28-ASTUDILLO-Termorregulación_de_la_lagartija_Liolaemus

La regulación de la temperatura corporal en los lagartos cumple un rol clave para la supervivencia de las especies. Su condición fisiológica, en referencia a su dependencia de la temperatura ambiente, los convierte en un excelente modelo de estudio. Los lagartos combinan una serie de respuestas conductuales, bioquímicas y fisiológicas (Marquet, Ortíz, Bozinovic, & Jaksic, 1989) que aseguran que su temperatura corporal esté dentro de los límites máximos y mínimos de su nicho térmico (Moyes & Schulte, 2007). Asimismo, los lagartos obtienen el calor a través de la radiación directa del sol (heliotermia) o por contacto con el sustrato (tigmotermia) (Martori, Aun, & Orlandini, 2002; Pianka & Vitt, 2003). Además, algunos factores intrínsecos como el sexo, tamaño y masa corporal afectarían el intercambio calórico, y pueden ayudar a una mayor eficiencia en la termorregulación (Stevenson, 1985; Christian, 1998; Du, Yan, & Ji, 2000). Las estrategias de termorregulación, dependen de la forma en la cual obtienen el calor, siendo termoconformista cuando su temperatura corporal es similar a las que le provee el ambiente sin modificarla. A su vez, otro tipo de estrategia es la termorregulación activa, donde el individuo mantiene su temperatura corporal a una temperatura diferente a las de su ambiente, a través de una variedad de mecanismos conductuales y fisiológicos (Huey & Slatkin, 1976; Zug, Vitt, & Caldwell, 2001). Para determinar las estrategias termorregulatorias, Hertz, Huey y Stevenson (1993) plantean la necesidad de conocer no sólo la temperatura corporal de campo sino también la temperatura (o el rango intercuartil de temperaturas) que seleccionan en ausencia de factores bióticos y abióticos; que es denominada temperatura seleccionada (Tsel) (Hertz et al., 1993). A su vez, estos autores destacan la importancia de conocer las temperaturas operativas; que representan la distribución nula de las temperaturas corporales potenciales que un animal no termorregulador podría experimentar en el ambiente de estudio (Hertz et al., 1993). Este método ha facilitado la caracterización cualitativa y cuantitativa de la termorregulación en diversas especies de lagartijas, en estudios de selección de hábitat (Bauwens, Hertz, & Castilla, 1996; Christian & Weavers, 1996; Grbac & Bauwens, 2001; Sartorius, do Amaral, Durtsche, Deen, & Lutterschmidt, 2002), partición de recursos (Hertz, 1992) y en los que han abordado el efecto de la estacionalidad en los mecanismos conductuales de termorregulación (Bauwens et al., 1996; Díaz & Cabezas-Díaz, ٢٠٠٤; Stellatelli et al., ٢٠١٨).

El género Liolaemus está representado por más de 257 especies que se distribuyen a lo largo de una amplia diversidad de ambientes en América del Sur (Abdala & Quinteros, 2014). Este género de lagartos es ecológicamente versátil, las especies muestran diferencias intra e interespecífica en las temperaturas corporales de campo, en el comportamiento de termorregulación y en los patrones de actividad diaria asociada a las condiciones climáticas (Fuentes & Jaksic, 1979; Jaksic & Schwenk, 1983; Marquet et al., 1989; Carothers, Marquet, & Jaksic, 1998; Labra, 1998; Martori et al., 2002; Medina et al., 2012; Moreno Azócar et al., 2013; Cruz et al., 2014). En los últimos años ha sido un grupo muy estudiado, en el cual se ha reportado información sobre su ecología, fisiología y otros aspectos de la biología (Abdala & Quinteros, 2014). En base a estos estudios se ha sugerido que las temperaturas corporales de campo dependen en gran medida de las temperaturas ambientales (Labra, Vidal, Solis, & Penna, 2008) y que Liolaemus tendría una fisiología térmica flexible, como es el caso de las poblaciones de L. bellii estudiadas por Labra (1998). Particularmente, este estudio es el primero en abordar en una especie de Liolaemus de la ecorregión del Chaco, la relación de la termorregulación con la actividad reproductiva y el sexo. Esta región es un área subtropical que presenta diferencias estacionales bien marcadas (Sarmiento, 1972; Díaz, 2007) y los valores promedios de temperaturas ambientales son variables (Karlin, 2012). Liolaemus chacoensis es la especie más representativa del bosque chaqueño, se distribuye desde latitudes tropicales (21° S) (Gonzales, Muñoz, & Cortez, 2006; Aguilar-Kirigin & Ocampo, 2011) hasta los 33° de latitud sur (Fitch, 1970). Su distribución abarca las áreas chaqueñas de Paraguay, Argentina (Cei, 1993; Lavilla, Cruz, & Scrocchi, 1995; Uetz, 2006) y Bolivia (Gonzales et al., 2006; Aguilar-Kirigin & Ocampo, 2011). En Argentina, se distribuye en sectores del Chaco Árido de Llanura y Chaco Serrano. Es un lagarto pequeño, no supera los 55 mm de longitud hocico-cloaca y las hembras son de mayor tamaño (47.2 mm LHC) que los machos (42.3 mm LCH) (Cabrera, Scrocchi & Cruz, 2013; Astudillo, 2018). En lagartos de ambientes templados, los ciclos reproductivos responden a un patrón estacional (Cruz-Elizalde & Ramírez-Bautista, 2016; Stellatelli et al., 2018). La duración de cada evento del ciclo reproductivo, tales como gametogénesis, ovulación, cópula, fertilización, oviposición y nacimientos, está regulado por la temperatura ambiental (Ortiz, 1981; Olivares, Tapia, Estica, Henriquez, & Bustos Obregon, 1987, Pough et al., 1998). En particular, para una población de L. chacoensis de zonas templadas y de baja altitud, Cruz y Ramírez Pinilla (1996) mencionan que es una especie ovípara con un ciclo reproductivo afectado por la temperatura ambiental, describiendo así un patrón de actividad reproductiva estacional, de primavera-verano. En este contexto, se plantearon tres interrogantes: primero, ¿los diferentes períodos del ciclo reproductivo afectan la termorregulación de L. chacoensis?, segundo, ¿existen diferencias sexuales en la termorregulación de L. chacoensis? y tercero, ¿la longitud hocico-cloaca (LHC) influye en la termorregulación? En este trabajo, los objetivos propuestos fueron: (1) determinar la relación entre la temperatura del aire (Ta) y la temperatura del sustrato (Ts) con la temperatura corporal de campo (Tc) de L. chacoensis, probando el efecto de la LHC, del período (reproductivo, reclutamiento y pos-reproductivo) y sexo; (2) contrastar la Tc, Ta y Ts según el período y el sexo; (3) contrastar la Tsel según el período, sexo y LHC; (4) conocer la variabilidad de las temperaturas operativas en tres períodos del ciclo reproductivo y en cinco micrositios, en un sector del extremo sur del Chaco occidental y (5) cuantificar y comparar los índices descriptivos de termorregulación (precisión en la termorregulación, calidad térmica del hábitat y eficiencia en la termorregulación) de acuerdo al período y sexo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio: El estudio se llevó a cabo en las últimas estribaciones del Chaco Árido, hacia el oeste de Argentina, en la localidad de Chucuma, ubicada en la provincia de San Juan (30°58´00’’ S & 67°17´00’’ W, 744 msnm), que corresponde a la distribución más occidental del Chaco Árido y pertenece a la provincia fitogeográfica del Chaco. La vegetación dominante conforma un bosque abierto xerófilo constituido por Schinopsis haenkeana, Aspidosperma quebracho-blanco, diversos algarrobos (Prosopis spp.) y Celtis ehrenbergiana. Entre los arbustos más representativos se encuentra Larrea divaricata, Mimozyganthus carinatus, Bulnesia foliosa, Prosopis torquata y numerosas gramíneas como Gounia paraguariensis, Chloris virgata, Aristida mendocina y Pappophorum caespitosum (Márquez, Ripoll, Dalmaso, Ariza, & Jordan, 2014). La temperatura media anual es de 19.5 °C con una mínima y máxima promedio entre 11 y 26 °C, respectivamente. El período de máxima concentración de lluvias es de noviembre a marzo, con un promedio anual de 300 mm (Morello, Sancholuz, Blanco, & Protomastro, 1985).

Trabajo de campo: Los muestreos se realizaron teniendo en cuenta tres periodos definidos por la actividad reproductiva. El período reproductivo (noviembre ٢٠١٤) comprende cortejo, copula y fecundación; el período de reclutamiento (febrero 2015) en el cual sólo se observaron nacimientos y el período pos-reproductivo (marzo 2015) destinado a la reserva de cuerpos grasos, sin actividad reproductiva. Cada período de muestreo tuvo la duración de un día. El horario de muestreo fue de 9:00 a 19:00 h, cubriendo el periodo de actividad diaria de la especie. Para el agrupamiento de los tres períodos se tuvo en cuenta la biología reproductiva de L. chacoensis, ya que se conoce que tanto en machos como hembras los eventos reproductivos son marcadamente diferentes en cada período (Galdeano, com. pers). La técnica de captura fue mediante lazo o por captura manual. Se capturó un total de 44 individuos adultos (reproductivo: 17 individuos; reclutamiento: 10 individuos y en el período pos-reproductivo: 17 individuos). Inmediatamente después de la captura, se registró la temperatura corporal de campo de cada lagarto insertando una sonda 0.5 cm en la cloaca, utilizando un termómetro de lectura rápida (TES TP-K01, 1.6 mm, Taipei, Taiwán). Los individuos fueron manipulados por la cabeza para evitar la transferencia de calor. Registramos la LHC de cada lagarto utilizando un calibre Vernier (Lee Tools ± 0.02 mm) y la masa corporal (MC) con una balanza digital portátil (Pesola PPS 200, ± 0.1 g). Se consideraron hembras adultas aquellas que presentaron una LHC mayor a 45 mm (Pelegrin & Bucher, 2015) y machos adultos aquellos individuos que superaron los 37 mm (Cruz & Ramírez Pinilla, 1996). El sexo se diferenció de acuerdo a los caracteres dimórficos sexuales externos (Cabrera et al., 2013). Se capturaron 21 hembras, de las cuales siete fueron identificadas como grávidas y 14 como no grávidas. El estado de gravidez de las hembras se detectó por palpación abdominal. La diferencia entre hembras grávidas y no grávidas se discriminó para el ensayo de temperatura seleccionada, ya que esta condición podría ser un factor modulador de Tsel (Labra et al., 2008). Las capturas fueron autorizadas por la Secretaría de Ambiente, Dirección de Conservación y Áreas Protegidas de la provincia de San Juan (exp. no. 004047-2012, H.J.V).

Inmediatamente después de la captura se registraron las temperaturas microambientales en cada sitio. La temperatura del sustrato (Ts) se registró por contacto de la sonda del termómetro con el sustrato y la temperatura del aire (Ta) se obtuvo a 1 cm de altura del sustrato. Tanto Ts como Ta se registraron utilizando un termómetro de lectura rápida (TES TP-K02). Por otro lado, para registrar las temperaturas operativas (To) se utilizaron modelos biofísicos (66 x 15 mm) cilíndricos, huecos de cloruro de polivinilo (PVC) y de coloración gris opaca, simulando el tamaño corporal (sin cola) de un individuo adulto. Ambos extremos de los modelos fueron cubiertos con silicona líquida, dejando en uno de ellos un pequeño orificio en el centro que permite insertar en su interior una termocupla. Los modelos biofísicos de To fueron previamente calibrados en el laboratorio, utilizando comparaciones simultáneas de temperaturas corporales de los lagartos y los modelos de PVC. El calentamiento (± 40 °C) y enfriamiento (± 10 °C) se realizó por medio de una fuente artificial de calor y frío. La calibración se realizó por dos horas consecutivas (una hora para el calentamiento y una para el enfriamiento) y se utilizaron sondas tipo P-K01 para registrar cada un minuto simultáneamente las temperaturas de los modelos y las temperaturas corporales de los lagartos. El modelo de PVC de 66 x 15 mm mostró un mejor ajuste (Correlación de Spearman, Tc (Modelo), r > 0.9, P < 0.001). Se utilizaron cinco modelos, cada uno fue conectado a un registrador de datos (HOBO © ProV2) previamente programado para que registre las temperaturas de los micrositios, cada cinco min, durante diez horas (de 9:00 a 19:00 h). El período de tiempo de registro de las To fue elegido teniendo en cuenta el rango de actividad de los lagartos (Martínez, com. pers). Para cada micrositio (bajo árbol, bajo arbusto, bajo roca, sobre roca y suelo desnudo) se colocó un modelo de PVC. Para la selección de los micrositios se consideraron los más utilizados por L. chacoensis (obs. pers.).

Trabajo de laboratorio: Los individuos capturados fueron trasladados al laboratorio de biología de la FCEFyN-UNSJ, para estimar la Tsel. Este ensayo se realizó siguiendo el protocolo estandarizado de Hertz et al. (1993). Se utilizó un terrario de madera con ocho sub-divisiones con el fin de colocar cada individuo en un carril independiente. Se logró un gradiente lineal de temperatura (17-65 °C) en concordancia con los estudios de Ibargüengoytía, Renner, Boretto, Piantoni y Cussac (2007), Kubisch, Fernández e Ibargüengoytía (2011, 2016). El extremo caliente se generó a partir de una línea de ocho lámparas de 70 watts. El extremo frío se logró enfriando el laboratorio a 17 °C, utilizando un aire acondicionado; este extremo coincidió con la temperatura ambiente del laboratorio alcanzando un rango de temperatura aproximado de 16-18 °C. La Tsel se obtuvo al adherir a cada individuo una termocupla ultrafina conectada a un dispositivo TC-08 USB (OMEGA® Precision Fine Wire Thermocouples, diámetro 0.5 mm). La termocupla se colocó en el lado ventral de los ejemplares, adhiriéndola mediante una cinta adhesiva hipo-alergénica. Cada individuo estuvo durante tres horas en este ensayo sin interferir ni manipular a los mismos durante el registro. Con los valores de Tsel de cada individuo se obtuvo un valor promedio. Se calculó el rango intercuartil de Tsel con los cuartiles del 25 y 75 % (Tsel-inferior y Tsel-superior), que representa los límites naturales en los que funciona el termostato hipotalámico (Hertz et al.,1993). Ninguno de los individuos murió durante el estudio y una vez culminados los ensayos fueron regresados al sitio de estudio.

Eficiencia en la termorregulación: Las tres variables térmicas registradas para la población (Tc, Tsel y To), fueron utilizadas para calcular la eficiencia en la termorregulación (E) por medio del protocolo propuesto por Hertz et al. (1993).

Se cuantificó la media de la precisión en la termorregulación (db), que es igual a la diferencia de la Tc con respecto al rango intercuartil de Tsel de cada individuo. Luego se calculó el índice de calidad térmica del ambiente desde la perspectiva de un organismo no termorregulador (de), como la diferencia de la To con respecto al rango intercuartil de Tsel de cada individuo. Se consideraron sólo valores absolutos. Si la Tc o To están por debajo del cuartil inferior, entonces db = rango intercuartil de Tsel inferior- Tc y de = rango intercuartil de Tsel inferior - To, respectivamente. Si la Tc o To están por encima del cuartil superior, entonces db = rango intercuartil de Tsel superior- Tc y de = rango intercuartil de Tsel superior - To, respectivamente. Cuando la Tc o To estuvo dentro del rango intercuartil de Tsel se consideró db y de igual a cero. Un valor alto de db y de indican precisión y calidad térmica baja. Siendo que un valor igual o cercano a cero brindaría una idea que los organismos son altamente precisos y el sitio donde se encuentran representa un hábitat térmicamente óptimo (Lara-Reséndiz, Díaz de la Vega-Pérez, Jiménez-Arcos, Gadsden, & Méndez-De La Cruz, 2014). Por último, la eficiencia en la termorregulación (E) fue calculada como: E = 1-(media db/media de), siguiendo a Hertz et al. (1993). Cuando el valor de E = 1 indica termorregulación activa, un valor de E = 0.5 indica un comportamiento termoconforme moderado y valores de E = 0 indican un comportamiento de termoconforme absoluto. Los valores negativos de E representarían a aquellos individuos que evitan hábitats térmicamente favorables (Hertz et al., 1993).

Para evaluar el efecto de las variables microambientales sobre la temperatura corporal de campo de los individuos, se aplicaron Modelos Lineales Generalizados (GLM) con distribución de errores gaussiana y la función de enlace identity. La variable respuesta fue la Tc y las explicativas fueron Ts, Ta, LHC y MC; teniendo en cuenta el período y el sexo (Crawley, 2007). Para conocer el efecto del período, sexo y LHC sobre Tsel, se utilizó un GLM con distribución gamma y función de enlace inverse. Para evaluar la significancia del período y sexo, que fueron tomadas para ambos GLM como variables categóricas, se utilizó la prueba de Wald (Sokal & Rohlf, 1995). No obstante, la masa corporal se correlacionó con LHC (r > 0.7, P < 0.001) y por lo tanto se eliminó a MC de los modelos (Neter, Wasserman, & Kutner, 1990). Esta selección de modelos se realizó por reducción de la devianza, como una medida del ajuste del modelo a los datos (Cayuela, 2011).

Para evaluar la variación de la Tc entre período y sexo, se realizó un análisis de la varianza (ANOVA) bifactorial con interacción. Se utilizó como test a posteriori la prueba de Tukey HSD. Se probó la normalidad mediante la prueba de Shapiro-Wilks y la homogeneidad de varianza se analizó a través de la prueba de Bartlett. Para realizar la comparación entre las variables Ts y Ta, se utilizó la prueba de Mann-Whitney, debido a que no se cumplieron los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza. Para observar el efecto del período y sexo sobre Ts y Ta, se utilizó ANOVA bifactorial con interacción y como test a posteriori la prueba de Tukey HSD. Este último procedimiento también se realizó para analizar el efecto de los factores período y sexo sobre Ta. Finalmente, para comparar la To entre las diferentes variables categóricas (período y micrositio) y a su vez la comparación de los índices db y de según el período y sexo, se utilizaron las pruebas de Mann-Whitney y Kruskal Wallis. Todas las pruebas se trabajaron con un nivel de confianza del 95 %. Las pruebas estadísticas se realizaron con el software R, versión 3.2.2 (R Core Team, 2015) y SigmaPlot 11.0.

RESULTADOS

Los resultados de Tc, Tsel, así como las Ta, Ts, db, de y E se muestran en la Tabla 1. El modelo obtenido con respecto a la relación de la Tc de los lagartos y las variables Ta, Ts, LHC, período y sexo; incluyó a la Ta como la única variable significativa (P < 0.001). Este modelo muestra que la Ta explicó un 62 % de la variación de Tc de los lagartos. La ecuación de regresión logística en el modelo seleccionado muestra que la Tc aumenta 1 °C cada 0.4 °C de la Ta (Fig. 1).

La temperatura corporal de campo para el período pos-reproductivo fue 3.86 °C menor con respecto a la Tc del período reproductivo y 2.84 °C inferior a la Tc del período de reclutamiento (ANOVA, F2,42 = 17.05, P < 0.001, Tabla 1, Fig. 2A). El sexo no tuvo un efecto significativo sobre Tc (ANOVA, F1,43 = 1.0, P = 0.3). En los tres períodos el valor promedio de Tc se ubica dentro del rango intercuartil de Tsel (Fig. 2A). Al comparar las temperaturas microambientales Ta y Ts de la muestra total, se obtuvo que la Ts es mayor a Ta (Mann-Whitney, U = 503, MedianaTs = 34.6, MedianaTa = 29.4, P < 0.001, Tabla 1). Las temperaturas microambientales Ta y Ts, fueron menores en el período pos-reproductivo con respecto al período reproductivo y de reclutamiento (Ta, ANOVA, F2,42 = 35.7, P < 0.001,Ts, ANOVA, F2,42 = 8.2, P = 0.001, Tabla 1). La Ta y Ts donde se capturaron a las hembras en comparación con las temperaturas microambientales donde se capturaron a los machos fueron similares (Ta, ANOVA, F1,43 = 0.02, P = 0.8, Ts, ANOVA, F1,43 = 0.007, P = 0.9, Tabla 1).

La temperatura seleccionada no varió entre hembras grávidas y no grávidas (Mann-Whitney, U = 33.0; Medianagrávidas = 36.5, Medianano grávidas = 31.5, Ngrávidas = 7, Nno grávidas = 10, P = 0.8). Por lo tanto, en análisis posteriores se agruparon sólo como hembras. El modelo mínimo adecuado mostró que el sexo fue la única variable que influyó sobre la Tsel, con una devianza de un 11 % (Tabla 2). En hembras, la mínima temperatura seleccionada se registró a 19 °C, mientras que en machos fue de 23 °C. La máxima Tsel para hembras se observó a los 39 °C y para machos a 37 °C. Respecto a los límites del rango intercuartil de Tsel, se obtuvo que tanto el período, el sexo y la interacción de ambas variables tuvieron efecto sobre Tsel-inferior y Tsel-superior (Tabla 2). Para Tsel-inferior el modelo mínimo obtenido explica un 64 % y para Tsel-superior un 62 %. En el período reproductivo y reclutamiento, Tsel-inferior y Tsel-superior alcanzan temperaturas por encima de los 33 °C. A diferencia del pos-reproductivo, en donde Tsel-inferior y Tsel-superior se ubican por debajo de los 32 °C; particularmente, estas temperaturas fueron inferiores a los 26 °C en hembras pos-reproductivas (Tabla 1).

La To promedio para la muestra total fue de 38.7 ± 9.1 °C (intervalo 22.0 a 57.9 °C). Para el período reproductivo se obtuvo un valor de 44.3 ± 7.2 °C (intervalo 31.7 a 57.9 °C), en el de reclutamiento 37.2 ± 7.6 °C (intervalo 26.1 a 52.2 °C) y en el período pos-reproductivo fue 35.0 ± 8.6 °C (intervalo 22.0 a 53.8 °C), existiendo diferencias significativas entre periodos (Kruskal-Wallis, H = 937.7, g. l. = 2, P < 0.001, Fig. 2B). La To entre micrositios fue diferente, siendo significativamente mayor para el suelo desnudo (Kruskal-Wallis, H = 2255.8, g. l. = 4, P < 0.001, Fig. 2B). El índice de precisión en la termorregulación (db) de L. chacoensis fue similar entre períodos (Kruskal-Wallis, H = 2.9, g. l.= 2, P = 0.2) y sexo (Mann-Whitney, U = 144.5, P = 0.1, Tabla 1). En cuanto al índice de calidad térmica del hábitat (de), fue significativamente diferente entre períodos (Kruskal-Wallis, H = 12.3, g. l. = 2, P = 0.002), observándose una mayor calidad térmica en el período de reclutamiento (de = 0.6 ± 1.1) con respecto al reproductivo (de = 7.2 ± 2.8) y el pos-reproductivo (de = 4.3 ± 6.9). No obstante, no se encontraron diferencias sexuales en de (Mann-Whitney, U = 167.0, P = 0.4). Por otro lado, se observó que L. chacoensis se comporta como un termoconforme absoluto (E = 0.3). La tendencia a la termorregulación activa sólo se observó en el período reproductivo, particularmente cuando de fue mayor a cinco y db menor a dos (Tabla 1). La eficiencia mostro valores negativos cuando la calidad térmica del hábitat fue cercana a cero (Tabla 1).

DISCUSIÓN

Los lagartos pertenecientes al género Liolaemus tienden a tener temperaturas corporales de campo similares, independientemente de las condiciones del lugar donde habitan (Fuentes & Jaksic, 1979; Valencia & Jaksic, 1981; Rocha, 1995), lo cual es congruente con otros trabajos que demuestran que la biología térmica en los lagartos está filogenéticamente conservada (Bogert, 1949; Grigg & Buckley, 2013; Clusella-Trullas & Chown, 2014). Sin embargo, existen estudios en el género como en L. nitidus, L. lemniscatus y L. tenuis, en donde la temperatura corporal de campo depende en gran medida de las temperaturas ambientales (Labra et al., 2008). A su vez, también se observa una fisiología térmica flexible como en L. curis, L. leopardinus, L. montícola y L. nigroviridus (Rodríguez-Serrano, Navas, & Bozinovic, 2009). En particular, la Tc de L. chacoensis se relacionó positivamente con la Ta, lo que indicaría que la temperatura del aire tiene un rol importante en la termorregulación de estos individuos. La importancia de la heliotermia en la termorregulación de lagartos ha sido reportada en otras especies del género, como L. ornatus, L. islugensis y L. koslowskyi (Marquet et al., 1989; Martori et al., 2002). Por el contario, la temperatura del sustrato es elevada (6 °C por encima de la Ta, Tabla 1) lo cual explicaría que la Ts y Tc no estén relacionadas. Asimismo, la relación Tc-Ta no se modificó entre períodos, lo que demuestra una selección activa de micrositios (Huey & Slatkin, 1976; Huey, 1982) durante toda la actividad reproductiva. El sexo tampoco influyó en el comportamiento heliotérmico, como lo observado en los lagartos L. tandiliensis (Stellatelli et al., 2018). Por otro lado, la temperatura corporal en L. chacoensis no se relacionó con LHC; como lo mencionado en otras especies de Liolaemus (Carothers, Fox, Marquet, & Jaksic, 1997; Labra et al., 2008; Pincheira-Donoso, Hodgson, & Tregenza, 2008; Gómez Alés, Acosta, & Laspiur, 2017). Estas evidencias apoyan lo propuesto por Pincheira-Donoso et al. (2008), que establecen que el tamaño corporal en Liolaemus no está relacionado con la termorregulación.

La temperatura corporal de L. chacoensis registrada en campo fue de 33 °C, en coincidencia con lo mencionado por Laspiur, Villavicencio y Acosta (2007), para una población de la especie en estudio (Tabla 3). El valor de Tc (33 °C) se encuentra dentro del rango reportado para Liolaemus, es decir, entre los 23.5 y los 37.7 °C mencionado por Medina et al. (2012). La Tc de L. chacoensis fue similar en la especie hermana L. olongasta (Cánovas, Villavicencio, Acosta, & Marinero, 2006; Córdoba, 2018) e inferior a la Tc de las restantes especies que conforman el clado grosseorum y que habitan en localidades del desierto de Argentina, como L. grosseorum, L. darwinii (Espinoza, Wiens, & Tracy, 2004; Medina et al., 2012) y L. laurenti (Espinoza et al., 2004); estas temperaturas fueron iguales o superiores a los 36 °C (Tabla 3).

En los períodos, se observó el mismo patrón de variación tanto para la Tc de L. chacoensis como para las temperaturas microambientales (Ta y Ts) siendo, mayores en el período reproductivo y de reclutamiento con respecto al pos-reproductivo (Tabla 1). Esto coincide con lo hallado por Cruz y Ramírez Pinilla (1996), donde ellos establecen que el ciclo reproductivo de L. chacoensis está modulado por la temperatura ambiental.

Por otra parte, al comparar la Tc con la temperatura que los lagartos seleccionan en un gradiente térmico, L. chacoensis se encuentra activo a temperaturas corporales cercanas a sus preferencias térmicas (Fig. 2A). Estos resultados indican que esta especie obtiene los requerimientos termofisiológicos necesarios en su ambiente natural. En congruencia con lo observado para cuatro especies de Liolaemus de la Puna Argentina, L. irregularis, L. multicolor, L. albiceps y L. yanalcu (Valdecantos, Martínez, Lobo, & Cruz, 2013).

La temperatura seleccionada fue de 32.8 °C, la cual es similar a lo reportado por Cruz et al. (2014) para una población de L. chacoensis y para el resto de las especies que conforman el clado grosseorum (Tabla 3). En particular, el sexo fue el único factor que afectó al valor promedio de Tsel en L. chacoensis, no obstante en hembras se obtuvo que la condición reproductiva no afectó la Tsel. Un patrón similar se observó en L. fuscus, L. tenuis, L. montícola y L. lemniscatus (Labra & Bozinovic, 2002). Por el contrario, en hembras vivíparas la condición de preñez si modifica a Tsel (Labra & Bozinovic, 2002; Labra et al., 2008), como en L. curis, donde se observó que la Tsel de las hembras preñadas fue menor en comparación con las hembras no preñadas (Núñez, 1996). Con respecto al rango de temperaturas seleccionadas (inferior y superior), es importante destacar que se encontró afectado por el período y el sexo (Tabla 2). Asimismo, se observó que frente a una disminución de la actividad reproductiva y en coincidencia con una disminución de las Ta, en particular las hembras, alcanzaron un rango intercuartil inferior a 30 °C (22-26 °C). En coincidencia con lo mencionado por Labra y Bozinovic, (2002), donde ellos establecen que un cambio en el ciclo reproductivo provoca modificaciones en los parámetros termofisiológicos. Esto demuestra que el intervalo de temperaturas seleccionadas, en ausencia de restricciones ecológicas, en hembras de L. chacoensis es un parámetro flexible. Por otro lado, la Tsel no estuvo asociada al tamaño (LHC), si bien las hembras son de mayor tamaño que los machos, los cambios observados en las preferencias térmicas en L. chacoensis podrían estar relacionados a los cambios en cada evento del ciclo reproductivo y no en el tamaño.

En el período pos-reproductivo, la oferta térmica fue favorable, ya que To cayó dentro del rango de temperaturas que L. chacoensis selecciona en laboratorio (Fig. 2B). No obstante, para el período reproductivo y de reclutamiento, la To se ubicó fuera del rango intercuartil de Tsel. Como consecuencia, L. chacoensis podría seleccionar micrositios con alta calidad térmica como bajo árbol, aproximándose a los valores de Tsel, para poder llevar a cabo sus procesos fisiológicos. Esta selección coincide con lo observado en L. koslowskyi (Martori et al., 2002), L. wiegmannii (Stellatelli, Vega, Block, & Cruz, 2013), L. parvus (Gómez Alés et al., 2017) y en cinco especies de lagartos del sudeste de Asia (Scheffers, Edwards, Diesmos, Williams, & Evans, 2014).

El índice de eficiencia termorregulatoria mostró que L. chacoensis se comporta como un termoconforme absoluto (E = 0.3), como lo observado en los lagartos de la Patagonia Argentina L. bibronii (E = 0.4) (Medina, Gutiérrez, Scolaro, & Ibargüengoytía, 2009) y L. boulengeri (E = 0.5) (Medina, Scolaro, Méndez-De La Cruz, Sinervo, & Ibargüengoytía, 2011). Por otro lado, difiere con lo reportado en el grupo goetschi estudiado por Moreno Azócar et al. (2013), donde ellos mencionan que a excepción de L. cuyanus, las especies de este grupo son termorreguladoras activas. No obstante, la estrategia termorregulatoria observada en L. chacoensis coincide con lo expresado por Huey y Slatkin (1976) y Huey (1982), que establecen que los animales para alcanzar las temperaturas óptimas seleccionan activamente los micrositios en su ambiente natural. Sin embargo, en el período reproductivo tanto machos y hembras cambian hacia la termorregulación activa. Este cambio podría estar influenciado por las altas To registradas en este período (Fig. 3). Las hembras durante el período de reclutamiento evitaron micrositios térmicamente estables, alcanzando valores negativos de E, según Hertz et al. (1993) esto puede estar explicado por una mayor presencia de depredadores.

Finalmente, es importante destacar que los parámetros termofisiológicos de L. chacoensis mostraron variación en los distintos períodos del ciclo reproductivo, cuando la temperatura ambiental comienza a elevarse. Además, mostró un comportamiento termoconforme, debido a la disponibilidad de micrositios térmicos que existen en su hábitat natural. No obstante, durante el periodo reproductivo se comportó como un termorregulador activo, ya que los micrositios térmicos presentaron una mayor To, quedando expuesto a parches más calientes; claramente la finalidad durante este período se focaliza en la búsqueda de pareja y copula.

Por consiguiente, este trabajo proporciona un marco de referencia a futuras investigaciones sobre posibles ajustes termofisiológicos a las condiciones térmicas en ambientales variables.

Declaración de ética: los autores declaran que todos están de acuerdo con esta publicación y que han hecho aportes que justifican su autoría; que no hay conflicto de interés de ningún tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos éticos y legales pertinentes. Todas las fuentes de financiamiento se detallan plena y claramente en la sección de agradecimientos. El respectivo documento legal firmado se encuentra en los archivos de la revista.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET) por el apoyo financiero de una beca doctoral otorgada a Graciela Astudillo, Mariela Córdoba y Rodrigo Gómez Alés. A la Secretaría de Ambiente y Dirección de Conservación y Áreas Protegidas, Provincia de San Juan por los permisos otorgados para las capturas. A Jesús Pizarro y Ana Galdeano por su apoyo en campo. También a los proyectos CICITCA-UNSJ (RES. 077-2015/CS; JCA), CICITCA-UNSJ (RES. 077-2015/CS; GB) y proyecto Jóvenes Investigadores (RES. 3635-15/R; HJV).

RESUMEN

La regulación de la temperatura corporal en las lagartijas juega un rol clave para la supervivencia de las especies. Su condición fisiológica, en referencia a su dependencia de la temperatura ambiente, los convierte en un excelente modelo de estudio. Asimismo, los cambios en el ciclo reproductivo provocan modificaciones en los parámetros termofisiológicos. Este estudio es el primero en abordar la relación de la termorregulación con la actividad reproductiva y el sexo, para una especie de Liolaemus de la ecorregión del Chaco. El objetivo de este trabajo fue determinar cómo influye el período reproductivo, de reclutamiento y el pos-reproductivo, así como también el efecto del sexo y la longitud-hocico-cloaca sobre la termorregulación de Liolaemus chacoensis. Los individuos fueron capturados a mano en el sector Sur de Valle Fértil, provincia de San Juan, Argentina. Se capturaron un total de 44 individuos durante noviembre 2014, febrero 2015 y marzo 2015. Se registró la temperatura corporal (Tc), la temperatura del sustrato (Ts) y del aire (Ta). También, se utilizaron modelos biofísicos para registrar la temperatura operativa. Posteriormente, en el laboratorio se evaluó la temperatura seleccionada (Tsel). Luego se calculó el índice de eficiencia termorregulatoria. Los resultados indicaron que la Tc de L. chacoensis se relacionó positivamente con la Ta, presentando un comportamiento heliotérmico que se mantuvo durante los períodos y el sexo. Asimismo, la Tc fue mayor para el período reproductivo y de reclutamiento con respecto al pos-reproductivo. En particular, solo el sexo tuvo efecto sobre la Tsel, sin embargo para el rango intercuartil de Tsel tuvo efecto tanto el período del ciclo reproductivo como el sexo. El índice de eficiencia termorregulatoria indicó que L. chacoensis es un termoconforme absoluto. Sin embargo, en el período reproductivo tanto machos como hembras cambian hacia la termorregulación activa. Estos resultados muestran que los parámetros termofisiológicos, varían en los diferentes períodos del ciclo reproductivo y la selección activa de micrositios sería un mecanismo para el mantenimiento de la temperatura corporal de la especie.

Palabras clave: temperatura, eficiencia en la termorregulación, calidad térmica, ectotermos, ciclo reproductivo.

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Clase	N	Tcorporal	Taire	Tsustrato	Tseleccionada	Rango intercuartil de Tsel	db	de	E
Clase	N	Tcorporal	Taire	Tsustrato	Tseleccionada	(Tsel-inferior y Tsel-superior)	db	de	E
Total	44	33.4 ± 2.6	28.6 ± 4.7	34.6 ± 6.1	32.8 ± 3.5	30.9 ± 4.7 - 34.9 ± 2.8	2.6 ± 3.8	3.9 ± 4.4	0.3
Reproductivo	17	35.2 ± 1.4	32.0 ± 2.6	38.0 ± 6.1	35.3 ± 3.3	33.7 ± 4.4 - 37.1 ± 2.8	1.5 ± 1.2	7.2 ± 2.8	0.7
Machos	8	34.3 ± 1.5	31.0 ± 3.3	36.6 ± 6.5	33.8 ± 3.5	31.5 ± 4.3 - 36.1 ± 3.2	1.5 ± 1.5	8.1 ± 3.04	0.8
Hembras	9	35.9 ± 0.9	33.0 ± 1.5	39.2 ± 5.9	37.8 ± 0.4	37.3 ± 0.5 - 38.5 ± 0.6	1.6 ± 0.6	5.7 ± 0.3	0.7
Reclutamiento	10	34.1 ± 2.2	30.5 ± 3.2	38.3 ± 6.9	35.5 ± 4.1	34.1 ± 4.5 - 37.2 ± 4.1	0.9 ± 1.4	0.6 ± 1.1	-0.5
Machos	5	33.5 ± 1.7	30.8 ± 3.0	37.9 ± 9.1	34.4 ± 5.3	32.6 ± 5.8 - 36.5 ± 5.4	0.7 ± 0.9	1.2 ± 1.0	0.4
Hembras	5	34.6 ± 2.7	30.2 ± 3.7	38.7 ± 9.7	36.6 ± 1.4	35.6 ± 1.4 - 38.0 ± 1.2	1.2 ± 1.8	0.06 ± 0.1	-19
Pos-reproductivo	17	31.3 ± 2.3	24.0 ± 3.0	29.1 ± 6.7	29.8 ± 3.1	26.9 ± 4.9 - 31.8 ± 1.6	4.3 ± 5.2	4.3 ± 6.9	0
Machos	10	31.6 ± 1.6	24.7 ± 2.8	30.3 ± 5.0	32.7 ± 3.3	30.0 ± 4.9 - 35.8 ± 1.7	1.9 ± 2.4	1.1 ±3 .6	-0.7
Hembras	7	30.6 ± 3.0	22.9 ± 3.1	27.5 ± 6.7	24.5 ± 3.0	22.3 ± 5.1 - 26.0 ± 1.6	7.7 ± 6.4	9.0 ± 7.8	0.1
Machos	23	33.0 ± 2.0	28.2 ± 4.3	34.1 ± 7.1	33.5 ± 3.7	31.1 ± 4.7 - 36.0 ± 3.3	1.5 ± 1.9	3.5 ± 4.6	0.5
Hembras	21	34.0 ± 3.1	29.0 ± 5.2	35.2 ± 9.3	31.8 ± 2.7	30.6 ± 4.1 - 33.2 ± 1.9	4.0 ± 5.1	5.4 ± 6.2	0.2

Variables	Modelo	Variables explicativas	χ٢	gl	P
Tsel	Sexo	-	4.7	1	0.02*
Tsel-inferior	Período + Sexo + Período*Sexo	Período	52.2	3	<0.001*
		Sexo	39.9	2	<0.001*
		Período*Sexo	24.2	1	<0.001*

Tsel-superior	Período + Sexo + Período*Sexo	Período	38.6	3	<0.001*
		Sexo	35.4	2	<0.001*
		Período*Sexo	30.9	1	<0.001*

Especie	Tc	Tsel	Referencia
L. chacoensis	33.3		Laspiur et al., 2007
L. chacoensis		32.7	Cruz et al., 2014
L. chacoensis	33.4	32.8	Este estudio
L. darwinii	36.4		Espinoza et al., 2004
L. darwinii	32.8	33.2	Villavicencio, 2010
L. darwinii		34.8	Cruz et al., 2014
L. grosseorum	37.3		Espinoza et al., 2004
L. laurenti	36		Espinoza et al., 2004
L. olongasta	32.1		Cánovas et al., 2006
L. olongasta	34.1	33.8	Córdoba, 2018