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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 1055-1068, July-September 2021 (Published Sep. 28, 2021)
Hábitos alimentarios de tres especies de peces lenguados
(Pleuronectiformes: Achiridae) en la Bahía de Buenaventura,
Pacífico Colombiano
Daniella Tafurt Villarraga
1
; https://orcid.org/0000-0003-3723-7151
Andrés Molina
2
; https://orcid.org/0000-0003-1954-4393
Guillermo Duque
3
; https://orcid.org/0000-0002-2468-529X
1. Grupo de Investigación en Ecología y Contaminación Acuática. Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira,
Carrera 32 Chapinero, vía Candelaria, Palmira, Colombia; dtafurtv@unal.edu.co
2. Grupo de investigación en Ecología y Contaminación Acuática, Instituto de Estudios en Ciencias del Mar –
CECIMAR, Atte. Invemar, Universidad Nacional de Colombia – Sede Caribe – Calle 25 # 2-55, El Rodadero, Santa
Marta, Colombia; aemolinas@unal.edu.co
3. Facultad de ingeniería y Administración. Universidad Nacional de Colombia, Sede Palmira, Carrera 32 Chapinero, vía
Candelaria, Palmira, Colombia; gduquen@unal.edu.co
Recibido 21-V-2021. Corregido 22-VII-2021. Aceptado 09-IX-2021.
ABSTRACT
Feeding habits of three species of sole fish (Pleuronectiformes: Achiridae)
in Buenaventura Bay, Colombian Pacific
Introduction: The dynamic of the environmental conditions influences the availability of the food resources for
the estuarine organisms, affecting the food consumption of the benthic organism such as the soles, which are
essential for establishing and monitoring the environmental quality of these ecosystems.
Objective: To determine the trophic habits of three species of the Achiridae family in Buenaventura Bay,
Colombian Pacific.
Methods: Fish were captured using artisanal trawling. Then, the diet of each species was determined and differ-
ent trophic indexes were calculated registering differences in alimentary habits among species.
Results: It was collected a total of 159 fishes of the genus Achirus, being the most abundant Achirus klunzingeri
(98), then Achirus mazatlanus (44) and finally Achirus scutum (17). The diet of A. scutum was based on detritus,
the diet of A. mazatlanus was mainly detritus and fish whereas the diet of A. klunzingeri presented a dynamic
pattern based mainly on crustaceans and fish. The individuals of Achirus klunzingeri presented differences in
the diet between the internal and external area of the estuary, in the internal zone the fish were the main prey
while in the external zone were the crustaceans. The species A. klunzingeri and A. mazatlanus presented inges-
tion of microplastics, mainly elongated and colorless fibers which were present in individuals of all sizes. The
dynamic of the trophic habits of A. klunzingeri was related to the environmental variables such as temperature,
transparency and dissolved oxygen. For example, these three variables presented negative correlations with the
item fishes, and positive for the crustacean category.
Conclusions: Despite the generalist nature of the studied species, the environmental conditions, not only influ-
enced the food consumption dynamic, but also determined the presence of microplastics.
Key words: Achirus; trophic habits; microplastic fibers; Tropical Eastern Pacific; estuaries.
Tafurt Villarraga, D., Molina, A., & Duque, G. (2021).
Hábitos alimentarios de tres especies de peces
lenguados (Pleuronectiformes: Achiridae) en la Bahía de
Buenaventura, Pacífico Colombiano. Revista de Biología
Tropical, 69(3), 1055-1068. https://doi.org/10.15517/rbt.
v69i3.41922
https://doi.org/10.15517/rbt.v69i3.41922
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Los estuarios son ecosistemas con una alta
complejidad, habitado por especies altamente
resistentes a variaciones en las condiciones
ambientales (Day et al., 2012). Por otra parte,
la descarga de los ríos introduce nutrientes,
produciendo una alta productividad primaria
en los estuarios, lo cual permite el flujo cons-
tante de energía y el desarrollo de organismos
de diferentes niveles tróficos (Sandoval et al.,
2014). Así mismo, los ecosistemas estuari-
nos constituyen un ambiente fundamental para
numerosas comunidades humanas, al brindar
diferentes servicios ecosistémicos, destacándo-
se la pesca, de la cual dependen más de 1 000
millones de personas como fuente de proteínas
y recursos económicos (Peña & Palacios, 2013)
y el turismo, por la belleza paisajística de estos
ecosistemas (Rodríguez & Reul, 2010). Para
conservar los procesos ecológicos que sopor-
tan los servicios ecosistémicos de los estua-
rios, es importante preservar la biodiversidad,
debido a que es la base de la producción y
flujo energético.
Los procesos ecológicos de los ambientes
bentónicos en los estuarios son importantes
para el flujo de alimentos y nutrientes entre
la columna de agua y el sedimento, que a su
vez sirve como sustrato y refugio (Bárbara
& Peña, 2006). Los organismos que habitan
estos ambientes están adaptados de diferentes
maneras para obtener alimentos; también hay
un gran número de organismos que no habitan
en el fondo pero que se alimentan de él, inclu-
yendo a los peces (Day et al., 2012).
Los lenguados de la familia Achiridae
(orden Pleuronectiformes), son peces planos
que viven en los fondos marinos y estuarinos.
En la costa Pacífica se encuentran 3 especies
del género Achirus: A. klunzingeri, crece hasta
23 cm y habita en profundidades entre 10-40
m; A. mazatlanus, alcanza un tamaño hasta de
23 cm y profundidades de 1-55 m; y A. scutum,
alcanza un tamaño de 19 cm y habita en pro-
fundidades de 5-45 m (Froese & Pauly, 2019;
Robertson & Allen, 2015). Las especies de la
familia Achiridae son generalmente carnívoras,
y basan su alimentación en crustáceos bentó-
nicos, peces óseos, y poliquetos, sin embargo,
se ha encontrado que la alimentación de los
lenguados puede variar según la disponibilidad
de alimentos, la cual podría estar influenciada
por las condiciones ambientales, la actividad
antrópica y el tipo de estuario (Duque et al.,
2020; Norbis & Galli, 2004).
El estudio de los hábitos alimentarios de la
familia Achiridae permite conocer las interre-
laciones con diferentes organismos estuarinos,
y su variación podría representar cambios en
el nicho ecológico dentro de la estructura de
la comunidad (Guevara et al., 2007). El ser
humano ha influenciado en la ecología trófi-
ca al introducir diferentes compuestos a los
ecosistemas (Sousa et al., 2019), siendo los
microplásticos (desechos plásticos inferiores
a 5 mm) de sumo interés por su cantidad,
potencial de acumulación en los ecosistemas y
por su ingesta accidental por animales marinos
(Bermúdez-guzmán et al., 2020; Ory et al.,
2018). Los microplásticos en los organismos
pueden causar desnutrición al bloquear el tracto
digestivo (Elías, 2015) e introducción de toxi-
nas debido a que tienden a absorber y acumular
contaminantes del agua circundante, como
metales pesados y contaminantes orgánicos
(Guo & Wang, 2019). Estudios aseguran que
una de las áreas de mayor concentración de
microplásticos es la interfaz agua-sedimento y
los 0.5 cm superiores de sedimentos; hábitats
de los lenguados estudiados en el presente artí-
culo (Martin et al., 2017).
Se han desarrollado estudios sobre los
hábitos alimentarios de los lenguados Para-
lichthys orbignyanus, en el Océano Atlántico
meridional: Rocha, Uruguay (Norbis & Galli,
2004); Paralichthys patagonicus en costas
argentino-uruguayas (Gonzalo, 2011); Syacium
micrurum, en el atlántico oriental (Marques et
al., 2009), además, en Argentina se realizaron
estudios sobre las interacciones tróficas en
zonas costera, incluyendo el lenguado Parali-
chthys isosceles (Pozzobon, 1987). Con estos
estudios se puede concluir que los lenguados
tienen una estrategia de alimentación genera-
lista y relativamente diversificada, en donde las
principales presas suelen ser moluscos, crustá-
ceos, poliquetos y peces.
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En el Océano Pacífico, se evaluaron las
interacciones tróficas de 5 especies de len-
guados: Bothus leopardinus, Syacium ovale,
Cyclopsetta panamensis, Cyclopsetta querna y
Monolene assaedae, encontrando que los dos
primeros basan su alimentación en crustáceos
y los demás en peces y cefalópodos (Flores et
al., 2013). En Colombia, se reportó la dieta de
lenguados de la familia Paralichthyidae en el
Pacífico, compuesta principalmente por peces
óseos y crustáceos bénticos (López & Arcila,
2002). Sin embargo, la ecología trófica de la
familia Achiridae ha sido poco estudiada. En el
estuario Bahía de Buenaventura, se ha encon-
trado que A. klunzingeri y A. mazatlanus son
especies residentes del estuario, presentando
alta densidad, biomasa y frecuencia de ocu-
rrencia, mientras A. scutum se ha registrado
como la especie menos abundante de la familia
Achiridae en este estuario (Molina et al., 2020).
El estudio de los hábitos alimentarios de la
familia Achiridae, permite aportar al entendi-
miento de las relaciones tróficas en el estuario,
que actualmente están siendo impactadas por
actividades antrópicas y de las cuales se des-
conoce su influencia en peces de esta familia
en el Pacífico colombiano, además de cono-
cer la dinámica del flujo de energía desde el
bentos hacia la columna de agua y cómo estos
procesos son influenciados por variaciones
ambientales. En este sentido, el objetivo de
esta investigación fue determinar la influencia
de las variaciones de las condiciones ambien-
tales en la ecología trófica de tres especies
de lenguados de la familia Achiridae; Achirus
scutum, A. mazatlanus y A. klunzingeri, en la
Bahía de Buenaventura, Pacífico colombiano.
Adicionalmente, se evaluó el consumo de
microplásticos en estas especies, para generar
una línea base de información.
MATERIALES Y MÉTODOS
El estuario Bahía de Buenaventura, loca-
lizado en el Pacífico colombiano (3°53’47”
N & 77°04’40” W), es el principal puerto
de Colombia (Pérez, 2007). La precipitación
es bimodal, presentando sus mayores valores
entre septiembre y octubre y los más bajos
entre febrero y marzo (Otero et al., 2007), con
precipitación promedio anual de 7 400 mm.
Así mismo, la temperatura promedio es 25.9
°C (Enriquez et al., 2014). Actualmente cuenta
con 423 927 habitantes, además de tener una
vocación turística con 243 915 visitas anuales
según la Autoridad Marítima Nacional (Galle-
go Perez & Selvaraj, 2019; Lusher et al., 2013).
La Bahía de Buenaventura presenta una
profundidad media de 5 m, y la desemboca-
dura de dos ríos principales, ríos Anchicayá
y Dagua, que le dan características de un
estuario positivo (Cantera & Blanco, 2001).
Esta Bahía presenta una fuerte intervención
antrópica, afectada principalmente por la mala
disposición de las 4 000 toneladas de residuos
mensuales que son producidos en la ciudad
(Riascos et al., 2019), además del arrastre y
posterior descarga de contaminantes de los ríos
efluentes. Estas condiciones hacen que, entre la
basura marina del estuario, los microplásticos
estén presentes con promedios de densidad de
359.6 ± 88.0 partículas/kg en sedimentos para
el 2019, siendo un contaminante importante en
la bahía (Vásquez et al., 2021).
El estuario fue dividido en dos zonas
de muestreo: estuario interno (EI) y estuario
externo (EE), según el gradiente de salinidad,
geomorfología y las características ambienta-
les; monitoreando dos estaciones en cada zona
cada campaña de muestreo (Duque & Cogua,
2016). En el EI hay mayor influencia de los ríos
y en el EE se presenta una mayor influencia
marina (Fig. 1).
Métodos de muestreo: Las variables fisi-
coquímicas fueron medidas in situ tres veces,
una vez antes de cada arrastre para muestras de
peces, a una profundidad de 50 cm. Las varia-
bles medidas fueron: salinidad (psu), tempera-
tura (°C), oxígeno disuelto (mg l
-1
) y pH, con
una sonda multiparametrica (Thermo Scientific
Orion Five Stars) y transparencia (cm) con un
disco secchi.
Se recolectaron 159 individuos de 3 espe-
cies de la familia Achiridae; 17 de Achirus
scutum, 44 de Achirus mazatlanus y 98 de
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Achirus klunzinger, en 9 muestreos realizados
en la época seca, primer semestre, y en la
época lluviosa, segundo semestre (Molina et
al., 2020), del 2015 al 2017. Las muestras se
recolectaron usando pesca de arrastre artesa-
nal, haciendo tres arrastres de 10 minutos. La
red tenía un ojo de malla de 25.4 mm, relinga
inferior de 3.6 m y relinga superior de 3.1 m.
Por los tamaños de la malla, se asegura que
es muy poco probable que el microplástico
ingerido por los peces se pueda deber a micro-
plástico atrapado por la malla y posteriormente
ingerido en la misma (Lusher et al., 2013,
2017). Los arrastres se realizaron a velocidades
entre 3.1 y 4.0 km h
-1
, arrastrando áreas entre
790 y 1 011 m
-2
.
Fase laboratorio: Los ejemplares recolec-
tados fueron identificados siguiendo diferentes
claves de identificación (Fischer et al., 1995;
Froese & Pauly, 2019; Nelson, 2006; Robert-
son & Allen, 2015), midiendo la longitud total
(LT [cm]), longitud estándar (LS [cm]), y peso
húmedo (g). Así mismo, se extrajo el estómago,
conservándolo en formol al 4 %. Los compo-
nentes alimentarios fueron observados en el
estereoscopio a 3X y separados en categorías,
almacenados individualmente en recipientes
y posteriormente congelados para evitar la
contaminación (Dehaut et al., 2019). Además,
se contó el número de ítem por individuo, se
secaron a 70 °C, por 24 horas y se determinó
el peso seco en una balanza analítica (Majdi et
al., 2018). A los microplásticos hallados se le
realizaron pruebas de elasticidad y dureza para
verificar que no correspondiera a estructuras
celulares u orgánicas, además de evaluación
visual detallada de la forma, color y textura
(Lusher et al., 2017).
Se tuvieron en cuenta algunas recomenda-
ciones con el fin de minimizar la contaminación
cruzada, por esto, se realizó un tipo de mues-
treo que no tiene contacto con el sistema diges-
tivo (McGoran et al., 2017); además, el sitio de
Fig. 1. Bahía de Buenaventura: área de estudio y estaciones de muestreo. Las líneas punteadas representan las dos zonas de
muestreo, Estuario Interno (EI) y Estuario Externo (EE). Los puntos representan los sitios de muestreo.
Fig. 1. Buenaventura Bay: study area and sampling stations. The dotted lines represent the two sampling zones, Internal
Estuary (EI) and External Estuary (EE). The dots represent the sampling sites.
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procesamiento de muestras fue un laboratorio
cerrado, con circulación del aire controlada y
la mesa de trabajo fue limpiada previamente
con alcohol. Se utilizó bata de algodón, guan-
tes de un solo uso y elementos metálicos y de
vidrio que antes de cada uso fueron limpiados
y revisados bajo el estereoscopio para detectar
contaminación (Lusher et al., 2013).
Análisis de datos: Para el análisis de
datos no se tuvo en cuenta el material digerido,
con los demás ítems se calculó la Composi-
ción Numérica (% CN) (Ec. 1), Composición
Gravimétrica (% CG) (Ec. 2), y Frecuencia de
Ocurrencia de presas (% FO) (Ec. 3), clasifi-
cándolas en: constantes (presente en más de
50 % de las muestras), accesoria (entre 25 y
50 %) y accidental (menos de 25 %) (Alessan-
dro et al., 2020; Duque & Acero, 2003b). La
importancia de cada presa fue determinada por
el Índice de Importancia Relativa (IIR) (Ec. 4)
clasificando en grupos tróficos de importancia
baja (0-10 %), secundaria (10-40 %) y alta (40-
100 %). Así mismo, se determinó el coeficiente
de vacuidad (CV) (Ec. 5) (Olaya & Arellano,
2012; Cogua et al., 2013).
Para identificar la dinámica espacio-tem-
poral de las variables ambientales y tróficas
se realizó un Escalamiento Multidimensional
No Métrico (nMDS), usando matrices de simi-
litud calculadas con el índice de Bray-Curtis
y datos sin transformar (Clarke et al., 2014);
así mismo, para identificar diferencias signi-
ficativas se realizaron Análisis de Varianza
Multivariado Permutacional (PERMANOVA),
utilizando 9 999 permutaciones y α < 0.05
como diferencia estadísticamente significativa
(Clarke et al., 2014; Marti, 2017). Además,
se realizaron análisis de correlación por rango
de Spearman, para medir la asociación entre
variables ambientales y alimentación (Martinez
et al., 2009; Martinez et al., 2019).
RESULTADOS
Descripción ambiental: Se presentaron
variaciones significativas de las condiciones
ambientales según la época del año (lluvia-
seca) y la zona (interna-externa) en la salinidad
y el pH. En general, la salinidad tuvo valores
entre 11.6 y 30 psu, presentando diferen-
cias significativas entre épocas de muestreo
(p(Perm) = 0.0005). Los valores más altos se
registraron en época seca - EE (25.92 ± 3,28),
y los más bajos en época de lluvia - EI (15.87 ±
3.47). Por otra parte, el pH varió desde 7 hasta
8.8 unidades, presentó diferencias significati-
vas en la interacción épocas-zonas (p(Perm) =
0.0342). Los valores más altos se registraron en
época seca - EE (7.99 ± 0.27), y los más bajos
en época seca - EI (7.63 ± 0.30).
El oxígeno disuelto (OD) presentó valores
entre 4.5 y 8 mg l
-1
, la temperatura tuvo valo-
res entre 25 y 32 °C, y la transparencia en la
columna de agua osciló de 16 a 128 cm. No
se determinaron diferencias significativas en
las variables analizadas para estas condiciones
ambientales (Tabla 1).
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Descripción trófica: Se encontraron 14
tipos de ítems en los estómagos de las 3 espe-
cies de la familia Achiridae que fueron agrupa-
dos en cinco categorías: 1) Peces, lográndose
identificar individuos de Syngnathus sp. (Fig.
2A), 2) Crustáceos, agrupando cangrejos,
camarones, copépodos e isópodos; 3) Detritos,
incluyendo el material vegetal; 4) Material
digerido; y la última categoría 5) Otros, incluye
anélidos, nemátodos, huevos (Fig. 2B), restos
de invertebrados y fibras plásticas.
El análisis estadístico permitió encontrar
diferencias significativas entre especies en
cuanto a la alimentación, siendo A. klunzingeri
diferente de A. mazatlanus (p(Perm) = 0.0002)
y A. scutum (p(Perm) = 0.0005); por el con-
trario, A. mazatlanus y A. scutum no presenta
diferencias significativas en la alimentación.
Además, se observó mayor presencia de detri-
tus en A. mazatlanus y A. scutum, mientras
A. klunzingeri se alimentó principalmente de
crustáceos y peces.
Para A. scutum (N = 17) la LT promedio fue
12.0 ± 0.8 cm, con un CV de 0 %, identificando
los detritos como alimento constante (69.5 %
FO) y como el ítem principal (65.1 % IIR).
TABLA 1
Promedio de las variables ambientales en temporada seca y lluviosa, dividido en estuario interno
y externo con el error estándar
TABLE 1
Average of the environmental variables in the dry and rainy season, divided into internal
and external estuaries with standard error
Variables ambientales
Seco Lluvia
Interno ± Externo ± Interno ± Externo ±
Temperatura (°C) 28.69 0.78 28.88 1.30 28.48 0.38 28.36 1.46
Transparencia (cm) 67.87 30.83 65.42 18.10 44.94 14.38 51.67 14.02
pH 7.63 0.30 7.99 0.27 7.78 0.10 7.73 0.28
Salinidad (psu) 23.47 4.31 25.92 3.28 15.87 3.47 19.42 4.60
Oxígeno Disuelto (mg/l) 5.45 0.51 6.06 0.56 6.21 1.28 6.53 1.15
Fig. 2. Contenido estomacal familia Achiridae. A. Peces. B. Huevos, ingeridos por las especies A. mazatlanus y A.
klunzingeri.
Fig. 2. Stomach content family Achiridae. A. Fish, B. Eggs, ingested by the species A. mazatlanus and A. klunzingeri.
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Además, se determinaron como presas acciden-
tales los crustáceos (13 % FO), los peces (4.3
% FO) y otros (13.04 % FO), compuestos por
nematodos y restos de invertebrados (Tabla 2).
Esta especie no presentó diferencias significa-
tivas en la alimentación entre épocas, zonas, ni
en la interacción época-zona.
Por otra parte, A. mazatlanus (N = 44)
presento LT promedio de 13.3 ±1.9 cm, con CV
de 29.5 %, donde las presas principales fueron
detritos y peces (IIR: 95.3 y 89.5 %, respecti-
vamente), siendo los detritus un ítem accesorio
(48.1 % FO) y los peces presa accidental (14.8
% FO). Así mismo, se identificaron como pre-
sas accidentales los crustáceos (18.5 % FO) y
otros (18.5 % FO), compuestos por huevos,
anélidos y fibra plástica (Tabla 2). Esta especie
no presentó diferencias significativas en la
alimentación entre épocas, zonas, ni en la inte-
racción época-zona.
Finalmente, para A. klunzingeri (N = 98)
se encontró un CV de 28.5 %, con LT promedio
de 16.1 ± 3.7 cm. En general, la alimentación
se basó en crustáceos (32.8 % FO, 12 % IIR)
y peces (29.8 % FO, 17.9 % IIR), seguidas por
los detritos (20.9 % FO), y otros (16.4 % FO)
compuesto por isópodos, copépodos, fibra plás-
tica, huevos y restos de invertebrados (Tabla 2).
Se encontraron diferencias significativas entre
zonas para % FO (p(Perm) = 0.0019) y % IIR
(p(Perm) = 0.0011). En el EI los peces fueron
la presa más importante, clasificada como
constante (50 % FO y 9.3 % IIR), y los crus-
táceos (21.4 % FO), los detritos (17.9 % FO),
y otros (10.7 % FO), compuesto por huevos
y fibra plástica, como ítems accidentales. Por
el contrario, en el EE los crustáceos fueron la
presa más importante, clasificada como cons-
tante (56.3 % FO) y los peces, detritos y otros,
compuesto por restos de invertebrados y fibra
plástica, como ítems accidentales (18.7 % FO,
12.5 % FO y 12.5 % FO, respectivamente).
Esta especie no presentó diferencias significa-
tivas en la alimentación entre épocas, ni en la
interacción época-zona.
Ingesta de microplásticos: En los estóma-
gos de A. mazatlanus y A. klunzingeri se encon-
traron fibras plásticas sintéticas, alargadas e
incoloras (Fig. 3A, Fig. 3B). En A. mazatlanus
las fibras se clasificaron como ítem accidental,
presente en el 6.12 % de los organismos (%
FO), representando el 7.9 % de los ítems (%
CN) y fueron encontrados en época lluvia-EI y
en época seca-EE, en individuos con LT entre
8.8 y 14.5 cm y peso entre 12 y 62 g. Además,
en A. klunzingeri las fibras se clasificaron como
ítem accidental, presentes en el 3.8 % de los
organismos (% FO), representando el 1.7 %
de los ítems (% CN) y fueron encontrados en
todas las épocas y zonas, en individuos con LT
de 17 a 29.5 cm y peso entre 89 y 578 g.
TABLA 2
Composición de la dieta de A. scutum, A. mazatlanus y A. klunzingeri
TABLE 2
Composition of the diet of A. scutum, A. mazatlanus y A. klunzingeri
Categorías
A. scutum A. mazatlanus A. klunzingeri
% CG % CN % FO IIR % CG % CN % FO IIR % CG % CN % FO IIR
Peces 1.7 7.4 4.3 0.1 60.4 14.3 14.8 89.5 59.9 15.2 29.9 17.9
Crustáceos 3.1 11.1 13 0.4 17.6 21.4 18.5 32.7 36.5 24.6 32.8 12
Detritos 93.6 59.3 69.6 65.1 19.8 46.4 48.1 95.3 2.25 6.64 20.9 0.47
Otros 1.5 22.2 13 0.2 2.16 17.9 18.5 3.99 1.35 53.6 16.4 0.22
% CG: Porcentaje en peso; % CN: Porcentaje en número; % FO: Porcentaje de frecuencia; IIR: Índice de importancia
relativa de los ítems alimentarios de los estómagos de las tres especies en estudio.
% CG: Weight percentage; % CN: Percentage in number; % FO: Frequency of ocurrence; IIR: Relative Importance Index
of the stomach content items of the three species under study.
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Ecología trófica: Las dietas de A. scutum
y A. mazatlanus no presentaron asociación sig-
nificativa con las variables ambientales, mien-
tras que el consumo de crustáceos y peces de A.
klunzingeri se relacionó con la temperatura, el
OD, y la transparencia. Se observó un aumento
en el consumo de crustáceos cuando aumentó
la temperatura y el OD. El consumo de peces
fue mayor cuando disminuyó la temperatura, la
transparencia y el OD. Así mismo, se encontró
que el consumo de “otros”, conformado por
isópodos, copépodos, fibra plástica, huevos y
restos de invertebrados, aumentó junto con la
temperatura (Tabla 3).
DISCUSIÓN
Caracterización trófica: Las tres espe-
cies del género Achirus estudiadas basaron su
alimentación en peces, crustáceos y detritos,
con algunas preferencias de presas para cada
especie; A. scutum se alimentó principalmen-
te de detritos, A. mazatlanus de detritos y
peces, y A. klunzingeri de crustáceos y peces.
Las especies estudiadas pueden considerarse
generalistas con preferencias de alimentación
para cada especie, como es conocido para
los lenguados, considerados predadores opor-
tunistas-generalistas, al alimentarse según la
TABLA 3
Correlaciones por rango de Spearman entre las diferentes categorías alimentarias (IIR)
y variables ambientales para A. klunzingeri
TABLE 3
Spearman rank correlations between different food categories (IIR) and environmental variables for A. klunzingeri
A. Klunzingeri
Salinidad
Oxígeno Disuelto (mg/l)
Temperatura (°C)
Transparencia (cm)
pH
Peces 0.0967 -0.3891** -0.5503*** -0.3863** -0.2014
Crustáceos -0.0796 0.4084** 0.3601* 0.1946 0.1434
Detritos -0.1627 -0.0781 0.0507 0.1194 -0.1126
Otros 0.1595 0.1491 0.3143* 0.118 0.2539
P < 0.05*; P < 0.01**; P < 0.001***.
Fig. 3. Contenido estomacal familia Achiridae. A-B. Fibras plásticas ingeridas por las especies A. mazatlanus y A.
klunzingeri.
Fig. 3. Stomach content family Achiridae. A- B. Plastic fibers ingested by the species A. mazatlanus and A. klunzingeri.
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disponibilidad y capacidad de captura (Esposi-
to et al., 2010; J. Flores et al., 2013; Gonzalo,
2011; Marques et al., 2009; Norbis & Galli,
2004). Esto concuerda con lo encontrado en
el Pacífico central mexicano donde reportan
a cinco especies de peces del orden Pleuro-
nectiformes como consumidoras de peces y
crustáceos; Monolene assaedae, Cyclopsetta
panamensis y C. querna, consumen más peces
que crustáceos y Bothus leopardinus y Syacium
ovale prefieren los crustáceos sobre los peces
(Flores et al., 2013).
Las diferencias en la alimentación de A.
klunzingeri entre las zonas del estuario posi-
blemente se deban a cambios en la oferta de
presas. Para la Bahía de Buenaventura se ha
registrado que en la parte externa hay mayor
abundancia de macroinvertebrados que en la
parte interna (Gamboa-García et al., 2018), lo
cual podría explicar que los crustáceos fueran
la presa más importante en EE. Por otra parte,
se encontró una alta densidad de peces en la
parte interna del estuario (Molina et al., 2020),
lo cual podría explicar que los peces fueron
la presa más importante para esta zona. Para
algunos peces estuarinos la alimentación está
relacionada con la abundancia y ocurrencia
de las presas (Duque & Acero, 2003a; Mar-
ques et al., 2009).
La alimentación varió según la talla pro-
medio de cada especie. Existe una relación
entre la talla de la especie y la competencia por
alimentos, observándose en especies de tallas
pequeñas una mayor competencia interespecí-
fica (Grabowska et al., 2016; Munday et al.,
2001), lo cual limita la posibilidad de adquirir
una mayor variedad de presas, en cambio, en
las especies de mayor talla se reduce la compe-
tencia, lo que permite escoger su alimentación,
al punto de poder considerarse especialistas. En
este estudio las especies con tallas grandes (A.
klunzingeri) logran alimentarse principalmente
de crustáceos y peces, mientras que las tallas
más pequeñas (A. mazatlanus y A. scutum) se
alimentan de detritus, el cual no es deseable
energéticamente, por ser menos digeribles,
representando un menor valor nutricional que
otras presas alimentarias (Cervera et al., 2006).
De la misma manera, características propias de
la especie también podrían explicar cambios
en la dieta como: morfología, migraciones
y estado de madurez (Flores et al., 2013;
Flores et al., 2015), lo cual sugiere posibles
estudios a futuro.
Ingesta de microplásticos: Se evidenció
que individuos de un amplio rango de tallas
de A. mazatlanus y A. klunzingeri ingirieron
microplásticos, en todas las zonas y épocas
de muestreo. Se ha reportado que estos micro-
plásticos son ingeridos independientemente del
tamaño de los peces (Wright et al., 2013), de
manera similar con el presente estudio. Adi-
cionalmente, se ha sugerido que el consumo
de microplásticos es mayor en depredadores
activos, al incorporar microplásticos presentes
en sus presas (Wright et al., 2013).
La mayoría de estos microplásticos fueron
fibras, cuya procedencia podría asociarse a
textiles, artes de pesca mal dispuestos o a la
inadecuada gestión de los residuos de pobla-
ciones cercanas al estuario o a los ríos que des-
embocan en él. Estas fibras son consideradas
microplásticos secundarios, al estar asociados
a la descomposición por procesos físicos, quí-
micos y biológicos de elementos más grandes
(Sousa et al., 2019). Sin embargo, al ser un
sistema abierto, es difícil conocer su proceden-
cia (Elías, 2015), se necesita más investigación
para comprender los mecanismos que influyen
en el transporte, la deposición, la resuspensión
y las interacciones posteriores de los micro-
plásticos con la biota (Martin et al., 2017).
La mayor ingesta de fibras plásticas por A.
mazatlanus puede estar asociada a su alto con-
sumo de detritos, pues se ha reportado que las
fibras plásticas representan la forma más abun-
dante de microplásticos en los fondos marinos
(Mu et al., 2019; Peng et al., 2017; Vásquez et
al., 2021; C. Zhang et al., 2019; D. Zhang et
al., 2020). Para los sedimentos de Buenaven-
tura, se han reportado las fibras plásticas como
uno de los microplásticos más abundantes,
presentándose las mayores abundancias en el
estuario interno (302.2 ± 84.5 partículas/kg)
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(Vásquez et al., 2021), lo que podría explicar
su consumo incidental.
La especie A. scutum no presentó ingesta
de microplástico, esto puede deberse al tamaño
de la muestra, la cual está directamente relacio-
nada con la abundancia del pez en el estuario.
Es difícil determinar si esta ausencia de micro-
plásticos se debe a una característica propia de
la especie o específicamente corresponde al
tamaño de la muestra; es necesario evaluar esta
posibilidad en estudios futuros con un tamaño
de muestra mayor.
Condiciones ambientales y ecología tró-
fica: Según el análisis de la ecología trófica,
las variables ambientales que influyeron en la
alimentación de A. klunzingeri fueron: tem-
peratura, OD y transparencia. Algunos facto-
res como la latitud, hora del día e impactos
antrópicos determinan la temperatura del agua
(Du et al., 2021), influyendo también en la
ecología trófica de los peces (Duque & Acero,
2006; Galvis et al., 2005). En este estudio, A.
klunzingeri, presentó mayor consumo de peces
cuando disminuyó la temperatura, el oxígeno
disuelto y la transparencia, características del
estuario interno. Así mismo, en cuatro estuarios
del Pacífico mexicano central, se evidenció que
la disminución de la temperatura y la transpa-
rencia aumentó la abundancia de peces consu-
midores primarios (Sandoval et al., 2014). De
acuerdo a lo anterior, el aumento en el consumo
de peces en EI se asocia a la disponibilidad de
presas bajo las condiciones del hábitat marino
(Chango & Nacimba, 2015). En contraste,
el consumo de crustáceos se relacionó con
aumentos de temperatura y OD, condiciones
ambientales típicas del estuario externo, favo-
rables para la mayoría de organismos estuari-
nos tropicales. Por esto, el mayor consumo de
crustáceos en esta zona posiblemente se deba
a que son más abundantes en condiciones con
influencia marina en la Bahía de Buenaventura
(Gamboa-García et al., 2018).
En el estuario las variables ambientales
OD, temperatura y transparencia no se ven
fuertemente afectadas por la influencia de
los ríos ni por el tiempo atmosférico. Por el
contrario, y concordando con la literatura, en
épocas de lluvia y estuario interno, la salinidad
y el pH disminuyen significativamente. El EE
tiene mayor influencia marina, por el contra-
rio, el EI está influenciado fuertemente por
los ríos Dagua y Anchicayá (L. Otero, 2005)
que, según estudios, la descarga de agua dulce
representa un factor importante en la distribu-
ción y abundancia de los organismos estuarinos
(França et al., 2011; Pichler et al., 2015), ade-
más la riqueza de las especies presenta correla-
ciones negativas con la salinidad (Sosa-López
et al., 2007). Por otro lado, la época de lluvia
representa condiciones más óptimas para la
supervivencia de los peces debido al aumento
de productividad primaria y secundaria (Pichler
et al., 2015). Por lo anterior, se evidencia que el
cambio en algunas condiciones ambientales del
estuario está relacionado directamente con la
época y la zona del estuario, las cuales además
determinan la disponibilidad de alimentos para
los organismos estudiados.
Los hallazgos aquí documentados permi-
ten expandir los conocimientos previos acerca
de los peces de la familia Achiridae, determi-
narlo como un organismo predador oportunista
según la disponibilidad de su hábitat, pero con
algunas preferencias de alimentación, además
sirven como base para investigar la presencia e
ingesta de microplásticos en organismos estua-
rinos en la Bahía de Buenaventura.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos
de la revista.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a la Univer-
sidad Nacional de Colombia, por el apoyo
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institucional y económico mediante el pro-
yecto “Efectos de operaciones de dragado en
la comunidad de organismos estuarinos de la
Bahía de Buenaventura, Pacifico colombiano”
código Hermes 34779. Así mismo, agradece-
mos al grupo de investigación en Ecología y
Contaminación Acuática por el apoyo en el
campo y laboratorio.
RESUMEN
Introducción: La dinámica de las condiciones ambientales
influencia la variación del alimento disponible para los
organismos estuarinos, afectando el consumo de alimento
de los organismos bentónicos como los lenguados, esen-
ciales para establecer y monitorear la calidad ambiental en
estos ecosistemas.
Objetivo: Determinar los hábitos tróficos de tres especies
de la familia Achiridae en la Bahía de Buenaventura, Pací-
fico colombiano.
Métodos: Los peces se recolectaron por medio de pesca de
arrastre artesanal. Así mismo, en laboratorio se determinó
la dieta de cada una de las especies y se calcularon diferen-
tes índices tróficos, registrando diferencias en los hábitos
alimentarios entre estas especies.
Resultados: Se recolectó un total de 159 peces del género
Achirus, siendo la especie más abundante Achirus klun-
zingeri (98), luego Achirus mazatlanus (44) y finalmente
Achirus scutum (17). La dieta de A. scutum se basó en
detritos, la de A. mazatlanus en detritos y peces y la de
A. klunzingeri en crustáceos y peces. Los individuos de
A. klunzingeri presentaron diferencias en su dieta entre la
zona interna y externa del estuario, en la zona interna los
peces fueron la presa principal y en la zona externa fueron
los crustáceos. Las especies A. klunzingeri y A. mazatla-
nus presentaron ingesta de microplásticos, principalmente
fibras alargadas e incoloras presentes en individuos de
todas las tallas. La dinámica de los hábitos tróficos de A.
klunzingeri, se relacionaron con algunas variables ambien-
tales, como temperatura, trasparencia y oxígeno disuelto.
Por ejemplo, estas tres variables presentaron correlaciones
negativas con el ítem peces, y positivas para la categoría
crustáceos.
Conclusión: Se evidenció que estas especies son generalis-
tas y que las condiciones ambientales no solo influenciaron
la dinámica del consumo alimentario, sino que también,
determinaron la presencia de los microplásticos.
Palabras claves: Achirus; hábitos tróficos; fibras micro-
plásticas; Pacífico Oriental Tropical; estuarios.
REFERENCIAS
Alessandro, M. D., Porporato, E. M. D., Esposito, V., Gia-
cobbe, S., Deidun, A., Nasi, F., Ferrante, L., Auriem-
ma, R., Berto, D., Renzi, M., Scotti, G., Consoli, P.,
del, P., Andaloro, F., & Romeo, T. (2020). Common
patterns of functional and biotic indices in response
to multiple stressors in marine harbours ecosystems.
Environmental Pollution, 259, 113959. https://doi.
org/10.1016/j.envpol.2020.113959
Bárbara, V., & Peña, I. (2006). Los fondos marinos de
maërl del Parque Nacional de las Islas Atlánticas
(Galicia, España): distribución, abundancia y flora
asociada. Nova Acta Científica Compostelana (Bio-
loxía), 15, 7–25.
Bermúdez-guzmán, L., Alpízar-Villalobos, C., Gatgens-
García, J., Jiménez-Huezo, G., Rodríguez-Arias, M.,
Molina, H., Villalobos, J., Paniagua, S., Vega-Bau-
drit, J. R., & Rojas-Jimenez, K. (2020). Microplastic
ingestion by a herring Opisthonema sp. in the Pacific
coast of Costa Rica. Regional Studies in Mari-
ne Science, 38, 101367. https://doi.org/10.1016/j.
rsma.2020.101367
Cantera, J. R., & Blanco, J. F. (2001). The Estuary Ecosys-
tem of Buenaventura Bay, Colombia. In U. Seeliger,
& B. Kjerfve (Eds.), Coastal Marine Ecosystems of
Latin America (pp. 265–280). Springer Berlin Heide-
lberg. https://doi.org/10.1007/978-3-662-04482-7_19
Cervera, L., Román, J., Osorio, N., Vázquez, C., Jesús, R.
de, & Densa, E. (2006). Crecimiento, producción y
eficiencias de energía de crías de Acocil Cambarellus
Montezumae (Saussure) alimentadas con detritus de
Egeria densa. REDVET. Revista Electrónica de Vete-
rinaria, VII(12), 1–11.
Chango, A., & Nacimba, N. (2015). Propuesta de un
plan de monitoreo de estuarios y evaluación de
calidad del agua. Caso de estudio: Estuario de la
subcuenca del río Atacames. Escuela Politécnica
Nacional, Quito, Ecuador. http://bibdigital.epn.edu.
ec/handle/15000/14485
Clarke, K. R., Gorley, R. N., Somerfield, P. J., & Warwick,
R. M. (2014). Change in Marine Communities: An
Approach to Statistical Analysis and Interpretation
3rd edition (3rd ed.). PRIMER-E: Plymouth.
Cogua, P., Jiménez, M. F., & Duque, G. (2013). Relaciones
tróficas de cinco especies de peces de interés comer-
cial en la Bahía de Cartagena, Caribe Colombia-
no. Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras,
42(1125), 185–192.
1066
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 1055-1068, July-September 2021 (Published Sep. 28, 2021)
Day, J., Yáñez, A., Kemp, W. M., & Crump, B. C.
(2012). Estuarine Ecology, 2, 54. https://doi.
org/10.1002/9781118412787.ch1
Dehaut, A., Hermabessiere, L., & Duflos, G. (2019).
Current frontiers and recommendations for the
study of microplastics in seafood. TrAC - Trends
in Analytical Chemistry, 116, 346–359. https://doi.
org/10.1016/j.trac.2018.11.011
Du, Y., Dong, X., Jiang, X., Zhang, Y., Zhu, D., Sun, Q.,
Wang, Z., Niu, X., Chen, W., Zhu, C., Jing, Z., Tang,
S., Li, Y., Chen, J., Chu, X., Xu, C., Wang, T., He, Y.,
Han, B., … Peng, S. (2021). Ocean surface current
multiscale observation mission (OSCOM): Simulta-
neous measurement of ocean surface current, vector
wind, and temperature. Progress in Oceanography,
193. https://doi.org/10.1016/j.pocean.2021.102531
Duque, G., & Acero, A. (2003a). Feeding Selectivity
of Anchovia clupeoides (Pisces: Engraulidae) in
the Ciénaga Grande de Santa Marta, Colombian
Caribbean. Gulf and Caribbean Research, 15(1),
21–26. https://doi.org/10.18785/gcr.1501.04
Duque, G., & Acero, A. (2003b). Foods habits of Ancho-
via clupeoides (Pisces: Engraulidae) in the Ciéna-
ga Grande de Santa Marta, Colombian Caribbean.
Gulf of Mexico Science, 21(1), 1–9. https://doi.
org/10.18785/goms.2101.01
Duque, G., & Acero, A. (2006). Ración diaria y consumo
de alimento de la población de Anchovia Clupeoides
(Pisces: Engraulidae) en la Ciénaga Grande de Santa
Marta, Caribe colombiano. Boletín de Investigacio-
nes Marinas y Costeras, 35(963), 207–221.
Duque, G., & Cogua, P. (2016). Mercurio en peces de la bahía
de Buenaventura. Ingenium, 10(29), 11–17. https://
repository.usc.edu.co/bitstream/20.500.12421/794/1/
MERCUR~1.PDF
Duque, G., Gamboa-García, D. E., Molina, A., & Cogua,
P. (2020). Effect of water quality variation on fish
assemblages in an anthropogenically impacted
tropical estuary, Colombian Pacific. https://doi.
org/10.1007/s11356-020-08971-2
Elías, R. (2015). Mar del plástico: una revisión del plásti-
co en el mar. Revista de Investigación y Desarrollo
Pesquero, 105, 83–105.
Enriquez, O., Guzmán, A., & Narváez, G. (2014). Analy-
sis of Precipitation Behavior in the Municipality of
Buenaventura (Valle del Cauca, Colombia) in the
Context of the El Niño/La Niña Phenomenon. Revista
Colombiana de Geografía, 23(1), 65–178.
Esposito, V., Castriota, L., Consoli, P., Romeo, T., Falau-
tano, M., & Andaloro, F. (2010). Feeding habits and
selectivity of the wide-eyed flounder, Bothus podas
(Delaroche, 1809) (Bothidae) from the southern Tyrr-
henian sea. Marine Biology Research, 6, 496–502.
https://doi.org/10.1080/17451000903438495
Fischer, W., Krupp, F., Schneider, W., Sommer, C., Carpen-
ter, K. E., & Niem, V. H. (1995). Guía FAO para la
identificación de especies para los fines de la pesca.
Pacífico centro-oriental. Volumen II. Vertebrados -
Parte 1. FAO.
Flores, J., Godínez, E., Gaspar, S., Rojo, J., López, A.,
& Morales, M. (2013). Abundancia, distribución,
hábitos alimentarios e interacciones tróficas de cinco
especies de lenguados (Pleuronectiformes) en el
Pacífico central mexicano. Latin American Journal
of Aquatic Research, 41(3), 423–439. https://doi.
org/103856/vol41-issue3-fulltext-6
Flores, J. R., Godínez, E., & Gaspar, S. (2015). Ecología
trófica de siete especies de batoideos (Batoidea) en
el Pacífico Central Mexicano. Revista de Biología
Marina y Oceanografía, 50(9), 521–533. https://doi.
org/10.1017/CBO9781107415324.004
França, S., Costa, M. J., & Cabral, H. N. (2011). Inter-
and intra-estuarine fish assemblage variability pat-
terns along the Portuguese coast. Estuarine, Coastal
and Shelf Science, 91(2), 262–271. https://doi.
org/10.1016/j.ecss.2010.10.035
Froese, R., & Pauly, D. (2019). Fishbase. World Wide Web
electronic publication. http://fishbase.org/search.php
Gallego Perez, B. E., & Selvaraj, J. J. (2019). Evaluation of
coastal vulnerability for the District of Buenaventura,
Colombia: A geospatial approach. Remote Sensing
Applications: Society and Environment, 16(April),
100263. https://doi.org/10.1016/j.rsase.2019.100263
Galvis, O., Cueto, A., Navarro, Y., & González, P. (2005).
Consumo de oxígeno de juveniles de tilapia (Ore-
ochromis niloticus) bajo diferentes condiciones de
temperatura y su relación con la alimentación. Revis-
ta Dugandia, Ciencias Básicas, Uniatlántico, 1(1),
102–110. https://pdfs.semanticscholar.org/4877/fce-
be339be0f2cb73e7caef2d9e7af751175.pdf
Gamboa-García, D., Duque, G., & Cogua, P. (2018).
Structural and compositional dynamics of macroin-
vertebrates and their relation to environmental
variables in Buenaventura Bay. Boletín de Investiga-
ciones Marinas y Costeras, 47(1), 67–83. https://doi.
org/10.25268/bimc.invemar.2018.47.1.738
Gonzalo, T. (2011). Ecología trófica del lenguado Parali-
chthys patagonicus (Jordan, 1889) en el Ecosistema
Costero Argentino-Uruguayo (Tesis Licenciatura).
Universidad Nacional de Mar Del Plata, Argentina.
Grabowska, J., Kakareko, T., Błońska, D., Przybylski,
M., Kobak, J., Jermacz, Ł., & Copp, G. H. (2016).
Interspecific competition for a shelter between non-
native racer goby and native European bullhead under
experimental conditions – Effects of season, fish size
and light conditions. Limnologica, 56, 30–38. https://
doi.org/10.1016/J.LIMNO.2015.11.004
1067
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 1055-1068, July-September 2021 (Published Sep. 28, 2021)
Guevara, E., Álvarez, H., Mascaró, M., Rosas, C., &
Sánchez, A. (2007). Hábitos alimenticios y ecología
trófica del pez Lutjanus griseus (Pisces: Lutjanidae)
asociado a la vegetación sumergida en la Laguna de
Términos, Campeche, México. Revista de Biología
Tropical, 55(3-4), 989–1004.
Guo, X., & Wang, J. (2019). The chemical behaviors
of microplastics in marine environment: A review.
Marine Pollution Bulletin, 142, 1–14. https://doi.
org/10.1016/j.marpolbul.2019.03.019
López, R., & Arcila, C. (2002). Diet Composition of Fish
Species from the Southern Continental Shelf of
Colombia. Naga, WorldFish Center Quarterly, 25(3-
4), 23–29.
Lusher, A. L., McHugh, M., & Thompson, R. C. (2013).
Occurrence of microplastics in the gastrointestinal
tract of pelagic and demersal fish from the English
Channel. Marine Pollution Bulletin, 67(1-2), 94–99.
https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2012.11.028
Lusher, A. L., Welden, N. A., Sobral, P., & Cole, M.
(2017). Sampling, isolating and identifying micro-
plastics ingested by fish and invertebrates. Analyti-
cal Methods, 9(9), 119–148. https://doi.org/10.1039/
c6ay02415g
Majdi, N., Hette, N., Auclair, E., Bec, A., Chouvelon, T.,
Cognie, B., Danger, M., Decottignies, P., Dessier,
A., Desvilettes, C., Dubois, S., Dupuy, C., Fritsch,
C., Gaucherel, C., Hedde, M., Jabot, F., Lefebvre, S.,
Marzloff, M. P., Pey, B., … Perga, M. (2018). There’s
no harm in having too much: A comprehensive
toolbox of methods in trophic ecology. Food Webs,
16, e00100. https://doi.org/10.1016/j.fooweb.2018.
e00100
Marques, J. F., Teixeira, C., Pinheiro, A., Peschke, K., &
Cabral, H. (2009). A multivariate approach to the
feeding ecology of the Channel flounder, Syacium
micrurum (Pisces, Pleuronectiformes), in Cape Verde,
Eastern Atlantic. Ciencias Marinas, 35, 15–27.
Marti, A. (2017). Permutational Multivariate Analy-
sis of Variance (PERMANOVA). Wiley stats-
ref: statistics reference online, 1–15. https://doi.
org/10.1002/9781118445112.stat07841
Martin, J., Lusher, A., Thompson, R. C., & Morley, A.
(2017). The Deposition and Accumulation of Micro-
plastics in Marine Sediments and Bottom Water from
the Irish Continental Shelf. Scientific Reports, 7(1),
1–9. https://doi.org/10.1038/s41598-017-11079-2
Martinez, O., Molina, A. E., & Duque, G. (2019). Influencia
de la materia orgánica en la abundancia de poliquetos
(Annelida: Polychaeta) de la bahía de Buenaventura,
Pacífico colombiano. In N. H. Campos & A. Acero
(Eds.), Ciencias del mar - Una mirada desde la Uni-
versidad Nacional de Colombia (1
st
Ed., pp. 228).
Editorial Universidad Nacional de Colombia.
Martinez, R., Tuyas, L., Martinez, M., Pérez, A., & Cáno-
vas, A. (2009). El coeficiente de correlación de los
rangos de Spearman caracterización. Revista Haba-
nera de Ciencias Médicas, 8(2), 1–19.
McGoran, A. R., Clark, P. F., & Morritt, D. (2017).
Presence of microplastic in the digestive tracts of
European flounder, Platichthys flesus, and European
smelt, Osmerus eperlanus, from the River Thames.
Environmental Pollution, 220, 744–751. https://doi.
org/10.1016/j.envpol.2016.09.078
Molina, A., Duque, G., & Cogua, P. (2020). Influences
of environmental conditions in the fish assemblage
structure of a tropical estuary. Marine Biodiversity,
50(1), 1–13.
Mu, J., Qu, L., Jin, F., Zhang, S., Fang, C., & Ma, X.
(2019). Abundance and distribution of microplastics
in the surface sediments from the northern Bering and
Chukchi Seas. Environmental Pollution, 245, 122–
130. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2018.10.097
Munday, P., Jones, G., & Caley, J. (2001). Interspecific
competition and coexistence in a guild of coral-
dwelling fishes. Ecology, 82(8), 2177–2189.
Nelson, J. (2006). Fishes of the World (4
th
Ed.). John Wiley
& Sons.
Norbis, W., & Galli, O. (2004). Hábitos de alimentación
del lenguado Paralichtys orbignyanus (Valenciennes,
1842) en una laguna costera somera del Atlántico Sur:
Rocha , Uruguay. Ciencias Marinas, 30(4), 619–626.
Olaya, C., & Arellano, J. (2012). Feeding Habits of Barbul
de Piedra (Ariopsis sp.) in the Sinu River, Colombia.
Acta Biológica Colombiana, 17(1), 117–128.
Ory, N., Chagnon, C., Felix, F., Fernández, C., Lia, J.,
Gallardo, C., Garcés, O., Henostroza, A., Laaz, E.,
Mizraji, R., Mojica, H., Murillo, V., Ossa, L., Precia-
do, M., Sobral, P., Urbina, M. A., & Thiel, M. (2018).
Low prevalence of microplastic contamination in
planktivorous fish species from the southeast Pacific
Ocean. Marine Pollution Bulletin, 127, 211–216.
https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2017.12.016
Otero, E., Mosquera, L., Silva, G., & Guzmán, J. (2007).
Deltas y Estuarios de Colombia. Colección Ecoló-
gica del Banco de Occidente. Banco de Occidente.
https://www.imeditores.com/banocc/deltas/cap7.htm
Otero, L. (2005). Aplicación de un modelo hidrodinámico
bidimensional para describir las corrientes y la propa-
gación de la onda de marea en la bahía de Buenaven-
tura. Boletín Científico CCCP, 12, 9–21. https://doi.
org/10.26640/01213423.12.9
Peña, J., & Palacios, M. (2013). Biodiversity as a Strategy
for Sustainable Development in the Colombian Paci-
fic: Some approaches to its Management. Revista del
Doctorado Interinstitucional en Ciencias Ambienta-
les, 3, 37–43.
1068
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 1055-1068, July-September 2021 (Published Sep. 28, 2021)
Peng, G., Zhu, B., Yang, D., Su, L., Shi, H., & Li, D.
(2017). Microplastics in sediments of the Changjiang
Estuary, China. Environmental Pollution, 225, 283–
290. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2016.12.064
Pérez, G. (2007). Historia, geografía y puerto como deter-
minantes de la situación social de buenaventura.
Documentos de Trabajo Sobre Economía Regional
(Vol. 91). Banco de la República Colombia.
Pichler, H. A., Spach, H. L., Gray, C. A., Broadhurst, M.
K., Schwarz, R., & de Oliveira Neto, J. F. (2015).
Environmental influences on resident and transient
fishes across shallow estuarine beaches and tidal
flats in a Brazilian World Heritage area. Estuarine,
Coastal and Shelf Science, 164, 482–492. https://doi.
org/10.1016/j.ecss.2015.07.041
Pozzobon, M. V. (1987). Estudios preliminares sobre las
interrelaciones tróficas de 20 especies de peces del
área costera bonaerense (Tesis de licenciatura).
Universidad Nacional de Mar del Plata, Argentina.
https://www.oceandocs.org/handle/1834/3555
Riascos, J. M., Valencia, N., Peña, E. J., & Cantera, J. R.
(2019). Inhabiting the technosphere: The encroach-
ment of anthropogenic marine litter in Neotropical
mangrove forests and its use as habitat by macro-
benthic biota. Marine Pollution Bulletin, 142, 559–
568. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2019.04.010
Robertson, D., & Allen, G. (2015). Shorefishes of the
Tropical Eastern Pacific: Online information system.
Smithsonian Tropical Research Institute. https://bio-
geodb.stri.si.edu/sftep/es/pages
Rodríguez, J., & Reul, A. (2010). Biodiversidad y servicios
de los ecosistemas marinos. Uciencia: revista de
divulgación científica de la Universidad de Málaga.
https://core.ac.uk/download/pdf/62896243.pdf
Sandoval, E., Madrigal, X., Escalera, L., Medina, M., &
Domínguez, O. (2014). Estructura de la comunidad
de peces en cuatro estuarios del Pacífico mexicano
central. Revista Mexicana de Biodiversidad, 85(4),
1184–1196. https://doi.org/10.7550/rmb.42105
Sosa-López, A., Mouillot, D., Ramos-Miranda, J., Flores-
Hernandez, D., & Chi, T. Do. (2007). Fish species
richness decreases with salinity in tropical coastal
lagoons. Journal of Biogeography, 34(1), 52–61.
https://doi.org/10.1111/J.1365-2699.2006.01588.X
Sousa, L., Silva, B., Nascimieno, M., & Machado, A.
(2019). Variacao sazonal das pastículas de micro-
plásticos no sedimento de quatro praiass urbanas no
estado da Paraíba, Brasil. IV Congresso Nacional de
Pesquisa e Ensino em Ciências CONAPESC, Campi-
na Grande, Brasil, Agosto 2019.
Vásquez, D., Molina, A., & Duque, G. (2021). Distribución
espacial y aumento a través del tiempo de micro-
plásticos en sedimentos de la Bahía de Buenaventu-
ra, Pacífico colombiano. Boletín de Investigaciones
Marinas y Costeras, 50(1), 27–42.
Wright, S. L., Thompson, R. C., & Galloway, T. S. (2013).
The physical impacts of microplastics on marine
organisms: a review. Environmental Pollution, 178,
483–492.
Zhang, C., Zhou, H., Cui, Y., Wang, C., Li, Y., & Zhang,
D. (2019). Microplastics in offshore sediment in the
Yellow Sea and East China Sea, China. Environmen-
tal Pollution, 244, 827–833. https://doi.org/10.1016/j.
envpol.2018.10.102
Zhang, D., Liu, X., Huang, W., Li, J., Wang, C., Zhang, D.,
& Zhang, C. (2020). Microplastic pollution in deep-
sea sediments and organisms of the Western Paci-
fic Ocean. Environmental Pollution, 259, 113948.
https://doi.org/10.1016/j.envpol.2020.113948