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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 331-351, March 2021
Ecología funcional de las algas perifíticas en el Chocó colombiano:
limitación de recursos, competencia y variables ambientales
Mayra Camila Guerrero Lizarazo
1
*, Gabriel Pinilla-Agudelo
1
& Ingrid Julieth Estrada Galindo
1
1. Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá, Colombia; mcguerrerol@unal.edu.co
(*Correspondencia), gapinillaa@unal.edu.co, ijestradag@unal.edu.co
Recibido 27-V-2020. Corregido 27-XI-2020. Aceptado 15-XII-2020.
ABSTRACT. Functional ecology of periphytic algae in the Colombian Chocó: resource limitations, com-
petition, and environmental variables. Introduction: Knowledge on the periphytic community is essential
because of its central role in river primary production. Also, periphyton is a valuable bioindicator of the com-
munity. However, to the date, little is known about the functional ecology of these communities in Colombian
rivers. Objective: This work sought to characterize functional aspects of the phycoperiphytic community of four
lotic systems of the La Planada Natural Reserve, located in the Department of Nariño, Colombia. Methods: In
May 2019, between one and three sampling sites were established in each river. Hydrological and physicochemi-
cal variables were measured. Periphyton was sample to determine the taxonomic composition of the benthic
algae as well as some functional traits. From these traits, the community weighted mean (CWM) and community
weighted variance (CWV) were calculated, and their relation with abiotic variables was explored using regres-
sions, correlations, and a canonical correspondence analysis (CCA). Results: 59 genera of algae were recorded,
from which 47 had its functional traits measured. The CWM of the siliceous exoskeleton trait was statistically
higher in El Tejón creek. The other traits had similar CWM and CWV values in all rivers. However, the traits of
the presence of mucilage and organization in filaments showed predominance in some streams. The fluctuating
data of CWV in all rivers seem to indicate that these phycoperiphytic communities have no resource limitations,
competition is low, and species tend to be functionally different. The environmental variables with the greatest
influence were flow, water mineralization, pH, and water transparency. The hardness of the water and the pres-
ence of mucilage were associated, while the predominance of filamentous algae was related to transparency;
pH positively influenced the surface/volume ratio (S/V). Conclusions: This study represents a baseline that will
allow evaluating changes in the benthic algae communities in the face of possible interventions and providing
guidelines for eventual actions to restore the river systems of this important region due to its high biodiversity.
Key words: benthic microalgae; community weighted mean; community weighted variance; functional trait;
La Planada; phycoperiphyton.
La comunidad perifítica corresponde a
un conjunto de organismos microscópicos
adheridos a sustratos sumergidos en el agua;
incluye algas, bacterias, hongos, protozoos,
microcrustáceos y detritos orgánicos e inorgá-
nicos (Wetzel, 1983). En un sistema acuático la
comunidad perifítica constituye un componente
clave para la transferencia de materia, energía
e información a través de las cadenas tróficas,
ya que, al ser una comunidad eminentemente
autótrofa, es la base energética para niveles
tróficos más altos (Lamberti, 1996; Montoya
& Aguirre, 2013). La producción primaria
del perifiton puede representar entre el 70 y
Guerrero Lizarazo, M.C., Pinilla-Agudelo, G., & Estrada Galindo, I.J. (2021). Ecología
funcional de las algas perifíticas en el Chocó colombiano: limitación de recursos,
competencia y variables ambientales. Revista de Biología Tropical, 69(1), 331-351.
DOI 10.15517/rbt.v69i1.42042
ISSN Impreso: 0034-7744 ISSN electrónico: 2215-2075
DOI 10.15517/rbt.v69i1.42042
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el 80 % de la producción total de los ambientes
acuáticos continentales (Roldán & Ramírez,
2008). Por otra parte, el perifiton se ha usado
como bioindicador ecológico desde hace mucho
tiempo (Patrick, 1949; Patrick, 1950), debido a
su sensibilidad ante los cambios ambientales.
Es una comunidad que tiene una capacidad de
respuesta rápida frente a un espectro amplio de
tensores y permite evidenciar los procesos acu-
mulativos que ocurren en el ecosistema, dado
que se encuentra fija al sustrato (Arcos, Ávila,
Estupiñán, & Gómez, 2005).
Es claro que el perifiton es una comunidad
funcionalmente importante en los sistemas
acuáticos, por lo que se hace necesario inves-
tigarla desde varias perspectivas, una de ellas
conocida como la ecología funcional. Esta
rama de la ecología estudia la forma en que
los organismos usan los recursos y la manera
en que su actividad transforma el ambiente, lo
cual permite comprender los mecanismos de
ensamblaje de las comunidades y los procesos
y servicios de los ecosistemas (Salgado-Negret
& Paz, 2015). Violle et al. (2007) definen un
rasgo funcional como cualquier característi-
ca morfológica, fisiológica o fenológica que
impacta de forma indirecta la aptitud biológica
de un individuo mediante los efectos que pueda
tener dicho rasgo sobre el desempeño el orga-
nismo. La ecología funcional se basa entonces
en la evaluación de los rasgos funcionales
en las especies de la comunidad, los cuales
incluyen las respuestas etológicas además de
las características biológicas señaladas, que
influyen no solo en el desempeño de los orga-
nismos, sino que también pueden estar relacio-
nados con procesos ecosistémicos (Violle et al.,
2007; Córdova-Tapia & Zambrano, 2015). Por
ejemplo, la proporción superficie/volumen de
las microalgas relaciona aspectos fisiológicos
y ambientales y el volumen celular faculta
estimar su biomasa. Al medir estos rasgos en
los individuos se obtiene información rela-
cionada con las condiciones ambientales del
ecosistema acuático y sobre la manera como
se agrupan las especies en tales ambientes, lo
que permite definir grupos funcionales (Mar-
ciales-Caro, 2012).
Para el Neotrópico, y especialmente para
Suramérica, los estudios sobre el perifiton de
aguas continentales se han centrado en conocer
la variación temporal de su biomasa, en eva-
luar la incidencia que tienen factores como la
luz y las variables químicas e hidrológicas, en
establecer la relación de esta comunidad con
la disponibilidad de nutrientes y en estudiar su
estructura taxonómica y su productividad pri-
maria (Cruz & Salazar, 1989; Moschini-Carlos,
Henry, & Pompêo, 2000; Gari & Corigliano,
2004; Pizarro & Alemanni, 2005; Rodríguez,
2008). Los aspectos relacionados con la ecolo-
gía funcional del perifiton apenas se empiezan
a investigar en esta región del mundo. Un tra-
bajo inicial es el de Dunck, Rodrigues y Bicudo
(2015), quienes realizaron un estudio sobre la
diversidad funcional y los rasgos funcionales
de las algas perifíticas en un lago amazónico
inundable. En dicho trabajo hallaron que las
especies unicelulares y tolerantes al disturbio
(estrategas R) estuvieron más relacionadas
con el periodo de aguas bajas, mientras que
las especies filamentosas y con mayor capa-
cidad de competencia y tolerancia al estrés
por nutrientes (estrategas C-S) se relacionaron
con la colonización que ocurrió durante las
aguas altas.
En Colombia, el perifiton se ha abordado
desde diferentes perspectivas, como la colo-
nización en distintos sustratos, la estructura
ecológica en diferentes ecosistemas, la varia-
ción de su biomasa, la influencia de algunas
variables sobre la diversidad taxonómica y la
evaluación de la calidad del agua mediante
el análisis de dicha comunidad (Montoya &
Aguirre, 2013). Algunos trabajos se han hecho
en sistemas lóticos, como en el río Tota (Dona-
to & Martínez, 2003), el río Bogotá (Rivera-
Rondón & Díaz-Quirós, 2004), los ríos La
Plata y La Venta en el páramo de San Turbán
(Ramírez & Plata-Díaz, 2008), el río Anchique
en la cordillera Central (Huertas-Farías, Parra,
& Reinoso, 2019) y en el río Hacha en el pie-
demonte amazónico (Godoy-Lozada & Pelaez-
Rodriguez, 2020), entre otros.
Los aspectos morfológicos y funciona-
les del ficoperifiton (el componente algal del
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perifiton, Roldán & Ramírez, 2008) colom-
biano aún no se han estudiado. No obstante,
para la comunidad fitoplanctónica (las algas
suspendidas en la columna de agua) de ambien-
tes lénticos del país sí se han hecho algunos
estudios relacionados con su morfología fun-
cional. Algunos ejemplos son las investigacio-
nes llevadas a cabo en los humedales urbanos
Juan Amarillo (Mora, 2011) y El Salitre de la
ciudad de Bogotá (Pulido, 2015), en el embalse
de Betania (Pastrana, 2016), en el lago de Tota
(Muñoz-López, Aranguren-Riaño, & Duque,
2017) y en los ambientes lénticos de Yahuarca-
ca, Ayapel, Tota y Fúquene (Hernández, 2011;
Hernández et al., 2020).
De lo mencionado, se puede decir que la
investigación en el trópico americano acerca de
la ecología funcional del ficoperifiton es muy
reducida, por lo que es necesario profundizar
en esta área prometedora, ya que los rasgos
funcionales juegan un papel importante para
entender la adaptación de las comunidades y
de las especies a su nicho ecológico (Dunck
et al., 2015). Así, el estudio de la ecología
funcional de la comunidad perifítica permite
conocer tanto las respuestas de las especies
ante las variables ambientales, como deducir
las condiciones particulares de los ecosistemas
acuáticos. Así es posible potenciar acciones de
conservación y restauración de tales ambien-
tes. Las comunidades acuáticas de los ríos de
la Reserva Natural La Planada, Nariño, no
han sido estudiadas, a pesar de que esta área
pertenece a la región biogeográfica del Chocó,
la cual ocupa el noveno puesto en biodiver-
sidad de plantas en el mundo (Christenhusz,
Fay, & Chase, 2017). Por otra parte, estos ríos
son sistemas de gran importancia como fuentes
de agua para las poblaciones humanas de este
territorio. Ante esta falta de información, el
presente estudio pretendió caracterizar algunos
aspectos funcionales de la comunidad de fico-
perifiton de dichos cursos de agua, los cuales
podrían ser útiles en acciones de conservación
de estos ecosistemas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitios de muestreo: La Reserva Natural
de La Planada se encuentra en las coordena-
das 1º17’ N & 78º15’ W, cerca de la frontera
colombiana con Ecuador (Vallejo, Samper,
Mendoza, & Otero, 2004). Se ubica al surocci-
dente del departamento de Nariño (Colombia),
sobre la cordillera Occidental en el municipio
de Ricaurte, en territorio de la comunidad indí-
gena Awa, con elevaciones que oscilan entre
300 y 2 500 msnm (Cabildo Mayor Awa de
Ricaurte Camawari, 2002). Es una zona selváti-
ca que conserva bosques primarios, con tempe-
raturas de 18-32 ºC y pluviosidad promedio de
5 000 mm al año, con un régimen monomodal
y lluvias máximas entre noviembre y enero
(Alcaldía Municipal de Ricaurte, 2006). Sus
paisajes se componen principalmente de bos-
ques húmedos tropicales (selvas basales) y bos-
ques nublados (selvas andinas), en los cuales
nacen y transcurren ríos y quebradas que son
fundamentales para la región (Cabildo Mayor
Awa de Ricaurte Camawari, 2002). En esta
región se trabajaron dos ríos y dos quebradas,
con condiciones ambientales diferentes (Tabla
1). Estos ríos se visitaron entre el 17 y el 31 de
mayo de 2019.
Muestreo y laboratorio: Se seleccionaron
tramos de 150 m en cada río y en ellos se esta-
blecieron varios sitios de muestreo. En las que-
bradas El Tejón y La Calladita se localizaron
tres puntos, mientras que en el río Miraflores se
ubicaron dos puntos y en el río Pialapí solo uno
debido a dificultades logísticas. En cada sitio se
midió el ancho, la profundidad media y la velo-
cidad de la corriente con el método del objeto
flotante (Pinilla, 2017). Se midieron in situ el
oxígeno disuelto, el porcentaje de saturación
de oxígeno, la temperatura, el pH, la conduc-
tividad eléctrica y la concentración de sólidos
disueltos totales con una sonda multiparamétri-
ca Hach HQ40D. Se determinó la transparencia
del agua mediante la técnica del disco Secchi
colocado horizontalmente (Pinilla, 2017). Se
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tomaron muestras de agua en botellas plásticas
que se conservaron refrigeradas y se llevaron
al Laboratorio de Ecología del Departamento
de Biología de la Universidad Nacional de
Colombia Sede Bogotá, donde se empleó un
espectrofotómetro Hach DR2000 para anali-
zar los nutrientes (nitritos, nitratos, amonio,
ortofosfatos, sulfatos) en el agua previamente
filtrada a través de filtros de fibra de vidrio
de 1.5 µ. En todos los casos se siguieron las
metodologías estándar de APHA (Rice, Baird,
Eaton, & Clesceri, 2012).
En cada uno de los sitios de muestreo
(separados 50 m en promedio) de cada río se
hicieron entre 10 y 15 raspados de algas peri-
fíticas sobre sustratos rocosos (epiliton). Cada
raspado cubrió un área de 20 cm
2
, la cual se
limpió con un cepillo de dientes. La serie de
raspados de cada sitio se preservó en un frasco
plástico con solución Transeau (etanol 90 %,
agua destilada y formol 40 % en proporciones
3:2:1). Las algas se fotografiaron con micros-
copio óptico Nikon Eclipse E100 en el Labora-
torio de Equipos Ópticos del Departamento de
Biología de la Universidad Nacional de Colom-
bia Sede Bogotá. Las mediciones se hicieron
con el programa ImageJ (Schneider, Rasband,
& Eliceiri, 2012). Los organismos se identifica-
ron taxonómicamente hasta el nivel de género
con las claves de Whitford y Schumacher
(1969), Ramírez (2000), Kilroy (2004), Bicudo
y Meneses (2006) y Necchi (2016). Se confir-
mó la validez de los taxones mediante la la base
de datos AlgaeBase (Guiry & Guiry, 2020).
Los conteos se realizaron en el Laboratorio
de Limnología del Departamento de Biología
en un microscopio invertido Advanced Opti-
cal Microscope XD-202 mediante la técnica
de cámaras de sedimentación tipo Utermöhl
(Lund, Kilpling, & LeCren, 1958). Se empleó
una magnificación de 40 X 10 y en cada
muestra se hicieron conteos de organismos de
todos los taxones en campos aleatorios de las
cámaras, hasta alcanzar los 100 individuos de
la especie más abundante. Cada alga individual
(unicelular) o colonial (cenobio o filamento)
se tomó como un organismo. A partir de los
datos morfológicos se calculó el volumen y el
área superficial, la relación área/volumen y la
dimensión lineal máxima (Hillebrand, Dürse-
len, Kirschtel, Pollingher, & Zohary, 1999; Sun
& Liu, 2003). Para las formas plasmodiales y
cenobiales las mediciones se hicieron en toda
la colonia, incluyendo el mucílago.
TABLA 1
Datos generales de los sistemas lóticos estudiados en Reserva La Planada
TABLE 1
General data of the lotic systems studied in La Planada Reserve
Cuerpo de Agua Coordenadas Elevación (msnm) Características
Río Pialapí 1°8’3.6’’ N
78°1’46.3’’ W
1 240 Río de orden 3. Los sitios de muestreo se ubicaron en la
reserva Awa de Pialapí, después de que el río pasa por
varios asentamientos indígenas
Quebrada El Tejón 1°9’19’’ N
77°59’17.2’’ W
1 750 Riachuelo de orden 2. Los lugares de muestreo se
localizaron dentro de la parcela permanente del Instituto
de Investigación de Recursos Biológicos Alexander
von Humboldt dentro de La Planada y corresponden a
lugares sin intervención, con buena cobertura boscosa
Río Miraflores 1°10’8,1’’ N
57°1’49’’W
1 340 Río de orden 3. Las locaciones de muestreo estuvieron
cerca del centro poblado San Isidro; el río nace en el
municipio de Cumbal y su cuenca recibe aportes de
actividades agrícolas
Quebrada La Calladita 1°8’47.9’’ N
77°59’9.3’’ W
1 783 Riachuelo de orden 1. Se muestreó cerca de su
nacimiento, dentro de la reserva. Dosel cerrado y
abundante, luz reducida
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Análisis de datos: El examen de la infor-
mación física, química e hidrológica se hizo
mediante un análisis de componentes princi-
pales (ACP) a fin de evidenciar las variables
abióticas más representativas en el conjunto de
sitios de muestreo de los cuatro ríos estudia-
dos. En este ACP se incluyeron las variables
hidrológicas de ancho, caudal y las variables
fisicoquímicas de temperatura, pH, transparen-
cia, conductividad eléctrica, sólidos disueltos
totales, oxígeno disuelto, porcentaje de satu-
ración de oxígeno, alcalinidad y dureza. No
se consideraron los nutrientes dado que estos
solo se midieron en un solo punto de cada río.
Se hizo una estandarización previa mediante la
suma de los datos de cada variable y la división
de cada dato por la suma total, con lo cual se
obvió el hecho de que las variables tuvieran
unidades diferentes. También se hizo un aná-
lisis de correspondencia canónica (ACC) a fin
de explorar las relaciones entre las variables
abióticas y los rasgos funcionales. Se empleó
el ACC por ser una técnica que funciona bien
con distribuciones de especies sesgadas y que
es independiente del ruido cuantitativo en los
datos de abundancia. Esta técnica permite estu-
diar situaciones en las que no se conocen todos
los factores que determinan la composición de
las especies (Palmer, 1993). Como variables
abióticas para este análisis se emplearon los
valores del ordenamiento de los tres primeros
ejes del ACP mencionado anteriormente, pues-
to que dichos ejes resumen las condiciones
ambientales de los ríos en los que se desarro-
llan las comunidades perifíticas. Para estos
análisis estadísticos se empleó el programa de
libre acceso PAST 4.02 (Hammer, Harper, &
Ryan, 2001).
Los rasgos funcionales escogidos en las
comunidades fitoperifíticas estudiadas se selec-
cionaron de acuerdo con la propuesta de Biggs,
Stevenson y Lowe (1998). Se incluyeron las
categorías de rasgos asociados a la adaptación
al disturbio (presencia o ausencia de valvas o
exoesqueleto de sílice, organización o no en
filamentos, presencia o ausencia de mucílago)
y de rasgos asociados al uso de los recursos
(dimensión lineal máxima, relación superficie/
volumen, biovolumen). La escogencia de estos
rasgos se basó en la manera como las espe-
cies pueden ser exitosas para establecerse y
desarrollarse sobre los sustratos. La variación
e importancia de cada uno de estos rasgos fun-
cionales en los sitios muestreados de los corres-
pondientes ríos se evaluó mediante el cálculo
de la media ponderada de la comunidad (MPC)
y de la varianza ponderada de la comunidad
(VPC), las dos basadas en las abundancias de
los taxones. Dado que la respuesta de la comu-
nidad es la suma de todas las respuestas de sus
individuos, la MPC permite detectar cuál es el
valor del rasgo más esperado en un individuo
seleccionado aleatoriamente de dicha comuni-
dad (Garnier et al., 2004; Breitschwerdt, Jandt,
& Bruelheide, 2018). Por su parte, la VPC
indica la variabilidad de los rasgos funcionales
en la comunidad (Violle et al., 2007). Las ecua-
ciones utilizadas fueron las siguientes (Hulshof
et al., 2013):
Donde p
i
es la abundancia relativa en por-
centaje de la especie i y x
i
es el valor del rasgo
funcional de la especie i en el sitio k. Una vez
calculados los valores de MPC y VPC de los
rasgos funcionales en cada punto de muestreo
se hicieron análisis de varianza no paramétrica
de Kruskal-Wallis para establecer si se presen-
taban diferencias significativas entre los ríos y
se utilizó el test de Dunn para conocer los ríos
que se diferenciaron estadísticamente. Final-
mente, se realizaron correlaciones de Spearman
y regresiones entre los valores de MPC y las
variables abióticas y se graficaron las líneas de
tendencia. Los análisis estadísticos se hicieron
con el programa PAST 4.02 y las gráficas de
regresión con la hoja de cálculo Excel. Las
figuras de PAST se editaron con el programa
INKSCAPE 1.0 (The Inkscape Project, 2020).
RESULTADOS
Ambiente fisicoquímico de los ríos: La
quebrada La Calladita es un cuerpo de agua de
primer orden, lo cual es consistente con su bajo
336
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caudal de 2.9 m
3
/s; esta corriente tuvo una baja
velocidad del agua (0.39 m/s) y su cauce fue
el más angosto (3.3 m, Tabla 2). La quebrada
El Tejón es de segundo orden y en ella des-
emboca La Calladita; su caudal (2.7 m
3
/s) fue
ligeramente menor al de La Calladita por tener
una velocidad media menor. Los ríos Pialapí
y Miraflores son cuerpos de agua de orden
superior (orden 3). El río Pialapí es el sistema
más ancho (17.8 m) y somero (0.61 m), con una
moderada velocidad de la corriente (0.41 m
3
/s)
y con un caudal relativamente importante (4.5
m
3
/s
). El río Miraflores tiene una profundidad
media de 1.26 m, pero es muy ancho y con
velocidad del agua alta, lo que ocasiona un
caudal elevado (15.3 m
3
/s).
En general, las variables físicoquímicas
fueron muy similares en el grupo de ecosis-
temas fluviales estudiados (Tabla 2). Estas
corrientes son de aguas predominantemente
transparentes, indicio de que tienen una baja
carga de sólidos suspendidos, lo cual concuerda
con la baja concentración de solidos disueltos
(5.02-20.57 mg/L) y la reducida conductividad
(9.33-37.41 µS/cm). La menor transparencia
en La Calladita (3.08 m) puede obedecer a
su cauce arcilloso. Las quebradas El Tejón y
La Calladita fueron los cuerpos de agua más
desmineralizados, lo que se reflejó en su menor
conductividad (9.35-9.33 µS/cm) y en la escasa
dureza de sus aguas (6.1-9.9 mg/L CaCO
3
). En
contraste, los ríos Miraflores y Pialapí presen-
taron una mayor mineralización. La tempera-
tura del agua fue moderada (17.2-18.9 ºC) y
el pH fue neutro a ligeramente alcalino (7.05-
7.77), a excepción de la quebrada La Calladita,
la cual tuvo condiciones más ácidas (5.89).
Todos estos ecosistemas presentan una alcali-
nidad notable (21.66-37 mg/L CaCO
3
) menos
La Calladita (14.66 mg/L CaCO
3
), lo que es
TABLA 2
Promedios de las variables hidrológicas, físicas y químicas de los ecosistemas lóticos evaluados en la Reserva La Planada
TABLE 2
Means of the hydrological, physical and chemical variables of the lotic ecosystems evaluated in the La Planada Reserve
VARIABLE
La Calladita El Tejón Pialapí Miraflores
Promedio CV Promedio CV Promedio CV Promedio CV
Ancho del cauce (m) 3.3 5.99 5.8 17.14 17.8 12.53 15.3 2.77
Profundidad media (m) 2.31 31.20 2.77 7.07 0.61 32.21 1.26 21.87
Velocidad media (m/s) 0.39 48.39 0.16 42.43 0.41 48.99 1.26 21.51
Caudal (m
3
/s) 2.9 52.53 2.7 35.53 4.5 44.95 15.3 3.15
Transparencia Secchi (m) 3.08 31.55 4.3 24.61 5.57 13.55 4.01 10.19
Temperatura (ºC) 17.26 1.33 17.22 1.22 18.86 2.65 18.48 2.66
Conductividad (µS/cm) 9.33 – 9.35 15.10 30.55 1.65 37.41 4.99
Sol. dis. tot. (mg/L) 5.02 – 5.31 14.92 17.12 8.03 20.57 0.29
pH 5.89 2.98 7.05 3.24 7.77 1.28 7.66 2.30
Alcalinidad (mg/L CaCO
3
) 14.66 30.74 21.66 38.71 27.5 79.71 37 7.64
Dureza (mg/L CaCO
3
) 9.9 47.62 6.1 2.84 15 0.00 23.1 12.86
Oxígeno (mg/L O
2
) 7.27 0.70 7.66 0.43 7.93 0.62 8.05 1.78
Porcentaje de saturación 93.83 0.53 98.47 0.45 98.8 0.75 101.61 3.50
Amonio (mg/L) 0.1 – 0.27 – 0.22 – 0.49 –
Nitrito (mg/L) ND – ND – 0.008 – 0.001 –
Nitrato (mg/L) 0.01 – 0.01 – 0.04 – 0.06 –
Fosfato (mg/L) 0.13 – 0.04 – 0.04 – 0.08 –
Sulfato (mg/L) 3 – 1 – 1 – 9 –
ND: no detectable. CV: coeficiente de variación en porcentaje (a mayor CV, menos representativa es la media). ND: not
detectable. CV: coefficient of variation in percentage (the higher the CV, the less representative the mean is).
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concordante con las características crenales (de
cabecera) propias de este cuerpo de agua de
primer orden. Los niveles de oxígeno disuelto
(7.27-8.05 mg/L) y el porcentaje de saturación
de oxígeno (93.83-101.61 %) fueron altos en el
conjunto de sistemas lóticos evaluados. Como
se observa en la Tabla 2, los coeficientes de
variación de la mayoría de las variables en las
que se pudieron calcular fueron bajos a medios.
En las quebradas de orden 1 y 2 los factores con
mayor variación fueron los de tipo hidrológico
(ancho, profundidad y velocidad de la corrien-
te), la transparencia, la alcalinidad y la dureza.
Todos los ríos tuvieron niveles de amonio,
nitrito, nitrato y fosfato relativamente bajos,
lo que implica que son cuerpos de agua oli-
gotróficos (Tabla 2). El río Miraflores mostró
una mayor cantidad de nitrato (0.06 mg/L) y el
río Pialapí presentó la mayor concentración de
nitrito (0.008 mg/L), sin llegar a ser altas. Estos
sistemas fluviales tuvieron cantidades mode-
radamente altas de amonio (entre 0.1 y 0.49
mg/L), siendo la mayor la del río Miraflores.
El ACP (Fig. 1) permitió detectar del con-
junto de variables hidrológicas, físicas y quí-
micas aquellas que aportaron más información
y que por lo tanto mostraron algún grado de
asociación con los sitios de muestreo. Se obser-
va que el porcentaje de saturación de oxígeno,
el caudal y la conductividad fueron los factores
más asociados al componente 1, el cual separa
con un 86.6 % de explicación de la varianza,
los ecosistemas fluviales en dos grupos. Uno
está compuesto por los ríos Miraflores y Pialapí
de mayor caudal y una mayor conductividad en
comparación a los otros dos cuerpos de agua.
El otro corresponde a las quebradas La Calla-
dita y El Tejón con una menor saturación de
oxígeno y baja conductividad. El componente
2 (6 % de explicación) estuvo definido por las
variables dureza, temperatura y alcalinidad y
segregó los puntos de muestreo de estas dos
quebradas, los cuales tuvieron algunas varia-
ciones entre sitios (alcalinidad: de 10 mg/L
CaCO
3
en La Calladita-1 a 26 mg/L CaCO
3
en El Tejón-2; dureza: de 6 mg/L CaCO
3
en El
Tejón-2 a 15 mg/L CaCO
3
en La Calladita-1).
Fig. 1. Análisis de componentes principales (ACP) de las variables abióticas (físicas, químicas e hidrológicas) de los ríos
de la Reserva La Planada. La longitud de los vectores de las variables abióticas es proporcional a su importancia en la
organización de los sitios de muestreo de los sistemas fluviales.
Fig. 1. Principal component analysis (PCA) of the abiotic variables (physical, chemical and hydrological) of rivers at La
Planada Reserve. The length of the vectors of the abiotic variables is proportional to their importance in the organization of
the sampling sites of the river systems.
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 331-351, March 2021
El componente 3 (no graficado) tuvo también
una baja explicación (5 %), con el caudal como
el factor más importante en este eje.
Composición taxonómica y descrip-
ción general de los rasgos funcionales de
la comunidad ficoperifítica: Se identificaron
59 géneros de microalgas en todos los cuer-
pos de agua, entre los cuales se destacaron
Cymbella sp., Tabellaria sp., Encyonopsis sp.
y Diadesmis sp., comunes a todos los ecosis-
temas estudiados. De este grupo de algas, se
pudieron determinar los rasgos funcionales a
47 géneros (Apéndice 1). En el río Pialapí se
encontró una gran dominancia de Cymbella
sp., con un 23.47 % de abundancia relativa,
seguida por Encyonema sp. con el 11.54 %.
En la quebrada El Tejón el alga Pinnularia sp.
presentó una abundancia relativa del 16.18 %,
lo que lo hizo el taxón más representativo en
este cuerpo de agua, seguido por Geissleria sp.
con un 12 %. En el río Miraflores los taxones
más abundantes fueron Nitzschia sp. (27.3
%), Encyonopsis sp. (10.46 %) y Cymbella
sp. (10.19 %). En la quebrada La Calladita el
alga predominante fue Melosira sp. (16.18 %),
seguida por Synedra sp. (14.32 %).
En general, las algas con una mayor
dimensión máxima fueron Oedogonium sp,
Aulocoseira sp., Phormidium sp., Tolypothrix
sp., Stigeoclonium sp., Hapalosiphon sp., Zyg-
nema sp. y Fragilaria sp., cuyos tamaños
lineales máximos fluctuaron entre 108 y 223
μm (Apéndice 1). La mayoría de estos taxones
son filamentosos y se comparten entre las dos
quebradas (El Tejón y La Calladita), mientras
que en el río Miraflores se encuentran Aulaco-
seira sp. y Fragilaria sp., las cuales no están
presentes en La Calladita. Las algas de menor
dimensión lineal máxima fueron Diatoma sp.,
Cylindrocapsa sp., Rhabdoderma sp. y Dic-
tyosphaerium sp., cuyos tamaños oscilaron
entre 4 y 15 μm. Estas algas se encuentran en
el río Pialapí, mientras que Diatoma sp se com-
parte con la quebrada El Tejón y Dictyosphae-
rium sp. con el río Miraflores. Los taxones
Achnanthidium sp, Closterium sp., Diades-
mis sp., Dictyosphaerium sp., Gomphoneis sp.
y Rhabdoderma sp. tuvieron relaciones S/V
altas (formas alargadas o aplanadas) y a su
vez biovolúmenes reducidos. Las algas más
voluminosas y con relaciones S/V bajas (con
tendencia a ser filamentosas) fueron Aulaco-
seira sp., Bulbochaete sp., Cylindrocapsa sp.,
Hapalosiphon sp., Melosira sp., Oedogonium
sp., Stigeoclonium sp. y Tolypothrix sp. El 57
% de los taxones presentó exoesqueleto silí-
ceo (todos de la Clase Bacillariophyceae), y
el 43 % se organizó en forma de filamentos;
dentro de estas formas filamentosas predomi-
naron las cianobacterias (11 géneros), seguidas
de las diatomeas (seis géneros) y en menor
proporción las clorofíceas (tres géneros). El
53 % de las algas identificadas (25 taxones)
presentaron mucílago y en este grupo hubo un
número alto de diatomeas (17); de los restantes
ocho géneros con protecciones mucilaginosas
cinco fueron cianobacterias y tres clorofíceas
(Apéndice 1).
Variación en los rasgos funcionales
entre las comunidades de ficoperifiton: El
comportamiento de las medias ponderadas de
los distintos rasgos funcionales de la comuni-
dad de algas perifíticas se muestra en la Fig. 2.
El análisis de Kruskal-Wallis mostró que entre
los ríos solo hubo diferencias significativas en
la MPC del rasgo presencia de exoesqueleto de
sílice (H = 6.25, P = 0.043). El test de Dunn
indicó que en la quebrada El Tejón este este
rasgo fue más alto (Fig. 2D), es decir, en este
ecosistema la representación de diatomeas fue
estadísticamente mayor. Las MPC de los demás
rasgos no fueron estadísticamente diferentes
entre los ríos (MPC de la dimensión máxima:
H = 1.88, P = 0.388; MPC de la relación S/V:
H = 3.80, P = 0.142; MPC del biovolumen: H
= 1.0, P = 0.317; MPC de la organización en
filamentos: H = 5.13, P = 0.076; MPC de la
presencia de mucílago: H = 4.25, P = 0.119).
Aunque sin ser significativas, fueron notables
las tendencias a una mayor presencia de mucí-
lago en las algas del río Miraflores (Fig. 2F) y
a la aparición de más organismos filamentosos
en la quebrada La Calladita (Fig. 2E).
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 331-351, March 2021
Por su parte, las fluctuaciones en las varian-
zas ponderadas de los rasgos estudiados fueron
estadísticamente similares entre sistemas flu-
viales (Fig. 3) (VPC de la dimensión máxima:
H = 1.25, P = 0.882; VPC de la relación S/V:
H = 1.11, P = 0.573; VPC del biovolumen: H =
1.11, P = 0.573; VPC de la presencia de exoes-
queleto de sílice: H = 3.13, P = 0.208; VPC
de la organización en filamentos: H = 0.55,
P = 0.757; VPC de la presencia de mucílago:
H = 1.11, P = 0.573). Sin embargo, es notable
cierta propensión a una mayor amplitud de las
varianzas en las quebradas, comparadas con la
del río Miraflores, en especial en rasgos como
el biovolumen y la presencia de mucílago. En
el río Pialapí no se presentan variaciones en la
VPC ni en la MPC de los rasgos, debido a que
solo se tomaron datos de un único punto de
muestreo en este sistema.
Relaciones entre el ambiente abiótico y
los rasgos funcionales de la comunidad fico-
perifítica: En la Fig. 4 el eje 1 del ACC estuvo
definido por los vectores P1 (que representa las
variables saturación de oxígeno, conductividad
y caudal) y P2 (dureza, alcalinidad y tempera-
tura) del ACP desarrollado en la Fig. 1. El eje
1 del ACC explica casi toda la organización
de los datos (98 %) y muestra la tendencia de
los ríos Miraflores y Pialapí, de mayor caudal,
mayor conductividad y más oxigenación, a
ubicarse hacia la izquierda del ordenamiento. A
estas condiciones y sitios se asocian las MPC
de los rasgos funcionales correspondientes a
la relación S/V, el exoesqueleto de sílice y la
presencia de mucílago, muy bien representados
en estos ríos (Fig. 2B, Fig. 2D, Fig. 2F). En el
otro extremo del gradiente están las quebradas
El Tejón y La Calladita, de menor caudal y con
Fig. 2. Diagramas de cajas y bigotes de las medias ponderadas (MPC) de las variables funcionales de las comunidades
de ficoperifiton de la Reserva La Planada. La mediana se muestra con una línea horizontal dentro de la caja y los valores
mínimos y máximos se muestran con líneas horizontales cortas. A. Dimensión máxima. B. Relación S/V. C. Biovolumen.
D. Exoesqueleto de sílice. E. Organización en filamentos. F. Presencia de mucílago.
Fig. 2. Box and whisker diagrams of the community weighted means (CWM) of the phycoperiphyton functional variables
at La Planada Reserve. The median is shown with a horizontal line inside the box and the minimum and maximum values
are shown with short horizontal lines. A. Maximum dimension. B. S/V ratio. C. Biovolume. D. Silica exoskeleton. E.
Organization in filaments. F. Presence of mucilage.
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 331-351, March 2021
aguas más desmineralizadas, a las que se aso-
cian de manera laxa los rasgos de organización
en filamentos y el biovolumen; la dimensión
máxima, en cambio, está más estrechamente
relacionada con La Calladita, en donde este
rasgo tuvo su mayor expresión (Fig. 2A).
Las regresiones entre los valores de las MPC
de los rasgos funcionales y las variables abióti-
cas permitieron ver con más detalle la influencia
del ambiente físico sobre dichos rasgos. La
Fig. 5 incluye aquellas relaciones que tuvieron
los mayores coeficientes de determinación R
2
y cuyas correlaciones de Spearman mostraron
probabilidades inferiores a 0.05. La presencia
de mucílago se correlacionó positivamente con
las variables de mineralización (conductividad
y dureza), con incremento de este rasgo en el
río Miraflores (Fig. 5A, Fig. 5B). La organiza-
ción en filamentos mostró un efecto inverso en
relación con la transparencia del agua y el pH,
de manera que para los dos casos los valores
de la MPC de este rasgo fueron más altos en la
quebrada La Calladita (Fig. 5D, Fig. 5E). A su
vez, el pH y la transparencia tuvieron un efecto
positivo sobre la relación S/V y el exoesqueleto
de sílice; en el primer caso predominaron los
valores altos de S/V en los ríos Miraflores y Pia-
lapí, de aguas ligeramente básicas; en el segundo
caso, las mayores abundancias ponderadas de
algas con exoesqueleto silíceo se dieron en el
río Pialapí y en la quebrada El Tejón, donde la
transparencia fue alta (Fig. 5C, Fig. 5F).
DISCUSIÓN
A pesar de las condiciones oligotróficas
generalizadas que muestran los resultados de
Fig. 3. Diagramas de cajas y bigotes de las varianzas ponderadas de la comunidad (VPC) de las variables funcionales del
ficoperifiton de la Reserva La Planada. La mediana se muestra con una línea horizontal dentro de la caja y los valores
mínimos y máximos se muestran con líneas horizontales cortas. A. Dimensión máxima. B. Relación S/V. C. Biovolumen.
D. Exoesqueleto de sílice. E. Organización en filamentos. F. Presencia de mucílago.
Fig. 3. Box and whisker diagrams of the community weighted variances (CWV) of the phycoperiphyton functional variables
at La Planada Reserve. The median is shown with a horizontal line inside the box and the minimum and maximum values
are shown with short horizontal lines. A. Maximum dimension. B. S/V ratio. C. Biovolume. D. Silica exoskeleton. E.
Organization in filaments. F. Presence of mucilage.
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 331-351, March 2021
las variables fisicoquímicas, la quebrada La
Calladita tuvo la concentración de fosfato
más alta. Probablemente esta corriente pudo
verse afectada por condiciones naturales no
identificadas durante el muestreo, como por
ejemplo sustratos litológicos ricos en fósforo
o erosión de los bordes de la quebrada. Al
respecto, Vallejo et al. (2004) indican que los
suelos de la zona corresponden a Andisoles, los
cuales típicamente tienen una alta capacidad de
retención de fosfatos provenientes de cenizas
volcánicas. Sin embargo, el abundante aporte
de material alóctono de la vegetación ribereña
puede ser una de las fuentes principales de fós-
foro en arroyos de bajo orden como La Calla-
dita (Withersa & Jarvie, 2008). Por su parte, los
ríos Miraflores y Pialapí, que fluyen a través
de valles habitados por comunidades humanas,
están expuestos a la afectación ocasionada por
la agricultura y la ganadería, por lo que mos-
traron valores más altos en otras condiciones
químicas. También hay que considerar que, al
ser ríos de mayor orden, sus cuencas recogen
aportes litológicos de áreas más amplias por lo
que tienden a tener un mayor grado de minera-
lización, como se ha determinado en la cuenca
del río Heishi en China (Fan et al., 2006). En
general, los coeficientes de variación más altos
en el caudal, la transparencia y las variables
de mineralización de los riachuelos de orden
1 y 2 se deben a la mayor variabilidad física
y química que tienen estos ríos de cabecera
en las montañas tropicales, los cuales son más
susceptibles a los cambios climáticos e hidro-
lógicos locales (Jacobsen, 2008).
El ordenamiento de las variables abióti-
cas y las condiciones químicas registradas en
la Tabla 1 confirman que los dos sistemas de
menor orden (La Calladita y El Tejón) son muy
similares en su comportamiento hidrológico y
fisicoquímico. Por su parte, los ríos Miraflores
y Pialapí tienen características ambientales que
los diferencian con claridad, correspondientes
a variables que señalan cierto grado de inter-
vención humana (sulfatos, nitritos, amonio) o
un mayor orden hidrológico (conductividad,
Fig. 4. Análisis de correspondencia canónica de las MPC de las variables funcionales y los valores de ordenamiento de los
tres primeros ejes del ACP de la Fig. 1. Estos ejes de las variables abióticas se representan como P1 (saturación de oxígeno,
conductividad y caudal), P2 (dureza, alcalinidad y temperatura) y P3 (caudal).
Fig. 4. Canonical correspondence analysis of the CWM of the functional variables and the ordination values of the first
three axes of the PCA in Fig. 1. These axes of the abiotic variables are represented as P1 (oxygen saturation, conductivity
and flow), P2 (hardness, alkalinity and temperature) and P3 (flow).
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 331-351, March 2021
sólidos disueltos, caudal). Las cantidades de
amonio medidas en estos ríos no son suficien-
tes para causar toxicidad a la biota acuática, ya
que se requieren más de 10 mg/L para que los
organismos se vean afectados (Mann, Hyne,
Choung, & Wilson, 2009).
Las características fisicoquímicas e hidro-
lógicas de los ríos estudiados podrían hacer
que la abundancia de algas perifíticas sea rela-
tivamente baja, en especial por las condiciones
oligotróficas de estos ríos. La temperatura
cálida y la alta transparencia de estas corrientes
podrían contrarrestar en parte esta tendencia.
La riqueza taxonómica tiende a ser elevada, al
compararla con la registrada en otros estudios
sobre algas perifíticas en Colombia, en los
Fig. 5. Regresiones entre los valores de MPC de las variables funcionales de las comunidades de ficoperifiton y algunos
factores abióticos en los ríos de la Reserva La Planada. A. Presencia de mucílago y dureza total. B. Presencia de mucílago
y conductividad. C. Relación S/V y pH. D. Organización en filamentos y transparencia del agua. E. Organización en
filamentos y pH. F. Exoesqueleto de sílice y transparencia del agua.
Fig. 5. Regressions between the CWM values of the phycoperiphyton communities’ functional variables and some abiotic
factors in the rivers of La Planada Reserve. A. Presence of mucilage and total hardness. B. Presence of mucilage and
conductivity. C. S/V ratio and pH. D. Filament organization and water transparency. E. Filament organization and pH. F.
Silica exoskeleton and water transparency.
343
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 331-351, March 2021
cuales se han hallado entre 31 y 56 géneros
(Montoya & Aguirre, 2013), valores inferiores
a los 59 géneros encontrados en los ríos de La
Planada. Por lo demás, hay coincidencia entre
los diferentes trabajos sobre perifiton del país
en que las diatomeas son dominantes y están
muy bien adaptadas a las condiciones lóticas
de los ambientes fluviales (Donato & Martínez,
2003; Rivera-Rondón & Díaz-Quirós, 2004;
Ramírez & Plata-Díaz, 2008; Huertas-Farías et
al., 2019; Godoy-Lozada & Pelaez-Rodriguez,
2020). Probablemente esto se debe a que los
rasgos funcionales de este grupo (exoesqueleto
de sílice, presencia de mucílago en muchas
especies, desarrollo de formas pedunculadas,
movilidad, entre otros) les permite persistir y
predominar bajo el efecto de factores estresan-
tes, como la velocidad de la corriente, los cam-
bios de nivel del agua y el ramoneo por parte
de organismos herbívoros. Como lo mencionan
Algarte, Pavan, Ferrari y Ludwig (2017a) y
Algarte et al. (2017b), las comunidades de dia-
tomeas se asocian muy estrechamente con las
condiciones ambientales, en especial a través
de sus rasgos biológicos.
Los rasgos funcionales de las especies
de la comunidad impactan indirectamente la
adaptación de los organismos a través de sus
efectos sobre el crecimiento, la reproducción y
la supervivencia (Violle et al., 2007). El espec-
tro en el cual fluctúan dichos rasgos da una idea
de la manera como las comunidades se acoplan
al funcionamiento del ecosistema (Cadotte,
2017). Las contribuciones de los rasgos indivi-
duales al funcionamiento ecológico se pueden
ver en los valores medios ponderados de los
rasgos de la comunidad (MPC). Se ha hipoteti-
zado que las relaciones entre la MPC de los ras-
gos y las condiciones ambientales sugieren una
selección local hacia un valor óptimo de los
rasgos (Muscarella & Uriarte, 2016). Dichos
autores hicieron un estudio de los rasgos fun-
cionales de los árboles en un bosque protegido
de Puerto Rico y encontraron que los valores
de la MPC permiten determinar el fenotipo
multidimensional óptimo de la comunidad. En
los ríos de la Reserva La Planada la variación
de los MPC de la mayoría de los rasgos no
fue estadísticamente diferente entre corrientes
y esto implica que las comunidades de algas
bentónicas se adaptan de forma muy similar
a los ecosistemas fluviales de la región. Sin
embargo, la abundancia de algas con exoesque-
leto de sílice fue estadísticamente mayor en El
Tejón, posiblemente porque el ambiente físico
de esta quebrada favoreció a las diatomeas. Por
otra parte, aunque sin diferencias significativas,
la mayor presencia de algas con mucílago en
el río Miraflores podría señalar características
ambientales en este sistema (mayor conduc-
tividad, alta velocidad de la corriente, caudal
elevado) que promovieron la producción de
sustancias mucilaginosas en sus algas, como se
ha visto en otros estudios como los de Najdek,
Blazina, Djakovac y Kraus (2005) y Higg-
ins, Crawford, Mulvaney y Wetherbee (2002).
Dicha relación entre el grado de turbulencia
y la producción de mucílago es un aspecto
que deberá evaluarse en posteriores estudios.
Por su parte, la predominancia del rasgo de
organización en filamentos en La Calladita, el
sistema lótico más pequeño estudiado en La
Planada, caracterizado por un caudal bajo, una
reducida velocidad de la corriente y una cober-
tura boscosa muy cerrada, parece indicar que
estas características ambientales promueven
el crecimiento de estas formas filamentosas.
Tapolczai, Bouchez, Stenger-Kovás, Padisák y
Rimet (2016) citan estudios en los que las algas
filamentosas de alto perfil pueden tener venta-
jas en condiciones de baja irradiación, como las
que pueden ocurrir bajo un dosel cerrado.
La dispersión de un rasgo determinado de
las especies de la comunidad se puede evaluar
a través de su varianza; por lo tanto, los valores
de VPC permiten medir la fluctuación inte-
respecífica de tales rasgos funcionales en este
nivel de la comunidad. Una disminución en la
varianza de los rasgos a través de un gradiente
ecológico puede revelar la ocurrencia de un fil-
trado ambiental, es decir la selección por parte
del ambiente abiótico de aquellas especies con
valores de rasgos similares dentro de la comu-
nidad (Le Bagousse-Pinguet et al., 2017), de
manera que dicho filtrado se convierte en el
proceso principal de ensamblaje comunitario
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 331-351, March 2021
(Cornwell & Ackerly, 2009; Hulshof et al.,
2013). Por el contrario, un aumento en la VPC
a lo largo del gradiente puede ser el resultado
de una homogenización de las comunidades
debido a un menor efecto de las variables
ambientales. Los datos de las VPC en los ríos
de La Planada no mostraron diferencias esta-
dísticas entre sistemas ni un patrón de aumento
o decremento en el gradiente existente, el cual
va desde ningún efecto antrópico (La Calla-
dita) a una intervención humana ligeramente
mayor (Miraflores), tal vez porque los cambios
ambientales no diferencian suficientemente las
condiciones fisicoquímicas de estas corrien-
tes. No obstante, sí se observaron variacio-
nes amplias y distribuciones no uniformes
entre los ríos, lo cual podría denotar que no
hay limitación en la partición de los recursos
(nutrientes, luz, espacio) (Hulshof et al., 2013)
en estas comunidades de algas bentónicas. Por
otra parte, las amplias diferencias interespe-
cíficas en la varianza de los rasgos podrían
estar asociadas a desigualdades notables en las
abundancias de las algas en las comunidades
bentónicas de cada sistema fluvial, lo cual pare-
cería evidenciar que hay pocos competidores
en la comunidad, en cuyo caso se produce un
aumento de la variación intraespecífica local
(Violle et al., 2012). Hipotéticamente, se podría
sugerir que la variación alta de los rasgos fun-
cionales podría implicar que las interacciones
competitivas evitan que las especies de algas
coexistentes sean demasiado similares funcio-
nalmente, de manera similar a lo encontrado
por Hulshof et al. (2013) en comunidades vege-
tales de diferentes biomas.
El crecimiento y la morfología son carac-
terísticas que ayudan a evaluar el éxito de
sobrevivencia de un organismo bajo unas cir-
cunstancias físicas definidas (Margalef, 1978).
De acuerdo con este autor, la turbulencia y la
concentración de nutrientes son los factores más
relevantes que han influido en la evolución, la
morfología y la distribución de las poblaciones
de algas planctónicas en los cuerpos de agua
continentales. La relación S/V, por ejemplo,
afecta la absorción de luz y nutrientes (Lewis,
1976). Se establece así una direccionalidad
del medio físico sobre los organismos que
componen las comunidades fitoplanctónicas
(Reynolds, 1980), que favorece su diversifica-
ción y hace que las algas de estos ambientes
sean muy diversas. Los trabajos mencionados
se refieren a ecosistemas lénticos, mientras que
la información sobre los rasgos funcionales de
las algas perifíticas en sistemas lóticos es com-
parativamente muy limitada y reciente (Lange,
Townsend, & Matthaei, 2015). Sin embargo,
parece plausible asumir que el ambiente físi-
co ejerce también un papel determinante en
la expresión de los rasgos funcionales de las
comunidades ficoperifíticas en los ríos.
Los rasgos funcionales son indicadores
de las estrategias de adaptación bajo con-
diciones ambientales particulares (Tapolczai
et al., 2016). Es de esperar entonces que las
comunidades de algas perifíticas de los sis-
temas fluviales respondan al efecto directo e
inmediato de las variables físicas, químicas
e hidrológicas, lo cual debe reflejarse en sus
atributos funcionales. Un primer indicio de esta
influencia se observa en el ACC, en el que los
rasgos de biovolumen, dimensión máxima y
organización en filamentos se asociaron a sis-
temas fluviales pequeños, con bajos caudales y
menor mineralización (las quebradas o riachue-
los). El exoesqueleto de sílice, la presencia de
mucílago y relación S/V respondieron a mayo-
res caudales y aguas más oxigenadas, es decir,
a ambientes más dinámicos (los ríos de orden
mayor). Teóricamente, se puede sugerir que
las estrategias de las algas de ser más pesadas
(con exoesqueleto silíceo), más aplanadas (con
relaciones S/V altas) y con secreciones muci-
laginosas, se ven incrementadas por las con-
diciones de mayor energía en los ríos (caudal,
velocidad de la corriente y oxigenación altos).
De esa manera logran adaptarse mejor a esas
circunstancias de elevado estrés hidrológico.
Una detección más directa de los efectos
de los factores abióticos sobre los rasgos fun-
cionales se muestra a través de las regresiones.
La relación más robusta fue la de la MPC del
mucílago con la dureza total, que fue positiva
y que insinúa un incremento en la excreción
de las algas como una posible respuesta al
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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 331-351, March 2021
aumento en la concentración de iones disuel-
tos. Este comportamiento se reafirma con la
relación entre el mucílago y la conductividad.
Najdek et al. (2005) describen un incremento
en la cantidad de mucílago cuando la salinidad
aumenta en aguas oligotróficas, mientras que
Higgins et al. (2002) sugieren que las excrecio-
nes mucilaginosas de las diatomeas responden
a fuerzas dinámicas y abrasivas, como sería el
caso de una mayor velocidad de la corriente.
Para el perifiton de los ríos de La Planada,
parece ser que la mayor presencia de algas con
mucílago en el río Miraflores (de dureza, con-
ductividad y caudal más altos) es una respuesta
de protección y adhesión para reducir el arras-
tre por la corriente.
La organización en filamentos disminuye
en aguas más transparentes, tal vez porque
el sistema con el mayor desarrollo de formas
filamentosas fue La Calladita, una quebrada
con un sustrato arcilloso y aguas un poco más
turbias, en la que el reducido caudal y la baja
velocidad de la corriente favoreció la presencia
de algas filamentosas. Esta relación inversa
entre velocidad y cantidad de algas filamen-
tosas ha sido demostrada experimentalmente,
de manera que un aumento en la velocidad
crítica del agua puede causar una reducción en
la biomasa de este grupo (Ahn et al., 2013). La
organización en filamentos también se redujo
en aguas ligeramente más alcalinas porque
éstas correspondieron a los ríos más caudalo-
sos y dinámicos, en los que las algas de alto
perfil pueden tener dificultades para prosperar.
En cambio, los taxones con relaciones S/V
altas (es decir, con áreas grandes y volúmenes
pequeños) se correlacionaron positivamente
con el pH, puesto que aquellas formas apla-
nadas o alargadas predominaron en los ríos de
mayor orden, cuyas aguas fueron menos ácidas
que las de los riachuelos.
La relación positiva entre la transparen-
cia y la presencia de exoesqueleto de sílice
podría señalar que además de la velocidad de
la corriente y el caudal como factores a los
cuales se han adaptado las diatomeas bentóni-
cas fluviales, la penetración de la luz sería otra
variable importante para este grupo de algas,
dado su predominio en El Tejón y en Pialapí,
sistemas de menor turbiedad. Estos resultados
difieren del comportamiento registrado por
Margalef (1978) para las diatomeas planctó-
nicas, dado que en los ambientes lénticos las
Bacillariophyceae son dominantes cuando las
aguas son turbulentas y ricas en nutrientes. En
los ríos, la turbulencia es permanente y elevada
y se convierte en una condición constante, de
manera que otros factores como la transparen-
cia pueden ganar importancia en la estructura-
ción de las comunidades de algas perifíticas.
Los resultados de este estudio correspon-
den a un periodo de menores lluvias (mayo)
dentro una región con una pluviosidad en gene-
ral muy alta y permanente. Es probable que el
periodo de mayores lluvias, centrado en diciem-
bre y enero, provoque algunos cambios en la
representación de los rasgos funcionales de las
algas bentónicas. Se requerirán posteriores estu-
dios al respecto, pero es de esperar que un incre-
mento en el caudal provoque un aumento en la
presencia de mucílago, potencie el dominio de
las diatomeas, reduzca las formas filamentosas
y favorezca las algas con una mayor relación
superficie volumen, es decir, con formas más
aplanadas y menos voluminosas. El presente
trabajo establece una línea base sobre los aspec-
tos funcionales de las comunidades de algas
perifíticas en ecosistemas lóticos de la vertiente
del Pacífico del norte de los Andes, región
conocida como el Chocó Biogeográfico, la cual
constituye un “hotspot” de biodiversidad de
importancia mundial (Christenhusz et al., 2017;
Pérez-Escobar et al., 2019). Tales ríos están
en general bien conservados y algunos pueden
considerarse prístinos (La Calladita, El Tejón),
condiciones favorecidas por su ubicación dentro
de una zona de reserva. Por lo tanto, los datos
aquí presentados servirán no solo como referen-
cia para el estudio de otros ríos de la zona, sino
también como fundamento en caso de reque-
rirse la restauración funcional de ambientes
fluviales deteriorados en esta importante área de
alta diversidad biológica del planeta.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publicación
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y que han hecho aportes que justifican su auto-
ría; que no hay conflicto de interés de ningún
tipo; y que han cumplido con todos los requi-
sitos y procedimientos éticos y legales perti-
nentes. Todas las fuentes de financiamiento
se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
A los Laboratorios de Ecología, de Limno-
logía y de Equipos Ópticos del Departamento
de Biología de la Universidad Nacional de
Colombia Sede Bogotá. A los directores y
funcionarios de la comunidad indígena Awa,
quienes manejan la Reserva La Planada, por
su hospitalidad y apoyo logístico. A los estu-
diantes y profesores del curso de Ecología
Regional Continental realizado en el primer
semestre de 2019, por la colaboración durante
los muestreos y los análisis de laboratorio. A
Agustín Rudas del Instituto de Ciencias Natu-
rales de la Universidad Nacional de Colombia
por su asesoría en los análisis multivariados y a
Beatriz Salgado del Departamento de Biología
de la misma universidad por sus invaluables
indicaciones sobre los aspectos teóricos y
metodológicos para el estudio de los rasgos
funcionales comunitarios. Los aportes de los
revisores anónimos permitieron optimizar la
versión final de este trabajo.
RESUMEN
Introducción: El conocimiento de las comunida-
des perifíticas es importante, dada su participación en la
producción primaria de los ambientes fluviales; además,
el perifiton es una valiosa comunidad bioindicadora. No
obstante, hasta la fecha es poco lo que se conoce sobre la
ecología funcional de esta comunidad en los ríos colom-
bianos. Objetivo: En este trabajo se buscó caracterizar
algunos aspectos funcionales de la comunidad de ficope-
rifiton de cuatro sistemas lóticos de la Reserva Natural La
Planada, ubicada en el departamento de Nariño, Colombia.
Métodos: Durante mayo de 2019, en cada río se estable-
cieron entre uno y tres sitios de muestreo, en los cuales se
midieron las características hidrológicas y fisicoquímicas y
se determinó la composición taxonómica y algunos rasgos
funcionales de las comunidades de algas perifíticas. Se
calcularon la media ponderada comunitaria (MPC) y la
varianza ponderada comunitaria (VPC) de estos rasgos y
se exploró su relación con las variables abióticas mediante
regresiones, correlaciones y análisis de correspondencia
canónica (ACC). Resultados: Se registraron 59 géneros
de algas, de los cuales a 47 se les midieron los rasgos
funcionales. La MPC del rasgo exoesqueleto silíceo fue
estadísticamente mayor en la quebrada El Tejón. La MPC
y la VPC de los demás rasgos no varió entre ríos, pero en
algunos de ellos la presencia de mucílago y la organización
en filamentos tendió a ser mayor. La amplia fluctuación de
la VPC de todos los rasgos funcionales parece señalar que
estas comunidades ficoperifíticas no tienen limitaciones de
recursos, la competencia es reducida y las especies tienden
a ser funcionalmente diferentes. Las variables ambientales
con mayor influencia fueron el caudal, la mineralización
del agua, el pH y la transparencia. La presencia de mucí-
lago se asoció con la dureza del agua y el predominio
de algas filamentosas con la transparencia; el pH influ-
yó positivamente la relación superficie/volumen (S/V).
Conclusiones: Este estudio constituye una línea base que
permitirá evaluar cambios en las comunidades de algas
bentónicas ante posibles intervenciones y brindar pautas
para eventuales acciones de restauración de los sistemas
fluviales de esta región de importancia mundial por su
elevada biodiversidad.
Palabras clave: ficoperifíton; la Planada; media ponderada
de la comunidad; microalgas bentónicas; rasgo funcional;
varianza ponderada de la comunidad.
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APÉNDICE 1
Rasgos funcionales de los géneros de algas perifíticas en los ríos estudiados en la Reserva La Planada
APPENDIX 1
Functional traits of the periphytic algae genera in the rivers studied in the la Planada Reserve
Género
La Calladita El Tejón Pialapí Miraflores
Dim.
Máx
Rel. S/V Biovol.
Exoesq.
Si
Filam. Mucíl.
Dim.
Máx
Rel.
S/V
Biovol.
Exoesq.
Si
Filam. Mucíl.
Dim.
Máx
Rel.
S/V
Biovol.
Exoesq.
Si
Filam. Mucíl.
Dim.
Máx
Rel.
S/V
Biovol.
Exoesq.
Si
Filam. Mucíl.
Achnanthidium 30.92 1.06 525.56 + - - 31.52 1.56 303.59 + - -
Amphora 23.29 0.55 2184.16 + - +
Aulacoseira 200.45 0.45 409593.60 + + - 110.68 0.21 111903.90 + + - 157.03 0.13 354481.86 + + -
Bulbochaete 67.17 0.12 37955.96 - + -
Chamaesiphon 59.53 1.05 558.63 - - +
Closterium 11.27 1.81 191.33 - - +
Cocconeis 40.16 0.80 1828.33 + - +
Cosmarium 14.06 1.20 179.99 - - - 22.88 0.87 1057.32 - - -
Cyclostephanos 32.83 0.18 18522.18 + - -
Cylindrocapsa 121.99 0.27 99409.27 - + -
Cymbella 28.70 0.29 3125.33 + - + 34.44 0.50 979.55 + - + 38.10 0.40 1658.01 + - + 36.38 0.23 6422.06 + - +
Desmidium 51.43 1.04 5922.09 - + - 95.08 1.06 22569.18 - + -
Diadesmis 18.64 0.99 186.37 + + - 13.40 1.92 30.22 + + - 24.66 0.99 228.67 + + -
Diatoma 19.17 1.06 262.06 + + + 13.24 1.30 62.99 + + +
Diatomella 23.29 0.69 1088.19 + - - 13.10 0.88 410.58 + - -
Dictyosphaerium 3.80 1.65 32.57 - - + 7.03 0.90 210.83 - - +
Encyonema 32.23 0.59 598.87 + - + 39.41 0.40 1799.45 + - + 35.56 0.61 964.50 + - +
Encyonopsis 24.93 0.79 233.53 + - + 22.27 1.41 95.89 + - + 23.63 0.77 570.60 + - +
Eunotia 32.84 0.65 655.97 + - +
Fragilaria 77.01 0.78 3128.06 + + + 139.59 0.93 7526.97 + + + 60.42 0.84 1960.99 + + +
Frustulia 47.75 0.86 1381.92 + - +
Geissleria 35.19 0.40 7925.39 + - - 36.17 0.29 12388.73 + - -
Gomphoneis 18.30 2.51 72.29 + - +
Gomphonema 22.62 1.38 160.86 + - + 21.62 1.39 160.34 + - + 24.63 1.35 153.12 + - + 23.56 1.35 139.60 + - +
Gonatozygon 83.84 0.20 76415.43 - - -
351
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 331-351, March 2021
Género
La Calladita El Tejón Pialapí Miraflores
Dim.
Máx
Rel. S/V Biovol.
Exoesq.
Si
Filam. Mucíl.
Dim.
Máx
Rel.
S/V
Biovol.
Exoesq.
Si
Filam. Mucíl.
Dim.
Máx
Rel.
S/V
Biovol.
Exoesq.
Si
Filam. Mucíl.
Dim.
Máx
Rel.
S/V
Biovol.
Exoesq.
Si
Filam. Mucíl.
Hapalosiphon 121.87 0.10 59132.06 - + -
Luticola 34.02 0.96 630.79 + - - 22.54 1.41 213.02 + - -
Lyngbya 28.12 0.21 2735.43 - + + 42.80 0.12 11254.51 - + +
Mastogloia 41.30 1.22 1110.95 + - + 41.13 0.76 1933.80 + - +
Melosira 97.08 0.06 85669.78 + + + 246.55 0.23 440213.97 + + + 90.71 0.06 100455.30 + + +
Navicula 25.39 0.87 646.97 + - + 40.02 1.18 888.82 + - + 24.37 0.89 513.50 + - +
Nitzschia 26.12 0.86 545.24 + - + 21.35 0.74 441.93 + - + 31.07 0.81 524.52 + - +
Nostoc 33.19 1.19 1875.64 - + +
Oedogonium 134.76 0.14 33142.70 - + - 225.80 0.28 403114.66 - + -
Oscillatoria 34.23 0.19 3766.91 - + + 37.29 0.60 7144.47 - + + 90.72 0.82 24179.92 - + + 39.94 0.12 17547.10 - + +
Phormidium 147.21 0.21 15945.04 - + -
Phymatodocis 190.30 0.90 17975.16 - + - 113.55 1.54 5818.33 - + -
Pinnularia 155.95 0.42 19117.48 + - - 39.57 0.63 2376.21 + - - 42.81 0.55 3416.09 + - - 134.17 0.46 12976.88 + - -
Rhabdoderma 8.10 1.80 49.66 - - + 4.51 2.47 19.33 - - +
Rhoicosphenia 31.67 1.33 203.93 + - +
Sirogonium 262.47 0.56 207928.48 - + -
Stenopterobia 37.90 0.64 468.57 + - - 24.15 1.39 76.57 + - -
Stigeoclonium 1276.89 0.23 11467243.69 - + - 196.48 0.12 56053.16 - + -
Synedra 31.97 1.16 605.81 + - + 59.18 1.42 1140.40 + - + 41.13 1.89 262.56 + - +
Tabellaria 68.23 0.47 5117.54 + + + 29.54 0.79 2133.79 + + +
Tolypothrix 144.32 0.12 44184.77 - + -
Zygnema 115.97 0.32 73254.64 - + +
Dim. Max: dimensión máxima (µ); Rel. S/V: relación superficie-volumen; Biovol.: biovolumen (µ
3
); Exoesq. Si: presencia de un exoesqueleto de sílice; Filam.: organización en
filamentos; Mucíl.: presencia de mucílago; +: presencia del rasgo; -: ausencia del rasgo.
