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Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 102-112, March 2021
Macrofauna del suelo y condiciones edafoclimáticas
en un gradiente altitudinal de zonas cafeteras, Huila, Colombia
Leidy Machado Cuellar
1
, Leonardo Rodríguez Suárez
1*
, Valentín Murcia Torrejano
1
,
Sergio Andrés Orduz Tovar
1
, Claudia Mercedes Ordoñez Espinosa
1
& Juan Carlos Suárez
2
1. Centro de Formación Agroindustrial La Angostura, SENNOVA - Grupo de Investigación Agroindustrial La Angostura
- Servicio Nacional de Aprendizaje - SENA, Campoalegre - Huila, Colombia; leidymachadocuellar@gmail.com,
l.rodriguezsua@gmail.com, vmurcia4@misena.edu.co, saorduz6@misena.edu.co, clmechas24@misena.edu.co
2. Programa de ingeniería Agroecológica, Universidad de la Amazonia, Florencia - Caquetá, Colombia;
juansuarez1@gmail.com
* Correspondencia
Recibido 16-VII-2020. Corregido 13-X-2020. Aceptado 21-X-2020.
ABSTRACT. Soil macrofauna and edaphoclimatic conditions in an altitude gradient of coffee growing
regions, Huila, Colombia. Introduction: Soil macrofauna plays a key role in soil processes and therefore
regulates the supply of ecosystem services; however, its level of activity depends largely of the edaphoclimatic
conditions. Objective: This work evaluated the effect of altitude gradient on soil macrofauna communities and
edafoclimatic properties in coffee zones of North Huila. Methods: The study included 12 coffee lots separated
in two altitude gradients: low (1 300-1 600 masl) and high (1 600-1 900 masl). Soil macrofauna was collected
by means of monoliths (25 x 25 cm with 30 cm depth) and edaphoclimatic conditions were studied. Results:
A total of 9 520 individuals m
-2
and a specific richness of 14 taxa were registered. The edaphoclimatic condi-
tions with the greatest statistical difference between altitude gradients were the environmental temperature and
relative humidity with differences of 4.9 °C and 10.4 %, respectively. Conclusions: The highest abundance of
Coleoptera, Hemiptera, Isoptera, Lepidoptera was presented in warmer sites, that is, altitude gradient 1 300-1 600
masl, while Chilopoda and Diplopoda adapted better to colder sites in altitude gradient 1 600-1 900 m.a.s.l.
Key words: soil biodiversity; elevation; climate; coffee.
La macrofauna del suelo es responsable de
una serie de funciones ecológicas y servicios
ecosistémicos únicos, que incluye la descom-
posición de la materia orgánica, el secuestro
de carbono orgánico, el ciclaje de nutrientes,
el mantenimiento de la estructura del suelo
y la infiltración del agua en el suelo (Lavelle
et al., 2006; Ruiz, Lavelle, & Jimenez, 2008;
Gholami et al., 2016). Por la importancia de
estas funciones vitales para los ecosistemas, la
macrofauna del suelo ha recibido mucha aten-
ción en medio de un contexto de cambio global
(Coyle et al., 2007).
En general, las comunidades de macrofau-
na del suelo a menudo son consideradas como
bioindicadores de la calidad del suelo, por ser
sensibles a los cambios ambientales que pue-
den ocasionar variación en su abundancia y
composición (Lavelle et al., 2006; Velasquez
& Lavelle, 2019). A nivel global, el cambio
Machado Cuellar, L., Rodríguez Suárez, L., Murcia Torrejano, V., Orduz Tovar, S.A.,
Ordoñez Espinosa, C.M., & Suárez, J.C. (2020). Macrofauna del suelo y condiciones
edafoclimáticas en un gradiente altitudinal de zonas cafeteras, Huila, Colombia.
Revista de Biología Tropical, 69(1), 102-112. DOI 10.15517/rbt.v69i1.42955
ISSN Impreso: 0034-7744 ISSN electrónico: 2215-2075
DOI 10.15517/rbt.v69i1.42955
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climático se ha convertido en un tema principal
para estudiar la ecología del suelo, dado que se
ha demostrado que las funciones proporciona-
das por la macrofauna del suelo dependen del
clima (García-Palacios, Maestre, Kattge, &
Wall, 2013; Yin, Qiu, Jiang, & Wang, 2017). En
particular la temperatura, desempeñan un papel
importante a lo largo del gradiente altitudinal y
afectan la dinámica de la macrofauna del suelo
(Tan et al., 2013).
Sumado a esto, el cambio de uso del
suelo se cataloga como una de las mayores
amenazadas para la biodiversidad del suelo
(Nielsen, Wall, & Six, 2015). De hecho, se ha
demostrado que las comunidades de macro-
fauna son susceptibles al cambio de uso de la
tierra (de Graaff, Hornslein, Throop, Kardol,
& Van Diepen, 2019). La preocupación está
dirigida hacia sistemas agrícolas en monocul-
tivo donde existe mayor intensificación; por
ejemplo, en Colombia los productores de las
zonas cafeteras tienen preferencia a sembrar
el cultivo en sistemas tecnificados (Escobar,
Lagos, Bacca, & Muñoz, 2016), los cuales
requieren una mayor cantidad de productos de
síntesis química (fertilizantes y pesticidas) que
influyen negativamente en la calidad del suelo
(Sauvadet et al., 2019).
En este contexto, se entiende que la com-
posición de la macrofauna del suelo depende
de factores climáticos, especies de plantas y
propiedades del suelo. Además, estos factores
difieren a lo largo de un gradiente de altitud y,
por consiguiente, inciden en la estructura, fun-
ción y composición de la macrofauna del suelo
(Tang, 2006; Karungi et al., 2018). Descifrar
como varía la abundancia y composición de la
macrofauna del suelo en el cultivo de café y en
condiciones edafoclimáticas particulares puede
ser de utilidad para la implementación de prác-
ticas sostenibles que promuevan entornos favo-
rables para aumentar sus funciones ecológicas.
En este sentido, el objetivo de este estudio
fue evaluar el efecto del gradiente de altitud
sobre comunidades de macrofauna del suelo y
propiedades edafoclimáticas en zonas cafeteras
del Norte del Huila. Se planteó que el gra-
diente altitudinal incide sobre las condiciones
climáticas y propiedades del suelo en los cafe-
tales, y a su vez, estos factores inciden en la
composición y abundancia de la macrofauna
del suelo.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se reali-
zó en Iquira, Tello y Algeciras, municipios
localizados al norte del Huila-Colombia zona
que presenta régimen de lluvia bimodal con
mayor intensidad en marzo a mayo y octubre
a diciembre (IDEAM, 2018). En estos munici-
pios durante agosto de 2018 que corresponde a
un periodo seco, se seleccionaron lotes de café
arábigo (Coffea arabica) en etapa productiva
los cuales estaban sembrados a una densidad
de 2 222 planta/ha (2.25 m entre surcos x 1.5
m entre planta) y asociados con plátano (Musa
paradisiaca L.). Estos lotes de café se ubicaron
por encima de los 1 300 m.s.n.m, en zonas de
ladera con pendientes del 40-75 %.
Diseño de los tratamientos: Se selec-
cionaron 12 lotes de 10 000 m
2
cada uno,
distribuidos en dos gradientes de altitud bajo
(1 300-1 600 m.s.n.m) y alto (1 600-1 900
m.s.n.m) para determinar el efecto de la altitud
sobre comunidades de macrofauna, variables
climáticas y propiedades físicas y químicas del
suelo; cada gradiente de altitud contó con un
total de seis repeticiones.
Comunidades de macrofauna: La abun-
dancia de los grupos de macrofauna edáfica
se evaluó como individuos m
-2
. Para ello, se
recolectaron los individuos usando el método
estandarizado ISO 23611-5 (ISO, 2011). En
cada lote de café, por cada gradiente de altitud,
se tomó tres monolitos (bloques de suelo de 25
x 25 cm con 30 cm de profundidad) de manera
aleatoria en dirección a la pendiente para cubrir
los 10 000 m
2
de cada lote de café. Cada mono-
lito fue dividido en tres profundidades (0-10,
10-20 y 20-30 cm), y se revisó directamente en
el sitio de muestreo, todos los individuos reco-
lectados fueron preservados en alcohol etílico
al 96 %. La macrofauna del suelo fue agrupada
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según su morfología e identificada a nivel de
orden o familia.
Propiedades edafoclimáticas: Las varia-
bles climáticas consideradas fueron tempera-
tura ambiente y humedad relativa, las cuales
fueron medidas por triplicado utilizando un
termohigrometro digital (Serie P 330) en simul-
táneo al muestreo de la macrofauna del suelo.
Se conservaron muestras de suelo compuestas
(mezcla de suelo de los tres monolitos usadas
para la macrofauna) en cada lote de café para
determinar textura del suelo (arena, limo y arci-
lla) por el método del hidrómetro (Bouyoucos,
1962); pH en agua y la conductividad eléctrica
(CE) por potenciometría [1:1]; capacidad de
intercambio catiónico (CIC) por titulación con
hidróxido de sodio (NaOH) y extracción con
acetato de amonio (IGAC, 2006); aluminio
(Al) intercambiable por titulación con NaOH y
extracción con KCl 1N; carbono orgánico (CO)
por el método Walkley y Black (1934); nitróge-
no (N) total por digestión de Kjeldahl (1883) y
fósforo (P) disponible por el método Bray-II y
espectrofotometría (Bray & Kurtz, 1945). En
campo, al lado de cada monolito de macrofau-
na, se extrajo un núcleo de suelo inalterado con
cilindros de acero inoxidable (altura 5 cm y ø
de 5 cm) para determinar la densidad aparente
(Blake & Hartge, 1986) y humedad del suelo
(IGAC, 2006).
Análisis de datos: La abundancia de la
macrofauna edáfica se evaluó mediante mode-
los lineales generalizados (GLM) con una fun-
ción de regresión negativa binomial (Sileshi,
2008) debido a la presencia de valores ceros
que no permiten un ajuste con distribución
normal. Los datos de variables edafoclimáticas
fueron analizados utilizando análisis de varian-
za mediante una prueba LSD de Fisher consi-
derando como factor el gradiente altitudinal. A
partir de las matrices de datos de comunidades
de macrofauna y propiedades edafoclimáticas
se realizó el análisis de componentes princi-
pales (ACP) para explorar las tendencias de
relacionamiento de las variables en función del
gradiente altitudinal. Por último, se calculó las
relaciones de las diferentes variables utilizando
correlación de Pearson. Los análisis estadísti-
cos se desarrollaron usando los paquetes nlme,
ggplot2 y ade4 del lenguaje de programación
R 3.6.1 (R Core Team, 2019) y la interfaz de
InfoStat (Di Rienzo et al., 2018).
RESULTADOS
Comunidad de macrofauna: En total se
registraron 9 520 ind/m
2
, con rangos entre 32
y 736 ind/m
2
por muestra de suelo. La riqueza
total fue de 14 táxones y se destaca los grupos
Formicidae (34.1 %) y Oligochaeta (31.1 %)
por representar el 65.2 % de la macrofauna
recolectada (Fig. 1).
Al analizar el efecto del gradiente altitu-
dinal se encontraron diferencias significativas
(P < 0.05) para seis táxones (Tabla 1). De
acuerdo con su abundancia media los táxones
Coleoptera, Hemiptera, Isoptera, Lepidoptera
y la categoría “otros” predominaron en el gra-
diente de altitud 1 300-1 600 m.s.n.m, mientras
que el taxon Chilopoda fue más abundante en
el gradiente de altitud 1 600-1 900 m.s.n.m.
Además, Diplopoda estuvo presente solamente
en el gradiente 1 600-1 900 m.s.n.m (Tabla 1).
El análisis de componentes principales
para la comunidad de macrofauna del suelo
explicó el 47.4 % de la variabilidad de los
datos con los dos primeros ejes. En el eje 1,
la proyección de los vectores de Lepidoptera
y Isopoda se relacionaron con el gradiente
altitudinal 1 300-1 600 m.s.n.m (Fig. 2). En
el eje 2, la proyección de los vectores Oligo-
chaeta y Chilopoda indicaron su relación con
el gradiente altitudinal 1 600-1 900 m.s.n.m,
mientras que el vector de Formicidae e Isoptera
revelaron relación con el gradiente altitudinal
1 300-1 600 m.s.n.m (Fig. 2). Al determinar la
separación del gradiente altitudinal en función
de los grupos de macrofauna no se encontró un
efecto significativo según la prueba de Monte
Carlo (P = 0.89).
Propiedades edafoclimáticas: El gra-
diente de altitud influyó significativamente
sobre las variables climáticas (P < 0.05). La
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temperatura ambiente en el gradiente de alti-
tud 1 300-1 600 m.s.n.m obtuvo un promedio
mayor de 23.79 °C y una diferencia de 4.98 °C
en referencia al valor encontrado en el gra-
diente altitudinal alto (18.81 °C, Tabla 2). En
cuanto, la humedad relativa en el gradiente
de altitud 1 600-1 900 m.s.n.m presento un
promedio mayor de 79.45 %, y una diferen-
cia de 10.4 % respecto al gradiente de altitud
bajo (69.05 %, Tabla 2). La capacidad de
Fig. 1. Abundancia total (ind/m
2
) y frecuencia relativa (%) de la comunidad de macrofauna del suelo de cafetales cultivados
en zonas de ladera. La categoría “otros” hace referencia a individuos con una frecuencia muy baja (< 5 %) como Blattodea,
Dermaptera, Gastropoda y Orthoptera.
Fig. 1. Total abundance (ind/m
2
) and relative frequence (%) of soil macrofauna community from hillside cultivated coffee
fields. “Otros” category are groups with low frequency (< 5 %), like Blattodea, Dermaptera, Gastropoda and Orthoptera.
TABLA 1
Abundancia de la macrofauna del suelo en cafetales en dos gradientes altitudinales en el Norte del Huila (Media ± EE)
TABLE 1
Coffee field macrofauna abundance on two altitudinal gradients in the North of Huila (Mean ± SE)
Grupos de macrofauna 1 300-1 600 m.s.n.m 1 600-1 900 m.s.n.m p-valor
Araneae 3.81 ± 0.4 4.4 ± 0.5 0.335
Coleoptera 29.71 ± 1.1 25.78 ± 1.2
0.026
Chilopoda 6.86 ± 0.5 19.56 ± 1
0.001
Diplopoda 4.44 ± 0.5
Formicidae 87.63 ± 29.3 78.22 ± 28.2 0.819
Hemiptera 4.57 ± 0.4 2.67 ± 0.3
0.004
Isopoda 3.81 ± 0.4 3.56 ± 0.4 0.683
Isoptera 34.29 ± 1.2 19.56 ± 1.0
0.001
Lepidoptera 2.29 ± 0.3 0.89 ± 0.2
0.002
Oligochaeta 72.38 ± 24.2 80 ± 29 0.840
Otros 2.29 ± 0.3 0.89 ± 0.2
0.002
Abundancia total 245.33 ± 36.9 234.67 ± 38.2 0.842
Riqueza 3.33 ± 0.4 3.67 ± 0.4 0.581
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intercambio catiónico (CIC) y el fósforo dis-
ponible fueron las únicas propiedades quími-
cas que presentaron diferencias significativas
con respecto al gradiente de altitud. La CIC
fue significativamente mayor en el rango de
altitud 1 300-1 600 m.s.n.m, y el fósforo signi-
ficativamente mayor en el gradiente de altitud
1 600-1 900 m.s.n.m (Tabla 2).
El análisis de componentes principales
para las propiedades edafoclimáticas explicó el
Fig. 2. A. Proyección en el plano factorial F1/F2 de las variables macrofauna del suelo. B. Proyección en el plano factoria
F1/F2 de los puntos de muestreo agrupados según el gradiente de altitud.
Fig. 2. A. Projection in the factorial plane F1/F2 of the soil macrofauna variables. B. Projection in the factorial plane F1/F2
of the sampling points grouped by the altitude.
TABLA 2
Condiciones edafoclimáticas en cafetales en dos gradientes altitudinales en el Norte del Huila (Media ± EE)
TABLE 2
Edaphoclimatic conditions on coffee fields on two altitudinal gradients in the North of Huila (Mean ± SE)
1 300-1 600 m.s.n.m 1 600-1 900 m.s.n.m P
Variables climáticas Temperatura (°C) 23.79 ± 0.4 18.81 ± 0.5
0.001
Humedad relativa (%) 69.05 ± 2.4 79.45 ± 2.6
0.016
Propiedades del suelo Humedad suelo (%) 43.65 ± 4 49.98 ± 4.3 0.306
Da (g cm
-3
) 1.35 ± 0.05 1.41 ± 0.05 0.388
Arena (%) 60.42 ± 3.5 70.62 ± 3.5 0.059
Limo (%) 24.47 ± 2.6 16.53 ± 2.8 0.062
Arcilla (%) 15.11 ± 1.5 12.84 ± 1.6 0.348
pH 5.43 ± 0.2 5.65 ± 0.2 0.523
CE (dS m
-1
) 0.37 ± 0.05 0.27 ± 0.06 0.202
CIC 29.28 ± 2.1 20.69 ± 2.2
0.018
Al (cmol+ kg
-1
) 0.33 ± 0.09 0.33 ± 0.1 0.99
CO (%) 2.95 ± 0.4 3.10 ± 0.4 0.809
N total (%) 0.25 ± 0.04 0.25 ± 0.04 0.986
P (mg kg
-1
) 3.99 ± 1.7 10.6 ± 1.8
0.022
Da: densidad aparente, CE: conductividad eléctrica, CIC: capacidad de intercambio catiónico.
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Fig. 3. A. Proyección en el plano factorial F1/F2 de las propiedades edafoclimáticas. B. Proyección en el plano factorial F1/
F2 de los puntos de muestreo agrupados según el gradiente altitudinal. Temp.: Temperatura, Hum. R: Humedad relativa y
Hum. S: Humedad del suelo.
Fig. 3. A. Projection in the factorial plane F1/F2 of the edaphoclimatic properties. B. Projection in the factorial plane F1/F2
of the sampling points grouped by the altitude. Temp.: Temperature, Hum. R: Relative humidity y Hum. S: Soil humidity.
59.3 % de la variabilidad de los datos con los
dos primeros ejes. El eje 1 proyectó los vecto-
res de humedad relativa, fósforo y arena que
estuvieron asociados con el gradiente de altitud
1 600-1 900 m.s.n.m, mientras que los vectores
de temperatura, CIC y limo se relacionaron
con el gradiente altitudinal 1 300-1 600 m.s.n.m
(Fig. 3); aunque no se encontraron diferen-
cias estadísticas en propiedades intrínsecas del
suelo como la textura particularmente arena y
limo, su valor promedio aportó en cierta mane-
ra la separación de los tratamientos en eje 1. El
eje 2 proyectó los vectores de CO y N con una
asociación débil con el gradiente 1 300-1 600
m.s.n.m (Fig. 3). La separación de los cafeta-
les entre los rangos de altitud a partir de los
variables climáticas y propiedades del suelo fue
significativa según la prueba de Monte Carlo
(p-valor: 0.007).
Relación de la macrofauna con las pro-
piedades edafoclimáticas: Los coeficientes de
correlación revelaron asociaciones significati-
vas entre los grupos de macrofauna y las con-
diciones edafoclimáticas estudiadas (Fig. 4).
La abundancia de Coleoptera se correlacionó
negativamente con la textura del suelo arena (R
= -0.58*); Chilopoda positivamente con hume-
dad relativa (R = 0.6*) y fósforo (R = 0.7*),
pero negativamente con la temperatura (R =
-0.56*); Diplopoda negativamente con CIC (R
= -0.57*); Isopoda positivamente con fósforo
(R = 0.60*) y Oligochaeta negativamente con
pH (R = -0.57*).
DISCUSIÓN
Comunidades de macrofauna: La mayor
abundancia presente de hormigas (Formicidae)
y lombrices (Oligochaeta) en los cafetales
independiente del gradiente altitudinal, indica
su amplia distribución (Santos et al., 2018,
Rodriguez, Cuaran, & Suarez, 2019). Estos
organismos considerados ingenieros del suelo
(lombrices, hormigas y termitas) mejoran la
estructura del suelo (Lavelle et al., 2006), ade-
más desempeñan una importante función en
la dinámica de los nutrientes al contribuir en
la aireación, drenaje, descomposición, aporte
de carbono y depredación de insectos, como
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prestación de servicios a los agroecosistemas
de café (Gathorne, Syaukani, & Eggleton,
2001; Karungi et al., 2018).
Los ciempiés (Chilopoda) que son depre-
dadores y reguladores de poblaciones presenta-
ron mejor adaptación en el gradiente de altitud
alto. Al respecto, de Oliveira et al. (2019) men-
ciona que los miriápodos (Chilopoda y Diplo-
poda) se benefician en condiciones de mayor
humedad y temperaturas más estables, lo que
se confirma para la altitud 1 600-1 900 m.s.n.m.
Incluso, los milpiés (Diplopoda) que juegan un
papel importante en la dinámica de la materia
orgánica por medio de la fragmentación de la
hojarasca, solo estuvieron presente en la altitud
1 600-1 900 m.s.n.m. Al examinar la respuesta
de Diplopoda a condiciones de humedad del
suelo Collison, Riutta, y Slade (2013) con-
cluyeron que su actividad disminuye a bajos
niveles de humedad, lo cual pudiera explicar la
ausencia de este grupo en la altitud baja.
Los chinches (Hemiptera) al ser fitófagos
pueden generar efectos negativos en el rendi-
miento y calidad del grano de café (Ahmed,
Murungi, & Babin, 2016). Su mayor abun-
dancia en el gradiente 1 300-1 600 m.s.n.m se
encuentra asociado a las condiciones climáti-
cas, ya que según Bigirimana, Uzayisenga, y
Gut (2019) en regiones cafeteras el aumento
de la temperatura promueve significativamente
la abundancia de los hemípteros especialmente
de la familia Pentatomidae, incluso se ha infor-
mado que las mejores tasas de crecimiento y
reproducción de este grupo se obtienen den-
tro de un rango de temperatura de 20-25 °C
(Ahmed et al., 2016). Lo cual es consistente
con la temperatura registrada en este gradiente
altitudinal de 23.7 °C.
Las termitas (Isoptera) son muy suscep-
tibles a las condiciones climáticas. De hecho,
la temperatura ambiente es un predictor fuerte
de la actividad de las termitas (Cancello, Silva,
Vasconcellos, Reis, & Oliveira, 2014). En los
cafetales, su mayor abundancia se presentó en
el gradiente altitudinal más bajo (1 300-1 600
m.s.n.m). Al respecto, Gathorne et al. (2001)
informan que la altitud es una variable que
tiene un efecto significativo negativo sobre la
Fig. 4. Mapa de calor de los coeficientes de correlación entre macrofauna del suelo y propiedades edafoclimáticas. La escala
de grises representa la dirección y la fuerza de la correlación, * indica correlación significativa al 5 % de probabilidad. Temp:
temperatura ambiente, Hum R: humedad relativa y Hum S: humedad del suelo.
Fig. 4. Heatmap of correlation coefficients between soil macrofauna and edaphoclimatic properties. The grey scale
represents the direction and strength of the correlation, * indicates significative correlation at 5 % of probability. Temp.:
Temperature, Hum. R: Relative humidity y Hum. S: Soil humidity.
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diversidad y abundancia de especies de ter-
mitas, la cual puede disminuir con el aumento
de 100 m.s.n.m.
Los grupos asociados a la hojarasca como
Lepidoptera y otros (Blattodea, Dermapte-
ra, Gastropoda y Orthoptera) presentaron su
mayor abundancia en cafetales con gradiente
de altitud más bajo. Lo que concuerda con
Salinas et al. (2011) quienes afirman que en
condiciones cálidas con mayor temperatura
las tasas de descomposición de la hojarasca se
aceleran (Salinas et al., 2011), indicativo de
una mayor actividad de grupos funcionales de
la macrofauna de tipo detritívoro depredador
(Illig, Schatz, Scheu, & Maraun, 2008).
Propiedades edafoclimáticas: La dis-
minución de la temperatura ambiente y el
aumento de la humedad relativa con relación
al gradiente altitudinal confirmó las tendencias
descritas acerca de la incidencia de la alti-
tud sobre el microclima (Hodkinson, 2005).
Particularmente, se encontró en los cafetales
diferencias de 4.9 °C y 10.4 % de humedad
respecto a los gradientes bajo (1 300-1 600
m.s.n.m) y alto (1 600-1 900 m.s.n.m). Resulta-
dos similares fueron publicados para cafetales
por Karungi et al. (2018) donde mencionan
una diferencia de temperatura de 2.2 °C, entre
gradientes bajo (1 300-1 499 m.s.n.m) y alto
(1 680-2 100 m.s.n.m).
La capacidad de intercambio catiónico
(CIC) fue mayor en el gradiente altitudinal
bajo, lo cual puede estar asociado a una mayor
proporción de arcillas en estos sitios, teniendo
en cuenta que estas partículas minerales poseen
gran área superficial y cargas eléctricas que
confieren la capacidad del suelo para retener
cationes como Ca
2+
, Mg
2+
, Na
+
y K
+
(Khale-
dian et al., 2017). Por otra parte, se resalta un
mayor contenido de fósforo disponible en el
gradiente altitudinal alto (1 600-1 900 m.s.n.m),
siendo similar a lo publicado por Szopka,
Kabala, Karczewska, Bogacz, y Jeziersk,
(2010) quienes indican un aumento significa-
tivo del fósforo disponible a la altitud mayor.
Asimismo, autores como Mou et al. (2020) aso-
cian estos resultados con la disminución de la
temperatura ambiente a lo largo del gradiente y
la precipitación que tienen incidencia directa en
la meteorización de los minerales que contiene
el fosforo del suelo.
Relación entre macrofauna del suelo y
propiedades edafoclimáticas: Se encontró que
la textura gruesa (arenas) afectó negativamente
la densidad de coleópteros. Lo que concuerda
con Trujillo, Carrillo, Rivas, y Hernández
(2016) quienes informan mayor supervivencia
de larvas de Coleoptera en suelo de textura
arcillosa, debido a que la textura fina favorece
las actividades excavación y anidación.
La relación positiva encontrada entre los
Chilopoda e Isopoda con el fósforo disponible
confirma que la macrofauna del suelo regula
en gran medida la dinámica de los nutrientes
mediante sus grupos funcionales como detri-
tívoros y depredadores (Velasquez & Lavelle,
2019). Sin embargo, el papel de las lombrices
y termitas en el ciclo del fósforo ha sido estu-
diado con mayor frecuencia. Según Chapuis-
Lardy, Le Bayon, Brossard, López-Hernández
y Blanchart (2011) estos organismos producen
estructuras biogénicas, como moldes de lom-
brices y montículos de termitas, en los que
los contenidos y las formas de P difieren del
suelo circundante.
Se considera que la relación negativa entre
lombrices y pH del suelo reflejó la adaptación
de este grupo a suelos ácidos, que para los cafe-
tales estudiados se clasifica como fuertemente
acido. Precisamente, el pH es considerado un
predictor importante de las poblaciones de
lombrices (Umiker, Johnson-Maynard, Hat-
ten, Eigenbrode, & Bosque-Pérez, 2009). En
estudios realizados por McCallum et al. (2016)
encontraron que la abundancia de lombrices
disminuyó en pH < 4.5 en combinación con
bajos contenidos de materia orgánica.
Como conclusión de este estudio se encon-
tró que los cambios en la abundancia de
macrofauna del suelo en los cafetales están aso-
ciados en gran parte a condiciones climáticas,
basado en las amplias diferencias encontradas
para temperatura ambiente y humedad relativa
en los gradientes de altitud. Así mismo, los
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coeficientes de correlación de la macrofauna
con propiedades edafoclimáticas confirmaron
la dependencia de la macrofauna del suelo a
factores ambientales y su potencial influen-
cia en el ciclaje de nutrientes mediante sus
roles funcionales.
AGRADECIMIENTOS
Al Servicio Nacional de Aprendizaje –
SENA, Sistema de Investigación, Desarrollo
Tecnológico e Innovación – SENNOVA, Cen-
tro de Formación Agroindustrial – Regional
Huila y en especial a los productores de los
municipios de Iquira, Tello y Algeciras, que
permitieron el desarrollo de la investigación en
cada uno de sus lotes de café.
RESUMEN
Introducción: La macrofauna del suelo cumple un
rol clave en los procesos del suelo, por lo tanto, regula la
oferta se servicios ecosistémicos; sin embargo, su nivel de
actividad depende en gran parte de las condiciones edafo-
climáticas. Objetivo: El presente trabajo evaluó el efecto
del gradiente de altitud sobre comunidades de macrofauna
del suelo y propiedades edafoclimáticas en zonas cafe-
teras del Norte del Huila. Métodos: El estudio incluyó
12 lotes de café separados en dos gradientes de altitud:
bajo (1 300-1 600 m.s.n.m) y alto (1 600-1 900 m.s.n.m),
se recolectó la macrofauna del suelo mediante monolitos
(25 x 25 cm a 30 cm de profundidad) y se estudiaron
las condiciones edafoclimáticas. Resultados: En total se
registró 9 520 individuos m
-2
y una riqueza específica de
14 táxones. Las condiciones edafoclimáticas con mayor
diferencia estadística entre los gradientes de altitud, fue la
temperatura ambiente y humedad relativa con diferencias
de 4.9 °C y 10.4 %, respectivamente. Conclusiones: La
mayor abundancia de Coleoptera, Hemiptera, Isoptera y
Lepidoptera se presentó en sitios más cálidos, es decir a
un gradiente de altitud entre 1 300-1 600 m.s.n.m, mientras
que Chilopoda y Diplopoda se adaptaron mejor a sitios más
fríos en el gradiente altitudinal entre 1 600-1 900 m.s.n.m.
Palabras clave: biodiversidad edáfica; elevación;
clima; café.
REFERENCIAS
Ahmed, A.G., Murungi, L.K., & Babin, R. (2016). Deve-
lopmental biology and demographic parameters of
antestia bug Antestiopsis thunbergii (Hemiptera:
Pentatomidae), on Coffea arabica (Rubiaceae) at
different constant temperatures. International Jour-
nal of Tropical Insect Science, 36(3), 119-127.
Bigirimana, J., Uzayisenga, B., & Gut, L.J. (2019). Popula-
tion distribution and density of Antestiopsis thunber-
gii (Hemiptera: Pentatomidae) in the coffee growing
regions of Rwanda in relation to climatic variables.
Crop Protection, 122, 136-141.
Bray, R.H., & Kurtz, L.T. (1945). Determination of total,
organic, and available forms of phosphorus in soils.
Soil science, 59(1), 39-46.
Blake, G.R., & Hartge, K.H. (1986). Bulk density. In A.
Klute (Ed.), Methods of Soil Analysis-Physical and
Mineralogical Methods (pp. 493-544.). EE. UU:
Wiley & Sons.
Bouyoucos, G.I. (1962). Hydrometer method improved
for making particle size analysis of soils. Agronomy
Journal, 54(3), 464-465.
Cancello, E.M., Silva, R.R., Vasconcellos, A., Reis, Y.T., &
Oliveira, L.M. (2014). Latitudinal variation in termite
species richness and abundance along the Brazilian
Atlantic Forest hotspot. Biotropica, 46(4), 441-450.
Chapuis-Lardy, L., Le Bayon, R.C., Brossard, M., López-
Hernández, D., & Blanchart, E. (2011). Role of soil
macrofauna in phosphorus cycling. In E. Bünemann,
A. Oberson, & E. Frossard (Eds.), Phosphorus in
Action (pp. 199-213). Berlin: Springer.
Collison, E.J., Riutta, T., & Slade, E.M. (2013). Macrofau-
na assemblage composition and soil moisture interact
to affect soil ecosystem functions. Acta Oecologi-
ca, 47, 30-36.
Coyle, D.R., Nagendra, U.J., Taylor, M.K., Campbell, J.H.,
Cunard, C.E., Joslin, A.H., & Callaham Jr, M.A.
(2017). Soil fauna responses to natural disturbances,
invasive species, and global climate change: Current
state of the science and a call to action. Soil Biology
and Biochemistry, 110, 116-133.
de Graaff, M.A., Hornslein, N., Throop, H.L., Kardol, P.,
& Van Diepen, L.T. (2019). Effects of agricultural
intensification on soil biodiversity and implications
for ecosystem functioning: a meta-analysis. Advances
in Agronomy, 155, 1-44.
De Oliveira, M.P.A., Bastos-Pereira, R., Torres, S.H.S.,
Pereira, T.S., Batista, F.M., Alves, J.P., & Pietrobon,
T. (2019). Choosing sampling methods for Chilo-
poda, Diplopoda and Isopoda (Oniscidea): A case
study for ferruginous landscapes in Brazilian Amazo-
nia. Applied Soil Ecology, 143, 181-191.
Di Rienzo, J.A., Casanoves, F., Balzarini, M.G., Gonzalez,
L., Tablada, M., & Robledo, C.W. (2018). InfoStat.
Centro de Transferencia InfoStat, FCA, Universidad
Nacional de Córdoba, Argentina. Recuperado de
http://www.infostat.com.ar
111
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 102-112, March 2021
Escobar, H., Lagos, T.C., Bacca, T., & Muñoz, J.A. (2016).
Caracterización de los sistemas productivos de café
en Nariño, Colombia. Revista UDCA Actualidad &
Divulgación Científica, 19(1), 105-113.
García-Palacios, P., Maestre, F.T., Kattge, J., & Wall, D.H.
(2013). Climate and litter quality differently modu-
late the effects of soil fauna on litter decomposition
across biomes. Ecology Letters, 16(8), 1045-1053.
Gathorne, F.H., Syaukani, & Eggleton P. (2001). The
effects of altitude and rainfall on the composition
of the termites (Isoptera) of the Leuser Ecosystem
(Sumatra, Indonesia). Journal of Tropical Ecolo-
gy, 17(3), 379-393.
Gholami, S., Sayad, E., Gebbers, R., Schirrmann, M.,
Joschko, M., & Timmer, J. (2016). Spatial analysis
of riparian forest soil macrofauna and its relation to
abiotic soil properties. Pedobiologia, 59(1-2), 27-36.
Hodkinson, I.D. (2005). Terrestrial insects along elevation
gradients: species and community responses to altitu-
de. Biological reviews, 80(3), 489-513.
Illig, J., Schatz, H., Scheu, S., & Maraun, M. (2008).
Decomposition and colonization by micro-arthropods
of two litter types in a tropical montane rain forest in
southern Ecuador. Journal of Tropical Ecology, 24,
157-167.
IGAC. (2006). Métodos analíticos del laboratorio de
suelos (Sexta edición). Bogotá, Colombia: Instituto
Geográfico Agustín Codazzi.
IDEAM. (2018). MAPAS: Atlas climatológico de Colombia
Colombia: Instituto de Hidrología, Meteorología y
Estudios Ambientales. Recuperado de http://www.
ideam.gov.co
ISO. (2011). ISO 23611-5. Soil Quality-Sampling of Soil
Invertebrates-Part 5. Sampling and Extraction of Soil
Macro-invertebrates. Genova, Suecia: International
Organization for Standardization.
Karungi, J., Cherukut, S., Ijala, A.R., Tumuhairwe, J.B.,
Bonabana-Wabbi, J., Nuppenau, E.A., & Otte, A.
(2018). Elevation and cropping system as drivers of
microclimate and abundance of soil macrofauna in
coffee farmlands in mountainous ecologies. Applied
Soil Ecology, 132, 126-134.
Khaledian, Y., Brevik, E.C., Pereira, P., Cerdà, A., Fattah,
M.A., & Tazikeh, H. (2017). Modeling soil cation
exchange capacity in multiple countries. Catena,
158, 194-200.
Kjeldahl, J. (1883). A New Method for the Determina-
tion of Nitrogen in Organic Matter. Zeitschrift für
Analytische Chemie, 22, 366-382.
Lavelle, P., Decaëns, T., Aubert, M., Barot, S., Blouin, M.,
Bureau, F., Margerie, P., Mora, P., Rossi, J.P. (2006).
Soil invertebrates and ecosystem services. European
Journal of Soil Biology, 42, S3-S15.
McCallum, H.M., Wilson, J.D., Beaumont, D., Sheldon,
R., O’Brien, M.G., & Park, K.J. (2016). A role for
liming as a conservation intervention? Earthworm
abundance is associated with higher soil pH and
foraging activity of a threatened shorebird in upland
grasslands. Agriculture, Ecosystems & Environment,
223, 182-189.
Mou, X.M., Wu, Y., Niu, Z., Jia, B., Guan, Z.H., Chen, J.,
& Li, X.G. (2020). Soil phosphorus accumulation
changes with decreasing temperature along a 2 300
m altitude gradient. Agriculture, Ecosystems & Envi-
ronment, 301, 107050.
Nielsen, U.N., Wall, D.H., & Six, J. (2015). Soil biodiver-
sity and the environment. Annual Review of Environ-
ment and Resources, 40, 63-90.
R Core Team (2019). R A language and environment for
statistical computing. R Foundation for Statistical
Computing, Vienna, Austria. Recuperado de https://
www.R-project.org/.
Rodriguez, L.S., Cuaran, S.P., & Suarez, J.C.S. (2019).
Soil Macrofauna and Edaphic Properties in Coffee
Production Systems in Southern Colombia. Floresta
e Ambiente, 26(3), 1-8.
Ruiz, N., Lavelle, P., & Jiménez, J. (2008). Soil macrofau-
na field manual: technical level. Roma, IT: Food and
Agriculture Organization of the United Nations.
Salinas, N., Malhi, Y., Meir, P., Silman, M., Roman Cuesta,
R., Huaman, J., & Farfan, F. (2011). The sensitivity
of tropical leaf litter decomposition to tempera-
ture: results from a large-scale leaf translocation
experiment along an elevation gradient in Peruvian
forests. New phytologist, 189(4), 967-977.
Santos, J.B.D., Ramos, A.C., Azevedo Júnior, R., Oliveira
Filho, L.C.I.D., Baretta, D., & Cardoso, E.J.B.N.
(2018). Soil macrofauna in organic and conventional
coffee plantations in Brazil. Biota Neotropica, 18(2),
e20180515.
Sauvadet, M., Van den Meersche, K., Allinne, C., Gay, F.,
de Melo Virginio Filho, E., Chauvat, M., & Harmand,
J.M. (2019). Shade trees have higher impact on soil
nutrient availability and food web in organic than
conventional coffee agroforestry. Science of the Total
Environment, 649, 1065-1074.
Sileshi, G. (2008). The excess-zero problem in soil animal
count data and choice of appropriate models for sta-
tistical inference. Pedobiologia, 52(1), 1-17.
112
Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol.) • Vol. 69(1): 102-112, March 2021
Szopka, K., Kabala, C., Karczewska, A., Bogacz, A., &
Jezierski, P. (2010). Pools of available nutrients in
soils from different altitudinal forest zones located
in a monitoring system of the Karkonosze Mountains
National Park, Poland. Polish Journal of Soil Science,
43(2), 173-188.
Tang, C.Q. (2006). Forest vegetation as related to climate
and soil conditions at varying altitudes on a humid
subtropical mountain, Mount Emei, Sichuan, China.
Ecological Research, 21(2), 174-180.
Tan, B., Wu, F., Yang, W., Yu, S., Liu, L., Wang, A., &
Yang, Y. (2013). Seasonal dynamics of soil fauna
in the subalpine and alpine forests of west Sichuan
at different altitudes. Acta Ecologica Sinica, 33(1),
12-22.
Trujillo, M.A., Carrillo, R.H., Rivas, A.S., & Hernández,
R.A. (2016). Structure and composition of the com-
munity of beetles (Coleoptera: Scarabaeoidea) from
Chacateca’s Hill, Zapotitlan, Puebla, Mexico. Revista
Mexicana de Biodiversidad, 87(1), 109-122.
Umiker, K.J., Johnson-Maynard, J.L., Hatten, T.D., Eigen-
brode, S.D., & Bosque-Pérez, N.A. (2009). Soil
carbon, nitrogen, pH, and earthworm density as
influenced by cropping practices in the Inland Paci-
fic Northwest. Soil and Tillage Research, 105(2),
184-191.
Velasquez, E., & Lavelle, P. (2019). Soil macrofauna as an
indicator for evaluating soil based ecosystem services
in agricultural landscapes. Acta Oecologica, 100,
103446.
Walkley, A., & Black, I.A. (1934). An examination of the
Degtjareff method for determining soil organic mat-
ter, and a proposed modification of the chromic acid
titration method. Soil Science, 37(1), 29-38.
Yin, X., Qiu, L., Jiang, Y., & Wang, Y. (2017). Diversity
and spatial-temporal distribution of soil macrofau-
na communities along elevation in the Changbai
Mountain, China. Environmental Entomology, 46(3),
454-459.
