Los holotúridos constituyen una de las cinco clases del filum de los equinodermos, se caracterizan por cumplir un papel importante en la mezcla de los sedimentos y el reciclaje de la materia orgánica en los ecosistemas marinos; estos invertebrados consumen el material orgánico presente en los sedimentos, además lo trituran y transforman en partículas más finas que son devueltas a las capas superiores de los fondos marinos, permitiendo la penetración del oxígeno, lo que los hace importantes en la determinación de la estructura del hábitat para otras especies (Uthicke, 2001).
En Colombia existe un vacío de información sobre la biología y pesquería de holotúridos, por lo tanto, hay un gran potencial para la investigación en diversas áreas relacionadas con estos invertebrados (Forero, Hernández, & Martinez, 2013). Esto hace evidente la necesidad de elaborar mayores estudios al respecto, con el fin de tener una mejor apreciación de la ecología de este grupo (Quirós-Rodríguez, 2015). En general, los trabajos en holotúridos se han centrado en la realización de inventarios y notas taxonómicas, obviando aspectos poblacionales y reproductivos que son de suma importancia (Ortiz, 2006).
Holothuria (Halodeima) grisea Selenka, 1867, es un pepino de mar del orden Aspidochirotida, caracterizado por presentar un cuerpo subcilíndrico que puede alcanzar 25 cm de largo aproximadamente (Hendler, Miller, Pawson, & Kierp, 1995). Esta especie habita en praderas de pastos marinos, pero se le puede encontrar en arrecifes y fondos blandos a menos de cinco metros de profundidad (Pawson, Pawson, & King, 2010). Aunque en Colombia no se habían realizados estudios con H. grisea, en las costas brasileñas, ha recibido cierto interés por sus altas abundancias destacándose los trabajos de Mendes, Marenzi, & Domenico (2006); Martins & Ventura (2013); De lima Bueno, Garcia, Di Domenico & Borges (2015) y Leite-Castro et al. (2016) quienes han estudiado aspectos poblacionales como la densidad, distribución espacial y la periodicidad reproductiva.
H. grisea fue reportada por primera vez para el Caribe Colombiano por Álvarez & Ramon (1981), y pese a que no constituye en la actualidad un recurso comercial, se han registrado pescas ilegales en Santa Marta. En 2009, fueron confiscados 200 individuos (Benavides-Serrato, 2006). En el golfo de Morrosquillo los pescadores han manifestado que en la década de los 90 se presentó una extracción excesiva e insostenible de estos organismos para fines comerciales por parte de empresas orientales, hasta el punto de reducir drásticamente sus poblaciones (E. A. Díaz, comunicación personal, 12 de abril, 2014).
Actualmente, las poblaciones naturales de H. grisea, se encuentran sometidas a variaciones intensas en los intercambios fluviales y marinos que se han presentado en el golfo de Morrosquillo, principalmente en el sector sur, como consecuencia de la puesta en funcionamiento de la represa de URRA, aguas arriba del río Sinú (Calle & Monroy, 2001). De igual forma, el cambio en la desembocadura de este afluente en la década de los 40, ha provocado una salinización de la bahía de Cispatá, lo que ha incidido drásticamente en la biota del lugar (Sánchez-Páez, Ulloa-Delgado, Tavera-Escobar, & Gil-Torres, 2005), lo que puede tener cierta influencia acentuada en la estructura poblacional de esta especie, puesto que al ser un holotúrido, puede presentar características intrínsecas como movilidad limitada, madurez tardía, reproducción denso-dependiente, preferencias de hábitat e índices bajos de reclutamiento, lo cual los hacen organismos extremadamente sensibles a las modificaciones ambientales (Uthicke & Conand, 2005). Debido a la importancia ecológica y el potencial económico que presentan estos organismos, se estimó la densidad poblacional y estructura de talla del pepino de mar H. grisea en aguas someras al sur del golfo de Morrosquillo, Caribe Colombiano. Esta información constituye un marco de referencia para proponer medidas de conservación de esta especie y así mitigar los efectos negativos que puedan producirse por una posible explotación a futuro en el área de estudio.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: Este trabajo se realizó en el sector sur del golfo de Morrosquillo, Caribe Colombiano, para ello, se realizaron visitas mensuales en tres sectores desde abril hasta noviembre de 2015 (Cuadro 1), con el fin de estudiar la posible variación de la densidad de H. grisea, teniendo en cuenta el régimen climático. En general, el área de estudio, se caracteriza por ser una región tropical de clima cálido muy húmedo, influenciada por los vientos alisios del noreste y las oscilaciones de la zona de Convergencia intertropical (ZCIT), que regulan las dos principales épocas climáticas que se presentan en el año: el periodo seco que comprende desde mediados de diciembre a abril y el periodo de lluvias, el cual incluye los meses de agosto a noviembre, presentándose las mayores precipitaciones hacia el mes de octubre, los periodos de mayo a julio se consideran como transiciones (Ávila, 2009).
El área de estudio, se caracteriza por tener incidencia directa de la bahía de Cispatá, antigua desembocadura del río Sinú, la geomorfología del litoral indica que es una zona deltaica que ha recibido todos sus sedimentos del río Sinú (Castaño, 2002). Se caracteriza por poseer un sustrato conformado, en su mayoría, por sedimentos finos y muy finos, y algunos depósitos coralinos. Por lo general presenta un microrelieve plano, el cual no supera los diez metros de profundidad (Rojas & Sierra-Correa, 2010). La temperatura del agua superficial oscila entre 26.5 y 33 °C y tiende aumentar en dirección a la costa, y la salinidad entre 26.5 y 35 ups, la cual aumenta en dirección contraria a la temperatura (Molina et al., 1994; Gulf, 2004).
Densidad poblacional: Para estimar la densidad poblacional de H. grisea en los tres sectores durante abril-noviembre 2015, se consideró la técnica de transectos de barrido circular de 100 m2 propuesta por Richmond & Martínez (1993), para ello, se utilizó una cuerda de 5.64 m de longitud (el radio de un círculo de 100 m2), la cual se mantuvo fija en un extremo mediante un peso que funcionará como eje de rotación. Uno de los investigadores sujetaba la cuerda en el extremo opuesto al peso, mientras los demás, a partir de buceo SCUBA, recorrían a lo largo de la cuerda buscando y contando todos los individuos que se encuentran dentro del transecto. En cada una de los sitios de muestreo se realizaron tres réplicas aleatoriamente, cubriendo así un área total de 300 m2. La densidad poblacional fue estimada en los sectores de muestreo durante los meses estudiados, empleando la fórmula: D = Ni/Ai. Donde, Ni es el número total de individuos por punto y Ai es el área total (m2) de cada punto muestreado.
Estructura de talla: Se contabilizaron un total de 2 766 individuos de H. grisea, cada uno de ellos fue medido in situ con una cinta métrica flexible, con el fin de determinar el largo total de los individuos (distancia de la boca al ano), tratando en lo posible de evitar la sobre manipulación de los especímenes, debido a que la mayoría de especies se contraen cuando son estresados, así que, el tamaño corporal puede variar grandemente en relación a animales que no han sido manipulados (Purcell, Lovatelli, Vasconcellos, & Ye, 2010). Para mayor facilidad las tallas de H. grisea se dividieron en tres intervalos teniendo en cuenta la mínima y máxima longitud de los individuos encontrados: pequeños o juveniles (2.5 a 11.6 cm), intermedias (11.7 a 20.8 cm) y grandes (20.9 a 30 cm), además se elaboraron histogramas de frecuencias de las tallas mensuales de los organismos encontrados en el área de interés.
Se aplicaron las pruebas de Shapiro-Wilks y Bartlett para determinar si los datos cumplian con los supuestos de normalidad y homocedasticidad (Zar, 1999). Debido a que las variables densidad y talla no presentaron una distribución normal, se realizó una prueba de comparaciones múltiples de Kruskal-Wallis, para determinar si existían diferencias estadísticamente significativas a nivel mensual y por sectores de muestreo para ambas variables. Se aplicó una prueba de comparaciones múltiples de medias de Duncan. Los valores se reportaron como la media ± error estándar (±SE). Esta información se obtuvo mediante el paquete estadístico STATGRAPHIC Centurión XVI y el programa XLSTAT 7.5 (Addinsoft, 2007).
RESULTADOS
Densidad poblacional: La densidad media de H. grisea al sur del golfo de Morrosquillo durante el estudio, fue de 
= 0.4 ± SE = 0.04 ind m-2, presentandose los mayores valores en el sector La Ahumadera (1.09 ± 0.11 ind m-2), seguida de Punta Bonita (0.07 ± 0.01 ind m-2), y por último el sector Banco de Arena (0.02 ± 0.004 ind m-2) (Fig. 1).
La prueba de Kruskal-Wallis registró diferencias estadisticamente significativas en la densidad de H. grisea a nivel espacial (P < 0.05). Al aplicar sobre estos resultados la prueba a posteriori de Duncan, se formaron dos grupos: Los sectores Banco de Arena y Punta Bonita constituyen el grupo A con las medias más bajas, en contraste, el sector La Ahumadera forma el grupo B con la media más alta (Cuadro 2).
La densidad media de H. grisea a nivel temporal no registró diferencias marcadas al sur del golfo de Morrosquillo (P > 0.05). Sin embargo, La Ahumadera presentó las densidades más altas durante el estudio, alcanzando sus máximos valores en los meses de septiembre (mes lluvioso) con 1.51 ind m2. Por el contrario, durante los meses de abril y mayo, correspondientes al inicio de lluvias esporádicas, se obtuvieron los mínimos valores de densidad (0.01 ind m-2), ambos registrados para el sector Banco de Arena, es importante destacar que para este sector, durante los meses de junio, julio, septiembre, octubre y noviembre no se registraron individuos; esto mismo sucedió en el sector Punta Bonita durante los meses de junio y julio (Fig. 2).
Estructura de talla: H. grisea presentó una distribución de tallas unimodal en el área de estudio, registrándose una talla promedio de 13.5 ± 0.91 cm, con una mínima reportada de 2.5 cm y una máxima de 30 cm. La mayor frecuencia de organismos con tallas grandes se presentó en mayo y octubre, correspondiente a meses de transición y lluvias respectivamente. En el caso de individuos con tallas pequeñas, estos fueron más frecuentes durante los meses de abril y septiembre. A lo largo de todo el estudio los organismos con tallas intermedias fueron los más abundantes, con un 77.4 % del total de los individuos registrados (Fig. 3).
El sector La Ahumadera registró mayor predominio de individuos en los tres intervalos de tallas en comparación con los otros sectores estudiados, también fue el sector que obtuvo la talla media más alta (15.1 ± 1.23 cm). Por otra parte, la mayoría de los organismos en Punta Bonita presentaron tallas próximas a la media (13.7 ± 1.14 cm), mientras que en el sector Banco de Arena se encontraron los individuos con tallas más bajas (11.7 ± 0.92 cm); es necesario resaltar que, debido a la poca cantidad de individuos encontrados, no se pudo construir histogramas de frecuencias de tallas para Banco de Arena. Sin embargo, las tallas de los organismos oscilaron entre 10 y 14.9 cm, prevaleciendo individuos pequeños (Fig. 4).
La talla media más alta fue registrada en el mes de octubre en el sector La Ahumadera, hecho que fue casi constante durante todo el periodo de estudio. Por otro lado, la talla media más baja fue reportada en el mes de mayo en el sector Banco de Arena. Los meses sin tallas medias corresponden a aquellos en los cuales, no se encontraron individuos en este estudio (Fig. 5).
De acuerdo a la prueba de Kruskal-Wallis, se presentaron diferencias estadísticamente significativas en la distribución de tallas de H. grisea en los sectores estudiados (P < 0.05). La prueba a posteriori de Duncan demostró la formación de dos grupos; el sector Banco de Arena constituye el grupo A con la media más baja, y los sectores La Ahumadera y Punta Bonita forman el grupo B con las medias más altas (Cuadro 3).
DISCUSIÓN
Los estuarios, deltas y lagunas costeras sirven como refugio y salacuna de muchos organismos (Sobrino et al., 2005). Tal es el caso de la zona sur del golfo de Morrosquillo, cuya dinámica está estrechamente influenciada por el antiguo delta del río Sinú (Patiño & Flórez, 1993). Factores como la gran variedad de ecosistemas (pastos marinos, parches arrecifales y bosques de manglar), fondos blandos con vegetaciones mixtas (Quirós-Rodríguez, 2015) y su estado de conservación, pueden explicar la presencia de H. grisea en el área de estudio.
El pepino de mar H. grisea en esta investigación presentó densidades similares a las reportadas por Ventura, Verissimo, Nobre & Zama (2007), en Ilha Grande, y por De Lima Bueno (2010) en Isla Guaratuba, Brasil, quienes registraron para esta especie, densidades medias de 0.3 y 0.15 ind m-2, respectivamente; estas similitudes pueden atribuirse a que el área muestreada, las características del sustrato y la ubicación de los sitios de muestreo (intermareal) fueron similares a los de este estudio. Por el contrario, las densidades obtenidas en este trabajo fueron menores a las registradas por Méndes, Marenzi & Domenico (2006) en Santa Catarina-Brasil, con densidades entre 1.60 - 8.04 ind m-2, hecho que se puede atribuir a que el área muestreada en dicho trabajo comprendía también la zona submareal, sumado a esto, el sustrato presentaba un índice de rugosidad alto, lo cual influye positivamente en la abundancia de holotúridos.
Teniendo en cuenta el potencial pesquero que representa H. grisea, los valores de densidad obtenidos en este estudio, son superiores a los registrados para otras especies de interés comercial a nivel mundial (Cuadro 4), lo cual puede representar una alternativa viable para el desarrollo de la maricultura a escala futura en el área de interés.
A lo largo del estudio, se determinaron valores de densidad significativamente similares entre Punta Bonita y Banco de Arena, pero en el sector La Ahumadera, se obtuvieron mayores densidades, tendencia que se presentó durante todo el estudio, hecho que se le puede atribuir a la presencia de parches consolidados de Thalassia testudinum, lo cual concuerda con los resultados obtenidos por Conde, Sembrano & Diaz (1995) y Tagliafico, Rangel & Rago (2011), quienes encontraron que las especies I. badionotus y H. mexicana, presentaron mayores densidades en zonas donde el sustrato predominante está compuesto por este tipo de pastos marinos en dos localidades de Venezuela. Varios autores han demostrado que la presencia de una alta cobertura de pastos marinos y macroalgas, puede repercutir positivamente en la abundancia de individuos y en la riqueza específica (Alcolado et al., 1998; Valle-García et al., 2008), al generar espacio y alimento, servir de sustrato de fijación y refugio a otros organismos, y estabilizar los sedimentos (Fitzhardinge, 1983). Asimismo, la ubicación geográfica de La Ahumadera puede ser un factor que favorece la abundancia deorganismos en dicho sector; al ser una zona protegida, en contraste con Punta Bonita y Banco de Arena, se puede permitir el establecimiento de larvas que son transportadas por las corrientes oceanográficas debido a que presentan elevada capacidad de dispersión a través de su rango geográfico (Féral, 2002).
Los resultados obtenidos de la densidad de H. grisea en el sector La Ahumadera, también puede tener una explicación biológica compleja que obedece a la existencia de cadenas tróficas en ambientes estuarinos, ya que este sector al tener aporte directo de nutrientes procedentes de la antigua desembocadura del río Sinú, puede propiciar los florecimientos de microalgas, presumiblemente de diatomeas que alimentan a grandes de peces, esta a su vez, alimenta una gran variedad de consumidores terciarios, entre ellos, aves costeras que abundan en estas zonas. Todas las excretas que se producen en estos niveles tróficos, sedimentan en forma de materia orgánica que puede ser aprovechada por extensas poblaciones de holoturidos (Solís-Marín et al., 2011).
Los pocos individuos encontrados de H. grisea en los sectores Punta Bonita y Banco de Arena, pueden atribuirse a la poca incidencia del antiguo delta del río Sinú en estos sitios, lo cual, puede verse reflejado en un bajo aporte de material orgánico por parte del ecosistema estuarino; los sedimentos que contengan poca materia orgánica estimularían a que los individuos recorran distancias mayores para ocupar sedimentos con contenidos orgánicos más altos (Navarro, García-Sanz, & Tuya, 2013). Con base en esto, el material arenoso y la poca vegetación que constituye el sustrato, pueden ser factores influyentes en la densidad de individuos en ambos sectores. Tagliafico, Rangel & Rango (2011) reporta bajas densidades en algunas especies de pepinos de mar en sitios con grandes extensiones de arenales.
La mayor densidad de H. grisea registrada en La Ahumadera para el mes de septiembre coincide con la temporada de aguas altas, esto puede favorecer la disponibilidad de nutrientes, debido a la erosión y resuspensión a causa de las mareas, incrementando así, la productividad primaria (Yáñez-Arancibia, Twilley, & Lara-Dominguez, 1998) y por ende la oferta alimentaria de los pepinos, ya que su dieta, se constituye principalmente de microorganismos, sedimento superficial y detrito (Ruiz, Ibañez, & Cáceres, 2007). Según Wiedemeyer (1992), la actividad de los holotúridos está fuertemente influida por la abundancia o escases de recursos alimenticios. De acuerdo a Zhou & Shirley (1996), la distribución espacial de las holotúridos, no es constante durante el año, como se demuestra en la presente investigación, pudiendo existir discrepancias en las abundancias entre meses o incluso días, las cuales pueden estar asociadas a estrategias reproductivas, cambios en la disponibilidad de alimento y condiciones ambientales, entre otros (Conand, 1993).
La talla máxima registrada para H. grisea (30 cm) en el área de estudio fue superior a la indicada por Hendler, Miller, Pawson & Kierp (1995), quienes registraron una longitud máxima de 25 cm para esta especie en la Florida, Estados Unidos. La talla promedio de la especie fue de 13.5 ± 2.6 cm, ubicándola como una especie pequeña comparada con otras de la familia Holothuriidae y Stichopodidae de interés comercial en varias regiones del mundo (Cuadro 4). En general, las poblaciones de holotúridos están compuestas de individuos de tallas similares (Sloan & Von-Bodungen, 1980; Laboy-Nieves & Conde, 2006) como se logró evidenciar en este trabajo, al presentarse predominio de organismos de tallas intermedias durante el estudio. Según Shiell (2007), los individuos jóvenes, son raros de encontrar, o aparecen en poca cantidad, además de presentar reclutamiento bajo y esporádico (Uthicke, Welch, & Benzie, 2003; Shiell, 2007). Sumado a esto, algunas especies de holotúridos presentan carácter críptico en los primeros estadios de vida, localizándose debajo de rocas y en cavidades poco accesibles (Navarro, García-Sanz, & Tuya, 2013).
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a la Universidad de Córdoba por el respaldo logístico y financiero; a ASOCAIMAN por todo el apoyo y contribución para la realización de este trabajo y especialmente a Clara Sierra por su interés y aportación al desarrollo del proyecto; a los biólogos José Sáenz Agudelo y Carmen Mercado por su colaboración en el trabajo de campo, y a los 3 revisores anónimos por los comentarios que contribuyeron a mejorar este trabajo.
RESUMEN
Holothuria grisea, a pesar de no ser considerado un recurso comercial, ha sido objeto de extracciones ilegales en Colombia, hecho que se vuelve más grave debido al vació de información biológica de estos organismos. Por esta razón, se estimó la densidad poblacional y estructura de talla de H. grisea en tres sectores del sur del golfo de Morrosquillo de abril a noviembre 2015. Para ello, se ubicaron mensualmente tres transectos circulares en cada sector de muestreo abarcando un área de 300 m2, donde se contabilizaron y midieron in situ los individuos encontrados. La densidad media de H. grisea en el área estudiada fue 0.4 ind m-2, presentándose los mayores valores en el sector La Ahumadera (1.09 ± 0.11 ind m-2) y los menores valores en el Banco de Arena (0.02 ± 0.004 ind m-2). El análisis de varianza señalo una diferencia significativa en los valores de densidad y talla de H. grisea en los sectores estudiados. La especie presentó una distribución de tallas unimodal, registrándose una talla promedio de 13.5 ± 0.91 cm con una talla mínima de 2.5 y una máxima de 30 cm, en general las tallas intermedias presentaron una mayor representatividad a lo largo de este estudio (77.2 %). Los aspectos biológicos presentados en este documento son de gran importancia para la conservación de esta especie y corresponde a un avance en el conocimiento de la clase Holothuroidea en el Caribe Colombiano.
Palabras clave: Aspidochirotida; Bahía de Cispatá; equinodermos; invertebrado marino; Thalassia testudinum.
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