524
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(2): 524-533, April-June 2021 (Published Apr. 13, 2021)
Alimentación, comportamiento de oviposición, ciclo de vida y enemigos
naturales de Hamadryas feronia (Nymphalidae) en la Amazonía del Perú
Joel Vásquez-Bardales
1*
; Orcid: 0000-0002-0584-7310
Yurisa Norelli Vargas-Zelada
1
; Orcid: 0000-0002-7166-1223
Julio Pinedo-Jiménez
2
; Orcid: 0000-0001-6784-0803
Alberto García-Ruiz
3
; Orcid: 0000-0002-3827-0036
Heiter Valderrama-Freyre
4
; Orcid: 0000-0002-6177-2755
Juan José Ramírez-Hernandez
5
; Orcid: 0000-0001-5760-5172
1. Dirección de Investigación en Diversidad Biológica Terrestre Amazónica (DBIO), Instituto de Investigaciones de la
Amazonía Peruana, Iquitos, Perú; jvasquez@iiap.gob.pe (Correspondencia*), norellis.jeda03@gmail.com
2. Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de la Amazonía Peruana, Iquitos, Perú;
julio.pinedo@unapiquitos.edu.pe
3. Facultad de Biología, Universidad Nacional de la Amazonía Peruana, Iquitos, Perú;
alberto.garcia@unapiquitos.edu.pe
4. Facultad de Forestales, Universidad Nacional de la Amazonía Peruana, Iquitos, Perú;
heiter.valderrama@unapiquitos.edu.pe
5. Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú; macrodontia@hotmail.com
Recibido 12-I-2020. Corregido 14-III-2021. Aceptado 18-III-2021.
ABSTRACT
Feeding, oviposition behavior, life cycle, and natural enemies
of Hamadryas Feronia (Nymphalidae) in the Peruvian Amazon
Introduction: Hamadryas feronia feronia, which mimics the bark of trees and often makes attention-grabbing
sounds when flying, has good potential for bio-business (export, handicrafts and tourist breeding centers).
However, its biological aspects are still unknown, which hinder its captive breeding. Objectives: To determine
the biological aspects of feeding, oviposition behavior, life cycle and natural enemies of Hamadryas feronia
feronia L. in San Rafael-Indiana, Loreto, Peru. Methods: Sampling was conducted from January 2018 to
December 2019 in the community of San Rafael, Amazon River. Adults were observed during the day, their food
plants, oviposition behavior, biological cycle and natural enemies were recorded. The life cycle was evaluated in
the laboratory, using 20 eggs recently deposited on the leaves of their host plant. Results: The larvae of H. fero-
nia feronia feed on the leaves of Dalechampia juruana and the adults feed on the bark sap of Cedrela odorata,
Spondias mombin, Uncaria guianensis and the fermented fruits of Syzygium malaccense and Pouteria caimito.
Adults fly on sunny days, males emit a loud sound when flying. Females prior to oviposition flit irregularly
around their host plant between 8.00 and 14.00 h and deposit their eggs on the upper and underside of leaves
in isolation, most frequently on the underside. The duration of the cycle from egg to adult was 28.24 days. The
average egg period was 3.75 ± 0.40 days. The larvae passed through five larval instars: the first instar 3.21 ± 1.03
days, the second 2.78 ± 0.73 days, the third 2.67 ± 0.77 days, the fourth 3.22 ± 0.81 days, and the fifth 4.61 ±
0.70 days. The prepupal period lasted 1.33 ± 0.49 days and the pupal period 6.67 ± 0.80 days; the adults hatched
between 10:00 to 11:00 h. Adult males lived on average 31.80 ± 3.29 days, the female 42.00 ± 2.14 days and
their eggs were parasitized by a microhymenopteran (Scelionidae). Conclusions: This study allowed to know
Vásquez-Bardales, J., Vargas-Zelada, Y.N., Pinedo-Jiménez,
J., García-Ruiz, A., Valderrama-Freyre, H., & Ramírez-
Hernandez, J.J. (2021). Alimentación, comportamiento
de oviposición, ciclo de vida y enemigos naturales de
Hamadryas feronia (Nymphalidae) en la Amazonía del
Perú. Revista de Biología Tropical, 69(2), 524-533. DOI
10.15517/rbt.v69i2.44969
DOI 10.15517/rbt.v69i2.44969
525
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(2): 524-533, April-June 2021 (Published Apr. 13, 2021)
La mariposa Hamadryas feronia (Lin-
naeus, 1758) ocurre en el Norte, Centro y
Sur de América, desde Estados Unidos hasta
Argentina (Thomas, 1991; Yack, Otero, Daw-
son, Surlykke, & Fullard, 2000; Monge-Nájera
& Gómez, 2003; Brown et al., 2007; Glassberg,
Jeffrey, & Quinn, 2008; Marini-Filho & Ben-
son, 2010; Roman, Garlet, & Costa, 2010;
Prado, Pozo, Valdez-Moreno, & Hebert, 2011;
Avigliano & Schenone, 2015; Casas-Pinilla,
Mahecha, Dumar, & Ríos-Málaver, 2017; Pala-
cios-Mayoral, Palacios-Mosquera, & Jiménez-
Ortega, 2018; Maes, 2020). La subespecie H.
feronia feronia (Linnaeus, 1758) se distribu-
ye desde Ecuador, Brasil, Paraguay, Perú y
Argentina (Scott, 1992; Murillo-Hiller, 2012;
Thiele, Milcharek, dos Santos, & Kaminski,
2014; Avigliano & Schenone, 2015; Silva et
al., 2015). Las larvas de H. feronia feronia
son oligófagas y se alimentan de las hojas de
varias especies del género Dalechampia en el
Neotrópico (Monge-Nájera & Gómez, 2003;
Beccaloni, Viloria, Hall, & Robinson, 2008).
Los adultos consumen el jugo de frutos y la
savia de la corteza de los árboles (Monge-
Nájera et al., 1998; Junior & Diniz, 2015; Silva
et al., 2015; González-Valdivia et al., 2016;
Araujo, Martins, Duarte, & Azevedo, 2020;
Porath & Aranda, 2020). La mariposa H. fero-
nia es conocida como la mariposa tronadora o
sonora en Costa Rica, por el extraordinario y
llamativo sonido que producen, lo cual fue una
fuente de inspiración científica que dio inicio a
diversas investigaciones, orientadas a su diver-
sidad, la producción de sonido, su morfología
distribución espacial, territorialidad, mimetis-
mo y sus plantas alimenticias (Sargent & Kei-
per, 1969; Monge-Nájera & Hernández, 1991;
Monge-Nájera et al., 1998; Yack et al., 2000;
Monge-Nájera & Gómez, 2003; Beccaloni
et al., 2008; González-Valdivia et al., 2016;
Casas-Pinilla et al., 2017; Palacios-Mayoral et
al., 2018; Porath & Aranda, 2020).
Estas mariposas son consideradas como
una de las especies de gran atracción turística
en el criadero “Morphosapi” ubicado en la
comunidad de San Rafael en la Amazonía del
Perú, debido al sonido que emiten y al mimetis-
mo que las hace pasar desapercibidas en la cor-
teza de los árboles. Además, son un potencial
para los bionegocios, ya que cada individuo
(A1) se comercializa a un precio de 2 euros;
sin embargo, la principal problemática que
obstaculiza su crianza masiva y sostenible en
cautiverio es que no existe información sobre
sus aspectos biológicos, adaptación reproduc-
tiva bajo condiciones de cautiverio, ciclo bio-
lógico, sus plantas hospederas y sus enemigos
naturales en la amazonia del Perú.
Los objetivos de este estudio fueron deter-
minar los aspectos biológicos de alimentación,
comportamiento de oviposición, ciclo de vida
y sus enemigos naturales de H. feronia fero-
nia, con el propósito de desarrollar su manejo
sostenible, orientado a su conservación, la edu-
cación ambiental y los bionegocios (turismo y
artesanía) en la Amazonia peruana.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se desa-
rrolló, desde enero 2017 a diciembre 2019,
en la Comunidad Campesina de San Rafael,
cuyas coordenadas son: 3°33’40.21” S &
73°07’07.17” W, presenta un clima cálido y
húmedo, con temperatura media de 26 ºC y pre-
cipitación promedio anual de 2 900 mm, donde
el periodo que transcurre entre enero hasta
the biological aspects of H. feronia feronia identifying its food plants of both larvae and adults, its oviposition
behavior, as well as it has been determined that it has a relatively short biological cycle with a period of less than
one month and its eggs are consumed by a small Hymenoptera that can hinder its production. This work provides
necessary information to develop the breeding of H. feronia feronia, oriented to its conservation, environmental
education and biotrade (tourism and handicrafts) in the Peruvian Amazon.
Key words: food plant; oviposition; eggs; larva; life cycle; parasitoid.
526
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(2): 524-533, April-June 2021 (Published Apr. 13, 2021)
febrero es la época de mayor lluvia. La zona
cuenta con un bosque secundario, presencia de
las mariposas H. feronia feronia, mariposarios
experimentales y sus plantas hospederas del
género Dalechampia, desarrolladas de forma
natural y también sembradas.
Evaluación de las plantas alimenticias y
comportamiento reproductivo: En las áreas
de estudio, los adultos fueron observados desde
las 6 h hasta las 17 h. Se registraron a los
adultos durante su alimentación, la hora de
vuelo y proceso de oviposición sobre su planta
hospedera. Las plantas alimenticias detectadas
fueron recolectadas y herborizadas para su
determinación taxonómica, así mismo, las lar-
vas eclosionadas fueron criadas con su planta
de origen hasta obtener los adultos para su
identificación taxonómica. Los adultos obteni-
dos de la evaluación del ciclo biológico fueron
rotulados en una de las alas y liberados en un
mariposario de 80 m
2
X 6 m de altura, en cuyo
interior fueron sembradas sus plantas hospede-
ras para observar su comportamiento reproduc-
tivo (cortejo, copula, oviposición y longevidad)
estas mariposas fueron alimentadas con rodajas
del fruto maduro de Musa paradisiaca (pláta-
no) macerado en jugo de Saccharum officina-
rum L. (caña de azúcar).
Identificación taxonómica: La determi-
nación taxonómica de las mariposas se realizó
a través de claves taxonómicas y por com-
paración con ejemplares de la colección del
Museo de Historia Natural de la Universidad
Nacional Mayor de San Marcos (MHMSM).
Los ejemplares se encuentran conservados en
el laboratorio de entomología del Instituto
de Investigaciones de la Amazonia Peruana
(IIAP). Las plantas alimenticias de las larvas
y los adultos fueron determinadas taxonó-
micamente, a través de claves taxonómicas
(Brako & Zarucci, 1993; Vasquez & Rojas,
2016) y fueron comparadas con exsicatas o
voucher del Herbarium Amazonense (AMAZ)
de la Universidad Nacional de la Amazonia
Peruana (UNAP).
Evaluación de su ciclo biológico: El ciclo
biológico fue registrado en el laboratorio del
zoocriadero “Morphosapi” a una temperatura
entre 26 a 29 ºC y una humedad relativa de 80
%, a partir de los huevos recolectados desde
el campo o el mariposario. Después de que
la hembra terminó el proceso de oviposición,
se retiró la hoja que contenía los huevos y se
colocaron en envases plásticos para su trans-
porte al laboratorio. En este lugar se confinaron
en una placa petri y se controló el periodo en
el que emergieron las larvas, registrándose los
días que duraba el proceso. Luego de la emer-
gencia, las larvas fueron individualizadas en
envases plástico de 1 L trasparente con tapa, en
cuyo interior se colocaron pequeños floreros
con hojas de su planta hospedera sumergida en
agua, todo esto para evitar su marchitamiento
y que la larva se desarrollase sin dificultad. La
limpieza de las unidades de cría inicialmente
se realizó cada dos días, pero cuando las larvas
empezaron a desarrollarse, se les alimenta-
ba diariamente, eliminando las excretas y el
alimento sobrante, evitando la proliferación
de entomopatógenos. El número de estadíos
larvarios fue controlado a través del proceso
de muda y el indicador fue la presencia de la
cápsula cefálica, que fue medida con una regla
micrométrica. El periodo de los estadíos larva-
les se registró luego de cada muda, las larvas
fueron medidas cada vez que ellas cambiaban
de estadío a través de un estereoscopio con
regla graduada en milímetros (ml) y a medida
que incrementaba su tamaño se utilizó un ver-
nier. Para registrar el periodo de la prepupa,
observamos a las larvas que no se alimentaban
e iniciaban una decoloración. La fase de pupa
fue caracterizada y medida con el vernier,
controlando posteriormente su periodo hasta la
emergencia de los adultos.
Enemigos naturales: Para evaluar sus
enemigos naturales se recolectaron muestras
de huevos, larvas y pupas del mariposario y
de sus plantas hospederas. Los huevos fueron
acondicionados en placas petri, las larvas y
pupas en envases herméticos de plástico de 1
527
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(2): 524-533, April-June 2021 (Published Apr. 13, 2021)
L en condiciones de laboratorio y se evaluó la
presencia de sus enemigos naturales.
RESULTADOS
Plantas alimenticias y comportamiento:
Los adultos de H. feronia feronia fueron obser-
vados alimentándose de la savia (resina) de la
corteza de algunos árboles como Cedrela odo-
rata “cedro”, Spondias mombin “ubos” y de la
liana Uncaria guianensis “uña de gato” y de
los frutos fermentados de Syzygium malaccen-
se “pomarrosa” y Pouteria caimito “caimito”.
Además, se observaron a los machos alimen-
tándose de excreta de “perro” Canis familiaris.
Los adultos se posan con las alas abiertas en
los árboles circundantes a su planta hospedera,
donde su coloración les permite pasar desa-
percibidos sobre la corteza de los árboles. Los
adultos fueron muy activos en días soleados,
los machos al volar emiten un sonido como un
estruendo fuerte y las hembras realizaron revo-
loteos de forma irregular alrededor de su plan-
ta hospedera (Dalechampia juruana) donde
depositaron sus huevos entre las 8.00 y las
14.00 h principalmente en el haz y envés de las
hojas de forma aislada observándose la mayor
frecuencia de oviposición en el envés (N= 85).
Sus larvas se alimentaron de las hojas maduras.
Ciclo biológico. Huevos (Fig. 1A): De
color blanco perlado, de forma elíptica con
la superficie apical y basal plana provista de
estrías verticales. Duración promedio: 3.75
± 0.40 días. Diámetro promedio: 1.50 ± 0.07
(N= 20).
Estadio I (Fig. 1B): Desde que nace se
alimenta de la hoja y construye con su seda y
sus pequeñas excretas una prolongación en su
borde donde se esconde. Desde allí sale a ali-
mentarse y luego regresa a su escondite donde
queda inmóvil pasando desapercibida (camu-
flado) y protegiéndose de sus depredadores.
Es de color hialino con cabeza negra, presenta
en el cuerpo unas pequeñas protuberancias
de color blanquecino ubicadas en el dorso a
manera de líneas paralelas que van desde el
tórax hasta el final del abdomen, a medida que
pasan los días se torna de color marrón y las
protuberancias de color blanco. El ancho medio
de la cápsula de la cabeza fue 0.80 ± 0.00 mm,
la longitud media de la larva: 2.51 ± 0.02 mm
y la duración media: 3.21 ± 1.03 días (N= 19).
Estadio II (Fig. 1C): De color marrón
oscuro y la cabeza negra, en donde aparecen
dos cuernos truncados con minúsculas setas. El
cuerpo está cubierto de setas, en su mayoría son
negras, algunas combinadas con tonos blancos,
las de posición dorsal son largas en forma de
espolones provistas de espinas. Las setas más
desarrolladas se encuentran en el tórax y los
segmentos abdominales A10 y A11. El ancho
medio de la cápsula de la cabeza fue 1.19 ±
0.03 mm, la longitud media de la larva: 4.55
± 0.16 mm y la duración media: 2.78 ± 0.73
(N= 18).
Estadio III (Fig. 1D): De color negro con
puntos blancos en el cuerpo. La zona ventral
del cuerpo es de color marrón que se extiende
en toda la longitud del cuerpo como una banda
que ocupa la mitad de la zona pleural. Los
cuernos son prolongados y curvados hacia atrás
con presencia de setas y un ápice en forma de
maza, la cabeza se mantiene de color negro.
Las setas del cuerpo son muy visibles con
diversas espinas y son más desarrolladas en el
tórax y los segmentos abdominales A10 y A11.
En este estadío la larva abandona su escondite
y se refugia debajo de la hoja. El ancho medio
de la cápsula de la cabeza fue 1.71 ± 0.02 mm,
la longitud media de la larva: 8.86 ± 0.23 mm y
la duración media: 2.67 ± 0.77 (N= 18).
Estadio IV (Fig. 1E): De color marrón
moteado con una banda ancha en el dorso
de tono más claro, la zona pleural presenta
manchas rosadas, los cuernos son similares
al estadío anterior, pero de mayor tamaño. La
cabeza se mantiene de color negro y presenta
pequeñas espinas, se conservan las setas del
cuerpo y se observan grupos de setas dorsales
gruesas y más desarrolladas cubiertas de espi-
nas. Dos pares de estas setas están ubicadas en
528
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(2): 524-533, April-June 2021 (Published Apr. 13, 2021)
Fig. 1. A. Huevo de H. feronia feronia sobre hoja de Dalechampia juruana, B. Primer estadío, C. Segundo estadío, D.
Tercer estadío, E. Cuarto estadío, F. Quinto estadío, G. Pupa marrón, H. Pupa Verde, I. Adulto macho de H. feronia feronia.
Fig. 1. A. Egg of H. feronia feronia on leaf of Dalechampia juruana, B. 1st instar, C. 2nd instar, D. 3rd instar, E. 4th instar,
F. 5th instar, G. Pupae Brown, H. Pupae green, I. Male adult of H. feronia feronia.
529
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(2): 524-533, April-June 2021 (Published Apr. 13, 2021)
la región torácica en los segmentos T2, T3 y
cinco setas en la región abdominal; el primer
par se ubica en el segmento A2, una en el
centro del segmento A10 y dos en el segmento
A11. La larva se refugia en el envés de las
hojas. El ancho medio de la cápsula de la cabe-
za fue 2.51 ± 0.05 mm, la longitud media de la
larva: 17.67 ± 1.64 mm y su duración media:
3.22 ± 0.81 (N= 18).
Estadio V (Fig. 1F): La larva mantiene las
características del estadío anterior, su cuerno se
torna de color rosado pálido. La cabeza presen-
ta manchas irregulares y dos bandas paralelas
del mismo color de la antena. Cápsula de la
cabeza: anchura: 3.90 ± 0.03 mm. Longitud
media de la larva: 22.56 ± 1.74 mm. Duración
media: 4.61 ± 0.70 (N= 18).
La prepupa: De color marrón pálido, el
cuerpo se motea y las manchas de color rosado
en la zona pleural se hacen visiblemente más
pálidas, al final de su periodo pierde su color
original, tornándose de color verde pálido. La
larva se adhiere al sustrato y deja de alimentar-
se. La longitud media de la prepupa: 27.31 ±
3.26 mm y su duración media fue 1.33 ± 0.49
días (N= 18).
Pupa: Las pupas habitualmente son de
color verde olivo (Fig. 1G) y marrón (Fig. 1H).
El borde dorsal del tórax y del abdomen está
definido por una banda de color blanquecina de
forma romboide. El vértice presenta dos apén-
dices foliares a manera de cuernos aplanados.
Se observa una línea que recorre el centro del
dorso desde el tórax hasta el final del abdomen.
La longitud media de la pupa, desde el vértice
hasta el final del abdomen fue 27.86 ± 1.20
mm, su longitud media de los apéndices folia-
res: 5.83 ± 1.08 mm y su duración media: 6.67
± 0.80 días (N= 18).
Los adultos: Nacen entre las 10:00 y las
11:00 h. La longevidad promedio del macho
(Fig. 1I) fue 31.80 ± 3.29 días (N= 10) y de la
hembra de 42.00 ± 2.14 días (N= 8). Es posible
que los adultos sean más longevos debido a
que la mayoría de los adultos muertos presen-
taban las alas magulladas por el roce con las
mallas durante el vuelo, imposibilitando su
desplazamiento hacia el alimento. Los machos
al segundo día cortejan a las hembras en horas
del mediodía en días soleados, suelen perseguir
a las hembras, ellas se posan en los troncos de
los árboles el macho se posa detrás de ella y se
acerca lentamente hacia la hembra, sin embar-
go, se retira volando y el macho lo persigue con
insistencia y cuando la hembra esta apta acepta
la copula que ocurrió entre el cuarto y el sexto
día. Se observó una sola copula por pareja (N=
5) y la oviposición ocurrió al séptimo día.
Enemigos Naturales: Se identificó un
enemigo natural que parasita los huevos de
H. feronia feronia, se trata de un microhime-
nóptero (Scelionidae), de color negro con alas
transparentes de 0.2 mm de longitud, la antena
de la hembra es acodadas y su abdomen ensan-
chado; en cambio de los machos sus antenas
son filiformes y su abdomen delgado. Los
huevos parasitados fueron encontrados tanto en
condiciones de cautiverio (mariposario), en las
plantas sembradas, así como en el medio natu-
ral cuando eran colectados a partir del tercer
día de su postura.
DISCUSIÓN
Se ha identificado a D. juruana como
única planta hospedera de Hamadryas feronia
feronia, esta especie tiene hábito oligófaga,
es decir se alimenta de varias especies del
género Dalechampia, tal como lo reportan
Monge-Nájera y Gómez, (2003) quienes preci-
san que las hembras de cada especie del género
Hamadryas utilizan una especie diferente de
planta hospedera del género Dalechampia. Del
mismo modo Beccaloni et al. (2008) reportan
como plantas hospederas de H. feronia feronia
a Dalechampia scandens en Trinidad y Vene-
zuela, Dalechampia stenosepala en Brasil y
Uruguay, Dalechampia tiliifolia en Venezuela
y Dalechampia triphylla en Argentina, Brasil y
Sur América. Se ha observado que los adultos
tienen hábito frugívoro y se alimentan además
530
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(2): 524-533, April-June 2021 (Published Apr. 13, 2021)
de savia de la corteza de los árboles, resultados
similares reportan Monge-Nájera et al. (1998),
Junior y Diniz (2015), Silva et al. (2015),
González-Valdivia et al. (2016), Araujo et al.
(2020), Porath y Aranda (2020), los machos
además suelen alimentarse de excretas de ani-
males, éste proceder es común en ninfálidos
de la familia Charaxinae y Biblidinae, tal es el
caso de machos de Panacea prola amazónica
los que fueron observados succionando excre-
tas de animales (Mulanovic, 2007; Vasquez,
Lamas, Couturier, & Mejia, 2012). Los adultos
de H. feronia feronia se caracterizan por posar-
se en la corteza de los árboles con la cabeza
hacia abajo y con las alas abiertas pasando des-
apercibidos (DeVries, Murray, & Lande, 1997;
Monge-Nájera et al., 1998; Contreras & Con-
treras, 2010). Los adultos de ambos sexos des-
cansan en los árboles circundantes a su planta
hospedera, similar conducta posee Hamadryas
februa (Young, 1974) y son muy activos en días
soleados, este comportamiento es común en las
mariposas amazónicas (Mulanovic, 2007). H.
feronia utiliza el sonido para el cortejo, para
defender su territorio y además se le atribuye
como un mecanismo de defensa cuando se
acercan posibles depredadores (Monge-Nájera
et al., 1998; Marini-Filho & Benson, 2010), sin
embargo, el aparato de sonido no solo es exclu-
sivo de los machos, también existe en ambos
sexos, siendo ligeramente mayor en los machos
(Monge-Nájera et al., 1998). En nuestro caso
observamos emitir sonidos solo a los machos
durante el vuelo y el cortejo. La estructura
encargada de emitir sonidos (posiblemente,
percusión por movimiento de las alas) se debe
a la base ensanchada de la vena subcostal
presente exclusivamente en Hamadryas que
posee una estructura serpentina en su interior y
probablemente actúa como caja de resonancia
(Monge-Nájera & Hernández, 1991; Monge-
Nájera et al., 1998). En Venezuela la actividad
de H. feronia comienza entre las 09:30 h y las
10:00 h, con picos antes de las 12:00 h, dismi-
nuyendo su actividad cuando alcanza las horas
más calurosas del día (Contreras & Contreras,
2010). En Costa Rica las horas activas de H.
feronia ocurren entre las 13:00 h y las 15:00
h y son más frecuentes en la temporada de
lluvias (Monge-Nájera & Hernández, 1991;
Monge-Nájera et al., 1998). Estas aseveracio-
nes son parecidas a nuestras observaciones en
los adultos de H. feronia feronia. Con respecto
a su comportamiento de oviposición los resul-
tados de este trabajo muestran que las hembras
de H. feronia feronia revolotean alrededor de
su planta hospedera, colocan sus huevos en el
haz y el envés de las hojas de forma aislada
con mayor frecuencia en el envés y descansan
en los árboles circundantes. En este sentido,
similar comportamiento fue observado en H.
februa por Young (1974) y en Hamadryas epi-
nome por Ribeiro, Silva, Carneiro, Martins, y
Hendrik (2012). Este comportamiento difiriere
de Hamadryas fornax fonax que realiza su ovi-
posición en el haz de la hoja en forma gregaria,
uno encima del otro y sus larvas emergen en
sentido lateral (Garcia, Ribeiro, Silva, Mart-
ins, & Hendrik, 2015). Respecto al tamaño de
los huevos, destaca que existe una variación
notable. Los huevos de H. feronia feronia son
relativamente más grandes que los huevos de
H. epinome, H. fornax fornax y de H. februa
(Young, 1974; Ribeiro et al., 2012; Garcia et
al., 2015). Las larvas pasan por cinco estadios
al igual que H. epinome y H. fornax fornax, de
H. februa, Hamadryas glauconome (Young,
1974; Ribeiro et al., 2012; Garcia et al., 2015).
La larva del primer estadio no presenta
cuernos en la cabeza, estas estructuras apare-
cen a partir del segundo estadío y su longitud
inicial es muy similar a la de H. februa (Young,
1974). Las larvas en el quinto estadio son muy
parecidos en forma y tamaño a H. epinome,
H. fornax fornax, H. februa y H. glauconome,
presenta cuernos largos y setas ramificadas en
todo el cuerpo, diferenciándose morfológica-
mente de las otras Hamadryas por las setas
ramificadas y gruesas sobresalientes ubicadas
en los segmentos T2, T3, A2, A10 y A11, con
excepción a la de H. guatemalena que es muy
similar (Young, 1974; Ribeiro et al., 2012;
Nall, 2014; Garcia et al., 2015). La pupa es
alargada, de color verde o marrón en la cabeza,
presenta extensiones laminadas a manera de
cuernos y se asemeja a la pupa de H. epinome,
531
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(2): 524-533, April-June 2021 (Published Apr. 13, 2021)
H. fornax fornax, H. februa, H. glauconome
y H. guatemalena (Young, 1974; Ribeiro et
al., 2012; Nall, 2014; Garcia et al., 2015). La
coloración verde o marrón adquirida al inicio
de la pupa se mantiene durante este periodo y
un día antes de la emergencia se oscurece. En
cambio, las pupas recién formadas de H. epino-
me y H. fornax fornax son de color verde claro
ventralmente, verde oliva en el dorso, luego de
un período mínimo de veinticuatro horas cam-
bian a un tono marrón claro ventralmente y un
tono marrón verdoso en el dorso (Ribeiro et al.,
2012; Garcia et al., 2015).
La duración promedio del ciclo total de H.
feronia feronia desde huevo hasta la emergen-
cia del adulto es relativamente más corto que el
ciclo de H. februa, H. fornax fornax y H. epino-
me (Young, 1974; Ribeiro et al., 2012; Garcia
et al., 2015). El periodo de los ciclos biológicos
depende mucho de la variación de la tempera-
tura (Hurtado, 2009). La longevidad promedio
de los adultos fue menor a lo encontrado por
Monge-Nájera et al. (1998) para H. feronia
en Costa Rica quienes indican una longevidad
que podría superar los 14 meses, debido a su
alimentación con líquidos más nutritivos que
se encuentran en la savia fermentada y frutas
descompuestas en condiciones silvestres. Sin
embargo, si durante el vuelo no lastimaran sus
alas, lo que les impidió volar hacia el alimento,
es muy probable que la longevidad de los adul-
tos hubiera sido más prolongada.
Con relación a los enemigos naturales, se
encontró un pequeño insecto que parasita los
huevos de H. feronia feronia cuyas caracterís-
ticas son muy parecidas al parasitoide de los
huevos de Panacea prola amazonica, Morpho
helenor theodoros y Mechanitis polymnia (Vas-
quez et al., 2012; Ruíz, Vásquez, Zárate, &
Pinedo, 2015).
Declaración de ética: Todos los autores
declaran que están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican su
autoría; no existe conflicto de interés de ningún
tipo; y que cumplieron con todos los requisitos
y procedimientos éticos y legales adecuados.
Todas las fuentes de financiamiento se detallan
con claridad en la sección de agradecimientos.
El respectivo documento legal firmado se
encuentra en los archivos de la revista.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue apoyado por el “Programa
Nacional de Innovación para la Competitividad
y Productividad, Innóvate-Perú” a través del
subproyecto “Modelos tecnológicos de crianza
de 10 especies de mariposas diurnas para su
aprovechamiento en bionegocios en la Región
Loreto”, conducido por la Dirección de Inves-
tigación en Biodiversidad Amazónica Terrestre
del Instituto de Investigaciones de la Amazonía
Peruana en cooperación con la Universidad
Nacional de la Amazonia Peruana. Los autores
agradecen a Pedro Vela García por su apoyo
durante los muestreos y evaluaciones en el
campo y laboratorio. A Alesandro Tupia por las
tomas fotografías de las mariposas, a Manuel
Martin Brañas y Juan José Bellido Collahuacho
por la revisión del manuscrito.
RESUMEN
Introducción: Hamadryas feronia feronia, se mime-
tiza sobre las cortezas de los árboles y suele emitir sonidos
al volar que llaman la atención; posee un buen potencial
para los bionegocios (exportación, elaboración de artesa-
nías y centros turísticos de crianza). Sin embargo, aún se
desconocen sus aspectos biológicos que obstaculizan su
crianza en cautiverio. Objetivos: Determinar los aspectos
biológicos de alimentación, comportamiento de oviposi-
ción, ciclo de vida y los enemigos naturales de Hamadryas
feronia feronia L. en San Rafael-Indiana, Loreto, Perú.
Métodos: Los muestreos fueron realizados desde enero
2018 a diciembre 2019 en la comunidad de San Rafael,
río Amazonas. Los adultos fueron observados durante el
día, se registraron sus plantas alimenticias, su comporta-
miento de oviposición, su ciclo biológico y sus enemigos
naturales. El ciclo de vida fue evaluado en el laboratorio,
utilizando 20 huevos recientemente depositados en las
hojas de su planta hospedera. Resultados: Las larvas de H.
feronia feronia se alimentan de las hojas de Dalechampia
juruana y los adultos se alimentan de la savia de la corteza
de los árboles de Cedrela odorata, Spondias mombin,
Uncaria guianensis y de los frutos fermentados de Syzy-
gium malaccense y Pouteria caimito. Los adultos vuelan en
días soleados, los machos emiten un fuerte sonido al volar.
Las hembras previo a la oviposición revolotean de forma
532
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(2): 524-533, April-June 2021 (Published Apr. 13, 2021)
irregular alrededor de su planta hospedera entre las 8.00 y
las 14.00 h y depositan sus huevos en el haz y envés de las
hojas de forma aislada con mayor frecuencia en el envés
(N= 85). La duración del ciclo, desde huevo hasta adulto
fue de 28.24 días. El periodo promedio del huevo fue 3.75
± 0.40 días. La larva pasa por cinco estadíos larvales: el
primero duró 3.21 ± 1.03 días, el segundo 2.78 ± 0.73 días,
el tercero 2.67 ± 0.77 días, el cuarto 3.22 ± 0.81 días, y el
quinto 4.61 ± 0.70 días. El periodo de la prepupa duró 1.33
± 0.49 días y el de pupa 6.67 ± 0.80 días; los adultos nacie-
ron entre las 10:00 y 11:00 h. Los machos adultos viven en
promedio 31.80 ± 3.29 días, la hembra 42.00 ± 2.14 días y
sus huevos son parasitados por un microhimenóptero (Sce-
lionidae). Conclusiones: Este estudio permitió conocer
los aspectos biológicos de H. feronia feronia identificando
sus plantas alimenticias tanto de las larvas como de los
adultos, su comportamiento de oviposición, así mismo se
ha determinado que tiene un ciclo biológico relativamente
corto con un periodo menor de un mes y sus huevos son
consumidos por un pequeño Himenóptero que puede obs-
taculizar su producción. Este trabajo brinda información
necesaria para desarrollar la crianza de H. feronia feronia,
orientado a su conservación, la educación ambiental y los
bionegocios (turismo y artesanía) en la Amazonia peruana.
Palabras clave: planta alimenticia; oviposición; huevos;
larva; ciclo de vida; parasitoide.
REFERENCIAS
Araujo, E.C., Martins, L.P., Duarte, M., & Azevedo, G.G.
(2020). Temporal distribution of fruit-feeding butter-
flies (Lepidoptera, nymphalidae) in the eastern extre-
me of the Amazon region. Acta Amazonica, 50(1),
12-23. DOI: 10.1590/1809-4392201901261
Avigliano, E., & Schenone, N.F. (2015). Nymphalidae,
papilionidae and pieridae (Insecta: Lepidoptera: Rho-
palocera) from the acaraguá river basin, Misiones,
Argentina. Entomotropica, 30(9), 84-91.
Beccaloni, G.W., Viloria, A.L., Hall, S.K., & Robinson,
G.S. (2008). Catalogue of the hostplants of the Neo-
tropical butterflies. Zaragoza, España: Monografías
Tercer Milenio.
Brako, L., & Zarucci, J.L. (1993). Catalogue of the flowe-
ring plants and gymnosperms of Peru. Missouri,
EUA: Missouri Botanical Garden.
Brown, K.S., Lucci, A.V., Wahlberg, N., Von Schoultz,
B., Saura, A.O., & Saura, A. (2007). Chro-
mosomal evolution in the South American
Nymphalidae. Hereditas, 144, 137-148. DOI:
10.1111/j.2007.0018-0661.02015.x
Casas-Pinilla, L.C., Mahecha, O., Dumar, J.C., & Ríos-
Málaver, I.C. (2017). Diversidad de mariposas en
un paisaje de bosque seco tropical, en la Mesa
de los Santos, Santander, Colombia (Lepidoptera:
Papilionoidea). SHILAP Revista de Lepidopterología,
45(177), 83-108.
Contreras, A., & Contreras, J. (2010). Presencia del género
Hamadryas Hübner, 1825 (Lepidoptera: Nymphali-
dae: Biblidinae), en la Ecorregión del Ñeembucú y
en el resto del Paraguay Oriental. Azariana, 1(21),
225-242.
DeVries, P.J., Murray, D., & Lande, R. (1997). Species diver-
sity in vertical, horizontal, and temporal dimensions
of a fruit-feeding butterfly community in an Ecua-
dorian rainforest. Biological Journal of the Linnean
Society, 62, 343-364. DOI: 10.1006/bijl.1997.0155
Garcia, L.M., Ribeiro, L.A., Silva, F.M., Martins, M., &
Hendrik, O.H. (2015). Immature stages of Hamadryas
fornax fornax (Hübner) (Lepidoptera: Nymphalidae:
Biblidinae). Revista Brasileira de Entomologia, 59,
301-306. DOI: 10.1016/j.rbe.2015.08.002
Glassberg, E.C., Jeffrey, K., & Quinn, M. (2008). Butter-
flies of Santa Ana National Wildlife Refuge. Texas,
EUA: Service, U.S. Fish & Wildlife.
González-Valdivia, N.A., Pozo, C., Ochoa-Gaona, S.,
Ferguson, B.G., Cambranis, E., Lara, O., Pérez-
Hernández, I., Ponce-Mendoza, A., & Kampichler, C.
(2016). Nymphalidae frugívoras (Lepidoptera: Papi-
lionoidea) asociadas a un ecomosaico agropecuario y
de bosque tropical lluvioso en un paisaje del sureste
de México. Revista Mexicana de Biodiversidad,
87(2), 451-464. DOI: 10.1016/j.rmb.2016.04.003
Hurtado, L. (2009). Descripción del ciclo biológico de
Utetheisa ornatrix venusta (Dalm) (Lepidoptera:
Arctiidae) con una dieta artificial. Centro Agrícola,
36(4), 79-84.
Junior, G.B., & Diniz, I.R. (2015). Temporal dynamics of
fruit-feeding butterflies (Lepidoptera: Nymphalidae)
in two habitats in a seasonal Brazilian environ-
ment. Florida Entomologist, 98(4), 1207-1216. DOI:
10.1653/024.098.0430
Maes, J.M. (2020). Distribucion geografica de Myscelia
ethusa pattenia BUTLER & DRUCE, 1972 (Lepi-
doptera: Nymphalidae) en Nicaragua. Revista Nica-
raguense de Entomología, 195, 1-30.
Marini-Filho, O.J., & Benson, W.W. (2010). Use of sound
and aerial chases in sexual recognition in Neotropical
Hamadryas butterflies (Nymphalidae). Journal of
Research on the Lepidoptera, 42, 5-12.
Monge-Nájera, J., & Gómez, P. (2003). Las mariposas
tronadoras (Hamadryas spp.) y su distribución geo-
gráfica en Costa Rica. Biocenosis, 17(1), 22-26.
Monge-Nájera, J., & Hernández, F. (1991). A morpholo-
gical search for the sound mechanism of Hamadryas
butterflies (Lepidoptera: Nymphalidae). Journal of
Research on the Lepidoptera, 30(3-4), 196-208.
533
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(2): 524-533, April-June 2021 (Published Apr. 13, 2021)
Monge-Nájera, J., Hernández, F., González, M.I., Soley,
J., Araya, J., & Zolla, S. (1998). Spatial distribution,
territoriality and sound production by tropical cryptic
butterflies (Hamadryas, Lepidoptera: Nymphalidae):
Implications for the “industrial melanism” debate.
Revista de Biología Tropical, 46(2), 297-330.
Mulanovic, A. (2007). Guía para el manejo sustentable
de las mariposas del Perú. Lima, Perú: Instituto de
Investigaciones de la Amazonia Peruana.
Murillo-Hiller, L.R. (2012). Phylogenetic Analysis of
the Subtribe Ageroniina with Special Emphasis on
Hamadryas (Lepidoptera, Nymphalidae) with an
Identification Key to the Species of Hamadryas.
International Scholarly Research Network Zoology,
2012, 1-17. DOI: 10.5402/2012/635096
Nall, B. (2014). Rearing Hamadryas (Nymphalidae: Bibli-
dinae: Ageronini) in South Texas: life histories of
three species. News of the Lepidopterists Society,
56(3), 103-112. DOI: 10.7748/ns.3.46.52.s64
Palacios-Mayoral, V.D., Palacios-Mosquera, L., & Jimé-
nez-Ortega, A.M. (2018). Diversidad de mariposas
diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) asociadas con
tres hábitats en el corregimiento de Pacurita, muni-
cipio de Quibdó, Chocó, Colombia. Revista de La
Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físi-
cas y Naturales, 42(164), 237-245. DOI: 10.18257/
raccefyn.607
Porath, I.A.T., & Aranda, R. (2020). Frugivorous butter-
flies (Lepidoptera: Nymphalidae) as a habitat quality
indicator in Cerrado urban fragment. EntomoBrasilis,
13(July), e904. DOI: 10.12741/ebrasilis.v13.e904
Prado, B.R., Pozo, C., Valdez-Moreno, M., & Hebert,
P.D.N. (2011). Beyond the colours: Discovering
hidden diversity in the nymphalidae of the Yuca-
tan Peninsula in Mexico through DNA barcoding.
PLoS ONE, 6(11), 1-11. DOI: 10.1371/journal.
pone.0027776
Ribeiro, L.A., Silva, F.M., Carneiro, E., Martins, M.,
& Hendrik, O.H. (2012). Immature Stages of the
Neotropical Cracker Butterfly, Hamadryas epino-
me. Journal of Insect Science, 12(74), 1-12. DOI:
10.1673/031.012.7401
Roman, M., Garlet, J., & Costa, E.C. (2010). Levantamento
populacional e comportamento de voo de borboletas
(Lepidoptera) em um remanescente florestal em são
sepé, rs. Ciencia Florestal, 20(2), 283-294. DOI:
10.5902/198050981852
Ruíz, E., Vásquez, J., Zárate, R., & Pinedo, J. (2015).
Aspectos Biológicos de Morpho helenor theodorus
(Fruhstorfer) y Mechanitis polymnia (Linnaeus), en
la Amazonía baja del Perú. Folia Amazónica, 24(1),
45. DOI: 10.24841/fa.v24i1.54
Sargent, T.D., & Keiper, R.R. (1969). Behavioral adapta-
tions of cryptic moths. I. Preliminary studies on bark-
like species. Journal of the Lepidopterists’ Society,
23(1), 1-9.
Scott, J. (1992). The Butterflies of North America: A
Natural History and Field Guide. California, EUA:
Stanford University Press.
Silva, A.R.M., Pontes, D.V., Guimaraes, M.P., Oliveira,
M.V., Assis, L.T.F., & Uehara-Prado, M. (2015).
Fruit-feeding butterflies (Lepidoptera: Nymphalidae)
of the área de Proteção Especial Manancial Mutuca,
Nova Lima and Species list for the Region of Belo
Horizonte, Minas Gerais, Brazil. Biota Neotropica,
15(3), 1-9. DOI: 10.1590/1676-06032015011814
Thiele, S.C., Milcharek, O., dos Santos, F.L., & Kaminski,
L.A. (2014). Butterflies (Lepidoptera: Hesperioidea
and Papilionoidea) of Porto Mauá, Upper Para-
ná Atlantic Forest Ecoregion, Rio Grande do Sul
State, Brazil. Biota Neotropica, 14(2), 1-10. DOI:
10.1590/1676-06032014000613
Thomas, C.D. (1991). Habitat use and geographic ran-
ges of butterflies from the wet lowlands of Costa
Rica. Biological Conservation, 55(3), 269-281. DOI:
10.1016/0006-3207(91)90032-5
Vasquez, J., Lamas, G., Couturier, G., & Mejia, K. (2012).
Aspectos biológicos de Panacea prola amazoni-
ca (Fruhstorfer) (Lepidoptera: Nymphalidae), en la
Amazonia peruana. Folia Amazonica Amazónica,
21(1-2), 71-76.
Vasquez, R., & Rojas, R.D.P. (2016). Clave para iden-
tificar grupos de familias de Gymnospermae y
Angiospermae del Perú. Missouiri, EUA: Missouiri
Botanical Garden.
Yack, J.E., Otero, L.D., Dawson, J.W., Surlykke, A., &
Fullard, J.H. (2000). Sound production and hearing in
the blue cracker butterfly Hamadryas feronia (Lepi-
doptera, Nymphalidae) from Venezuela. Journal of
Experimental Biology, 203(24), 3689-3702.
Young, A.M. (1974). On the biology of Hamadryas februa
(Lepidoptera: Nymphalidae) in Guanacaste, Costa
Rica. Zeitschrift Für Angewandte Entomologie, 76,
380-393. DOI: 10.1111/j.1439-0418.1974.tb01897.x
