUMEN
Los ecosistemas dulceacuícolas están sometidos a fuertes presiones de tipo antrópico (e.g. agricultura y minería), las cuales ocasionan efectos adversos sobre la diversidad de insectos acuáticos. Se evaluó la comunidad de insectos en quebradas impactadas por agricultura y minería, y se determinó cómo estas actividades afectan a la comunidad. Se estudiaron seis quebradas en Caldas (Colombia), dos impactadas por minería, dos por agricultura y dos quebradas usadas como zonas de referencia. Los insectos fueron recolectados usando una red Surber con tres réplicas por tipo de sustrato (sedimento fino, roca y hojarasca). En total se recolectaron 12 502 insectos acuáticos. Los géneros más representativos fueron: Baetodes, Simulium y Cricotopus (57.7 %). Las quebradas impactadas por agricultura tienen baja diversidad de insectos acuáticos, comparado con las impactadas por minería (F2,309 = 21.82, p = 0.001). La zona agrícola presenta una estructura dominada por Simulium y Cricotopus (Diptera, morfoespecies tolerantes a la contaminación). Baetodes dominó en el sustrato roca, Cricotopus en el sedimento y Simulium y Cricotopus en la hojarasca (F2,309 = 2.84, p = 0.001). Por lo tanto, ambos factores (tipo de impacto y sustrato) son importantes para determinar la diversidad de insectos acuáticos. Nuestros resultados sugieren que la actividad agrícola tiene un mayor impacto sobre la diversidad de insectos acuáticos, los cuales pueden estar asociados con la pérdida de la vegetación ribereña.
Palabras clave: ecosistemas acuáticos, Andes colombianos, alteración antrópica, insectos bentónicos, ecología, perturbación antrópica.
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