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Revista de Biología Tropical, ISSN electrónico: 2215-2075, Vol. 69(2): 445-461, April-June 2021 (Published Apr. 01, 2021)
REVISIÓN
Revisión: Distribución y efecto de los hongos micorrízicos
en el agroecosistema de café
Elizabeth Hernández-Acosta
1
Jacob Banuelos
2
Dora Trejo-Aguilar
2
*
1. Universidad Autónoma Chapingo. Departamento de Suelos, Carretera Federal México-Texcoco Km 38.5, C.P. 56230
Texcoco, México; ehernandeza@chapingo.mx
2. Universidad Veracruzana, Facultad de Ciencias Agrícolas, Lomas del Estadio s/n, Zona Universitaria, 91000, Xalapa,
Veracruz, México; jbanuelos@uv.mx, doratrejo@gmail.com (*Correspondencia).
Recibido 16-VI-2020. Corregido 05-I-2021. Aceptado 10-II-2021.
ABSTRACT
Distribution and effect of mycorrhizal fungi in the coffee agroecosystem: A review
Introduction: Coffee is a highly mycotrophic plant, its interaction with arbuscular mycorrhizal fungi has been
studied among different tropical countries. The majority of the published works indicates that coffee is benefited
from the mycorrhizal association, where the AMF confers protection against pathogens and diseases, increases
water absorption, as well as it increases the adaptation of the plant at transplant from nurseries to the main
plantation. Objective: A review was made where we summarized and analyze the research reports of AMF
with coffee from at least the past 10 years, focused on AMF global species distribution, nutritional benefits of
the association and interaction with pathogens. Methods: We retrieved available bibliographic data from coffee
producer countries in public databases. We considered published works from 2000 to 2019, nevertheless, we
included classic papers on the topic, outside that period, mainly the ones performed in Brazil since 1986. We
organized the number of reported species per country, we look for synonyms, grouped them by family, genera
and species. The reports that only reported genera or where ambiguous were used as reference but not consid-
ered for the final analysis. We summarized the reports of the benefits of the AMF interaction in coffee, as well
as pathogen tolerance. Results: The collected data shows that there are more than 100 AMF species associated
with coffee, which represents more than a third part of the total of reported species worldwide. We found that
Colombia has the highest richness, but it also has the highest number of published reports. Conclusions: This
information shows the benefits of the incorporation of AMF to coffee plantation programs, because these fungi
are a key element in coffee plant nutrition, nevertheless, the coffee variety should be considered when introduc-
ing AMF, as not all associations has been efficient.
Key words: biodiversity; coffee; generalist species; rhizosphere; symbiosis.
Hernández-Acosta, E., Banuelos, J., & Trejo-Aguilar, D. (2021).
Revisión: Distribución y efecto de los hongos micorrízicos
en el agroecosistema de café. Revista de Biología Tropical,
69(2), 445-461. DOI 10.15517/rbt.v69i2.42256
El café es una planta que se cultiva en diver-
sas zonas tropicales del mundo, en México, el
90 % de la superficie es bajo sombra (Moguel
& Toledo 1999), Colombia (Cardona-Calle
& Sadeghian-Kh, 2005), Costa Rica (Filho-
Virginio et al., 2015), Nicaragua, El Salvador
(Méndez, Bacon, Olson, Morris & Shattuck,
2013), Perú (Julca-Otiniano, Alarcón-Águila,
DOI 10.15517/rbt.v69i2.42256
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Revista de Biología Tropical, ISSN electrónico: 2215-2075 Vol. 69(2): 445-461, April-June 2021 (Published Apr. 01, 2021)
Alvarado-Huamán, Borjas-Ventura, & Castro-
Cepero, 2018) y Venezuela (Farreras, 2018).
Este sistema agroforestal permite conservar
la biodiversidad del suelo (bacterias, hongos,
protozoarios, nemátodos, macrofauna como
lombrices e insectos) aves, y mamíferos (Man-
son, Hernández-Ortiz, Gallina, & Mehltre-
ter, 2008); capturar carbono, participar en los
ciclos biológicos y conservar el suelo y el
agua (Ruelas-Monjardín, Nava-Tablada, Cer-
vantes & Barradas, 2014). El cultivo de café se
considera de bajo impacto ambiental (García-
Alvarado, Díaz-Zorrilla, Castañeda-Hidalgo,
Lozano-Trejo & Pérez-León, 2017). Aunque la
siembra a pleno sol permite obtener rendimien-
tos superiores en comparación con el sistema
bajo sombra, 443 kg ha
-1
contra 515 kg ha
-1
(Campanha et al., 2004), requiere un aporte
constante de fertilizantes y plaguicidas (Arias,
Heredia-Abarca, Sosa, & Fuentes-Ramírez,
2012). De acuerdo con una revisión realizada
por Meena et al. (2020), el uso prolongado
de agroquímicos afecta negativamente la bio-
diversidad del suelo, la sostenibilidad de la
agricultura y la inocuidad de los alimentos a
largo plazo.
La presencia y el estado de micorrización
de las raíces de los cafetos fue observada por
vez primera en 1897 (Saggin-Júnior & Siquei-
ra, 1996), y se ha demostrado desde entonces
que esta simbiosis tiene un efecto importante en
el desarrollo de esta especie. En los cafetales,
los hongos micorrízicos arbusculares (HMA),
destacan en la microbiota del suelo debido a
que incrementan la sobrevivencia de la planta
al momento del trasplante (Trejo-Aguilar et al.,
2011), la sanidad vegetal (França, de Freitas,
dos Santos, Grazziotti, & Andrade, 2016), el
vigor y el desarrollo de las mismas, traducido
en un incremento en rendimientos (Hernández-
Acosta, Trejo-Aguilar, Ferrera-Cerrato, Rivera-
Fernández, & González-Chávez, 2018). La
inoculación de HMA en plántulas de café
durante la etapa de semillero y vivero, es una
práctica agrícola que permite obtener planta-
ciones comerciales exitosas (Pérez-Lavalle,
Bolívar-Anillo, & Díaz-Pérez, 2017).
Debido a las pérdidas económicas ocasio-
nados por la roya de café, en los últimos años
se han liberado diversas variedades de café
resistentes al patógeno. Una alternativa en los
programas de replantación de fincas es la mico-
rrización en la producción de plántulas, sin
embargo; no todas las variedades responden de
la misma manera a la micorrización, (Fonseca
et al., 2019; Hernández-Acosta, Trejo-Aguilar,
Ferrera-Cerrato, & Rivera-Fernández, 2020).
El uso de inoculantes micorrízicos comer-
ciales se ha generalizado, pero se ha com-
probado que no todas las especies de hongos
micorrízicos tienen el mismo efecto en las
plantas de café (Trejo-Aguilar et al., 2011) y
que las prácticas de manejo en el cultivo reper-
cuten sobre la eficiencia de esta simbiosis.
Los trabajos publicados sobre este tipo de
respuesta enfatizan la necesidad de ubicar a
nivel mundial las especies micorrízicas asocia-
das al cultivo de café y el efecto que tienen en
el agroecosistema. El objetivo de esta revisión
fue resumir y analizar la investigación que
existe sobre esta asociación en los últimos 10
años, aunque fue necesario incluir los trabajos
pioneros realizados en Brasil que datan de hace
más de 25 años.
MATERIALES Y MÉTODOS
Búsqueda de información: Se realizó
una búsqueda de estudios referentes a especies
de plantas de café y hongos micorrízicos en
las plataformas de Google Scholar, Web of
Science, Wiley, Springer Link. El intervalo de
búsqueda seleccionado fue de el 2009 hasta el
2019, con la finalidad de tener mayor cantidad
de especies reportadas con la nomenclatura más
reciente (Stürmer, Bever, & Morton, 2018).
Se utilizaron combinaciones de las siguientes
palabras clave en español e inglés, respecti-
vamente: Hongos micorrízicos arbusculares
(HMA), micorrizas, Arbuscular mycorrhizal
fungi (AMF), mycorrhizae, café (coffee),
Coffea arabica, México (Mexico), Colom-
bia, Brasil (Brazil), Perú (Peru), India, Etio-
pía (Ethiopia), Yemen, Egipto (Egypt), Arabia
Saudita (Saudi Arabia), Indonesia, Tailandia
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(Thailand), Laos y Venezuela; así como de cada
género de Glomeromycota. Además, se utilizó
la combinación de operadores boléanos: AND,
OR, NOT para incluir palabras clave y excluir
países o términos en la búsqueda.
Análisis de los resultados: Los resulta-
dos se recuperaron manualmente para descar-
tar aquellos sin identificación taxonómica de
HMA, o sin relación con la revisión. Se realizó
una tabla de especies por país con ayuda de los
paquetes Limma (Ritchie et al., 2015), Venn
Diagram (Chen, 2018), SunburstR (Bodstock,
Rodden, & Russel, 2017) para R y la herra-
mienta online de Bioinformatic Evolutionary
Genomics (http://bioinformatics.psb.ugent.be/
webtools/Venn/), se generaron los diagramas
de Venn y dos figuras, una de especies gene-
rales y otra de distribución mundial, se utilizó
el programa en línea Datawrapper (https://
www.datawrapper.de/). Con el propósito de
unificar el nombre de las especies se consultó
Index Fungorum, para detectar sinonimias;
también se consultó el listado de especies de
la página www.amf-phylogeny.com (última
actualización 30 de marzo del 2019) por Arthur
Schüßler. Para la nomenclatura y clasificación,
se siguió el trabajo de Redecker et al. (2013).
RESULTADOS
Distribución de los HMA asociados al
cultivo de café: El análisis sobre la identifica-
ción basada en caracteres morfológicos mostró
que existen más de 100 especies de HMA que
se asocian a las plantas de café en diferentes
países del mundo (Fig. 1). De acuerdo con
datos de la lista de especies actualizada en
febrero del 2020 (http://www.amf-phylogeny.
com/amphylo_species.html) existen 334 espe-
cies reportadas de HMA, por lo que el número
de especies asociadas al café representa la ter-
cera parte del total de las especies existentes.
Estas 100 especies están distribuidas en 20
géneros, 9 Familias, 5 órdenes y 3 clases, de
acuerdo con la Clasificación de Redecker et
al. (2013).
En la Fig. 2 se muestra que las especies
están distribuidas principalmente en 3 clases:
Glomeromycetes (90), Archaeosporomycetes
Fig. 1. Países que reportan estudios taxonómicos basados en las características morfológicas de la micorriza arbuscular
(generada con www.datawrapper.de). Cada país está representado por un color que indica el número de especies reportadas
y encontradas en esta revisión.
Fig. 1. Countries that report taxonomic studies based on morphological characteristics (image generated with www.
datawrapper.de). Each country is represented by a color that specifies the number of reported and found species in this
review.
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(5) y Paraglomeromycetes (4); siendo las fami-
lias Gigasporaceae (19), Acaulosporaceae (31)
y Glomeraceae (32), las que concentran más
especies (ya que se encontró un total de 99
especies incluidas en otras familias).
Los datos presentados en las Fig. 3A y Fig.
3B, son un concentrado del número de espe-
cies únicas por país y el número de especies
compartidas entre países. Brasil es el país con
la mayor cantidad de trabajos reportados en el
agroecosistema (48, Saggin-Júnior & Siqueira,
1996), y fue uno de los primeros en realizar la
identificación molecular de los HMA en café
(Colozzi-Filho & Nogeira-Cardoso, 2000).
En esta revisión aun no es posible explicar
el significado ecológico de la presencia de
las especies de HMA, ya que los reportes se
han realizado en diferentes países, variedades
Fig. 2. Resumen de las 99 especies asociadas a la rizósfera de plantas café, incluyendo orden, clase, familia, género y especie
(realizado con el paquete sunburstR).
Fig. 2. Summary of the 99 species associated to the coffee rhizosphere, including class, family, genera and species (image
done with sunbustR).
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de café y métodos de muestreo; sin embargo,
proporciona información, sobre cuales especies
se asocian con mayor frecuencia al café y sus
perspectivas de uso en la producción de inocu-
lantes para este cultivo.
Las familias con el mayor número de espe-
cies asociadas al café: Acaulosporaceae, Gigas-
poraceae y Glomerace (Fig. 2) son los grupos,
frecuentemente presentes, cuando se relacionan
con características edáficas (Cardoso et al.,
2020), en ecosistemas naturales (Maia, Passos,
Silva, Oehl, & Assis, 2020) y la intensidad del
uso del suelo (Ontivero et al., 2020).
El género Acaulospora, con el mayor
número de especies reportadas asociadas a este
cultivo, es un género de HMA que frecuen-
temente se encuentra en pH ácidos (Oehl et
al., 2010), donde el café también se desarrolla
adecuadamente (Posada, Heredia-Abarca, Sie-
verding, & Sánchez, 2012).
El sistema de producción de café con sus
diferentes métodos de manejo, alberga una
alta diversidad de especies vegetales utilizadas
como sombra, por otra parte, en el mundo se
cultivan más de 65 variedades de café que se
dividen en dos grupos principales: Arábica
y Robusta, y a partir de estas derivan múlti-
ples cultivares (Fernández, De Guglielmo, &
Menéndez, 2010) lo que significa que dentro de
esos agroecosistemas hay un acervo genético,
cuyos hospederos influyen en la comunidad
de los hongos micorrízicos (Kivlin, Hawkes,
& Treseder, 2011), la diversidad de especies
vegetales podría explicar la amplia diversidad
de especies de los HMA, asociados al café
en el mundo como se muestra en este análisis
(Fig. 2). Por otra parte, los factores edáficos y
climáticos (Stevens et al., 2020), participan en
la selección de las especies de los HMA.
Especies de HMA en América Latina:
El género con mayor número de especies
asociadas al café es Acaulospora con 23 spp.;
agroecosistemas, como el forestal, también
reportan mayor presencia de este género (Viei-
ra et al., 2019; Solís-Rodríguez, Ramos-Zapata,
Hernández-Cuevas, Salinas-Peba & Guadarra-
ma, 2020).
Los países con mayor número de espe-
cies “únicas” (asociadas a café por país, pero
endémicas) fueron Brasil con 12 (Saggin-
Júnior & Siqueira, 1996; Colozzi-Filho &
Fig. 3. Diagrama de Venn, compara la presencia de especies de hongos micorrízicos en países productores de café de A.
América, B. África y Asia (Generados con el paquete Venn Diagram para R).
Fig. 3. Venn diagram that compares the arbuscular mycorrhizal fungi occurrence in coffee producer countries of A. America,
B. Africa and Asia (generated with the R package VennDiagram).
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Nogeira-Cardoso, 2000; Stürmer & Siqueira,
2006; França, de Freitas, dos Santos, Grazziot-
ti, Andrade, 2016; Cogo et al., 2017; Moreira,
França, Grazziotti, Leal, & Silva, 2019), Méxi-
co con 15 (Trejo-Aguilar et al., 2011; Arias
et al., 2012; Posada et al., 2012; Pérez-Luna,
Álvarez-Solís, Hernández-Cuevas, & Sán-
chez-Roque, 2016; Posada, Sánchez, Heredia-
Abarca, & Sieverding, 2018; Herrera-Monroy,
Castro-Brindis, Pérez-Moreno, & Valdés-Velar-
de, 2019; Bertolini, Montaño, Salazar, Chimal,
& Varela, 2020) y Colombia con 33 (Posada
et al., 2012; Posada et al., 2018), además de
ser los países con más trabajos publicados. En
Perú hay 10 reportes (Vallejos-Torres, Arévalo,
Iliquin, & Solís, 2019), en Cuba 9 (Sánchez et
al., 2000) y en Puerto Rico, 2 (Lebrón, Lodge,
& Bayman, 2012).
En la Fig. 3A se observa que la especie con
mayor presencia en la rizósfera de café en seis
países de América Latina es Glomus aggrega-
tum, (Rhizophagus irregularis), esta especie
es ecológicamente conocida como generalista
(Rajeshkumar, Thomas, Gupta, & Gopal, 2015)
y pese a mostrar promoción de crecimiento en
las plantas (Veeramachaneni & Ramachandru-
du, 2020) no necesariamente es la especie más
eficiente. En un trabajo clásico, Saggin-Júnior
& Siqueira (1996) mostraron que las especies
consideradas como las más eficientes para café
son Gigaspora margarita y Glomus etunica-
tum, pese a presentar una baja densidad relativa
(1 y 5 %, respectivamente) en la población
nativa de hongos micorrízicos.
El trabajo realizado por Hernández-Acosta
et al. (2018), mostró que en las variedades de
café (Garnica, Catimor, Caturra y Catuaí) ino-
culadas solo con Rhizophagus aggregatus vs
un consorcio compuesto por Glomus claroides,
Glomus diaphanum y Glomus albidum, el con-
sorcio puede inducir un incremento en biomasa
de hasta cuatro veces más que una sola especie.
Trejo-Aguilar et al. (2011) identificaron que un
consorcio de 10 especies era más eficiente que
uno de cuatro. Es evidente que hay especies
generalistas que pueden asociarse con plantas
de café en casi todas las regiones del mundo
(Fig. 3), pero conocer cuáles especies de HMA
están asociadas al cultivo de café y qué combi-
naciones son más eficientes de acuerdo con la
variedad de la planta, servirá como referencia
en la producción de biofertilizantes micorrízi-
cos (Ortaş, 2020).
Especies de HMA en África y Asia: El
mayor número de especies en África y Asia
se encuentran en la familia Acaulosporaceae
(32 especies), al igual que en América. India
es el país con mayor número de reportes 8
(Bhattacharya & Bagyaraj, 2002), seguido de
Yemen (Mahdhi, Tounekti, Al-Turki, & Khe-
mira, 2017), Arabia Saudita (Mahdhi et al.,
2017) e Indonesia con 5 (Arif et al., 1999) y
Kenia solo reporta 4 (Jefwa et al., 2009). No se
comparte ninguna especie entre Arabia Saudita,
India, Indonesia, Kenia y Yemen. La India tiene
8, el mayor número de especies. Indonesia y
Kenia tienen especies únicas dentro de cada
país, mientras que, Arabia Saudita y Yemen
tienen 3 especies idénticas.
Cuatro de cinco países de África, Asia y
América comparten dos especies: Rhizophagus
intraradices y Funeliformis mosseae, consi-
deradas como generalistas (Reid & Emery,
2017). Sin embargo, algunos trabajos sugieren
que estas especies tienen gran capacidad de
establecimiento por su alta capacidad reproduc-
tiva, lo que indica que algunas especies nativas
más eficientes podrían ser desplazadas (Fester,
2013; Reid & Emery, 2017).
La alta diversidad de especies asociadas
al cultivo de café puede indicar una dependen-
cia de la simbiosis, independientemente de la
región geográfica, altitud, suelo, microclima,
topografía y prácticas de manejo. De Carval-
ho et al. (2012) consideran que el café podría
representar un “hot spot” de diversidad por la
heterogeneidad de los agroecosistemas donde
se cultiva.
DISCUSIÓN
Dinámica poblacional de los HMA en
los agroecosistemas cafetaleros: Los agro-
ecosistemas cafetaleros albergan una población
de HMA diversa y abundante (Bertolini et al.,
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2020). Este trabajo muestra algunos de esos
datos condensados. La alta diversidad de HMA
en el sistema cafetalero puede depender del
hospedero (Camargo-Ricalde, Montaño-Arias,
De la Rosa-Mera, & Montaño-Arias, 2012),
aunque los factores bióticos y abióticos del
sitio podrían determinar la sucesión de las
especies fúngicas (Lu et al., 2019).
La incorporación de la micorriza como un
elemento biotecnológico del sistema cafetalero,
deberá valorar el desempeño fúngico y grado
de eficiencia de la micorrización (Noriega et
al., 2014; Hernández-Acosta et al., 2018). En
la mayor parte de los cafetales, la tecnifica-
ción y monocultivo no están presentes, pues
estos factores podrían afectar la funcionali-
dad, viabilidad y poblaciones de los hongos
micorrízicos nativos (Trejo-Aguilar, Barois &
Sangabriel-Conde, 2016). Este sistema de cul-
tivo permite la persistencia natural de la diver-
sidad de HMA, pudiendo ser determinante en
su eficiencia como inoculante. Trejo-Aguilar
et al. (2011) da un ejemplo de esta idea, en
plantas de café “Garnica”, un consorcio de
HMA proveniente de sitios con un alto nivel
de tecnificación, muestra una baja riqueza y
eficiencia en el crecimiento y sobrevivencia
al trasplante; esto contrasta con un consorcio
proveniente de fincas con un nivel medio de
alteración, cuya eficiencia es significativamen-
te mayor a la de suelos altamente tecnificados,
incrementando la sobrevivencia al trasplante
hasta un 80 % más.
El sistema agroforestal presenta una mayor
riqueza de especies. Tan solo en México, Trejo-
Aguilar et al. (2011) reportaron 10 especies
para sistemas de producción con un 50 % de
sombra, en contraste con cuatro en un cafetal
sin sombra. En Etiopía, De Beenhouwer et
al. (2015) reportaron 31 OTUs (Unidad ope-
racional taxonómica) en el sistema forestal y
solo seis en un sistema con menor regulación
de la sombra. En Brasil, Prates-Júnior et al.
(2019) estudió tres sistemas de manejo: Frag-
mento forestal, agroecológico y convencional,
en donde encontró que el manejo agroeco-
lógico era similar al bosque natural y con
índices de diversidad más altos que el manejo
convencional, con una tendencia similar a los
trabajos realizados en México y Etiopía.
En México, el sistema de café bajo sombra
tiene un aporte continuo de nutrientes prove-
nientes del estrato arbóreo, principalmente de
leguminosas como Leucaena leucocephala,
Inga vera, Erythrina poeppigiana (Youkhana
& Idol, 2011; Garza-Lau, Maldonado-Torres,
Álvarez-Sánchez, & Torres-Rivera, 2020). Esta
diversidad de leguminosas permite que los
suelos de las fincas no requieran altos aportes
de nutrientes (Roskoski, 1982). El microclima
que se mantiene dentro del sistema agrofo-
restal y el contenido de materia orgánica crea
un ambiente óptimo para la sobrevivencia de
microorganismos benéficos entre los que des-
tacan los HMA.
Importancia de la micorrización en el
cultivo de café: En México, a principios de
los noventa se ubicó a la planta de café como
un excelente hospedero de HMA, dado que se
encontraba de manera natural en los sistemas
productivos bajo sombra; se reportó también
que varias especies fúngicas eran nativas y que
la eficiencia simbiótica podría ser alta o baja
dependiendo del género al cual pertenecía el
hongo que habitaba la raíz (Hernández-Acos-
ta, Ferrera-Cerrato, & Trejo-Aguilar, 1996).
Datos similares reportaron para Colombia,
Parra, Sánchez, & Sieverding (1990), quie-
nes encontraron los géneros de hongos mico-
rrízicos Entrophospora colombiana, Glomus
manihotis y Acaulospora myriocarpa como
especies nativas que utilizaron como inóculos
en plántulas de café.
La práctica de inoculación micorrízica es
una alternativa necesaria en el café (Tristão,
Andrade, & Silveira, 2006), por diversas razo-
nes: a) los cafeticultores realizan tareas como
la desinfección del suelo o sustrato donde
sembrarán las semillas de café (Barrer, 2009),
eliminando microorganismos, entre ellos los
hongos micorrízicos arbusculares; b) el periodo
de estancia de aproximadamente 12 meses de la
planta en vivero, bajo riegos constantes y con
baja fertilización; c) el trasplante predispone a
la plántula al estrés, la planta debe contar con
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un sistema biológico que le permita tolerar
los cambios del ambiente, condición dada por
la asociación micorrízica (Gaitán, Villegas,
Rivillas, Hincapié, & Arcilla, 2011; Valverde-
Lucio et al., 2020); d) la asociación micorrízica
estimula la ramificación de la raíz, aumenta su
superficie y por lo tanto su área de absorción
(Camargo-Ricalde et al., 2012).
Por otra parte, es común que el cultivo de
café se establezca en suelos andosoles, que se
caracterizan por retener el fósforo, los HMA
incrementan la absorción de este nutrimento
por vía simbiótica hasta un 44 % en compa-
ración con plantas de café no inoculadas, por
lo que la planta requiere de la simbiosis para
la traslocación de este elemento (Hernández-
Acosta et al., 2020).
La presencia de la micorriza en las plantas
de café favorece la disminución del suministro
de fertilizantes, lo cual impacta positivamente
en la economía del cafeticultor, pero también
existe un impacto ecológico y ambiental posi-
tivo, permite la sustentabilidad del agroeco-
sistema al otorgar servicios ambientales como
la captura de carbono, protección del suelo,
recarga de acuíferos, mejorar la calidad del aire
entre otros (Ruelas-Monjardín et al., 2014).
La planta de café es un hospedero de los
hongos micorrízicos arbusculares, esta sim-
biosis se da de manera natural en el suelo, las
propiedades de mayor importancia son el pH
(5.7 a 6.6), baja concentración de fósforo (de
5.3 a 18.4 mg kg
-1
) (Bertolini et al., 2020) y
de sales (Peroza & Perez, 2010), humedad
(60 %), y la presencia de especies de hongos
micorrízicos arbusculares, estas posibilitan el
éxito de la infección del hongo en las plantas de
café (Jaramillo, 2011; Ortiz-Acevedo, Osorio-
Vega, Echeverri-Gómez, González-Murillo, &
Medina-Sierra, 2015). Arévalo (2018) reporta
que una abundancia en raíces incrementa el
porcentaje de colonización y en consecuencia
una mayor esporulación; aunque esto no es una
regla, Alvarez-Lopeztello, Hernández-Cuevas,
del Castillo, & Robles (2019) menciona que
los tipos de vegetación contigua en paisa-
jes neotropicales pueden mostrar diferencias
significativas en la composición de especies
de HMA, densidad de esporas y coloniza-
ción de raíces.
Respuesta de las plantas de café a la
inoculación micorrízica: Existen reportes que
indican que cuando las semillas de café se
inoculan desde semillero, resisten el trasplante
a vivero, donde permanecen menos tiempo del
requerido y cuentan con mejor estado nutri-
mental, lo cual se refleja en el crecimiento
y desarrollo de la planta, característica que
permite su supervivencia en campo (Hernán-
dez-Acosta et al., 2018) y altos rendimientos
Vallejos-Torres et al. (2019).
El beneficio de los HMA en plantas inocu-
ladas dependerá de la cantidad de fertilizante
fosfatado que se utilice y la frecuencia de apli-
cación, así como del contenido de fósforo en el
suelo, una vez establecidas en campo. Otro fac-
tor para considerar es la diversidad de especies
de HMA y patógenos nativos que existan en el
suelo (Herrera-Monroy et al., 2019; Gómez &
Pulido, 2019). Un beneficio adicional del uso
de HMA entre los cafeticultores, es en el esta-
blecimiento de fincas orgánicas, ya que el café
certificado tiene mejor precio en el mercado.
En México, el estado de Chiapas es el mayor
productor de café en el país (SADER, 2019).
La región del Soconusco utiliza activamente
la inoculación micorrízica, desde la etapa de
semillero hasta la cosecha. Como resultado los
productores aprovechan mejor los nutrimentos
del suelo, el agua; además de incrementar la
capacidad fotosintética de sus plantaciones
y de la biomasa carbonada (Adriano-Anaya,
Jarquín-Gálvez, Hernández-Ramos, Figueroa-
Miguel, & Monreal-Vargas, 2011).
En El Salvador, Moisés, Tamayo y Barraza
(2015) inocularon café con Glomus cubense
y Rhizophagus intraradices, obteniendo un
incremento en distintas variables de crecimien-
to con respecto a plantas no inoculadas, lo que
se tradujo en un ahorro de 719,10 dólares. La
eficiencia de los HMA en el cultivo del café
se incrementa cuando se inocula con bacterias
promotoras del crecimiento. Adriano-Anaya
et al. (2011) biofertilizaron con Rhizophagus
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intrarradices, Azospirillum sp. y Azotobacter
sp. semillas de café para su producción orgáni-
ca en Chiapas, México y obtuvieron un incre-
mento en las variables de crecimiento en un 30
%, con respecto a las no inoculadas.
Beneficios nutrimentales en plantas de
café, por efecto de la micorrización: El fós-
foro es un nutrimento que con frecuencia no se
encuentra disponible en los suelos cafetaleros o
existe en formas no disponible para las plantas,
por esta razón, la aplicación de HMA favorece
la absorción de fosfatos del suelo. Sin embar-
go, la simbiosis café-micorriza es más efectiva
cuando el contenido de fósforo en el suelo no
rebasa los 50 mg kg
-1
(Siqueira & Colozzi-
Filho, 1986), ya que una mayor concentración
inhibe el efecto de los HMA en las plantas de
café (Barrer, 2009). Este cultivo se desarrolla
en suelos tropicales ácidos que retienen fósfo-
ro, por eso se debe inocular antes del trasplante
(Barrer, 2009).
En la producción de café es común el uso
de compostas y vermicompostas, que junto con
el uso de biofertilizantes a base de HMA, bac-
terias fijadoras de nitrógeno y solubilizadores
de fósforo, promueven prácticas agronómicas
amigables y compatibles con el medio ambien-
te (Hernández-Acosta et al., 2018; Perea-Rojas
et al., 2019). Pruebas con Rhizophagus clarus
en café, mostraron un aumento significativo en
la biomasa (80 %), altura (45 %), contenido de
fósforo (de 45.5 a 70.6 %), nitrógeno (del 52.3
a 197 %) y potasio (26.7 %) con respecto a las
plantas no inoculadas (Fonseca et al., 2019).
Valverde-Lucio et al. (2020) estudiaron
la eficiencia de HMA en la producción de
café, encontrando un aumento en clorofila en
plantas micorrizadas a 120 días después de
la inoculación (ddi) y un nivel de nitrógeno
en materia seca de 2.84 % que representó un
incremento de 98 % comparado con las plan-
tas testigo. Resultados similares observaron
Adriano-Anaya et al. (2011), cuando inocula-
ron Rhizophagus intraradices en plántulas de
café para la producción orgánica en Chiapas,
México; a los 112 ddi, sus resultados mostraron
que el contenido de nitrógeno fue 85 % mayor
en las plantas inoculadas en comparación con
las que no lo estuvieron. En agroecosistemas
cafetaleros de México, Aguirre-Medina et al.
(2011), reportaron que la cepa Rhizophagus
irregularis, originó incrementos en el conteni-
do de nitrógeno (2.9 %), fósforo (0.19 %) y cal-
cio (1.4 %) a los 150 ddi, lo cual se manifestó
en incrementos con respecto al testigo de 65 %
para nitrógeno, 74 % (fósforo) y 40 % (calcio).
La aplicación de HMA en café se realiza
desde semilla para que al momento del tras-
plante a vivero y a campo reciban los beneficios
nutrimentales que el hongo genera, y se reflejen
en su desarrollo y crecimiento (Tabla 1).
Los HMA y la supresión de enfermeda-
des en las plantas de café: Entre los factores
que impactan negativamente el rendimiento
agrícola de un cultivo, se encuentra la presencia
de las enfermedades (Latorre, 2018; Vergara et
al., 2019) y las plantaciones de café no son la
excepción (Lagos-Burbano et al., 2019).
Distintos autores (Tabla 2) reportan los
mecanismos de protección de los HMA al siste-
ma radical: 1) al proporcionar una barrera física
al patógeno que invade, 2) al competir con el
patógeno por recursos y espacios vitales, 3) al
producir una variedad de antibióticos y otras
toxinas que actúan contra los organismos pato-
génicos (químicos antagónicos) y 4) al cambiar
la cantidad y tipo de exudados radicales de la
planta que deterioran a las poblaciones antagó-
nicas de la micorrizósfera.
Cuando aumenta la capacidad y la habili-
dad de la planta para incorporar agua y nutri-
mentos, es posible que el estatus nutricional le
permita tolerar el ataque por patógenos (Ber-
tolini et al., 2018; Sánchez-Santillán, 2017).
La asociación de los HMA con los cafetos
evidencia que la simbiosis establecida contri-
buye a reducir los daños que algunos patógenos
pudieran ocasionar a su sistema radical (Gaitán
et al., 2011; Trejo-Aguilar, Ferrera-Cerrato,
Sangabriel-Conde, & Baeza (2018) o foliar
(Perez-Vicente, 2014), por lo que la micorriza
promueve la tolerancia de un hospedero a los
patógenos (Osorio, 2012; Cisneros, Franco,
Realpe-Fernández & Fuenmayor, 2017).
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TABLA 1
Reportes del efecto de los hongos micorrizícos sobre el crecimiento de las plantas de café
TABLE 1
Reports of the effect of mycorrhizal fungi in coffee plant growth
Consorcio o especie Incremento (%) Variable Fuente
Consorcio a 295 días después del trasplante
(ddt), Acaulospora rugosa, Acaulospora foveata,
Acaulospora mellea, Glomus geosporum, Glomus
sinuosum, Glomus sp. 1, Glomus sp. y Ambispora
appendicula
80 Altura
Vallejos-Torres et al. (2019)
R. intraradices a 117 dds
86 Moisés et al. (2015)
R. intraradices a 140 dds
87 Ibarra-Puón, Aguirre-Medina,
Ley-De Coss, Cadena-Iñiguez,
& Zavala-Mata (2014)
Glomus clarum y Gigaspora margarita a 150 (ddi)
37 Área foliar França et al. (2014)
R. intraradices a 117 dds
65 Moisés et al. (2015)
Consorcio (Glomus claroides, Rhizophagus
diaphanus y Paraglomus albidum) a 335 dds
910 Volumen
de la raíz
Hernández-Acosta et al. (2018)
R. intraradices a 117 dds
74 Materia seca Aguirre-Medina et al. (2011)
Rhizophagus irregularis a 140 dds
52 Ibarra-Puón et al. (2014)
El aumento en el desarrollo de las plantas
de café provocado por la presencia del hongo
micorrízico, en parte está relacionado al efecto
nutrimental dado por el biofertilizante; esto
origina en la planta tolerancia al ataque de
plagas por nemátodos (Meloidogyne sp.) y
enfermedades como la roya (Hemileia vasta-
trix). Otro efecto de la simbiosis establecida
con los HMA es que incrementa el contenido
de fitohormonas, flavonoides e isoflavonoides
(Salloum et al., 2019) que intervienen en las
funciones vitales y vigor vegetal (Kiers, West,
& Denison, 2002).
El principal patógeno que ataca a las plan-
tas de café es Hemilleia vaxtratix y la estrategia
para combatirlo, se ha centrado en la resistencia
con nuevas variedades de café. Estas nuevas
variedades, pudieran volverse resistentes, no
solo al hongo patógeno, sino también al HMA
(Salloum et al., 2019). Este fenómeno se ha
observado en variedades nuevas que ya no
están respondiendo a la inoculación o que
tienen bajos porcentajes de colonización (Her-
nández-Acosta et al., 2018). Se considera que
los trabajos de mejoramiento del café deben
realizarse de la mano con la respuesta a la
micorrización.
La práctica de la micorrización en plantas
de café permite que éstas crezcan sanas, vigo-
rosas y generen rendimientos altos. El cultivo
de café es dependiente de la micorriza arbus-
cular para su nutrición, incrementa en la planta
el contenido de fósforo, nitrógeno y calcio en
suelos ácidos y poco fértiles.
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Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
RESUMEN
Introducción: El café es una planta altamente mico-
trófica, por lo que la interacción con los hongos micorrízi-
cos arbusculares (HMA) se ha estudiado en distintos países
tropicales. La mayoría de los trabajos publicados indican
que el café se beneficia de la asociación micorrízica, donde
los HMA confieren protección ante patógenos y enferme-
dades, incrementa la absorción de agua, así como la adap-
tación de la planta durante el trasplante de vivero al campo.
Objetivo: Se realizó una revisión donde se resumieron y
analizaron trabajos reportados por la asociación de HMA
y café de los últimos 10 años, enfocada en la distribución
TABLA 2
Efectos reportados sobre la interacción plantas de café inoculadas con HMA vs patógeno-parásitos
TABLE 2
Reported effects about the interaction of coffee plants inoculated with arbuscular mycorrhizal fungi vs pathogen-parasites
HMA y/o género y especie(s) de
micobionte referido(s)
Efecto(s) observado(s) Fuente
Gigaspora margarita
Más la adición de fósforo (P) disminuye daños provocados
por Meloidogyne incognita.
Lopes, Portugal, Gonçalves,
Dias, & Costa (1987)
Consorcio de HMA
Reducción de daños por Pratylenchus coffeae.
Baon, Wiryadiputra, &
Sulistyowati, (1988)
Gigaspora margarita
Más adición de P (200 mg kg
-1
), atenuaron daños por
Meloidogyne exigua.
Lana, Zambolin, do Valle, &
dos Santos (1991)
Gigaspora margarita
La aplicación de P generó la tolerancia a la presencia de
Rhizoctonia solani (> 4 veces).
Pereira (1994)
Consorcio de HMA (MTZ-1) Más adición de P (1 600 ppm kg
-
1), presentaron menor
índice de severidad de Phoma costarricencis.
Escalona (2002)
Aislamiento nativo de
Entrophospora sp.
Disminución del daño foliar de Colletotrichum
gloesporoides, reportando 11.2 % de daño en plantas
micorrizadas contrastando con 47.72 % del testigo.
Colmenárez & Pineda (2006)
Especies nativas n/r
Disminución de agallas causadas por Meloidogyne exigua
(76.4 agallas NM vs 25.2 M previo a la infección de
nemátodos).
Alban, Guerrero, & Toro
(2013)
Claroideoglomus etunicatum y
Entiscutata heterogama
Reduce el efecto nocivo de la maleza, hubo un aumento
en la altura (12 %), el área foliar (24 %) y la masa seca
de la raíz (21 %) y un incremento en el número de ramas
plagiotrópicas de 16 % con Claroideoglomus etunicatum.
França et al. (2016)
Disminución de la severidad por daño de Cercospora
coffeicola porcentajes de 10.3 % de severidad vs 100 % en
el testigo.
Guzmán & Rivillas (2007)
Mezcla de especies nativas
(14 especies identificadas)
Efecto positivo en el tamaño de las plantas infectadas por
Fusarium solani, incrementaron 14 cm el tamaño de la
planta.
Al-Areqi et al. (2015)
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global de especies de HMA, beneficio nutricional de la
asociación y su interacción con patógenos. Métodos: Se
revisaron diferentes bases de datos que reportaron trabajos
realizados en los principales países productores de café. La
revisión se centró principalmente en los trabajos publica-
dos entre el 2000 y el 2019, sin embargo, en algunos casos
se incluyeron artículos clásicos en el tema, que no corres-
ponden al periodo señalado, principalmente los realizados
en Brasil desde 1986. Se organizó el número de especies
reportadas por país, se buscaron sinonimias y agruparon
por familia, género y especie. Los trabajos donde solo se
reportan géneros o las especies presentaron ambigüedad,
se usaron como referencia, pero no se incluyeron en el
análisis final. Se resumieron los reportes de los beneficios
de la interacción de HMA con café, así como la tolerancia a
patógenos. Resultados: Los datos recabados muestran que
hay más de 100 especies de HMA asociadas con el café,
lo cual representa más de la tercera parte del total de las
especies reportadas en el mundo. En Colombia se reportó la
mayor riqueza de especies de HMA, lo cual puede deberse
a que es el país con más reportes en el tema. Conclusiones:
Esta información muestra los beneficios de la incorpora-
ción de HMA en los programas de replantación de fincas
de café, pues estos hongos son un elemento clave en la
nutrición de los cafetos, sin embargo, se debe considerar la
variedad de café cultivada y la introducción de HMA, pues
no en todas hay una asociación exitosa.
Palabras clave: biodiversidad; café; especie generalista;
rizosfera; simbiosis.
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