Dentro de los insectos acuáticos, el orden Trichoptera hace parte de los grupos que poseen mayor riqueza taxonómica y sus larvas se encuentran en casi todos los sistemas dulceacuícolas del mundo (Springer, 2006). La adaptación de estas larvas a microhábitats muy variados favorece su alta diversidad, reflejada a su vez en la ocupación de múltiples nichos tróficos (de Moor & Ivanov, 2008). Dentro de este grupo de organismos se destaca el género Phylloicus (Calamoceratidae), categorizado principalmente en el gremio trófico de los detritívoros y en el grupo funcional alimenticio de los fragmentadores-recolectores (Cummins & Klug, 1979; Chará-Serna, Chará, Zúñiga, Pedraza, & Giraldo, 2010; Ramírez & Gutiérrez-Fonseca, 2014; Guzmán-Soto & Tamaris-Turizo, 2014). Estos grupos tienen una gran importancia en la descomposición de la materia orgánica gruesa (principalmente alóctona), dado que transfirieren la energía de este material a otros consumidores (Cummins, Merritt & Andrade, 2005; Merritt, Cummins, & Berg, 2008, Pedroza-Ramos & Caraballo, 2016). La actividad de alimentación y las tasas metabólicas de las especies del género Phylloicus son altas y determinan un rol importante en el procesamiento de la hojarasca de origen terrestre, un proceso ecológico clave en los ecosistemas fluviales (Cárdenas-Calle & Mair, 2014; Tonello Naziloski, Tonin, Restello, & Hepp, 2016).

Los procesos ecológicos en los sistemas fluviales neotropicales han sido poco estudiados (Allan y Castillo, 2007). Su valoración permitiría entender mejor su funcionamiento en aspectos como tasas metabólicas, descomposición, fragmentación y respuesta ante fenómenos como la sequía y el cambio climático (Martins et al., 2017; Landeira-Dabarca, Pérez, Graça, & Boyero, 2018; Reyes-Torre, & Ramírez, 2018). Graça et al. (2001) evaluaron la calidad de las hojas como recurso alimentario para las larvas de insectos fragmentadores de Venezuela y Portugal; estos autores determinaron que las especies de fragmentadores estudiadas, tanto de la zona templada (Gammarus pulex y Sericostoma vittatum) como de la región tropical (Nectopsyche argentata y Phylloicus priapulus), discriminaron claramente entre los tipos de alimentos y mostraron el mismo patrón de preferencia, seleccionando en mayor proporción las hojas acondicionadas (incubadas previamente en bolsas sumergidas en el agua) y en menor medida las no acondicionadas. En Venezuela, Rincón y Martínez (2006) realizaron un estudio ecológico de preferencia y encontraron que las larvas de Phylloicus sp. consumieron en mayor proporción las hojas de Ficus sp. debido a que contienen mayores concentraciones de nutrientes que el resto de las especies vegetales evaluadas; también hallaron que para la elaboración de sus casas estos invertebrados seleccionan las hojas de Anacardium sp., las cuales tuvieron mayor dureza y mayor contenido de lignina. En Brasil se han realizado varias investigaciones que implican la evaluación de las preferencias de especies del género Phylloicus. Así, por ejemplo, Moretti, Loyola, Becker y Callisto (2009) determinaron que la abundancia de las especies productoras de hojarasca en la ribera de un río del Cerrado en Brasil, así como las concentraciones de compuestos fenólicos en las hojas, son variables importantes para Phylloicus sp. al momento de seleccionar los materiales para la construcción de sus casas. En otra corriente del Cerrado, Navarro, Rezende y Gonçalves (2013) demostraron que las larvas de Phylloicus sp. consumen mayormente las hojas que contienen un menor porcentaje de compuestos refractarios y secundarios, independientemente de temperatura. Reis et al. (2019) compararon la preferencia de Phylloicus sp. con hojas de dos biomas distintos y encontraron que este fragmentador utilizó las hojas provenientes de la Mata Atlántica pero no las del Cerrado, las cuales son más ricas en compuestos como lignina, celulosa, fenoles y taninos que las hacen menos atractivas para los invertebrados.

En Colombia los estudios sobre el orden Trichoptera se han enfocado principalmente a su taxonomía y su distribución espacial y temporal (i.e., Quesada, 2000; Mosquera, Bejarano, & Asprilla, 2006; Vásquez, Ramírez, Reinoso, & Guevara, 2010; Vásquez, Ramírez, & Reinoso, 2014; Serna, Tamaris-Turizo, & Moreno, 2015), sin que se haya investigado sobre sus preferencias alimentarias. Como se mencionó, las especies del género Phylloicus son importantes en la fragmentación y descomposición de la hojarasca (Wiggins, 2004; Springer, 2006; Zamora-Muñoz, Sáinz- Bariáin, & Bonada, 2015), lo que hace importante estudiar estos macroinvertebrados, en especial en cuencas con bosques ribereños que aportan materiales orgánicos de gran tamaño a los sistemas fluviales (Mancilla, Valdovinos, Azocar, Jorquera, & Figueroa, 2009; Romero, Cozano, Gangas, & Naulin, 2014, Torres-Zambrano & Torres-Zambrano, 2016). Asimismo, es necesario evaluar dicha materia orgánica proveniente de los árboles ribereños, puesto que esta es la base energética principal para los ríos con áreas boscosas (Cummins, & Klug, 1979; Vannote, & Minshall, 1982; Graça, 1993).

Muchos de los bosques ribereños de la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM) están afectados por el incremento de las actividades agropecuarias y ganaderas (ProSierra, 1999; Gutiérrez, 2009; Tamaris-Turizo, Rodríguez-Barrios & Ospina-Torres, 2013, Fontalvo & Tamaris-Turizo, 2018). Por lo tanto, es indispensable valorar el aporte de la materia orgánica y los nutrientes que se realiza a través de la hojarasca producida por dichos bosques, ya que estos recursos son utilizados directa o indirectamente por los organismos presentes en el río, entre ellos, los tricópteros del género Phylloicus. La calidad de las hojas varía para cada especie, de manera que pueden ser palatables o no para la alimentación, el sustento y el refugio de los invertebrados. A través de este estudio se buscó determinar las preferencias alimentarias y el crecimiento de las larvas de Phylloicus sp. expuestas a hojas de tres especies vegetales (Ficus tonduzii, Zygia longifolia y Clusia multiflora) dominantes en la parte media del río Gaira –SNSM–, teniendo en cuenta la composición física (dureza) y química (lignina, nitrógeno y fósforo) de las hojas. Por consiguiente, se plantearon las siguientes hipótesis: i) Phylloicus sp. utilizará en mayor proporción las especies de hojas que tengan mayor contenido de nitrógeno y fósforo y menor dureza, y ii) el crecimiento de las larvas de Phylloicus sp. será mayor si se alimentan con hojas que contengan mayor concentración de nutrientes.

MATERIALES Y MÉTODOS

Sitio de instalación del experimento: los experimentos se realizaron en la parte media del río Gaira –SNSM–, en el sitio conocido como Hacienda La Victoria. El lugar se localiza entre los 11°07’44.2” N y los 74°05’35.8” W, a 900 m de altitud. La precipitación media anual (periodo 1980-2014) es de 2 249 mm y la temperatura promedio anual del mismo periodo es de 21.5 °C. La zona de vida corresponde al Bosque húmedo Tropical (Bh-T) según la clasificación propuesta por Espinal y Montenegro (1963). En algunos sectores se desarrollan actividades ganaderas de baja intensidad. A pesar de esto, la vegetación ribereña ha conformado un bosque de galería que presenta árboles de gran tamaño (dosel mayor de 15 m), dentro de los que se destacan Ficus insipida, F. tonduzii, Guarea guidonia, Myrsine costarricensis, Vismia baceifera y Trichospermun mexicanum (Cuadrado, 2005; Gutiérrez, 2009), especies que proporcionan sombra sobre gran parte del río. Otras especies dominantes, pero de menor altura, son Zygia longifolia y Clusia multiflora (Quintero, Castellanos-Barliza, Peláez, & Tamaris-Turizo, 2015).

El bosque de la ribera izquierda se extiende entre 50 y 70 m perpendicularmente al río (colinda con cultivos de café), mientras que en la ribera derecha la franja del bosque supera los 100 m y limita con vegetación secundaria. El tramo del río donde se realizaron los experimentos presenta una alta heterogeneidad de microhábitats con dominancia de gravas y piedras (diámetro promedio 30 cm) y se observan zonas de corrientes rápidas, corrientes lentas y algunos pozos.

Diseño del experimento: los experimentos se desarrollaron entre febrero y abril del 2017, correspondiente al periodo de bajas precipitaciones para la zona. En el sitio de estudio se recolectaron larvas de Phylloicus sp. de las acumulaciones de hojas a lo largo de un tramo del río de aproximadamente 200 m. Los organismos se mantuvieron en bandejas con agua del río para aclimatarlos antes de iniciar los experimentos. Se seleccionaron preferiblemente larvas juveniles con tallas similares (promedio: 7.63 ± 1.26 mm de longitud total) para evitar que al final del experimento llegaran al estado de pupa. Los experimentos se realizaron en un tramo de lecho plano, recto y homogéneo de 200 m del río, en el cual las condiciones de velocidad de la corriente, profundidad y ancho fueron uniformes. En este tramo se ubicaron 56 cámaras experimentales, cada una de 7 cm de lado, fabricadas en acrílico transparente. El diseño de las cámaras experimentales se modificó del modelo empleado por Donato-Rondón, Morales-Duarte y Castro-Rebolledo (2010). Las cámaras presentaron tres aberturas circulares de 3.5 cm de diámetro cubiertas con una malla de 0.1 mm de poro, para permitir el flujo continuo de agua y evitar la acumulación de la biopelícula. Las cámaras se dispusieron aleatoriamente y se anclaron con varillas de acero al lecho del río para evitar que fueran arrastradas por la corriente (Donato et al., 2010). Las cámaras quedaron a la mitad de la columna de agua, para evitar que se llenaran de sedimentos.

Análisis químicos y físicos de las hojas: previo a la instalación del experimento se recolectaron de la zona ribereña del sitio de estudio 200 g (peso húmedo) de hojas de cada especie arbórea seleccionada (F. tonduzii, Z. longifolia y C. multiflora); todas las hojas presentaban la misma apariencia, es decir, recién caídas, sin evidencia de hacer sido consumidas por animales y sin rasgaduras grandes. Los paquetes de hojas se transportaron al laboratorio donde se secaron en un horno Venticell MMM a 60 °C hasta alcanzar peso constante y se almacenaron pulverizadas en un recipiente libre de humedad. Se tomaron 15 g de cada especie para los análisis de fósforo total (espectrofotometría U.V-VIS), nitrógeno total (método Kjendalh) y lignina (método gravimétrico-permanganato de potasio), de acuerdo con los procedimientos normativos del Laboratorio de Análisis Químicos y Bromatológicos de la Universidad Nacional de Colombia Sede Medellín. La dureza de las hojas se midió con un analizador digital de textura BROOKFIEL CT3 (punzón de 0.5 mm de diámetro), el cual determina la fuerza física (g) que se requiere para perforar el tejido vegetal; este análisis se realizó en el Laboratorio de Postcosecha y Control de Calidad de Granos y Semillas (Departamento de Ingeniería Civil y Agrícola, Universidad Nacional de Colombia Sede Bogotá).

Experimento de selección del alimento: para este experimento se realizaron dos tratamientos. En el primero se evaluó la utilización de las hojas por parte de las larvas. Para esto se emplearon ocho fracciones de hojas de cada especie de planta (F. tonduzii, Z. longifolia y C. multiflora), cada una de 4 cm2, previamente secadas y rehidratadas durante 48 horas para evitar la flotabilidad. Las larvas se tomaron del río en el momento de la instalación del experimento y se depositaron de manera individual en cada cámara (en total 24 cámaras experimentales), con 8 repeticiones por tratamiento; cada especie vegetal se utilizó por separado. En el segundo tratamiento se combinaron las especies vegetales para comprobar si las larvas seleccionaban una especie en particular (en total 32 cámaras experimentales). Inicialmente se combinaron las tres especies y posteriormente se mezclaron por pares de especies. En estos casos, en cada cámara se le colocaron 4 fragmentos de cada especie de hoja con las siguientes combinaciones: F. tonduzii y C. multiflora; F. tonduzii y Z. longifolia; Z. longifolia y C. multiflora; F. tonduzii, Z. longifolia y C. multiflora. Se realizaron 8 repeticiones por tratamiento. Cada tratamiento tuvo una duración fija de 21 días. Mediante una inspección directa en campo, se consideró que existía utilización de una hoja si su uso correspondía mínimo a las 2/3 partes de la fracción inicial (Rincón, & Martínez, 2006; Moretti et al., 2009); estos datos se registraron como porcentaje del área utilizada de cada hoja. Se hicieron observaciones adicionales sobre las hojas preferidas por las larvas para la construcción de sus refugios.

Experimento de crecimiento: con el fin de evaluar el crecimiento de las larvas al finalizar el experimento, se midió periódicamente el incremento de la longitud total (desde la parte anterior de la cabeza hasta la parte terminal del abdomen) de todos los organismos expuestos a dietas monoespecíficas y combinadas. Para esto, se tomaron fotos de los organismos y una escala de referencia (regla) con una cámara digital y las imágenes se procesaron en el software ImageJ (Rasband, 2012). Las mediciones se realizaron al inicio del experimento (día 0) y en los días 8, 15 y 21 (Rincón, & Martínez, 2006). Para calcular la biomasa de las larvas se utilizó el modelo potencial Y = aXb propuesto por Becker, Moretti y Callisto (2009), en el que a y b son constantes, Y es el peso seco y X es la longitud. Las tasas de crecimiento de larvas se evaluaron con la siguiente ecuación:

TCED = (Pf – Pi) / (Pi x t) x 100

Donde TCED (SDGR por sus siglas en inglés) es la tasa de crecimiento específico diario de las larvas expresada en % de la masa ganada, Pf y Pi son la masa final e inicial de las larvas en µg y t es el período (días del experimento) (Feio, & Graça, 2000; Rincón, & Martínez, 2006).

Análisis de datos: se compararon los contenidos de nitrógeno total, fósforo total y lignina entre las tres especies de hojas mediante análisis de varianzas (ANOVA) de una vía, comprobando previamente el cumplimiento de los supuestos de distribución normal de los residuos y homogeneidad de las varianzas. La prueba de Kruskal-Wallis (H´) se utilizó cuando los datos no presentaron una distribución normal. La preferencia se determinó comparando el porcentaje de la fracción de las hojas utilizadas por las larvas del experimento uno con un ANOVA de una vía para determinar si hubo diferencias significativas. La preferencia de hojas descrita en el experimento dos (dos fragmentos de hojas de dos diferentes especies) se determinó usando una prueba de Hotelling T2; mientras que la comparación simultánea de las tres especies de plantas se realizó mediante un análisis de varianza multivariado no paramétrico (NPMANOVA) con 9 999 permutaciones, y para conocer entre qué pares de variables hubo diferencia se usó la prueba post hoc de Bonferroni. Las TCEDs de los organismos se compararon mediante ANOVAs, para lo cual se usaron los datos correspondientes a t=0 y t=21. Los datos de las TCEDs se transformaron con log(x+1). Finalmente, se evaluó el crecimiento de las larvas durante los diferentes días mediante la función propuesta por Becker et al. (2009). La prueba de Hotelling T2 y el NPMANOVA se realizaron en el programa PAST 3.0 (Hammer Harper & Ryan, 2001). Los demás análisis se realizaron con el paquete estadístico StatR en RWizard v. Beta 1.0 (Guisande, Vaamonde, & Barreiro, 2014).

RESULTADOS

Se presentaron diferencias en los valores de la dureza (H´ = 25.58, df = 2, p < 0.05); las hojas de F. tonduzii (285.3 ± 88.4 g) y Z. longifolia (232.3 ± 60.8 g) fueron en conjunto significativamente más duras que las hojas de C. multiflora (180.1± 53.9 g) (Tabla 1). Las concentraciones de lignina foliar no mostraron diferencias estadísticas entre las tres especies de plantas (H´ = 1.68, df = 2, p > 0.05). Con relación a los nutrientes en las hojas, no se presentaron diferencias significativas en las concentraciones de fósforo (F = 0.405, df = 2, p > 0.05), pero sí en la proporción de nitrógeno (F = 4.25, df = 2, p < 0.05), con Z. longifolia como la especie con los mayores porcentajes (1.9± 0.0 %, Tabla 1).

Experimento de selección del alimento: en el primer experimento, en el que se evaluaron las hojas de cada especie de planta por separado, se detectaron diferencias en el uso, siendo C. multiflora la de mayor utilización (F = 11.61, df = 2, p < 0.05) (Fig. 1a). En los experimentos en los que se emplearon hojas de las tres especies juntas, las larvas fueron selectivas (PERMANOVA, pseudo F = 4.89, p <0.01) y prefirieron en mayor proporción hojas de C. multiflora (61.8 ± 1.3 %), seguidas por las hojas de F. tonduzii (27.3 ± 0.9 %) y las de Z. longifolia (10.9 ± 0.5 %) (Fig. 1b). En los experimentos de combinación de hojas de dos especies, las larvas prefirieron las hojas de C. multiflora en cualquier arreglo. Sin embargo, cuando se combinaron hojas de F. tonduzii y Z. longifolia, las larvas usaron en mayor proporción las hojas de F. tonduzii (Hotelling T2 = 72, F = 12, p > 0.05) (Fig. 2).

Evaluación del crecimiento: se observaron diferencias estadísticas al comparar las TCEDs (F = 7.186, df = 2, p < 0.05), con un mayor incremento cuando las larvas se alimentaron de las hojas de F. tonduzii que cuando lo hicieron con hojas de las otras especies de plantas (Fig. 3).

DISCUSIÓN

En el río Gaira, Phylloicus sp. prefirió las hojas de C. multiflora; los datos señalan que este tricóptero utilizó más estas hojas, las cuales fueron más blandas y que tendieron a presentar mayor concentración de fósforo y menor de lignina (Tabla 1), aunque estadísticamente la cantidad de estos dos compuestos no difirió entre las especies arbóreas consideradas. En concordancia con este mayor uso, se esperaba que el crecimiento fuera mayor en las larvas que utilizaron las hojas de C. multiflora, pero estos invertebrados crecieron más cuando usaron hojas de F. tonduzii, las cuales mostraron tendencia a ser más duras, tener más lignina y menores concentraciones de fósforo. Es probable que los métodos empleados para la determinación de los compuestos foliares pudieron no ser lo suficientemente sensibles para detectar las diferencias entre especies, e influyeran en estos resultados, o que haya ocurrido lixiviación de nutrientes en la fase de acondicionamiento de las hojas y esto haya afectado la palatabilidad. Sin embargo, las hojas más duras son probablemente las más pesadas por unidad de superficie y, por lo tanto, la utilización de una menor cantidad de estas hojas podría representar la explotación de una misma (o incluso una mayor) cantidad de hojas medidas en términos de masa. Para corroborar esta suposición será necesario en posteriores estudios cuantificar la masa seca de hojarasca ofrecida y la restante luego de su exposición a las larvas.

En general, la vegetación ribereña de zonas tropicales presenta diferencias en el contenido de nutrientes y en la dureza de las hojas (Irons, Oswood, Stout, & Pringle, 1994). En nuestro estudio, las hojas de las tres especies no difirieron significativamente de sus concentraciones de fósforo y lignina, pero sí en su dureza y en la cantidad de nitrógeno. Los porcentajes de fósforo en F. tonduzii y Z. longifolia fueron similares, mientras que en C. multiflora este nutriente fue ligeramente mayor, aunque esta diferencia no fue significativa. En cuanto al nitrógeno, las hojas de Z. longifolia presentaron valores significativamente más altos, muy similares a los encontrados para esta especie (1.87 %) por Ardón y Pringle (2008) en un bosque ribereño de la selva lluviosa de Costa Rica. Estos hallazgos parecen indicar que la dureza, más que los nutrientes, es una variable que modula la preferencia de las larvas de Phylloicus sp. como organismos fragmentadores de la hojarasca en el río Gaira. Éste hecho también fue confirmado por Biasi, Cogo, Hepp & Santos (2019a) en estudios experimentales en un río del sureste de Brasil y bajo condiciones de laboratorio al evaluar la preferencia de hojas por parte de Phylloicus sp.

El proceso de descomposición de las hojas es diferente en cada especie y el lavado por la corriente provoca algunas disimilitudes en la retención y en la acumulación de nutrientes como el nitrógeno y el fósforo (Peluffo, 2013; Biasi et al. 2019). Los compuestos químicos como el nitrógeno se eliminan fácilmente y suelen tener baja representatividad en algunas especies durante las primeras etapas de descomposición (Bonilla, Roncallo, Jimeno, & García, 2008). Esta acción de lixiviado hace que la mayor parte de los nutrientes se eliminen en las primeras 24 a 48 horas (Park, & Cho, 2003; Limon, Hossain, & Spiecker, 2018). Dado que el experimento se hizo con hojas previamente rehidratadas por dos días, es posible que este proceso haya favorecido la pérdida de parte de los nutrientes en los fragmentos de hojas antes de ser ofrecidas a las larvas de Phylloicus sp., lo que podría modificar las preferencias de los invertebrados. Por lo tanto, este efecto podría ser relevante y deberá tenerse en cuenta en los futuros experimentos de descomposición y de utilización de la hojarasca por macroinvertebrados.

La dureza de las hojas de los bosques tropicales está asociada a la producción de metabolitos secundarios para su defensa contra microrganismos y herbívoros (Torres, 2016). En nuestro estudio, los valores de dureza de las hojas de los tres taxones vegetales fueron relativamente altos, en comparación con los medidos en otras especies del bosque ribereño de Costa Rica, en donde Ardón y Pringle (2008) hallaron durezas que variaron entre 12 g para Trema integerrima y 230-232 g para Z. longifolia. Es notable que la dureza de las hojas de Z. longifolia en Costa Rica fue equivalente a la obtenida en el río Gaira. La lignina tendió a ser menor en C. multiflora, al igual que su dureza; esta correspondencia entre las dos variables también fue hallada en las plantas evaluadas por Ardón y Pringle (2008), quienes registraron que las hojas con bajo contenido de lignina fueron también las menos duras. Estos autores encontraron porcentajes de lignina en Z. longifolia del 28.36 al 30.28 %, más altos que los registrados en nuestro estudio, mientras que otras especies ribereñas estudiadas por ellos mostraron porcentajes mucho menores (entre 5.57 y 18.34 %). Martínez, Franceschini y Poi (2013) sugieren que la lignina actúa como elemento disuasorio de la alimentación, interviniendo en la dureza de los tejidos y reduciendo la palatabilidad de las plantas. Por lo tanto, las hojas con mayor contenido de lignina y dureza más elevada tienden a ser en general las menos preferidas.

Los resultados de este trabajo coinciden con lo encontrado por Rincón y Martínez (2006) en Venezuela, por Graça y Cressa (2010) en Venezuela y Portugal y por Navarro et al. (2013) y Biasi et al. (2019a) en Brasil. Dichos investigadores sugieren que posiblemente la alimentación de las larvas de Phylloicus sp. esté influenciada por la dureza y por el contenido de nutrientes y compuestos secundarios y estructurales de las hojas. Aunque en nuestro trabajo no se evaluó la presencia de microorganismos en las hojas, estudios como el de Graça et al. (2001) registraron que las larvas prefieren alimentarse de hojas acondicionadas (con microrganismos) y con alto contenido de nutrientes, y Arsuffi y Suberkropp (1986) y Razende et al. (2019) hallaron que algunos tricópteros fragmentadores prefieren hojas colonizadas por hongos, antes de que se produzcan cambios físicos en la matriz de la hoja. Mientras que Biasi et al. (2019b) encontraron que Phylloicus prefirió alimentarse de gramíneas acondicionadas y colonizadas por hongos en lugar de hojas de árboles bajo las mismas condiciones. Sin embargo, independientemente de la carencia de información en nuestro trabajo sobre la colonización por parte de microorganismos, parece evidente que la dureza foliar es un condicionante que pudo retrasar la colonización y por lo tanto el acondicionamiento de la hojarasca, lo que pudo haber determinado diferencias en la calidad del recurso empleado por las larvas de Phylloicus sp., tanto para el consumo como para la elaboración de sus refugios. A pesar de esto se ha documentado la preferencia de hojas con mayor dureza para la construcción de casas (Basi et al. 2019a).

Las larvas de Phylloicus sp. del río Gaira prefirieron, en muy baja proporción, las hojas de Z. longifolia, que tuvieron altos contenidos de lignina y una alta dureza. Todas las especies de hojas fueron utilizadas para la construcción de las casas cuando se ofrecieron individualmente; sin embargo, se apreció por observación directa que cuando estuvieron en combinación, prefirieron elaborar sus casas con las hojas de Z. longifolia. Al parecer, las larvas de Phylloicus sp. seleccionarían para la construcción de sus refugios las hojas con una composición química que pudiera inhibir la colonización por hongos, que tuvieran altas concentraciones de lignina y polifenoles y que mostraran una mayor dureza, lo que retardaría el proceso de descomposición; estas observaciones coinciden con lo registrado por Moretti et al. (2009) y Basi et al. (2019a). Por otra parte, las larvas no solo trituraron las hojas durante el experimento de alimentación, sino que también se observó un patrón de raspado de dichas hojas, en especial en C. multiflora. Ferreira et al. (2015) documentaron que las larvas de Trichoptera en diversas etapas de su vida consumen diferentes tamaños y tipos de partículas, y eso sirve como un mecanismo para reducir la competencia. Según estos autores, las larvas del género Phylloicus son especialmente flexibles en su comportamiento dietario.

Como se mencionó, los resultados de los experimentos de crecimiento no coincidieron con los ensayos de preferencia de alimentos. Las larvas mostraron un crecimiento diario específico mayor cuando se alimentaron con las hojas de F. tonduzii, en comparación con las hojas de las otras dos especies. Estos resultados parecen sugerir que a pesar de que las larvas de Phylloicus sp. prefieren las hojas de C. multiflora por ser más blandas y más palatables (de fácil fragmentación), estas no son necesariamente las de mejor calidad nutricional, mientras que las hojas de F. tonduzii podrían ser más asimilables por esta especie de tricóptero. Se requerirán análisis bromatológicos más detallados para confirmar esta suposición, pero en principio es posible presumir que existen otras variables que podrían influir en el mayor crecimiento otorgado por las hojas de F. tonduzii y que no fueron consideradas en este trabajo, tales como los micronutrientes, los lípidos y los carbohidratos. Al respecto, Graça et al. (2001) hallaron en sus experimentos que la preferencia alimentaria de los fragmentadores estuvo relacionada con el crecimiento, pero sugieren que algunas larvas presentan plasticidad en la selección de los alimentos, por lo que pueden aumentar el uso de hojas de baja calidad, como por ejemplo hojas no acondicionadas (o en nuestro caso hojas de C. multiflora con menos nitrógeno), para compensar sus requerimientos nutricionales. Es decir, las larvas de Phylloicus sp. suplirían una baja calidad en las hojas de C. multiflora con un mayor consumo, dejando en un segundo plano la preferencia por las hojas de las otras especies, que podrían ser más nutritivas, pero de menor palatabilidad.

La variabilidad del crecimiento observada en todos los tratamientos (representada por las líneas verticales de las desviaciones estándar en la Fig. 3) posiblemente se debe a que se utilizaron larvas con tamaños que no fueron exactamente iguales (Rincón, & Martínez, 2006). Feio y Graça (2000) encontraron que el crecimiento de las larvas fragmentadoras del tricóptero Sericostoma vittatum fue más lento en los primeros y últimos estadios, mientras que en estadios intermedios el crecimiento fue más acelerado, por lo cual las diferencias en tamaño de los animales utilizados en nuestros experimentos pudo ser un factor que incrementó la dispersión de los resultados. Otra razón que podría contribuir a esta variabilidad es el método de estimación del crecimiento, que se basó en curvas masa vs. longitud corporal, dado que a mayores longitudes la variabilidad en la masa corporal también aumenta. También es posible que dicha variabilidad obedezca al cálculo indirecto del crecimiento, por lo que en próximos estudios sería preferible estimar este parámetro a partir de datos directos de organismos secados en laboratorio.

En síntesis, la evaluación de las preferencias alimentarias de las larvas de Phylloicus sp. es un paso importante para comprender algunas variables asociadas a la selectividad de los alimentos indispensables para la vida de estos organismos. Los resultados corroboran lo registrado por Rincón y Martínez (2006) y Basi et al. (2019a,b), quienes hallaron que las larvas fragmentadoras de este género son capaces de discriminar entre hojas con diferente composición química y física.

Los resultados obtenidos indican que el proceso de fragmentación desempeñado por Phylloicus sp. en el río Gaira se realiza en mayor proporción sobre hojas con baja dureza, que en este caso provienen del arbusto C. multiflora. A pesar del mayor uso de las hojas de esta planta, las larvas crecieron más rápidamente cuando se les ofreció hojas de F. tonduzii, las cuales fueron más duras y menos preferidas por Phylloicus sp. Lo anterior confirma parcialmente las hipótesis planteadas, ya que efectivamente las larvas usaron las hojas más blandas, pero estas no fueron las de mejor calidad nutricional. La dureza parece ser entonces una variable determinante en la selección de las hojas por parte de estos invertebrados que podría modular la actividad fragmentadora de estos tricópteros.

Declaración de ética: los autores declaran que están de acuerdo con esta publicación y que han hecho aportes para justificar su autoría; que no hay conflicto de interés de ningún tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos éticos y legales pertinentes. Todas las fuentes de financiamiento se detallan plena y claramente en la sección de agradecimientos. El respectivo documento legal firmado se encuentra en los archivos de la revista.

AGRADECIMIENTOS

A COLCIENCIAS, (beca asignada a C.E.T.T. a través de la convocatoria 6 172 de 2013). Al Consejo Profesional de Biología y a la Vicerrectoría de Investigaciones de la Universidad Nacional de Colombia, por la financiación del trabajo. A Daniel Serna Macías y a Cristian Guzmán-Soto por la asesoría en campo y laboratorio. A los integrantes del grupo de investigación por el apoyo en las actividades de campo y laboratorio. Un agradecimiento muy especial a los revisores del manuscrito, cuyos comentarios y recomendaciones permitieron mejor ostensibemente la versión final de este documento.

RESUMEN

Introducción: en los sistemas fluviales colombianos ha sido poco estudiada la fragmentación del material alóctono por parte de los insectos acuáticos. Uno de los organismos trituradores más abundantes en las corrientes tropicales de América es el tricóptero del género Phylloicus (Calamoceratidae). Objetivo: el presente estudio tuvo como objetivo evaluar el efecto de los atributos químicos (nitrógeno, fósforo y lignina) y físicos (dureza) de las hojas de tres especies ribereñas (Ficus tonduzii, Zygia longifolia y Clusia multiflora) dominantes en la parte media del río Gaira, sobre la preferencia de hojas y el crecimiento de larvas de Phylloicus sp. Métodos: se realizaron experimentos de multiselección de alimento en campo, en los que se ubicaron cámaras experimentales dentro del río por 21 días. Para la valoración de la calidad foliar se recolectaron hojas del río, las cuales se secaron y se pulverizaron para realizar los análisis químicos. Resultados: no se presentaron diferencias significativas en los porcentajes de lignina y fósforo entre las hojas de las tres especies de árboles, pero si en su dureza y en el contenido de nitrógeno. Las hojas de C. multiflora fueron más suaves (180.1± 53.9 g) que las de F. tonduzii (285.3 ± 88.4 g) y Z. longifolia (232.3 ± 60.8 g), pero sin diferencias entre las dos últimas especies. Las hojas de Z. longifolia también tuvieron más nitrógeno (1.9 ± 0.0%) que las de hojas de las otras especies (1 ± 0.0 %). En cuanto a la preferencia de hojas, las larvas de Phylloicus sp. utilizaron en mayor proporción las hojas de C. multiflora. Aunque las hojas de C. multiflora no tuvieron diferencias significativas en el contenido de lignina y fósforo, presentaron valores menores de dureza, lo que podría hacerlas más palatables para Phylloicus sp. Por otra parte, el crecimiento específico diario de las larvas fue mayor cuando usaron hojas de F. tonduzii. Conclusiones: nuestros resultados parecen indicar que las hojas más preferidas no son necesariamente las de mejor calidad nutricional y sugieren que la dureza de las hojas es la variable más importante en la selección de la hojarasca por parte de las larvas de Phylloicus sp.

Palabras clave: calidad física y química foliar,; dureza foliar; biomasa de macroinvertebrados; fragmentadores; río Gaira.

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