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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 45-59, March 2021
Variación corporal paralela en peces de
dos ríos costeros del Chocó ecuatoriano
Pedro Jiménez-Prado
1, 2
* & Windsor Aguirre
3
1. Pontificia Universidad Católica del Ecuador Sede Esmeraldas, Espejo y Subida a Santa Cruz, 08010065. Esmeraldas,
Ecuador; pedro.jimenez@pucese.edu.ec
2. Área de Ecología, Departamento de Ciencias Agrarias y del Medio Natural, Escuela Politécnica Superior de Huesca,
Universidad de Zaragoza, Carretera de Cuarte s/n, 22071 Huesca, España.
3. Department of Biological Sciences, DePaul University, 2325 North Clifton Avenue, Chicago, Illinois 60614;
waguirre@depaul.edu
* Correspondencia
Recibido 15-V-2020. Corregido 15-IX-2020. Aceptado 02-X-2020.
ABSTRACT. Parallel body shape variation in fishes from two coastal rivers of the Ecuadorian Chocó.
Introduction: Morphological differences are the product of phenotypic plasticity, genetic adaptation or genetic
drift, but very old populations are not always required for local adaptation if selective factors are present.
Objective: This paper examines the variation in fish body shape in low-altitude coastal rivers to determine if
there are common patterns of morphological variation among species and along the course of the watersheds.
Methods: From July 2016 to June 2017, a series of ichthyologic samples were collected to analyze the body
shape of three species along the entire watercourse of two coastal rivers in Northwestern Ecuador, using geo-
metric morphometrics and multivariate analysis techniques. Results: A parallel change in body shape was found
from the lower zone to the upper zone in the three species, characterized by a decrease in body depth. We also
found varying levels of allometric variation in the body shape of the three species. Conclusions: Different fish
species in these watersheds exhibit parallel changes in body shape along the watercourse that are influenced by
ecological and evolutionary processes even though these rivers vary little in altitude, highlighting the importance
of these basins as reservoirs of the evolutionary legacy of the fauna and flora in the Neotropics.
Key words: morphological parallelism; allometry; geometric morphometrics; Neotropics.
La diversidad biológica no se encuentra
distribuida de manera homogénea a través
del mundo, ni tampoco los factores que la
amenazan. Hay áreas con altos niveles de
riqueza biológica o endemismo que se encuen-
tran gravemente amenazadas (Myers, Mitter-
meier, Mittermeier, da Fonseca, & Kent, 2000).
Muchas de estas áreas ya han sido perdidas,
mientras que otras están siendo significati-
vamente degradadas (Wilson, 2003; Kolbert,
2015). Lamentablemente, la falta de recursos
ha impedido el estudio de la fauna y flora en
muchas regiones, resultando en poco conoci-
miento sobre lo que se está perdiendo y sus
consecuencias. Más allá de la reducción de
especies, la pérdida de poblaciones genética-
mente diferenciadas en ecosistemas separados,
ocasionan también la pérdida de porciones
significativas del legado evolutivo de esas
especies (Moritz, 1994).
La región occidental ecuatoriana es un
área con altos niveles de endemismo gracias
Jiménez-Prado, P., & Windsor Aguirre, W. (2021). Variación corporal paralela en peces de
dos ríos costeros del Chocó ecuatoriano. Revista de Biología Tropical, 69(1), 45-59.
DOI 10.15517/rbt.v69i1.41814
ISSN Impreso: 0034-7744 ISSN electrónico: 2215-2075
DOI 10.15517/rbt.v69i1.41814
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al aislamiento generado por la formación de
los Andes hace millones de años (Eigenmann,
1921; Dodson & Gentry, 1978; Dodson &
Gentry, 1991). Aunque recientemente han exis-
tido esfuerzos por obtener información sobre
los peces de agua dulce en esta región (e.g.,
Jiménez-Prado et al., 2015; Valdiviezo-Rivera,
Garzón-Santomaro, Inclán-Luna, Mena-Jaén,
& González-Romero, 2018), se conoce poco
sobre la mayoría. Aún se describen nuevas
especies, pero existen problemas taxonómicos
en algunos grupos (Tan & Armbruster, 2012;
Román-Valencia, Ruiz, Taphorn, & García,
2013; Lujan, Meza-Vargas, & Barriga-Salazar,
2015; Provezano & Barriga, 2017); además,
hay vacíos de información sobre la ecología de
la mayoría de las especies o sobre las diferen-
cias entre poblaciones.
La forma corporal de los peces varía
mucho y las diferencias suelen reflejar funcio-
nes ecológicas divergentes en el uso del hábitat,
como las que se dan entre los peces anádromos
y los de agua dulce residentes (Aguirre & Bell,
2012), entre los arroyos y los lagos (Bolnick et
al., 2009) o incluso como respuesta a estresores
ambientales (Gharred, Mannai, Belgacem, &
Jebeli, 2020). Estos cambios en la forma del
cuerpo se dan por la capacidad de adaptación
que puede presentarse entre poblaciones, den-
tro de la misma cuenca o entre cuencas cerca-
nas geográficamente (Endler, 1977; Bell, 1982;
Hendry, Taylor, & McPhail, 2002; Aguirre,
2009; Aguirre et al., 2016). Además, debido a
que suele haber un patrón de cambio similar
en las condiciones ambientales entre las partes
bajas y altas de los ríos, es posible que también
existan patrones de variación morfológica simi-
lares entre ríos y especies (Malato et al, 2017;
Aguirre et al., 2019).
Específicamente, el noroccidente de la
costa ecuatoriana incluye una diversa com-
binación de cuencas, grandes y pequeñas.
Sobre las primeras existe algo de conocimiento
(Barriga, 1994; Barriga, 2012; Aguirre et al.,
2019), en cambio sobre las pequeñas casi no
hay información. Algunos de estos ríos nacen
en altitudes por debajo de los 300 msnm, des-
embocan en el mar y son perennes (Fig. 1).
Estos cauces sufren además del impacto de
actividades humanas el efecto de especies de
peces introducidos (Jiménez-Prado, Vásquez,
Rodriguez, & Taphorn, 2020). Por consiguien-
te, el objetivo de este estudio fue examinar la
variación morfológica de peces en ríos costeros
de baja altitud, en los ríos Atacames y Súa
al noroccidente ecuatoriano, para determinar
si existen patrones de variación morfológica
entre especies y entre zonas en estos cauces. Se
plantea la hipótesis de que a pesar de que estos
ríos son pequeños, las condiciones ambientales
entre su desembocadura y su origen, generan
diferencias morfológicas intraespecíficas, así
como patrones interespecíficos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se realizó en
los ríos contiguos Atacames y Súa, provincia
de Esmeraldas, Ecuador (00°51’03.9’’ N -
79°50’56.2’’ W & 00°50’32.0’’ N - 79°53’06.0’’
W). El origen de estos ríos presenta altitudes
por debajo de los 200 msnm, una extensión
del cauce cercana a los 40 km y un área de
drenaje con alrededor de los 300 km
2
. Estas
cuencas son caracterizadas por la presencia de
pastos y cultivos en un 79.5 %, zona urbana un
3.2 % y parches de bosque natural intervenido
en un 17.3 %. Esta región se caracteriza por
tener una época seca, que va de julio a diciem-
bre, con precipitaciones esporádicas y escasas
(132 mm) y temperatura ambiental promedio
de 25.2 °C (mínima = 20.0; máxima = 38.0);
mientras que de enero a julio se presentan llu-
vias esporádicas pero abundantes (459.6 mm)
y la temperatura promedio alcanza los 27.1 °C
(mínima = 21.0; máxima = 37.0). A lo largo del
gradiente altitudinal, estas cuencas pueden ser
subdivididas en tres zonas, según característi-
cas geomorfológicas, orden del río (Strahler,
1957) y altitud sobre el nivel del mar (Fig. 1).
La zona alta del río se caracteriza por presen-
tar mayor pendiente y altitud (colinas altas),
lo que forma vertientes de agua con corriente
moderada aunque sus cauces son pequeños
(orden de río 1 a 2); la zona media del río se
caracteriza por tener una menor pendiente y
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altitud (colinas bajas), lo que forma cauces de
agua con corriente moderada y ancho de río
moderado (orden de río llega a 4); la zona baja
del río se caracteriza por tener una pendiente y
altitud leve (llanura), lo que forma cauces de
agua con poca corriente y ancho de río mode-
rado a grande (orden de río llega a 6).
Especies analizadas: En estos ríos habi-
tan 15 especies de peces, de las cuales solo
tres se encuentran a lo largo de todo el cauce:
Rhoadsia minor Eigenmann & Henn, 1914,
Eretmobrycon ecuadorensis Román-Valen-
cia, Ruiz-C, Taphorn, & García-A 2013 y
Andinoacara blombergi Wijkmark, Kullander
& Barriga Salazar 2012; razón por la cual fue-
ron utilizadas para este estudio. La captura de
los peces se realizó entre julio de 2016 a junio
de 2017 con muestreos bimensuales a lo largo
de los ríos Atacames, en diez localidades distri-
buidas más o menos de forma equidistante a lo
largo del cauce principal y en el río Súa nueve
localidades distribuidas de igual forma (Fig. 1).
Los especímenes fueron recolectados con
una red de arrastre (6 m de largo x 1.20 m de
alto y 3 mm de luz) y una atarraya (2.0 m de
radio y una luz de 10 mm) en tramos de apro-
ximadamente 75 m de longitud y en un lapso
Fig. 1. Área de estudio con localidades de muestreo y separación de zonas de estudio,
en la provincia de Esmeraldas, noroccidente de Ecuador.
Fig. 1. Study area with sampling locations and separation of the study zones, province of Esmeraldas,
Northwest of Ecuador.
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de dos horas, siempre con el esfuerzo de dos
hombres. Todos los especímenes recolectados
se fijaron en una solución de formaldehído al
10 % y se almacenaron durante una semana.
En laboratorio los peces fueron identificados
taxonómicamente y se conservaron en etanol
al 70 % en la colección de peces del museo de
la Escuela de Gestión Ambiental (Pontificia
Universidad Católica del Ecuador Sede Esme-
raldas: CEMZ-p-002-224; 352-368). Cada
individuo recolectado fue medido (longitud
estándar) con un instrumento de precisión de
0.1 mm y fue pesado con un instrumento de
precisión de 0.01 g. Se analizaron un total de
2 544 especímenes, de los cuales 882 fueron
de R. minor; 1 378 de E. ecuadorensis y 284
de A. blombergi.
Toma de datos morfométricos: Se utilizó
morfometría geométrica que permiten detectar,
cuantificar y visualizar diferencias relativamen-
te pequeñas en la forma del cuerpo, difíciles de
detectar usando otros métodos (Toro-Ibacache,
Manriquez-Soto & Suazo-Galdames, 2010;
Zelditch, Swiderski & Sheets, 2012; Benítez
& Püschel, 2014; Aguirre & Jiménez-Prado,
2018). Cada espécimen utilizado para este
análisis fue codificado, según campaña, punto
de muestreo e individuo; luego fotografiado
con una cámara digital (Nikon D5 100 24 MP
con lente AF-S Nikkor 18-55 1:3.5 - 5.6 G),
que generó archivos tipo “TPS” en el programa
tpsUtil (Rohlf, 2018a), donde se recogieron
coordenadas bidimensionales para 16 puntos
de referencia (hitos), en R. minor y E. ecuado-
rensis; y 15 puntos de referencia (hitos), en A.
blombergi. Esta digitalización se realizó para
cada espécimen mediante el programa tpsDig2
(Rohlf, 2018b) (Fig. 2).
Análisis de la forma: Las tres especies
fueron analizadas por separado en MorphoJ
vers. 1.8.0_151 (Klingenberg, 2011). La ali-
neación de Procrustes se realizó por el método
de Principal Axes y la matriz de covarianza fue
generada para cada especie usando todos los
especímenes en conjunto, según cada punto de
muestreo donde fueron recolectados y en todo
el periodo de estudio. Un análisis de compo-
nentes principales (ACP) fue realizado utilizan-
do esta matriz de covarianza para explorar los
principales patrones de variación en la forma
del cuerpo de cada especie.
El impacto de la alometría fue evaluado
mediante una regresión entre el componente
principal 1 sobre el logaritmo natural del tama-
ño centroide (Aguirre & Jiménez-Prado, 2018).
Para diferenciar la forma que adquiere esa alo-
metría, cada especie se organizó en tres grupos,
utilizando el rango de los tamaños centroides
divididos en tercios iguales de tal manera que
el tercio con las tallas menores se la denominó
especímenes “pequeños”, el segundo tercio
como especímenes “medianos” y el tercero
como especímenes “grandes”. Si el compo-
nente de la variación en la forma del cuerpo
de cada especie relacionada con la alometría
era alto (P < 0.0001) entonces se usaron los
residuales de esta regresión, que representan
la variación real en la forma del cuerpo inde-
pendiente al tamaño del espécimen, para hacer
análisis de variantes canónicas (AVC) sobre el
tamaño centroide. El AVC se realizó para cada
especie usando río (Atacames y Súa) y también
zona (baja = sitios 1-3, media = sitios 4-8, alta
= sitios 9 y 10) por separado como factores
para agrupar especímenes.
RESULTADOS
Los 882 individuos de R. minor tuvieron
una talla media = 48.9 mm, desviación estándar
(DE) = 16.0 mm, mínima (Min.) = 19.5 mm,
máxima (Max.) = 93.3 mm; los 1 378 indivi-
duos de E. ecuadorensis una talla media = 55.6
mm, DE = 14.6 mm, Min. = 18.9 mm, Max. =
104.9 mm y los 284 individuos de A. blombergi
una talla media = 56.5 mm, DE = 15.8 mm,
Min. = 19.6 mm, Max. = 110.3 mm.
Rhoadsia minor: El ACP realizado indi-
có fuerte estructura en los datos, en especial
en el CP1 (Fig. 3A). CP1 y CP2 explicaron
el 48.64 y el 13.39 % de la varianza en la
forma del cuerpo, mientras que los demás CPs
explicaron el 5.55 % o menos de la variación
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y fueron descartados. CP1 estuvo muy fuer-
temente correlacionado con el tamaño de los
especímenes (r = 0.878, N = 882, P < 0.0001,
Fig. 3B). El análisis de regresión de la forma
del cuerpo sobre el tamaño centroide dio un
resultado similar, indicando que hubo un fuerte
cambio en la forma del cuerpo entre especíme-
nes pequeños y grandes. El tamaño centroide
explicó el 38.58 % de la variación del cuerpo
en Rhoadsia minor. La alometría resultó en un
aumento en la profundidad del cuerpo y una
reducción y desplazamiento posterior del ojo
en especímenes más grandes (Fig. 3C).
El AVC usando a el río como el factor para
determinar grupos dio una buena separación
entre especímenes recolectados a través de todo
el rango de tamaño de las muestras (Fig. 4A y
Fig. 4B), con una distancia de Mahanalobis de
2.413 y distancia de Procrusto de 0.012 entre
los promedios de los ríos. Los especímenes de
Súa tienen la cabeza un poco más corta y delga-
da, el ojo más pequeño, el cuerpo más profundo
pero el pedúnculo caudal más delgado y la aleta
dorsal ligeramente desplazada posteriormente.
El AVC usando la zona de recolección
(sitio de baja, media y alta elevación) también
indicó que hubo diferencias morfológicas en
la altitud de recolección, en especial entre los
sitios bajos, los medios y altos (Fig. 5A y Fig.
5B). La variante canónica 1 separó principal-
mente a especímenes recolectados en sitios
bajos de aquellos recolectados en sitios medios
Fig. 2. Especies de estudio e hitos seleccionados para su análisis. A. Rhoadsia minor.
B. Eretmobrycon ecuadoriensis. C. Andinoacara blombergi.
Fig. 2. Study species and landmarks selected for the analysis. A. Rhoadsia minor.
B. Eretmobrycon ecuadoriensis. C. Andinoacara blombergi.
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y altos a base de diferencias en la profundidad
del cuerpo tanto en la región dorsal como la
ventral, mientras que la variante canónica 2
tuvo tendencia a separar a los especímenes
recolectados en sitios medios de los sitios altos,
a base principalmente de una diferencia en la
región abdominal del cuerpo. Como resultado
de la diferencia en morfología que se detectó,
se realizaron regresiones separadas para cada
río de la variación en la forma del cuerpo sobre
la altitud del sitio de recolección, ambas fueron
significativas y dieron resultados similares en
cuanto a la dirección del cambio morfológico.
Eretmobrycon ecuadorensis: El ACP rea-
lizado mostró una estructura poco dispersa
entre los datos (Fig. 3D). CP1 y CP2 explica-
ron el 21.35 y el 17.10 % de la varianza en la
Fig. 3. Relación entre el tamaño y variación en la forma del cuerpo. A, D, G. Análisis de Componentes Principales
codificados por su tamaño. B, E, H. Correlación entre el logaritmo del tamaño centroide y el Componente Principal 1. C, F,
I. Variación en la forma del cuerpo dado por la alometría. A la izquierda la forma del cuerpo en especímenes pequeños y a
la derecha la forma del cuerpo en especímenes grandes, asociado con el Componente principal 1.
Fig. 3. Relationship between size and variation in body shape A, D, G. Principal Components Analysis coded by size. B,
E, H. Correlation between the logarithm of centroid size and Principal Component 1. C, F, I. Variation in the shape of the
body due to allometry. The body shape of small specimens is on the left and the body shape of large specimens is on the
right, as associated with Principal Component 1.
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 45-59, March 2021
forma del cuerpo, los demás CPs explicaron el
13.64 % o menos de la variación y fueron des-
cartados. El CP1 tuvo una correlación modera-
da con el tamaño de los especímenes (r= 0.43,
N= 1 378, P < 0.001, Fig. 3E). El análisis de
regresión de la forma del cuerpo sobre el tama-
ño centroide dio un resultado similar, indicando
que hubo poco cambio en la forma del cuerpo
entre especímenes pequeños y grandes. El
tamaño centroide explicó apenas el 11.41 % de
la variación del cuerpo en esta especie. La alo-
metría se manifestó básicamente en una ligera
disminución del tamaño del ojo y del alto de la
parte supero-frontal de la cabeza (Fig. 3F).
El AVC usando a río como el factor para
determinar grupos generó una buena separación
entre especímenes recolectados a través de todo
el rango de tamaño de las muestras (Fig. 4C y
Fig. 4. Forma del cuerpo según el río. A, C, E. Relación entre el logaritmo del tamaño centroide y la Variante Canónica 1. B,
D, F. Variación en la forma del cuerpo entre organismos del río Atacames (izquierda) vs. organismos del río Súa (derecha).
Fig. 4. Body shape according to the river. A, C, E. Relationship between the logarithm of centroid size and Canonical Variate
1. B, D, F. Variation in body shape between specimens of the Atacames River (left) vs. specimens of the Súa River (right).
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 45-59, March 2021
Fig. 4D), con una distancia de Mahanalobis de
1.41 y distancia de Procrusto de 0.0073 entre
los promedios de los ríos. El cuerpo de los indi-
viduos del río Súa son menos profundos que los
del río Atacames, el ojo más pequeño, el hocico
algo más pronunciado hacia arriba, así como el
inicio de las aletas pélvicas y aleta anal despla-
zadas hacia atrás, finalmente, la aleta pectoral
un poco desplazada hacia abajo.
El AVC usando a las diferentes zonas de
recolección (sitio de baja, media y alta eleva-
ción) también generó diferencias morfológicas
Fig. 5. Relación entre la forma del cuerpo y la zona del río. A, C, E. Análisis de Variante Canónica entre grupos definidos
por zona de recolección. B, D, F. Variación en la forma del cuerpo. Organismos de la zona baja (izquierda) vs. organismos
de la zona alta (derecha).
Fig. 5. Relationship between the shape of the body and the river zone. A, C, E. Canonical Variate Analysis between groups
defined by collection zone. B, D, F. Variation in body shape. Lower zone specimens (left) vs. upper zone specimens (right).
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 45-59, March 2021
con base en la altitud de recolección (Fig. 5C
y Fig. 5D). Los patrones que separan a las
variantes canónicas 1 y 2 son similares a la
especie anterior, en cuanto a que la VC1 separó
principalmente a especímenes de sitios bajos de
aquellos recolectados en sitios medios y altos;
dado principalmente por una diferencia en el
alto del cuerpo, tanto en la región dorsal como
la ventral; algo parecido sucede en la VC2
donde también se presenta una tendencia a
separar a los especímenes recolectados en sitios
medios de los sitios altos, dado principalmente
por una diferencia en el tamaño del ojo. En las
regresiones separadas para cada río, también
dieron resultados similares en cuanto a la direc-
ción del cambio morfológico y la altitud.
Andinoacara blombergi: El ACP realiza-
do mostró una estructura muy dispersa entre los
datos, en particular en el CP1 (Fig. 3G). CP1
y CP2 explicaron el 26.43 y el 14.53 % de la
varianza en la forma del cuerpo, los demás CPs
explicaron el 12.69 % o menos de la variación
y fueron descartados. El CP1 tuvo una fuerte
correlación con el tamaño de los especímenes
(r= 0.89, N= 284, P < 0.001, Fig. 3H). El aná-
lisis de regresión de la forma del cuerpo sobre
el tamaño centroide dio un resultado similar,
indicando que hubo un cambio moderado en
la forma del cuerpo entre especímenes peque-
ños y grandes. El tamaño centroide explicó
el 21.78% de la variación del cuerpo en esta
especie. La alometría se manifestó en una dis-
minución del tamaño del ojo, un ligero aumen-
to en el alto del cuerpo a nivel de la cabeza,
tanto en la parte dorsal como ventral, y en un
pequeño desplazamiento hacia abajo de la aleta
pectoral (Fig. 3I).
El AVC usando a los ríos como factor
que determina los grupos, también generó una
buena separación entre especímenes recolecta-
dos a través de todo el rango de tamaño de las
muestras (Fig. 4E y Fig. 4F), con una distancia
de Mahanalobis de 2.31 y distancia de Procrus-
to de 0.011 entre los promedios de los ríos. La
cabeza de los individuos de río Súa presenta el
ojo más grande y un hocico algo más pronun-
ciado que la cabeza de los individuos del río
Atacames, así como un pedúnculo caudal algo
más delgado.
Para esta especie, el AVC usando la zona
de recolección (sitio de baja, media y alta ele-
vación) también generó diferencias morfológi-
cas en la altitud de recolección (Fig. 5E y Fig.
5F). Los patrones que separan a las variantes
canónicas 1 y 2 son similares a las especies
anteriores, en cuanto a que la VC1 separó
principalmente a individuos de sitios bajos de
aquellos recolectados en sitios medios y altos;
dado principalmente por una diferencia en el
alto del cuerpo, tanto en la región dorsal como
la ventral, por detrás de la cabeza; algo pareci-
do sucede también en la VC2 donde se presenta
una tendencia a separar a los especímenes
recolectados en sitios medios de los sitios altos
y bajos, dado principalmente por una diferencia
en el tamaño del ojo. En las regresiones sepa-
radas para cada río, también dieron resultados
similares en cuanto a la dirección del cambio
morfológico y la altitud.
DISCUSIÓN
Con el presente estudio, se ha demostrado,
primero que hay diferencias en la forma del
cuerpo entre poblaciones de las dos cuencas a
pesar de que estas están geográficamente adya-
centes, con tamaño, gradiente y condiciones
ambientales similares; es decir, esto resalta la
influencia del aislamiento geográfico como un
factor que impulsa la variación fenotípica de
los peces. Segundo, existe un patrón paralelo
de diferenciación morfológica para las tres
especies en ambas cuencas muestreadas: la
profundidad del cuerpo fue mayor en las par-
tes bajas de la cuenca que en las partes altas,
resaltando aún más la capacidad de los peces
de adaptarse a condiciones locales incluso
dentro de la misma cuenca geográfica. Tercero,
se encontró que un componente significativo
de la variación en la forma del cuerpo en las
tres especies está asociado con la alometría, el
cambio en la forma asociado con el desarrollo.
En cuanto a la variación fenotípica micro-
geográfica, hay que señalar que la diversidad
de peces por unidad de área es mucho mayor en
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sistemas de agua dulce que en el mar (Nelson,
Grande, & Wilson, 2016). Esto se debe, por
lo menos en parte, a la mayor abundancia de
barreras geográficas que existen en sistemas
de agua dulce y las resultantes oportunidades
para la diferenciación genética y la adap-
tación local. Diferencias ambientales en el
hábitat también pueden resultar en diferencias
morfológicas entre poblaciones mediante la
plasticidad fenotípica (West-Eberhard, 2003).
Como consecuencia, la variación fenotípica es
relativamente común entre poblaciones geográ-
ficamente aisladas de peces de agua dulce (Sid-
lauskas, Chernoff & Machado-Allison, 2006;
Aguirre, 2009; Fonseca de Barros, Louvise &
Pellegrini-Caramaschi, 2019).
El análisis de variantes canónicas separan-
do poblaciones por río en este estudio mostró
que hubo diferencias detectables en la forma
del cuerpo entre poblaciones en los ríos Ata-
cames y Súa para las tres especies muestrea-
das a través del rango de tamaños para cada
especie (Fig. 4). Sin embargo, la magnitud
de la diferencia entre ríos fue relativamente
pequeña y el patrón de diferenciación no fue
consistente entre las especies; cada especie
mostró su propio patrón de divergencia mor-
fológica entre ríos. Diferencias pequeñas en
la forma del cuerpo como estas pueden ser el
producto de muchos factores incluyendo pro-
cesos aleatorios. Se necesitaría muestrear más
ríos para poder identificar los factores impor-
tantes que causan la divergencia morfológica
entre poblaciones habitando diferentes cuencas
hidrográficas en la costa ecuatoriana y estimar
su magnitud típica.
El patrón de diferenciación más interesan-
te fue el que se detectó entre poblaciones habi-
tando las partes bajas y altas de las dos cuencas.
En las tres especies y en ambos ríos, las pobla-
ciones muestreadas en las partes bajas de la
cuenca tuvieron el cuerpo más profundo que las
que habitan las partes altas (Fig. 5). Este tipo de
cambio en la forma del cuerpo ha sido reporta-
do previamente en varias especies incluyendo
al género Rhoadsia (Sidlauskas, Chernoff, &
Machado-Allison, 2006; Aguirre et al., 2016;
Malato et al., 2017; Aguirre et al., 2019). En
todos los ríos en que se ha examinado la varia-
ción en la forma del cuerpo entre poblaciones
de Rhoadsia, la profundidad relativa del cuerpo
disminuye con aumento en la elevación, en
especial en tramos cuya altitud varía de los 500
a 1 000 m. Mientras que las cuencas de los ríos
Atacames y Súa que son mucho más peque-
ñas y de menor cambio altitudinal (entre 5 y
130 m), se ha reportado también la divergencia
morfológica para Rhoadsia y es la primera vez
que se ha documentado, este tipo de cambios en
la profundidad del cuerpo con la altitud del río
para E. ecuadorensis y A. blombergi.
Hay varios factores que cambian en para-
lelo con la elevación de los ríos Neotropicales
que podrían ser responsables individualmen-
te o en conjunto de este patrón común de
divergencia en la forma del cuerpo (Vannote,
Minshall, Cummins, Sedell, & Cushing, 1980;
Sidlauskas et al., 2006; Winemiller, Agost-
inho, & Caramaschi, 2008; Jaramillo-Villa,
Maldonado-Ocampo, & Escobar, 2010; Agui-
rre et al., 2016; De la Barra, Zubieta, Aguilera,
Maldonado, Pouilly, & Oberdorff, 2016). Por
ejemplo, las partes bajas de las cuencas suelen
tener una proporción más alta de hábitats con
aguas lentas o quietas, el agua suele ser más
caliente, los peces ictiófagos son más abundan-
tes y los nutrientes se acumulan. Por otra parte,
en las partes altas los ríos son más angostos,
con rocas entre las cuales fluye el agua con
mayor velocidad, la temperatura suele ser más
baja, los peces ictiófagos son menos abundan-
tes o están ausentes y los nutrientes son más
escasos (Vannote et al., 1980; Winemiller et
al., 2008; Aguirre et al., 2016, Aguirre et al.,
2019). De estos factores, es ampliamente cono-
cido que un cuerpo más hidrodinámico (menos
profundo) en peces está fuertemente asociado
con hábitats de mayor flujo por razones de efi-
ciencia energética (Webb, 1984; Langerhans &
Reznick, 2010).
Aspectos bióticos como la abundancia de
depredadores y alimentos podrían también estar
actuando. Una mayor profundidad del cuerpo
en peces funciona como una defensa en contra
de peces ictiófagos de manera que poblaciones
sujetas a fuerte depredación por peces suelen
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tener el cuerpo más profundo (Andersson,
Johansson, & Soderlund, 2006; Chivers, Zhao,
Brown, Marchant, & Ferrari, 2008). También
es común que poblaciones de peces que habi-
tan ambientes ricos en nutrientes y alimentos
suelen tener cuerpos más profundos y robustos
(Andersson et al., 2006; Chivers et al., 2008).
Incluso diferencias pequeñas en temperatura
pueden causar cambios en la forma del cuer-
po (Reyes-Corral & Aguirre, 2019). Futuros
estudios deberían tomar variables ambientales
específicas, en este tipo de cuencas, para dise-
ñar experimentos que cuantifiquen como están
contribuyendo los diferentes factores a la varia-
ción morfológica que hemos documentado.
No está claro si las diferencias morfo-
lógicas documentadas son el producto de la
plasticidad fenotípica, diferencias genéticas
producto de la adaptación local o la deriva
genética, o una combinación de estas. Los
elementos de cambio en la distribución del
gradiente, diferencias en el flujo del agua, la
temperatura, la alimentación o la presencia de
depredadores, en cuanto al cambio en la forma
del cuerpo evidenciados, podrían estar relacio-
nados con una respuesta adaptativa producto
de la plasticidad fenotípica ante la presencia de
agentes externos (Fisk et al., 2007). La plasti-
cidad que es común en los peces y que pueden
influenciar en el desarrollo del cuerpo y resul-
tar en diferencias morfológicas entre pobla-
ciones que no requieren cambios genéticos
(West-Eberhard, 2003; Andersson et al., 2006;
Chivers et al., 2008; Reyes-Corral & Aguirre,
2019). Estudios actuales muestran que la capa-
cidad de las poblaciones para experimentar una
evolución contemporánea o rápida es también
posible (Swanne, Hendry, & Reznick, 2017),
donde la plasticidad fenotípica puede influir
en la dinámica evolutiva y, por lo tanto, en las
tasas de evolución.
Por otro lado, la adaptación genética tam-
bién es común en peces de río y es posible que
haya un componente de adaptación genética
local que esté influenciando las diferencias en
la forma del cuerpo entre poblaciones en las
partes bajas y altas de estos ríos (Hendry et al.,
2002). Las poblaciones ni si quiera requieren
ser muy antiguas para estar adaptadas local-
mente si hay diferencias fuertes en los factores
selectivos; además la evolución contempo-
ránea puede resultar en cambios genéticos y
fenotípicos en pocas generaciones (Hendry
& Kinnison, 1999; Aguirre & Bell, 2012). Se
ha demostrado incluso que caracteres como
el tamaño corporal y la forma del cuerpo son
evolutivamente más probables de un cambio
temprano y en espacios cercanos (Blomberg,
Garland, & Ives, 2003).
En cuanto a la alometría, hay que entender
que los estudios sobre la importancia de la
variación morfológica asociada con el desarro-
llo y la alometría tienen una larga historia en
la biología (Thompson, 1917; Huxley, 1932;
Gould, 1977). Por ello, en la actualidad, es la
morfometría geométrica una de las metodolo-
gías más usadas como una poderosa herramien-
ta para este propósito (Rohlf & Marcus, 1993;
Zelditch et al., 2012; Klingenberg, 2016).
En este estudio, un componente significa-
tivo de la variación intraespecífica en la forma
del cuerpo de las tres especies examinadas
estuvo asociada con la alometría. Este factor
toma importancia cuando se presentan rangos
amplios de tamaños, pero también la alometría
en los peces es común (Friedman, Martinez,
Price, & Wainwright, 2019). Es importante ver
la magnitud en el porcentaje de la varianza en
la forma del cuerpo explicada por la alometría
que difirió sustancialmente entre especies. La
alometría fue muy fuerte en R. minor expli-
cando el 38.58 % de la varianza en la forma
del cuerpo; con grado intermedio en A. blom-
bergi, que explicó el 21.78 % de la varianza, y
finalmente E. ecuadorensis, que explicó solo el
11.41 % de la varianza.
Rhoadsia minor ha mostrado diferencia-
ción entre poblaciones tanto en este estudio
(Fig. 4 y Fig. 5) como en estudios previos
junto a su congénere R. altipinna (Aguirre et
al., 2016; Malato et al. 2017). La manera en
que cambia la forma del cuerpo con el desa-
rrollo también coincide con la manera más
obvia en que difiere la forma del cuerpo entre
poblaciones de Rhoadsia; ambas involucran
cambios en la profundidad relativa del cuerpo.
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El cuerpo de ejemplares pequeños de Rhoadsia
es relativamente similar en profundidad al de
otros carácidos en la región occidental del
Ecuador. A medida que crecen, hay un creci-
miento alométrico positivo importante en la
profundidad del cuerpo de tal manera que los
adultos desarrollan cuerpos que están entre
los más profundos de la familia Characidae en
el Ecuador occidental (Jiménez-Prado et al.,
2015; Aguirre et al., 2016).
Sería importante investigar más detallada-
mente si la alometría relativamente fuerte en
la forma del cuerpo, que parece caracterizar
a especies del género Rhoadsia, puede servir
como una fuente de variación morfológica
y facilitar el proceso de diferenciación entre
poblaciones, así como su relación con las
características del hábitat. Esto es porque en
teoría debería ser más fácil cambiar programas
de desarrollo que ya existen que producir pro-
gramas de desarrollo nuevos. Dado que parte
normal del programa de desarrollo de Rhoadsia
incluye un cambio relativamente fuerte en la
forma del cuerpo, de menos profundo a más
profundo a medida que los individuos crecen,
la evolución de las poblaciones con cuerpos
menos profundos que generalmente se encuen-
tran en las partes más altas de las cuencas
simplemente involucraría reducir la tasa de
crecimiento del cuerpo en el eje ventral-dorsal
relativo al programa normal de desarrollo. Es
decir, cambiar el crecimiento alométrico posi-
tivo en la profundidad del cuerpo característico
de las poblaciones en las partes bajas a un cre-
cimiento más isométrico. En este sentido, Sid-
lauskas et al. (2006) reportaron que diferencias
en las trayectorias de crecimiento alométrico
contribuyen a la diferencia en la profundidad
del cuerpo entre poblaciones de Bryconops sp.
cf. melanurus habitando las partes bajas y altas
de la región del Pantanal Brasileño. Estudios
comparados de la alometría en otros grupos nos
han enseñado mucho acerca de cómo y cuándo
en el desarrollo surgen las diferencias morfoló-
gicas entre especies y podrían ser de provecho
aquí (Zelditch et al., 2012; Klingenberg, 2016).
Los resultados de este estudio indican que
aún en las cuencas hidrográficas pequeñas,
existen patrones de variación morfológica
importante que sugieren procesos ecológicos
y evolutivos influenciando la variación feno-
típica de los peces de diferente manera en
diferentes partes de las cuencas. Dado que estas
cuencas pequeñas son altamente vulnerables
a la degradación ambiental, esto es una causa
para reflexionar sobre lo que se está perdiendo
a medida que las condiciones ambientales en
estos ecosistemas se deterioran y especies se
extinguen localmente. En muchos casos, es
probable que poblaciones localmente adap-
tadas o incluso especies no descritas ya se
hayan extinguido sin nunca haber sido estu-
diadas en detalle.
Este es el estudio de variación morfológi-
ca de peces más detallado que se ha realizado
hasta la fecha en las cuencas pequeñas de la
costa noroccidental del Ecuador, y resalta la
importancia que tienen estas cuencas como
reservorios del legado evolutivo de la fauna y
flora neotropical. Esperamos que este estudio
estimule más investigación a nivel poblacional
sobre la variación fenotípica y genética en
peces de la región.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo es resultado de los proyectos
con fondos internos de investigación de la
Pontificia Universidad Católica del Ecuador
Sede en Esmeraldas de los años 2016 y 2018;
Los resultados de este trabajo forman parte de
la tesis del primer autor dentro del Doctorado
en Ciencias Agrarias y del Medio Natural de
la Universidad de Zaragoza, con el apoyo del
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Banco Santander; agradecemos la colabora-
ción Fernando Vásquez en los muestreos de
campo y Michel Mora por la digitalización
de imágenes.
RESUMEN
Introducción: Las diferencias morfológicas son el
producto de la plasticidad fenotípica, la adaptación gené-
tica o la deriva genética, pero no siempre se requiere de
poblaciones muy antiguas para conseguir adaptaciones
locales si se presentan factores selectivos. Objetivo: Este
trabajo examina la variación en la forma del cuerpo de
peces en ríos costeros de baja altitud para determinar si
existen patrones de variación morfológica entre especies
y entre zonas a lo largo de estos cauces. Métodos: Desde
julio 2016 a junio 2017 se realizaron una serie de muestreos
ictiológicos que permitieron analizar la forma del cuerpo
de tres especies, a lo largo de todo el cauce en dos ríos
costeros del noroccidente ecuatoriano, con el uso de la
morfometría geométrica y técnicas de análisis multivarian-
te. Resultados: Se encontró un paralelismo en el cambio
de la forma del cuerpo de las tres especies, desde la zona
baja hacia la zona alta, caracterizado por una reducción en
la profundidad del cuerpo. También encontramos diferentes
niveles de variación alométrica en la forma del cuerpo de
las tres especies. Conclusiones: Peces en estas cuencas
presentan variación fenotípica influenciada por procesos
ecológicos y evolutivos que se expresan en cambios parale-
los en la forma del cuerpo en diferentes especies incluso en
ríos que tienen rangos de altitud muy pequeños, resaltando
la importancia que tienen estas cuencas como reservorios
del legado evolutivo de la fauna y flora neotropical.
Palabras clave: paralelismo morfológico; alometría; mor-
fometría geométrica; Ecuador noroccidental; Neotrópico.
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