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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 102-112, March 2021
Macrofauna del suelo y condiciones edafoclimáticas
en un gradiente altitudinal de zonas cafeteras, Huila, Colombia
Leidy Machado Cuellar
1
, Leonardo Rodríguez Suárez
1*
, Valentín Murcia Torrejano
1
,
Sergio Andrés Orduz Tovar
1
, Claudia Mercedes Ordoñez Espinosa
1
& Juan Carlos Suárez
2
1. Centro de Formación Agroindustrial La Angostura, SENNOVA - Grupo de Investigación Agroindustrial La Angostura
- Servicio Nacional de Aprendizaje - SENA, Campoalegre - Huila, Colombia; leidymachadocuellar@gmail.com,
l.rodriguezsua@gmail.com, vmurcia4@misena.edu.co, saorduz6@misena.edu.co, clmechas24@misena.edu.co
2. Programa de ingeniería Agroecológica, Universidad de la Amazonia, Florencia - Caquetá, Colombia;
juansuarez1@gmail.com
* Correspondencia
Recibido 16-VII-2020. Corregido 13-X-2020. Aceptado 21-X-2020.
ABSTRACT. Soil macrofauna and edaphoclimatic conditions in an altitude gradient of coffee growing
regions, Huila, Colombia. Introduction: Soil macrofauna plays a key role in soil processes and therefore
regulates the supply of ecosystem services; however, its level of activity depends largely of the edaphoclimatic
conditions. Objective: This work evaluated the effect of altitude gradient on soil macrofauna communities and
edafoclimatic properties in coffee zones of North Huila. Methods: The study included 12 coffee lots separated
in two altitude gradients: low (1 300-1 600 masl) and high (1 600-1 900 masl). Soil macrofauna was collected
by means of monoliths (25 x 25 cm with 30 cm depth) and edaphoclimatic conditions were studied. Results:
A total of 9 520 individuals m
-2
and a specific richness of 14 taxa were registered. The edaphoclimatic condi-
tions with the greatest statistical difference between altitude gradients were the environmental temperature and
relative humidity with differences of 4.9 °C and 10.4 %, respectively. Conclusions: The highest abundance of
Coleoptera, Hemiptera, Isoptera, Lepidoptera was presented in warmer sites, that is, altitude gradient 1 300-1 600
masl, while Chilopoda and Diplopoda adapted better to colder sites in altitude gradient 1 600-1 900 m.a.s.l.
Key words: soil biodiversity; elevation; climate; coffee.
La macrofauna del suelo es responsable de
una serie de funciones ecológicas y servicios
ecosistémicos únicos, que incluye la descom-
posición de la materia orgánica, el secuestro
de carbono orgánico, el ciclaje de nutrientes,
el mantenimiento de la estructura del suelo
y la infiltración del agua en el suelo (Lavelle
et al., 2006; Ruiz, Lavelle, & Jimenez, 2008;
Gholami et al., 2016). Por la importancia de
estas funciones vitales para los ecosistemas, la
macrofauna del suelo ha recibido mucha aten-
ción en medio de un contexto de cambio global
(Coyle et al., 2007).
En general, las comunidades de macrofau-
na del suelo a menudo son consideradas como
bioindicadores de la calidad del suelo, por ser
sensibles a los cambios ambientales que pue-
den ocasionar variación en su abundancia y
composición (Lavelle et al., 2006; Velasquez
& Lavelle, 2019). A nivel global, el cambio
Machado Cuellar, L., Rodríguez Suárez, L., Murcia Torrejano, V., Orduz Tovar, S.A.,
Ordoñez Espinosa, C.M., & Suárez, J.C. (2020). Macrofauna del suelo y condiciones
edafoclimáticas en un gradiente altitudinal de zonas cafeteras, Huila, Colombia.
Revista de Biología Tropical, 69(1), 102-112. DOI 10.15517/rbt.v69i1.42955
ISSN Impreso: 0034-7744 ISSN electrónico: 2215-2075
DOI 10.15517/rbt.v69i1.42955
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climático se ha convertido en un tema principal
para estudiar la ecología del suelo, dado que se
ha demostrado que las funciones proporciona-
das por la macrofauna del suelo dependen del
clima (García-Palacios, Maestre, Kattge, &
Wall, 2013; Yin, Qiu, Jiang, & Wang, 2017). En
particular la temperatura, desempeñan un papel
importante a lo largo del gradiente altitudinal y
afectan la dinámica de la macrofauna del suelo
(Tan et al., 2013).
Sumado a esto, el cambio de uso del
suelo se cataloga como una de las mayores
amenazadas para la biodiversidad del suelo
(Nielsen, Wall, & Six, 2015). De hecho, se ha
demostrado que las comunidades de macro-
fauna son susceptibles al cambio de uso de la
tierra (de Graaff, Hornslein, Throop, Kardol,
& Van Diepen, 2019). La preocupación está
dirigida hacia sistemas agrícolas en monocul-
tivo donde existe mayor intensificación; por
ejemplo, en Colombia los productores de las
zonas cafeteras tienen preferencia a sembrar
el cultivo en sistemas tecnificados (Escobar,
Lagos, Bacca, & Muñoz, 2016), los cuales
requieren una mayor cantidad de productos de
síntesis química (fertilizantes y pesticidas) que
influyen negativamente en la calidad del suelo
(Sauvadet et al., 2019).
En este contexto, se entiende que la com-
posición de la macrofauna del suelo depende
de factores climáticos, especies de plantas y
propiedades del suelo. Además, estos factores
difieren a lo largo de un gradiente de altitud y,
por consiguiente, inciden en la estructura, fun-
ción y composición de la macrofauna del suelo
(Tang, 2006; Karungi et al., 2018). Descifrar
como varía la abundancia y composición de la
macrofauna del suelo en el cultivo de café y en
condiciones edafoclimáticas particulares puede
ser de utilidad para la implementación de prác-
ticas sostenibles que promuevan entornos favo-
rables para aumentar sus funciones ecológicas.
En este sentido, el objetivo de este estudio
fue evaluar el efecto del gradiente de altitud
sobre comunidades de macrofauna del suelo y
propiedades edafoclimáticas en zonas cafeteras
del Norte del Huila. Se planteó que el gra-
diente altitudinal incide sobre las condiciones
climáticas y propiedades del suelo en los cafe-
tales, y a su vez, estos factores inciden en la
composición y abundancia de la macrofauna
del suelo.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se reali-
zó en Iquira, Tello y Algeciras, municipios
localizados al norte del Huila-Colombia zona
que presenta régimen de lluvia bimodal con
mayor intensidad en marzo a mayo y octubre
a diciembre (IDEAM, 2018). En estos munici-
pios durante agosto de 2018 que corresponde a
un periodo seco, se seleccionaron lotes de café
arábigo (Coffea arabica) en etapa productiva
los cuales estaban sembrados a una densidad
de 2 222 planta/ha (2.25 m entre surcos x 1.5
m entre planta) y asociados con plátano (Musa
paradisiaca L.). Estos lotes de café se ubicaron
por encima de los 1 300 m.s.n.m, en zonas de
ladera con pendientes del 40-75 %.
Diseño de los tratamientos: Se selec-
cionaron 12 lotes de 10 000 m
2
cada uno,
distribuidos en dos gradientes de altitud bajo
(1 300-1 600 m.s.n.m) y alto (1 600-1 900
m.s.n.m) para determinar el efecto de la altitud
sobre comunidades de macrofauna, variables
climáticas y propiedades físicas y químicas del
suelo; cada gradiente de altitud contó con un
total de seis repeticiones.
Comunidades de macrofauna: La abun-
dancia de los grupos de macrofauna edáfica
se evaluó como individuos m
-2
. Para ello, se
recolectaron los individuos usando el método
estandarizado ISO 23611-5 (ISO, 2011). En
cada lote de café, por cada gradiente de altitud,
se tomó tres monolitos (bloques de suelo de 25
x 25 cm con 30 cm de profundidad) de manera
aleatoria en dirección a la pendiente para cubrir
los 10 000 m
2
de cada lote de café. Cada mono-
lito fue dividido en tres profundidades (0-10,
10-20 y 20-30 cm), y se revisó directamente en
el sitio de muestreo, todos los individuos reco-
lectados fueron preservados en alcohol etílico
al 96 %. La macrofauna del suelo fue agrupada
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según su morfología e identificada a nivel de
orden o familia.
Propiedades edafoclimáticas: Las varia-
bles climáticas consideradas fueron tempera-
tura ambiente y humedad relativa, las cuales
fueron medidas por triplicado utilizando un
termohigrometro digital (Serie P 330) en simul-
táneo al muestreo de la macrofauna del suelo.
Se conservaron muestras de suelo compuestas
(mezcla de suelo de los tres monolitos usadas
para la macrofauna) en cada lote de café para
determinar textura del suelo (arena, limo y arci-
lla) por el método del hidrómetro (Bouyoucos,
1962); pH en agua y la conductividad eléctrica
(CE) por potenciometría [1:1]; capacidad de
intercambio catiónico (CIC) por titulación con
hidróxido de sodio (NaOH) y extracción con
acetato de amonio (IGAC, 2006); aluminio
(Al) intercambiable por titulación con NaOH y
extracción con KCl 1N; carbono orgánico (CO)
por el método Walkley y Black (1934); nitróge-
no (N) total por digestión de Kjeldahl (1883) y
fósforo (P) disponible por el método Bray-II y
espectrofotometría (Bray & Kurtz, 1945). En
campo, al lado de cada monolito de macrofau-
na, se extrajo un núcleo de suelo inalterado con
cilindros de acero inoxidable (altura 5 cm y ø
de 5 cm) para determinar la densidad aparente
(Blake & Hartge, 1986) y humedad del suelo
(IGAC, 2006).
Análisis de datos: La abundancia de la
macrofauna edáfica se evaluó mediante mode-
los lineales generalizados (GLM) con una fun-
ción de regresión negativa binomial (Sileshi,
2008) debido a la presencia de valores ceros
que no permiten un ajuste con distribución
normal. Los datos de variables edafoclimáticas
fueron analizados utilizando análisis de varian-
za mediante una prueba LSD de Fisher consi-
derando como factor el gradiente altitudinal. A
partir de las matrices de datos de comunidades
de macrofauna y propiedades edafoclimáticas
se realizó el análisis de componentes princi-
pales (ACP) para explorar las tendencias de
relacionamiento de las variables en función del
gradiente altitudinal. Por último, se calculó las
relaciones de las diferentes variables utilizando
correlación de Pearson. Los análisis estadísti-
cos se desarrollaron usando los paquetes nlme,
ggplot2 y ade4 del lenguaje de programación
R 3.6.1 (R Core Team, 2019) y la interfaz de
InfoStat (Di Rienzo et al., 2018).
RESULTADOS
Comunidad de macrofauna: En total se
registraron 9 520 ind/m
2
, con rangos entre 32
y 736 ind/m
2
por muestra de suelo. La riqueza
total fue de 14 táxones y se destaca los grupos
Formicidae (34.1 %) y Oligochaeta (31.1 %)
por representar el 65.2 % de la macrofauna
recolectada (Fig. 1).
Al analizar el efecto del gradiente altitu-
dinal se encontraron diferencias significativas
(P < 0.05) para seis táxones (Tabla 1). De
acuerdo con su abundancia media los táxones
Coleoptera, Hemiptera, Isoptera, Lepidoptera
y la categoría “otros” predominaron en el gra-
diente de altitud 1 300-1 600 m.s.n.m, mientras
que el taxon Chilopoda fue más abundante en
el gradiente de altitud 1 600-1 900 m.s.n.m.
Además, Diplopoda estuvo presente solamente
en el gradiente 1 600-1 900 m.s.n.m (Tabla 1).
El análisis de componentes principales
para la comunidad de macrofauna del suelo
explicó el 47.4 % de la variabilidad de los
datos con los dos primeros ejes. En el eje 1,
la proyección de los vectores de Lepidoptera
y Isopoda se relacionaron con el gradiente
altitudinal 1 300-1 600 m.s.n.m (Fig. 2). En
el eje 2, la proyección de los vectores Oligo-
chaeta y Chilopoda indicaron su relación con
el gradiente altitudinal 1 600-1 900 m.s.n.m,
mientras que el vector de Formicidae e Isoptera
revelaron relación con el gradiente altitudinal
1 300-1 600 m.s.n.m (Fig. 2). Al determinar la
separación del gradiente altitudinal en función
de los grupos de macrofauna no se encontró un
efecto significativo según la prueba de Monte
Carlo (P = 0.89).
Propiedades edafoclimáticas: El gra-
diente de altitud influyó significativamente
sobre las variables climáticas (P < 0.05). La
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temperatura ambiente en el gradiente de alti-
tud 1 300-1 600 m.s.n.m obtuvo un promedio
mayor de 23.79 °C y una diferencia de 4.98 °C
en referencia al valor encontrado en el gra-
diente altitudinal alto (18.81 °C, Tabla 2). En
cuanto, la humedad relativa en el gradiente
de altitud 1 600-1 900 m.s.n.m presento un
promedio mayor de 79.45 %, y una diferen-
cia de 10.4 % respecto al gradiente de altitud
bajo (69.05 %, Tabla 2). La capacidad de
Fig. 1. Abundancia total (ind/m
2
) y frecuencia relativa (%) de la comunidad de macrofauna del suelo de cafetales cultivados
en zonas de ladera. La categoría “otros” hace referencia a individuos con una frecuencia muy baja (< 5 %) como Blattodea,
Dermaptera, Gastropoda y Orthoptera.
Fig. 1. Total abundance (ind/m
2
) and relative frequence (%) of soil macrofauna community from hillside cultivated coffee
fields. “Otros” category are groups with low frequency (< 5 %), like Blattodea, Dermaptera, Gastropoda and Orthoptera.
TABLA 1
Abundancia de la macrofauna del suelo en cafetales en dos gradientes altitudinales en el Norte del Huila (Media ± EE)
TABLE 1
Coffee field macrofauna abundance on two altitudinal gradients in the North of Huila (Mean ± SE)
Grupos de macrofauna 1 300-1 600 m.s.n.m 1 600-1 900 m.s.n.m p-valor
Araneae 3.81 ± 0.4 4.4 ± 0.5 0.335
Coleoptera 29.71 ± 1.1 25.78 ± 1.2
0.026
Chilopoda 6.86 ± 0.5 19.56 ± 1
0.001
Diplopoda 4.44 ± 0.5
Formicidae 87.63 ± 29.3 78.22 ± 28.2 0.819
Hemiptera 4.57 ± 0.4 2.67 ± 0.3
0.004
Isopoda 3.81 ± 0.4 3.56 ± 0.4 0.683
Isoptera 34.29 ± 1.2 19.56 ± 1.0
0.001
Lepidoptera 2.29 ± 0.3 0.89 ± 0.2
0.002
Oligochaeta 72.38 ± 24.2 80 ± 29 0.840
Otros 2.29 ± 0.3 0.89 ± 0.2
0.002
Abundancia total 245.33 ± 36.9 234.67 ± 38.2 0.842
Riqueza 3.33 ± 0.4 3.67 ± 0.4 0.581
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intercambio catiónico (CIC) y el fósforo dis-
ponible fueron las únicas propiedades quími-
cas que presentaron diferencias significativas
con respecto al gradiente de altitud. La CIC
fue significativamente mayor en el rango de
altitud 1 300-1 600 m.s.n.m, y el fósforo signi-
ficativamente mayor en el gradiente de altitud
1 600-1 900 m.s.n.m (Tabla 2).
El análisis de componentes principales
para las propiedades edafoclimáticas explicó el
Fig. 2. A. Proyección en el plano factorial F1/F2 de las variables macrofauna del suelo. B. Proyección en el plano factoria
F1/F2 de los puntos de muestreo agrupados según el gradiente de altitud.
Fig. 2. A. Projection in the factorial plane F1/F2 of the soil macrofauna variables. B. Projection in the factorial plane F1/F2
of the sampling points grouped by the altitude.
TABLA 2
Condiciones edafoclimáticas en cafetales en dos gradientes altitudinales en el Norte del Huila (Media ± EE)
TABLE 2
Edaphoclimatic conditions on coffee fields on two altitudinal gradients in the North of Huila (Mean ± SE)
1 300-1 600 m.s.n.m 1 600-1 900 m.s.n.m P
Variables climáticas Temperatura (°C) 23.79 ± 0.4 18.81 ± 0.5
0.001
Humedad relativa (%) 69.05 ± 2.4 79.45 ± 2.6
0.016
Propiedades del suelo Humedad suelo (%) 43.65 ± 4 49.98 ± 4.3 0.306
Da (g cm
-3
) 1.35 ± 0.05 1.41 ± 0.05 0.388
Arena (%) 60.42 ± 3.5 70.62 ± 3.5 0.059
Limo (%) 24.47 ± 2.6 16.53 ± 2.8 0.062
Arcilla (%) 15.11 ± 1.5 12.84 ± 1.6 0.348
pH 5.43 ± 0.2 5.65 ± 0.2 0.523
CE (dS m
-1
) 0.37 ± 0.05 0.27 ± 0.06 0.202
CIC 29.28 ± 2.1 20.69 ± 2.2
0.018
Al (cmol+ kg
-1
) 0.33 ± 0.09 0.33 ± 0.1 0.99
CO (%) 2.95 ± 0.4 3.10 ± 0.4 0.809
N total (%) 0.25 ± 0.04 0.25 ± 0.04 0.986
P (mg kg
-1
) 3.99 ± 1.7 10.6 ± 1.8
0.022
Da: densidad aparente, CE: conductividad eléctrica, CIC: capacidad de intercambio catiónico.
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Fig. 3. A. Proyección en el plano factorial F1/F2 de las propiedades edafoclimáticas. B. Proyección en el plano factorial F1/
F2 de los puntos de muestreo agrupados según el gradiente altitudinal. Temp.: Temperatura, Hum. R: Humedad relativa y
Hum. S: Humedad del suelo.
Fig. 3. A. Projection in the factorial plane F1/F2 of the edaphoclimatic properties. B. Projection in the factorial plane F1/F2
of the sampling points grouped by the altitude. Temp.: Temperature, Hum. R: Relative humidity y Hum. S: Soil humidity.
59.3 % de la variabilidad de los datos con los
dos primeros ejes. El eje 1 proyectó los vecto-
res de humedad relativa, fósforo y arena que
estuvieron asociados con el gradiente de altitud
1 600-1 900 m.s.n.m, mientras que los vectores
de temperatura, CIC y limo se relacionaron
con el gradiente altitudinal 1 300-1 600 m.s.n.m
(Fig. 3); aunque no se encontraron diferen-
cias estadísticas en propiedades intrínsecas del
suelo como la textura particularmente arena y
limo, su valor promedio aportó en cierta mane-
ra la separación de los tratamientos en eje 1. El
eje 2 proyectó los vectores de CO y N con una
asociación débil con el gradiente 1 300-1 600
m.s.n.m (Fig. 3). La separación de los cafeta-
les entre los rangos de altitud a partir de los
variables climáticas y propiedades del suelo fue
significativa según la prueba de Monte Carlo
(p-valor: 0.007).
Relación de la macrofauna con las pro-
piedades edafoclimáticas: Los coeficientes de
correlación revelaron asociaciones significati-
vas entre los grupos de macrofauna y las con-
diciones edafoclimáticas estudiadas (Fig. 4).
La abundancia de Coleoptera se correlacionó
negativamente con la textura del suelo arena (R
= -0.58*); Chilopoda positivamente con hume-
dad relativa (R = 0.6*) y fósforo (R = 0.7*),
pero negativamente con la temperatura (R =
-0.56*); Diplopoda negativamente con CIC (R
= -0.57*); Isopoda positivamente con fósforo
(R = 0.60*) y Oligochaeta negativamente con
pH (R = -0.57*).
DISCUSIÓN
Comunidades de macrofauna: La mayor
abundancia presente de hormigas (Formicidae)
y lombrices (Oligochaeta) en los cafetales
independiente del gradiente altitudinal, indica
su amplia distribución (Santos et al., 2018,
Rodriguez, Cuaran, & Suarez, 2019). Estos
organismos considerados ingenieros del suelo
(lombrices, hormigas y termitas) mejoran la
estructura del suelo (Lavelle et al., 2006), ade-
más desempeñan una importante función en
la dinámica de los nutrientes al contribuir en
la aireación, drenaje, descomposición, aporte
de carbono y depredación de insectos, como