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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(2): 557-572, April-June 2021 (Published Apr. 26, 2021)
Las cabras como dispersores de semillas: aportes y limitaciones para
la regeneración del bosque tropical estacionalmente seco de Ecuador
Carlos I. Espinosa
1
*; https://orcid.org/0000-0002-5330-4505
Carlos Reyes
2
; https://orcid.org/0000-0002-8990-6487
Andrea Jara-Guerrero
1
; https://orcid.org/0000-0001-9394-2790
1. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad Técnica Particular de Loja, San Cayetano Alto s/n, Loja 1101608,
Ecuador; ciespinosa@utpl.edu.ec (*Correspondencia), akjara@utpl.edu.ec
2. Maestría en Biología de la Conservación y Ecología Tropical, Universidad Técnica Particular de Loja, San Cayetano
s/n, Loja 1101608, Ecuador; reyescars2002@yahoo.es
Recibido 08-XII-2020. Corregido 08-III-2021. Aceptado 12-III-2021.
ABSTRACT
Goats as seed dispersers: contributions and limitations for the regeneration
of the seasonally dry tropical forest in Ecuador
Introduction: Seasonally dry tropical forests are subject to chronic degradation processes, which has reduced
the populations of some important animal dispersers. Intensive livestock farming within the forest remnants
is considered one of the main causes of these degradation processes. However, domestic ungulates could also
be fulfilling the role of seed dispersal for some wild species. Objective: To evaluate the role of goats as seed
dispersers of woody species and the possible consequences of their feeding behavior on the vegetation structure.
Methods: Between December 2016 and June 2017, we collected goat feces from pens (N = 38) and vegetation
plots (N = 42) from three locations of dry forest in the Southwestern Ecuador. All the seeds found in the feces
(N = 13 326) were recorded and taxonomically identified. To evaluate the effect of gut passage on seed germina-
tion, we sowed the seeds found in the goat feces from the pens and seeds collected directly from parent plants.
Results: Goats dispersed seeds from ten species, of which at least 50 % are legumes. Acacia macracantha seeds
represented ca. 70 % of seeds present in goat feces. The passage of seeds through the digestive tract of goats
significantly improved the percentage and speed of germination in Albizia multiflora, Piscidia carthagenensis
and Ziziphus thyrsiflora, while in Choroleucon mangense and Prosopis juliflora no germination was registered.
We did not find a correlation between the richness of established trees and the number of species found in the
goat feces (χ2 = -0.23, P = 0.53). The composition of dispersed seed species in the feces did not show a depen-
dency on the locality, although the composition of the established vegetation changes between localities. The
frequency of seeds in the feces did not show a relationship with the tree abundance in the established vegetation.
Conclusions: Goats can play, at least partially, the role of locally extinct wild ungulates, improving the germina-
tion of legume species with hard coat. However, this positive effect can be blurred by their feeding behavior and
high preference for particular species, which can modify the dominance of some species, and result in changes
in the composition and structure of the vegetation.
Key words: chronic degradation; seed dispersal; endozoochory; germination; domestic ungulates; livestock;
defaunation.
Espinosa, C.I., Reyes, C., & Jara-Guerrero, A. (2021). Las cabras
como dispersores de semillas: aportes y limitaciones para
la regeneración del bosque tropical estacionalmente seco
de Ecuador. Revista de Biología Tropical, 69(2), 557-572.
DOI 10.15517/rbt.v69i2.45046
DOI 10.15517/rbt.v69i2.45046
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La degradación y conversión de hábitats
naturales se han constituido en una seria ame-
naza para la biodiversidad (Vitousek, Mooney,
Lubchenco, & Melillo, 1997; Hooke, Martín-
Duque, & Pedraza, 2012). En la región tropical
las grandes masas forestales han sido transfor-
madas a paisajes dominados por pastizales y
tierras agrícolas, con fragmentos de vegetación
natural aislados y en diferente estado de degra-
dación (Laurance, Sayer, & Cassman, 2014).
Estos cambios en los hábitats naturales están
causando una reducción en las poblaciones de
vertebrados y, en muchos casos, extinciones a
escala local y global, generando un proceso de
defaunación de estos ecosistemas (Dirzo et al.,
2014; Gardner, Bicknell, Baldwin-Cantello,
Struebig, & Davies, 2019). Estos procesos de
defaunación, a su vez está generando cambios
en las interacciones planta-animal y limitando
los servicios ecosistémicos que estos grupos
brindan al ecosistema (Dirzo et al., 2014).
Uno de los servicios ecosistémicos que
ha mostrado estar fuertemente impactado por
la defaunación es la dispersión de semillas,
lo cual es particularmente preocupante en los
ecosistemas tropicales donde alrededor del
80 % de las especies de plantas dependen de
animales para su dispersión (Jordano, 2000).
Estudios previos señalan que los cambios en la
comunidad de frugívoros generan una reduc-
ción en la tasa de remoción de semillas (Bello
et al., 2015; Boissier, Henry, & Forget, 2020),
con implicaciones para la biomasa vegetal y,
por ende, para las tasas de almacenamiento
de carbono (Bello et al., 2015; Peres, Emi-
lio, Schietti, Desmoulière, & Levi, 2016). Un
grupo importante para el mantenimiento de los
procesos de dispersión de semillas lo constitu-
yen los grandes mamíferos. Su alta capacidad
de movimiento hace de este grupo altamente
eficiente para la dispersión de semillas a largas
distancias (Guimaraes, Galetti, & Jordano,
2008; Campos-Arceiz & Blake, 2011; Pires,
Guimaraes, Galetti, & Jordano, 2018). Además,
las funciones que cumplen no siempre pueden
ser desempeñadas por especies de menor tama-
ño (Galetti & Dirzo, 2013; O’Farrill, Galetti, &
Campos-Arceiz, 2013; Peres et al., 2016). El
rol de los grandes mamíferos es especialmente
importante para dispersar los denominados
frutos anacrónicos, es decir, frutos dispersados
por megafauna del Pleistoceno y que persisten
en la flora contemporánea (Janzen & Martin,
1982; Guimaraes et al., 2008). La evidencia
señala que los frutos anacrónicos de los bos-
ques tropicales estacionalmente secos (BTES),
estuvieron potencialmente dispersados durante
el Pleistoceno por megafauna extinta que inclu-
ye especies de las familias Gomphotheriidae,
Equidae, Tayassuidae y Cervidae (Janzen &
Martin, 1982; Lindsey & Lopez, 2015). Actual-
mente, algunos de estos frutos están siendo
dispersados por el venado de cola blanca, Odo-
coileus virginianus Trouessart (Jara-Guerrero,
Escribano-Avila, Espinosa, De la Cruz, &
Méndez, 2018), los cuales se caracterizan por
ser de tamaño grande, colores opacos, pulpa
seca y fibrosa y, en muchos casos, sin adapta-
ciones obvias para la dispersión por animales
(Janzen & Martin, 1982; Jara-Guerrero et al.,
2018). Varias de estas características hacen que
únicamente animales de gran tamaño puedan
ofrecer los servicios de dispersión. Lamen-
tablemente, los grandes mamíferos son uno
de los primeros grupos de animales silvestres
en ser afectados por las presiones antrópicas
(Dirzo et al., 2014).
En aquellos paisajes alterados predomi-
nantes en los trópicos la función de dispersión
de semillas de grandes mamíferos ha sido par-
cialmente asumida por animales domésticos,
entre estos, herbívoros como cabras y bovinos
(Bartuszevige & Endress, 2008; Esquivel, Har-
vey, Finegan, Casanoves, & Skarpe, 2008).
Estos rumiantes domésticos podrían jugar un
papel importante en la dinámica de la vegeta-
ción (Esquivel et al., 2008; Guimaraes et al.,
2008; Chazdon et al., 2009; Pignataro et al.,
2017). Sin embargo, hasta qué punto pueden
mantener los procesos naturales es algo que
dependerá de los procesos de masticación y
digestión y de sus preferencias de alimenta-
ción, pero también de la naturaleza del eco-
sistema y las características adaptativas de las
especies que lo componen (Schupp, Jordano,
& Gómez, 2010; Albert et al., 2015). El rol
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de los rumiantes como dispersores efectivos
ha sido ampliamente discutido debido a que
su proceso digestivo podría dañar las semillas
durante la ingestión o la rumia, ya sea por des-
gaste o ruptura de la testa (Gardener, McIvor,
& Jansen, 1993). De esta forma, su papel como
dispersores depende en gran medida de las
características de las semillas, como la dureza e
impermeabilidad de la cubierta, características
que las protegen de daños por los molares o por
los ácidos gástricos (Janzen & Martin, 1982;
Albert et al., 2015). A pesar de estos potencia-
les efectos negativos, algunos estudios señalan
un alto potencial de rumiantes domésticos
como dispersores de semillas y facilitadores de
la germinación en diversos ecosistemas, como
praderas templadas (Cosyns, Bossuyt, Hoff-
mann, Vervaet, & Lens, 2006; Bartuszevige
& Endress, 2008; Kuiters & Huiskes, 2010),
matorrales mediterráneos (Malo, Jiménez, &
Suarez, 2000; Manzano, Malo, & Peco, 2005;
Mancilla-Leytón, Fernandez-Alés, & Vicente,
2015; Delibes, Castañeda, & Fedriani, 2019)
y en bosques secos del Neotrópico (Baraza &
Valiente-Banuet, 2008). Para determinar el rol
de las especies domésticas en la dispersión es
importante evaluar, además de los efectos del
paso por el tracto digestivo, su comportamiento
alimenticio; estudios previos señalan también
posibles preferencias por especies de alto con-
tenido nutricional (Albert et al., 2015), como
las leguminosas (Miceli-Méndez, Ferguson,
& Ramírez-Marcial, 2008). Por otro lado, la
movilidad entre áreas antropizadas y bosques
nativos, puede tener efectos en la disposición
final y la estructura de la comunidad. Por ejem-
plo, en pasturas de Texas, Estados Unidos se ha
reportado que los rumiantes domésticos modi-
fican la estructura de la vegetación al dispersar
una gran cantidad semillas de Prosopis glan-
dulosa Torr. (Fabaceae) desde el bosque a los
pastizales (Kneuper, Scott, & Pinchak, 2003).
En los BTES el enriquecimiento de parcelas
con fecas de cabras mostró un cambio en la
estructura de la comunidad con el incremento
de la dominancia de especies asociadas a asen-
tamientos humanos, como Acacia macracantha
Humb. & Bonpl. ex Willd. (Rodriguez, 2006).
En los BTES del Neotrópico es urgente
esclarecer el papel del ganado como dispersor
de semillas debido a que la mayor parte de este
ecosistema está bajo procesos de degradación
crónica (Miles et al., 2006), y la ganadería
junto con la extracción de leña están entre las
principales presiones (Ribeiro, Arroyo-Rodrí-
guez, Santos, Tabarelli, & Leal, 2015; Jara-
Guerrero, Maldonado, Espinosa, & Duncan,
2019). No obstante, la forma tradicional de
crianza del ganado caprino y bovino en estos
bosques, que implica el forrajeo libre dentro
del bosque a lo largo del año (Jara-Guerrero
et al., 2019), podría implicar una contribución
potencial para la dispersión de especies leñosas
a lo largo del paisaje y para la restauración de
áreas degradadas (Chazdon et al., 2009).
En el presente documento evaluamos en
qué medida las cabras pueden estar aportan la
dispersión de semillas de especies leñosas y las
posibles consecuencias de su comportamiento
alimenticio sobre la estructura de la vegetación.
Específicamente planteamos tres objetivos; (1)
Evaluar la importancia de las cabras como
dispersores de semillas de especies forestales
de los BTES; (2) evaluar el efecto del paso
por el tracto digestivo sobre la germinación de
las especies dispersadas; (3) analizar en qué
medida la vegetación establecida define los
patrones de dispersión de semillas por cabras.
Nuestra hipótesis fue que el rol de las cabras
como dispersoras de semillas es similar al de
los ungulados silvestres, tanto en el tipo de
frutos dispersados como en el efecto sobre la
germinación. Por otro lado, planteamos que la
composición de especies dispersadas es inde-
pendiente de la oferta de recursos en el bosque,
y puede ser alterada por especies con altas
abundancias en zonas pobladas. Este patrón
en la dispersión de semillas podría estar afec-
tando la distribución y abundancia de semillas
en el suelo del bosque y, por tanto, modificar
la estructura de la vegetación en las áreas de
pastoreo. De cumplirse esta hipótesis, la com-
posición de especies dispersadas por será más
homogénea a lo largo del área de estudio que
la composición de especies de la vegetación
establecida. Además, no se debería encontrar
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ninguna relación en la abundancia y riqueza
entre la vegetación establecida y la abundancia
y riqueza de semillas dispersadas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El presente estudio se
llevó a cabo en el BTES del cantón Zapotillo,
provincia de Loja al Suroccidente de Ecuador
(Fig. 1). Estos bosques son parte del hotspot
Tumbes-Choco-Magdalena (Mittermeier et al.,
2004) y de la región biogeográfica Pacífico
Ecuatorial (Espinosa et al., 2012) y compren-
den algunos de los parches de bosque más
grandes y mejor conservados de esta región
(Best & Kessler, 1995). El clima es tropical,
con una temperatura media anual de 22.2 °C
y precipitación media anual de 642 mm (Espi-
nosa, Camarero, & Gusmán, 2018). Con una
temporada seca que se extiende de mayo a
diciembre, durante la cual la precipitación
mensual eventualmente excede los 10 mm,
y una estación lluviosa de cuatro meses, de
enero a abril (Espinosa et al., 2018). La presión
antropogénica en esta región aumentó desde
mediados del siglo XX, principalmente debido
a la expansión de áreas agrícolas, la crianza
intensiva de cabras y la extracción de madera
(Cueva-Ortiz et al., 2019; Jara-Guerrero et al.,
2019). En la vegetación leñosa del área desta-
can las familias Fabaceae y Malvaceae, con 24
y seis especies, respectivamente. Las especies
Fig. 1. Mapa del cantón Zapotillo. Se muestran las tres localidades de estudio: La Manga, Balsa Real y El Sendero.
Fig. 1. Zapotillo county map. Three study locations are shown: La Manga, Balsa Real and El Sendero.
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más abundantes en la zona de estudio son:
Handroanthus chrysanthus (Jacq.) S.O.Grose,
y Piscidia carthagenensis Jacq. (Cueva-Ortiz
et al., 2019). Otras especies características
de este ecosistema son: Ceiba trichistandra
(A.Gray) Bakh., Cavanillesia platanifolia
(Bonpl.) Kunth, Eriotheca ruizi (K. Schum.)
A. Robyns, Terminalia valverdae A.H. Gentry,
Bursera graveolens (Kunth) Triana & Planch
(Aguirre, Kvist, & Sánchez, 2006).
Para el presente estudio se seleccionaron
tres localidades de bosque seco separadas por
al menos 5 km; Sendero, La Manga y Balsa
Real (Fig. 1). Estas localidades fueron selec-
cionadas considerando la facilidad de acceso
durante la mayor parte del año y el permiso de
los propietarios para el acceso a los corrales.
En cada localidad se seleccionaron dos corra-
les de cabras y un bloque de parcelas perma-
nentes. Cada bloque está conformado por tres
parcelas de 60 x 60 m en forma de “L”, con
una separación mínima entre ellas de 200 m,
las cuales fueron establecidas previamente por
Cueva-Ortiz et al., (2019). En cada parcela se
identificaron todos los individuos mayores o
igual 5 cm de DAP.
Durante el estudio se determinó la pre-
sencia de cabras en las zonas cercanas a las
parcelas permanentes, las cuales estarían forra-
jeando diariamente dentro de cada localidad.
Se estimó un total de 47, 56, 45 cabras para
El Sendero, La Manga y Balsa Real, respecti-
vamente. La cantidad total de cabras se deter-
minó mediante un censo con los propietarios.
En cada una de las localidades el régimen
de pastoreo es el mismo, el ganado pastorea
libremente en las áreas de bosque cercano,
dependiendo exclusivamente de los recursos
que provee la vegetación. Todos los días el
ganado es liberado alrededor de las 06:00 h, y
regresa a los corrales al final de la tarde, entre
las 17:00 a 18:00 h.
Entre la fauna silvestre que dispersa semi-
llas se ha reportado en los BTES de esta
región están algunos mamíferos como Lyca-
lopex sechurae, Pecari tajacu, Odocolileus
virginianus, Mazama americana, Cuniculus
paca, Didelphis marsupialis y al menos cinco
especies de murciélagos (Tirira, 2017). Ade-
más, alrededor de 27 especies de aves incluyen
frutos como parte de su dieta (Ordóñez-Delga-
do et al., 2016).
Muestreo de fecas: Entre los meses de
diciembre 2016 a junio 2017 se recolectaron
mensualmente fecas de cabras en las zonas
de bosque y en los corrales de cada localidad.
Cada muestra estuvo compuesta por 2 kg de
fecas frescas, con alto contenido de humedad.
Para la recolección de fecas en bosque se esta-
bleció una franja de 5 m de ancho alrededor de
los límites de cada parcela de vegetación. En
las zonas de bosque no siempre se alcanzó la
cantidad de muestra establecida, debido a que
en la estación lluviosa las fecas se disgregaban
rápidamente y, además, durante esta estación
las cabras tienen patrones de movimiento más
restringido (Obs. pers.), por lo que el tamaño
de la muestra dependió de la cantidad de fecas
disponibles. En los corrales las muestras fue-
ron recolectadas aleatoriamente. Cada muestra
estuvo compuesta de al menos 5 submuestras
de fecas frescas tomadas dentro del corral. Las
submuestras fueron mezcladas y pesadas hasta
conseguir los 2 kg. Las fecas recolectadas tanto
en bosque como en corrales se secaron a tem-
peratura ambiente. Posteriormente fueron dis-
gregadas y tamizadas con el fin de clasificar e
identificar taxonómicamente las semillas. Para
el registro de semillas dispersadas se consideró
únicamente las semillas enteras. En conjunto,
las muestras de fecas recolectadas tanto en bos-
que como en corrales se utilizaron para definir
las especies que están siendo dispersadas. Las
muestras de los corrales se utilizaron para eva-
luar los efectos del paso por el tracto digestivo
sobre la germinación, mientras que las mues-
tras recolectadas en el bosque se usaron para
evaluar la relación entre la vegetación estable-
cida y el patrón de dispersión de semillas.
Evaluación de germinación: Todas las
semillas provenientes de las fecas de corra-
les se sembraron en sustrato de tierra negra
y arena en una proporción 3:1 con el fin de
evaluar el porcentaje de germinación. Las
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semillas provenientes del bosque no se usaron
para evaluar la germinación, debido a que
estaban sometidas a condiciones ambientales
variables, pudiendo afectar los resultados. La
siembra se la realizó en camas separadas por
especie, fecha de colección y proveniencia de
las muestras. Las camas se mantuvieron en
un invernadero de la Universidad Nacional de
Loja (4°01’55.49” S & 79°12’02.41” W) con
condiciones de temperatura de entre 17 a 25 °C,
se controló diariamente el riego manteniendo
el sustrato húmedo. Cada tres días se realizó el
control de germinación, registrando el día de
germinación de cada semilla. Una vez que las
semillas germinaron y alcanzaron un tamaño
de alrededor de 10 cm, permitiendo confirmar
la identidad, la plántula fue extraída de la cama
de germinación para evitar reconteo. El control
de la germinación se mantuvo por dos meses
luego de la última siembra.
Para determinar la influencia del paso
por el tracto digestivo sobre la germinación
de semillas se realizó una siembra de semillas
recolectadas directamente de los árboles como
tratamiento control. Todas las especies en fruc-
tificación durante las visitas de campo y que
podrían ser dispersadas por las cabras fueron
recolectadas. Las semillas fueron recolectadas
al azar en al menos 10 individuos cercanos a
las zonas de estudio. Las semillas recolectadas
fueron extraídas del fruto y una vez limpias se
mezclaron para tomar una muestra aleatoria
de 300 semillas por especie, a excepción de
Ziziphus thyrsiflora Benth. que debido a la baja
disponibilidad solo se sembraron 64 semillas.
En el caso de Celtis iguanea (Jacq.) Sarg. no se
encontraron individuos en fructificación luego
de ser detectadas en las fecas, ni durante las
visitas de campo. En el caso de Acacia macra-
cantha Humb. & Bonpl. ex Willd, debido a un
accidente durante el proceso de germinación,
se perdieron las semillas sembradas y no fue
posible obtener una nueva muestra de control.
Las semillas fueron sembradas en seis lotes
de 50 semillas, usando el mismo sustrato y
condiciones que las semillas provenientes de
las fecas. En el caso de Z. thyrsiflora se sem-
braron tres lotes de 20 semillas. Las semillas se
sembraron al final del experimento y se realizó
el monitoreo por 60 días.
Análisis de datos: Para evaluar los efec-
tos del paso por el tracto digestivo sobre la
germinación de semillas ajustamos curvas de
supervivencia para cada especie y para cada
tratamiento (semillas extraídas de las fecas
provenientes de corrales y control). Las cur-
vas se ajustaron usando la función “surv” del
paquete “survival” del entorno de programa-
ción R. Posteriormente, ajustamos un test de
diferencias en la curva de supervivencia usando
la función “survdiff” del mismo paquete, que
prueba las diferencias entre dos curvas usando
un test de la familia G-rho (Therneau, 2020).
Con el fin de que los datos sean comparables
usamos los datos de germinación durante los
primeros 60 días para todas las especies y para
los dos tratamientos.
Para evaluar en qué medida las especies
en la vegetación establecida afectan la disper-
sión de semillas evaluamos la relación de la
riqueza, densidad y composición de especies
entre la vegetación establecida y las semillas
de las fecas obtenidas en el bosque. Utiliza-
mos correlaciones de Pearson entre la riqueza
de especies en la vegetación establecida y la
riqueza de especies de semillas en las fecas del
bosque. Desarrollamos un test Chi cuadrado
para evaluar la relación entre la densidad de
semillas encontradas en las fecas y la densi-
dad de árboles establecidos en las parcelas de
bosque. Obtuvimos la densidad de semillas
dividiendo el número de semillas de cada espe-
cie para el área de muestreo de las fecas (5m x
240 m) y multiplicado por diez mil con el fin
de tener un valor por hectárea. La densidad de
la vegetación se obtuvo dividiendo la abun-
dancia de cada especie para el área muestreada
(60 m x 60 m) y multiplicando por diez mil.
Adicionalmente, evaluamos los patrones de
disimilitud entre parcelas usando los datos de
presencia-ausencia tanto para la vegetación
establecida como para las semillas provenien-
tes de las fecas del bosque. Obtuvimos la disi-
militud entre sitios usando la distancia de Bray
Curtis usando a función “vegdist” del paquete
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“vegan” (Oksanen et al., 2019). Con base a las
distancias obtenidas entre parcelas, separamos
las distancias intra-sitio, distancias entre par-
celas que se encuentran dentro de un mismo
sitio, y las distancias inter-sitios, distancias
entre parcelas de diferentes localidades. Con
estos datos ajustamos un modelo lineal con el
fin de evaluar si la disimilitud está determinada
por la procedencia de la parcela (intra-sitio o
inter-sitios). Todos los análisis fueron imple-
mentados en el entorno R (R Core Team, 2019).
RESULTADOS
Dispersión endozoocora: En total se ana-
lizaron 80 muestras de fecas recolectadas entre
los meses de diciembre de 2016 y junio de
2017, de las cuales 42 pertenecen a fecas obte-
nidas en las zonas de bosque y 38 correspon-
den a muestras de fecas obtenidas en corrales.
Durante los muestreos de los meses de enero,
febrero y junio, no se encontraron fecas en las
zonas de bosque; es posible que durante este
periodo las fecas se disgregaran más rápida-
mente debido a las lluvias. En total las cabras
dispersaron semillas de 10 especies, de las
cuales al menos siete son especies leñosas y
seis corresponden a especies presentes en la
vegetación establecida (Tabla 1). La especie
Prosopis juliflora (Sw.) DC. no se registró en
las parcelas de vegetación establecida, aun-
que esta especie se encuentra en las zonas de
bosque. Otras tres especies que no se pudieron
identificar se mantuvieron como morfotipos.
La familia más representativa entre las espe-
cies registradas en las fecas fue Fabaceae (5
spp.), seguida por Cannabaceae y Rhamnaceae
(1 spp.) (Tabla 1). Encontramos un total de 13
326 semillas, de las cuales 5 471 corresponden
a las muestras de fecas encontradas en el bos-
que y 7 855 semillas corresponden a las fecas
de los corrales. La especie dominante entre las
semillas encontradas en las fecas fue Acacia
macracantha. Esta especie fue la más frecuente
(53/80 muestras) y abundante en las muestras
recolectadas, con una abundancia relativa pro-
medio de 62.05 % en las fecas del bosque y
83.43 % en las fecas de los corrales. Las otras
nueve especies presentaron una frecuencia baja
(< 50 %) y abundancias relativas por debajo del
13 % en bosque y 7 % en corrales. Albizia mul-
tiflora (Kunth) Barneby & J.W. Grimes, Celtis
iguanaea y Z. trysiflora estuvieron presentes
en alrededor del 50 % de las muestras de fecas,
mientras que P. carthagenensis, Chloroleucon.
mangense (Jacq.) Britton & Rose y P. juliflo-
ra fueron las especies menos frecuentes, con
18.4, 5.3 y 2.6 % respectivamente. En general,
las especies dispersadas por cabras mostraron
una baja abundancia relativa en la vegetación
establecida, siendo P. carthagenensis la especie
con mayor abundancia relativa (9 %), mientras
que A. macracantha representó en promedio
apenas un 2.33 % de la comunidad de leñosas
establecidas (Tabla 1).
Analizamos la variación temporal en la
abundancia y riqueza de semillas recolectadas
en los corrales, encontrando una mayor riqueza
(5 spp.) y abundancia de semillas entre diciem-
bre de 2016 y marzo de 2017. La menor rique-
za y abundancia de semillas se registró entre
los meses de abril a junio de 2017, con una
contribución muy baja de semillas de especies
diferentes a A. macracantha (Fig. 2). Por tres
meses de muestreo no fue posible recuperar
semillas del bosque debido a que las condi-
ciones climáticas limitaban la acumulación de
fecas, por tanto, no se presenta la variación
temporal de las fecas provenientes del bosque.
Efectos de la ingestión de semillas sobre
la germinación: A partir de las semillas de
38 muestras de fecas de corral se registró
germinación en cuatro de las siete especies
leñosas sembradas. Las especies con mayores
porcentajes de germinación fueron P. cartha-
genensis y Z. thyrsiflora, las cuales tuvieron
una germinación de alrededor de 90 %, a partir
de un total de semillas sembradas de 211 y 65,
respectivamente. Por el contrario A. macra-
cantha y A. multiflora presentaron porcentajes
de germinación menores a 40 % partir de un
total de semillas sembradas de 6 812 y 213,
respectivamente (Tabla 2). Tres de las siete
especies evaluadas (C. Iguanaea, C. mangense
y P. juliflora) no presentaron germinación. En
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el caso de C. iguanea se sembraron más de
500 semillas, mientras que para las otras dos
especies se sembró una cantidad menor a 20
semillas por especie (Tabla 2).
Para cinco de las siete especies registra-
das en las fecas de corral se logró recolectar
semillas directamente de la planta. Con estas
especies se evaluó el efecto del paso por el
tracto digestivo sobre la germinación, encon-
trando una variación entre especies. De acuer-
do con el análisis de supervivencia en tres de
las cinco especies evaluadas; A. multiflora,
P. carthagenensis y Z. thyrsiflora el paso por
el tracto digestivo mejoró significativamente el
porcentaje, así como la velocidad de germina-
ción (Fig. 3). En las otras dos especies analiza-
das; C. mangense y P. juliflora, no se obtuvo
germinación de las semillas provenientes de
fecas, mientras que las semillas testigo alcanza-
ron porcentajes de 60 y 50 %, respectivamente.
Patrón de dispersión de semillas: No
encontramos una correlación entre la riqueza
de árboles establecidos y el número de espe-
cies dispersadas en las zonas de bosque (χ
2
= -0.23, P = 0.53). Tal como esperábamos,
la disimilitud entre sitios fue mayor en la
vegetación establecida que en las semillas de
TABLA 1
Especies dispersadas en las fecas de cabra
TABLE 1
Species dispersed in goat feces
FAMILIA
Especie
Vegetación
Semillas dispersadas
Frecuencia Bosque Corrales
FABACEAE
Acacia macracantha
2.33 (1.34) 53 62.05 (8.54) 83.43 (4.24)
Albizia multiflora
1.67 (0.29) 34 4.01 (0.93) 5.03 (2.29)
Chloroleucon mangense
4.33 (3.02) 28 12.98 (2.87) 0.05 (0.03)
Piscidia carthagenensis
9.00 (1.37) 8 0.01 (0.01) 1.14 (0.52)
Prosopis juliflora
NA 12 2.90 (0.94) 0.16 (0.16)
CANNABACEAE
Celtis iguanaea
0.33 (0.33) 35 2.4 (0.40) 4.06 (1.98)
RHAMNACEAE
Zizyphus thyrsiflora
0.11 (0.11) 29 0.22 (0.12) 6.13 (2.69)
DESCONOCIDA
sp1 NA 10 9.81 (6.63) NA
sp2 NA 3 0.07 (0.04) NA
sp3 NA 2 5.55 (5.50) NA
Vegetación: promedio (error estándar) de la abundancia relativa de individuos en la vegetación establecida por localidad.
Frecuencia: frecuencia total de ocurrencia de semillas en las 80 muestras de fecas de cabra recolectadas en bosque (N = 42)
y corrales (N = 38). Bosque: abundancia relativa promedio de semillas (error estándar) por localidad para fecas en bosque.
Corrales: abundancia relativa promedio de semillas (error estándar) por localidad para fecas en corrales. NA: ausencia de
la especie. La abundancia relativa en la vegetación establecida fue calculada del total de individuos de todas las especies
encontradas en cada parcela. En la tabla se muestran únicamente los datos de las especies encontradas en fecas.
Vegetation: mean (standard error) of the relative abundance of individuals in the standing vegetation by locality. Frequency:
total frequency of seeds occurrence in the 80 samples of goat feces collected from the forest (N = 42) and pens (N = 38).
Forest: mean relative abundance of seeds by locality (standard error) for goat feces from the forest. Pens: mean relative
abundance of seeds by locality (standard error) for goat feces from the pens. NA: species absence. The relative abundance
in the standing vegetation was calculated from the total of individuals of all the species recorded in each plot. The table only
shows the data for the species found in the goat feces.
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las fecas. Los análisis basados en datos de
presencia - ausencia señalan la vegetación esta-
blecida tiene una disimilitud significativamente
mayor entre sitios que entre parcelas del mismo
sitio, mientras que no encontramos diferencias
significativas en la disimilitud de las especies
registradas en las fecas provenientes del bosque
(Fig. 4).
El test Chi cuadrado mostró un patrón
de dispersión de semillas no asociado a la
abundancia de individuos en la vegetación
establecida (χ
2
= 104.93, D.F. = 6, P < 0.001).
La abundancia relativa de árboles en la vegeta-
ción establecida fue menor que la abundancia
relativa de semillas de A. macracanta, C. igua-
nea y P. juliflora en las fecas, y mayor que la
Fig. 2. Variación temporal de la riqueza y abundancia de semillas (promedio + error estándar) encontradas en las fecas de
los corrales. A. Variación de la abundancia (N. semillas/100 gr.), el color gris de las barras muestra la abundancia de A.
macracantha y el negro la abundancia de otras especies. B. Riqueza de especies en cada mes.
Fig. 2. Temporal variation in richness and abundance of seeds recorded in goat feces from pens (mean + SE). A. Abundance
variation (N. Seeds /100 g.), grey bars show abundance of A. macracantha, and black bars show abundance of the other
species. B. Species richness per month.
TABLA 2
Resultados de germinación a partir de semillas dispersadas por cabras y tratamiento control por especie
TABLE 2
Results of germination from seeds dispersed and control treatment
Especie
Dispersadas Control
Semillas Germinación Semillas Germinación
Acacia macracantha
6812/1087 16 NA NA
Albizia multiflora
213/83 39 300/19 6
Celtis iguanaea
531/0 0 NA NA
Chloroleucon mangense
6/0 0 300/206 69
Piscidia carthagenensis
65/59 91 300/68 23
Prosopis juliflora
17/0 0 300/130 43
Zizyphus thyrsiflora
211/186 88 64/53 83
Semillas: número total de semillas sembradas / número total de semillas germinadas; Germinación: porcentaje total de
germinación. NA: dato no disponible.
Seeds: total number of sown seeds / total number of germinated seeds, Germination: total percentage of germination.
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abundancia relativa de semillas de P. cartage-
nensis, C. mangense y A. multiflora (Tabla 1).
DISCUSIÓN
La crianza de cabras basada en el forra-
jeo libre dentro de los remanentes de BTES
del Neotrópico es una actividad practicada
durante décadas, por lo que comprender sus
posibles efectos sobre procesos ecológicos
es fundamental para desarrollar acciones de
conservación (Escribano et al., 2017). Múlti-
ples estudios han evaluado el rol de las cabras
como dispersores, haciendo especial énfasis en
el paso de las semillas por el tracto digestivo
(Miller, 1995; Kneuper et al., 2003; Baraza &
Valiente-Banuet, 2008; Mancilla-Leytón et al.,
2015; Tjelele, Ward, & Dziba, 2015). Nuestros
resultados muestran que en los BTES las cabras
están dispersando principalmente semillas de
leguminosas, sin embargo, los efectos sobre
la germinación son variables entre especies.
Fig. 3. Curvas de germinación basadas en el análisis de supervivencia. Las líneas con la sombra gris obscura corresponden
a los datos de semillas encontradas en las fecas de cabras. Líneas con la sombra gris clara corresponden a las semillas de
tratamiento testigo, recolectadas de la planta. La sombra en cada curva corresponde al intervalo de confianza. En cada figura
se muestra el P calculado basado en la familia G-rho.
Fig. 3. Germination curves based on survival analysis. Lines with the dark gray shade correspond to the data of seeds from
goat feces. Lines with the light gray shadow correspond to the control treatment. The shadow of each curve corresponds to
the confidence interval. Each figure shows the calculated P based on the G-rho family.
Fig. 4. Disimilitud intra-sitio (Intra) e inter-sitios (Inter) en las A. semillas dispersadas por las cabras y en B. la vegetación
establecida.
Fig. 4. Dissimilarity intra-site (Intra) and inter-site (Inter) in A. seeds dispersed by goats and B. standing vegetation.
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Aunque inicialmente estos hallazgos, muestran
que estos animales pueden estar jugando un
rol importante en la dispersión de semillas de
algunas especies, la frecuencia de semillas en
las fecas de cabras no está asociada necesaria-
mente a la disponibilidad de ciertas especies
vegetales en el bosque, presentando una alta
frecuencia de semillas de A. macracantha, una
especie asociada a los asentamientos humanos.
Las especies encontradas en las fecas fue-
ron en su mayoría especies que tienen semillas
con una testa dura y que pueden resistir el
paso por el tracto digestivo (Jara-Guerrero et
al., 2018). Al menos un 50 % de esas especies
son leguminosas, todas con vainas indehiscen-
tes, pero, además registramos la presencia de
semillas de C. iguanaea y Z. thyrsiflora, ambas
con frutos tipo drupa. El paso por el tracto
digestivo mostró un efecto diferencial sobre la
germinación, con efectos positivos para tres de
las cinco especies evaluadas, las cuales germi-
naron más rápido y en una mayor proporción
que las semillas del tratamiento control. Este
efecto diferencial fue evidente incluso entre las
leguminosas, lo cual puede atribuirse a diferen-
cias en el tamaño de las semillas. Las especies
que no germinaron tienen un tamaño dos veces
menor a las otras especies evaluadas. Este
patrón es opuesto a lo encontrado en O. virgi-
nianus (Jara-Guerrero et al., 2018), donde las
especies con semillas más grandes mostraron
un efecto negativo. Algunos trabajos proponen
que las especies dispersoras podrían retener las
semillas dependiendo de su tamaño, de manera
que durante el proceso digestivo algunas espe-
cies retienen por más tiempo semillas grandes,
mientras otras especies retienen más tiempo
semillas pequeñas (Picard et al., 2015). Nues-
tros resultados sugieren que, al contrario de O.
virginianus, las cabras podrían estar reteniendo
más tiempo semillas pequeñas. Sin embargo, es
necesario desarrollar estudios que evalúen las
relaciones entre tiempos de retención, tamaño
de semilla y grosor de la testa para una mejor
compresión de los efectos del proceso de
digestión de las cabras sobre la germinación
de semillas.
En el caso de A. macracantha, lamen-
tablemente no contamos con un tratamiento
control para la germinación, sin embargo, otros
estudios señalan porcentajes de alrededor del 5
% (Hernández de Bernal et al., 2011; Maldo-
nado-Arciniegas, Ruales, Caviedes, Ramírez,
& León-Reyes, 2018). En nuestro estudio
encontramos un porcentaje de germinación del
16 % en las semillas dispersadas por cabras,
lo que sugiere un efecto positivo del paso
por el tracto digestivo sobre la germinación.
Las semillas de esta especie tienen un tamaño
similar a las semillas de C. mangense (afectada
negativamente), sin embargo, algunos estudios
proponen que el tamaño de la semilla no siem-
pre puede explicar los efectos diferenciados
del paso por el tracto digestivo, y que los
cambios en la impermeabilidad de la semilla
podrían estar afectando la germinación (Picard
et al., 2015). De esta forma, es posible que A.
macracantha tenga una testa más impermeable
que le permite sobrevivir al paso por el trac-
to digestivo. La alta dominancia de semillas
dispersadas de A. macracantha, así como el
probable efecto positivo sobre la germinación,
ha sido observado en varios estudios, donde el
género Acacia ha mostrado efectos consistentes
de mejorar de la germinación y dominancia
en la dispersión por ganado (Miller, 1995;
Rohner & Ward, 1999; Bodmer & Ward, 2006;
Tjelele et al., 2015).
El alto consumo de leguminosas por parte
de ungulados se ha reportado también en
estudios previos realizados en BTES del Neo-
trópico, tanto para cabras (Osorno-Sánchez,
2005; Baraza & Valiente-Banuet, 2008) como
para Odocoileus virginianus (Jara-Guerrero et
al., 2018). Estas especies han sido clasificadas
como especies de frutos anacrónicos (Janzen
& Martin, 1982; Jara-Guerrero et al., 2018),
cuya dispersión depende en gran medida de
grandes vertebrados. En ausencia de agentes
dispersores el proceso de dispersión se puede
dar por gravedad, permaneciendo la mayoría
de las semillas bajo el dosel del árbol parental
(Guimaraes et al., 2008). Sin embargo, muchas
leguminosas son intolerantes a la sombra, ade-
más, la depredación de semillas por insectos
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podría verse incrementada por la alta densidad
de semillas, por lo que las probabilidades
de germinación bajo el parental serían bajas
(Miller & Coe, 1993). De esta forma, los dis-
persores incrementan, tanto las probabilidades
de encontrar un microhábitat propicio para el
desarrollo lejos del parental, como la proba-
bilidad de germinación (Schupp et al., 2010;
Jara-Guerrero et al., 2018). En áreas de BTES
donde las poblaciones de O. virginianus se han
visto reducidas, el papel de las cabras como
dispersoras de larga distancia puede ser clave
para la regeneración del bosque, pues están
dispersando alrededor de un 12 % de las espe-
cies leñosas registradas para el área de estudio
(Cueva-Ortiz et al., 2019).
Por otro lado, nuestros resultados mues-
tran que la dispersión de semillas por cabras es
independiente de la estructura y composición
de la vegetación establecida. Las especies
dispersadas mostraron una alta dominancia
de semillas de especies poco comunes en el
bosque, lo cual, sumado a la baja disimilitud en
la riqueza de especies dispersadas entre sitios,
puede desencadenar cambios en la estructura
de la vegetación (Kneuper et al., 2003; Albert
et al., 2015). El pastoreo crónico puede afectar
la equitatividad, promoviendo y manteniendo
unas pocas especies dominantes en las áreas
degradadas, generando una homogeneización
de la vegetación en el paisaje (Quisehuatl-
Medina, Averett, Endress, & Lopez-Toledo,
2020). Procesos similares se han reportado en
otros ecosistemas secos, como el matorral seco
interandino, donde el ganado ha contribuido
a la homogeneización del banco de semillas
(Espinosa et al., 2013). Adicionalmente, en un
estudio experimental realizado previamente en
nuestra zona de estudio, se registró un incre-
mento en la dominancia de A. macracantha en
parcelas con exclusión de ganado y adición de
fecas de cabra (Rodriguez, 2006). Los cam-
bios en la estructura y dominancia del bosque
producidos por la dispersión de semillas de
las cabras podrían ser aún más importantes si
consideramos sus efectos negativos sobre la
supervivencia de la regeneración en los BTES.
En un estudio realizado por Cueva-Ortiz et
al., (2020), se encontró que la probabilidad
de supervivencia de la regeneración natural
está fuertemente asociada con el acceso de
las cabras al bosque. Pero además, el ganado
puede generar cambios en las condiciones del
suelo (Metha, Sullivan, Walter, Krishnaswamy,
& DeGloria, 2008) que a largo plazo pueden
afectar negativamente el crecimiento de árbo-
les y las características estructurales de la
vegetación (Breceda, Ortiz, & Scrosati, 2005;
Quisehuatl-Medina et al., 2020).
En conclusión, las cabras pueden mejo-
rar la germinación de algunas especies con
semillas de testa dura, supliendo en cierta
medida el rol de ungulados silvestres en áreas
degradadas de BTES donde sus poblaciones
se han reducido o desaparecido. No obstante,
su comportamiento alimenticio y la destaca-
da predominancia en la dispersión de ciertas
especies pueden tener importantes efectos en
la estructura de la comunidad vegetal. De
esta forma, el rol como dispersor debería ser
evaluado en conjunto con los efectos sobre la
regeneración natural y estructura de la vegeta-
ción. Considerando que, en los BTES del Neo-
trópico, la ganadería es una de las principales
actividades de subsistencia, el conocimiento
sobre sus efectos positivos y negativos para la
regeneración del bosque es clave al momento
de plantear alternativas de manejo que puedan
ser acogidas por las poblaciones locales. Posi-
blemente los efectos negativos producidos por
las cabras están asociados a la carga ganadera
que soportan estos ecosistemas. Hasta donde
sabemos, no existen estudios que evalúen los
efectos de diferentes cargas ganadera en este
ecosistema, sin embargo, es claro que se nece-
sita generar acciones de exclusión rotativa
para facilitar la recuperación de la vegetación.
También, se podría aprovechar la capacidad de
dispersión de las cabras en áreas defaunadas
para iniciar procesos de restauración.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(2): 557-572, April-June 2021 (Published Apr. 26, 2021)
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
A los responsables de la Carrera de Inge-
niería Forestal, Universidad Nacional de Loja,
por facilitar sus instalaciones para la siembra
y monitoreo de las semillas. A Amado Gálvez,
Edgar Zapata, Julio Moran, María Agurto, y
Norman Gálvez, habitantes del cantón Zapo-
tillo, quienes facilitaron el acceso y colección
de muestras en los sitios de estudio. Y en
especial a Santos Zapata S. y familia, por
realizar el acompañamiento en los recorri-
dos de campo. Carlos I. Espinosa y A. Jara-
Guerrero están financiados por el proyecto
PROY_CCNN_1054 de la UTPL.
RESUMEN
Introducción: Los bosques tropicales estacionalmen-
te secos están sujetos a procesos de degradación crónica
que ponen en riesgo su diversidad. La ganadería intensiva
dentro de los remanentes de bosque se plantea como una
de las principales causas de estos procesos de degradación.
Sin embargo, el ganado también podría estar cumpliendo
el rol de dispersor de semillas para algunas especies.
Objetivo: Evaluar el rol de las cabras en la dispersión de
semillas de especies leñosas y las posibles consecuencias
de su comportamiento alimenticio sobre la estructura de la
vegetación. Métodos: Entre diciembre 2016 y junio 2017
se recolectaron fecas de corrales (N = 38) y parcelas de
vegetación (N = 42) de tres localidades de bosque seco en
el Suroccidente de Ecuador. Todas las semillas encontradas
en las fecas (N = 13 326) se registraron e identificaron
taxonómicamente. Para evaluar el efecto de la ingestión de
semillas sobre la germinación, se estableció un experimen-
to de siembra de semillas extraídas de fecas procedentes de
corrales y semillas recolectadas directamente de la planta.
Resultados: Las cabras dispersaron 10 especies leñosas, de
las cuales al menos el 50 % son leguminosas. Las semillas
de Acacia macracantha representaron más del 70 % de
semillas presentes en fecas de cabra. El paso de semillas
por el tracto digestivo de las cabras mejoró significativa-
mente el porcentaje y velocidad de germinación en Albizia
multiflora, Piscidia carthagenensis y Ziziphus thyrsiflo-
ra, mientras que en Choroleucon mangense y Prosopis
juliflora no se obtuvo germinación. No encontramos una
correlación entre la riqueza de árboles establecidos y el
número de especies encontradas en las fecas (χ
2
= -0.23, P
= 0.53). La composición de especies de semillas dispersa-
das en las fecas no mostró una dependencia de la localidad,
a pesar de que la composición de la vegetación establecida
cambia entre localidades. La abundancia de semillas en las
fecas no mostró relación con la abundancia de árboles en la
vegetación establecida. Conclusiones: Las cabras pueden
suplir en cierta medida el rol de otros ungulados localmente
extintos, mejorando la germinación de especies de legu-
minosas con testa dura. Sin embargo, su comportamiento
alimenticio y la alta dominancia en la dispersión de ciertas
especies puede tener importantes efectos en la estructura
de la comunidad.
Palabras clave: bosque seco; degradación crónica; disper-
sión de semillas; endozoocoria; germinación; ungulados
domésticos; defaunación.
REFERENCIAS
Aguirre, Z., Kvist, L., & Sánchez, T. (2006). Bosques secos
en Ecuador y su diversidad. Botánica Económica de
Los Andes Centrales, 8, 162-187.
Albert, A., Auffret, A.G., Cosyns, E., Cousins, S.A.O.,
D’hondt, B., Eichberg, C., … Baltzinger, C. (2015).
Seed dispersal by ungulates as an ecological filter: A
trait-based meta-analysis. Oikos, 124(9), 1109-1120.
DOI: 10.1111/oik.02512
Baraza, E., & Valiente-Banuet, A. (2008). Seed dispersal
by domestic goats in a semiarid thornscrub of Mexi-
co. Journal of Arid Environments, 72(10), 1973-
1976. DOI: 10.1016/j.jaridenv.2008.04.004
Bartuszevige, A.M., & Endress, B.A. (2008). Do ungulates
facilitate native and exotic plant spread? Seed dis-
persal by cattle, elk and deer in northeastern Oregon.
Journal of Arid Environments, 72, 904-913. DOI:
10.1016/j.jaridenv.2007.11.007
Bello, C., Galetti, M., Pizo, M.A., Magnago, L.F.S., Rocha,
M.F., Lima, R.A.F., … Jordano, P. (2015). Defauna-
tion affects carbon storage in tropical forests. Science
Advances, 1, e1501105 18.
Best, B.J., & Kessler, M. (1995). Biodiversity and Conser-
vation in Tumbesian Ecuador and Peru. Cambridge,
UK: BirdLife International.
Bodmer, R., & Ward, D. (2006). Frugivory in large
mammalian herbivores. In K. Danell, P. Duncan,
R. Bergstrom, & J. Pasto (Eds.), Large Herbivore
Ecology, Ecosystem Dynamics and Conservation (pp.
232-260). Cambridge, UK: Cambridge University
Press. DOI: 10.1017/cbo9780511617461.010
Boissier, O., Henry, P., & Forget, P. (2020). Modifica-
tions of the rain forest frugivore community are
570
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(2): 557-572, April-June 2021 (Published Apr. 26, 2021)
associated with reduced seed removal at the commu-
nity level. Ecological Applications, 30(4), e02086.
DOI: 10.1002/eap.2086
Breceda, A., Ortiz, V., & Scrosati, R. (2005). Mauto
(Lysiloma divaricatum, Fabaceae) allometry as
an indicator of cattle grazing pressure in a tropi-
cal dry forest in Northwestern Mexico. Range-
land Ecology and Management, 58, 85-88. DOI:
10.2111/1551-5028(2005)58<85:MLDFAA>2.0.
CO;2
Campos-Arceiz, A., & Blake, S. (2011). Megagardeners
of the forest - the role of elephants in seed dispersal.
Acta Oecologica, 37(6), 542-553. DOI: 10.1016/j.
actao.2011.01.014
Chazdon, R.L., Harvey, C.A., Komar, O., Griffith, D.M.,
Ferguson, B.G., Martínez-Ramos, M., … Philpott,
S.M. (2009). Beyond Reserves: A Research Agenda
for Conserving Biodiversity in Human-modified Tro-
pical Landscapes. Biotropica, 41(2), 142-153.
Cosyns, E., Bossuyt, B., Hoffmann, M., Vervaet, H., &
Lens, L. (2006). Seedling establishment after endo-
zoochory in disturbed and undisturbed grasslands.
Basic and Applied Ecology, 7, 360-369. DOI:
10.1016/j.baae.2004.09.012
Cueva-Ortiz, J., Espinosa, C.I., Aguirre-Mendoza, Z.,
Gusmán-Montalván, E., Weber, M., & Hildebrandt,
P. (2020). Natural regeneration in the Tumbesian dry
forest: identification of the drivers affecting abundan-
ce and diversity. Scientific Reports, 10, 1-13. DOI:
10.1038/s41598-020-66743-x
Cueva-Ortiz, J., Espinosa, C.I., Quiroz Dahik, C., Aguirre
Mendoza, Z., Cueva Ortiz, E., Gusman, E., … Hilde-
brandt, P. (2019). Influence of anthropogenic factors
on the diversity and structure of a dry forest in the
central part of the Tumbesian region (Ecuador-Perú).
Forests, 10(31), 1-22. DOI: 10.3390/f10010031
Delibes, M., Castañeda, I., & Fedriani, J.M. (2019). Spit-
ting seeds from the cud: A review of an endozoochory
exclusive to ruminants. Frontiers in Ecology and
Evolution, 7, 265. DOI: 10.3389/fevo.2019.00265
Dirzo, R., Young, H.S., Galetti, M., Ceballos, G., Isaac,
N.J.B., & Collen, B. (2014). Defaunation in the
Anthropocene. Science, 345(6195), 401-406. DOI:
10.1126/science.1251817
Escribano, G., Cervera, L., Ordoñez, L., Jara-Guerrero,
A., Amador, L., Paladines, B., … Espinosa, C.I.
(2017). Biodiversity patterns and ecological proces-
ses in Neotropical dry forest: the need to connect
research and management for long-term conserva-
tion. Neotropical Biodiversity, 3(1), 107-116. DOI:
10.1080/23766808.2017.1298495
Espinosa, C.I., Camarero, J.J., & Gusmán, A.A. (2018).
Site-dependent growth responses to climate in
two major tree species from tropical dry forests of
southwest Ecuador. Dendrochronologia, 52, 11-19.
DOI: 10.1016/j.dendro.2018.09.004
Espinosa, C.I., de la Cruz, M., Luzuriaga, A.L., Escudero,
A., Alto, S.C., Champagnat, M., … Escudero, A.
(2012). Bosques tropicales secos de la región Pacífico
Ecuatorial: diversidad, estructura, funcionamiento
e implicaciones para la conservación. Ecosistemas,
21(1-2), 167-179.
Espinosa, C.I., Luzuriaga, A.L., de la Cruz, M., Montero,
M., & Escudero, A. (2013). Co-occurring grazing and
climate stressors have different effects on the total
seed bank when compared to the persistent seed bank.
Journal of Vegetation Science, 24(6), 1098-1107.
DOI: 10.1111/jvs.12043
Esquivel, M.J., Harvey, C.A., Finegan, B., Casanoves,
F., & Skarpe, C. (2008). Effects of pasture mana-
gement on the natural regeneration of neotropical
trees. Journal of Applied Ecology, 45, 371-380. DOI:
10.1111/j.1365-2664.2007.01411.x
Galetti, M., & Dirzo, R. (2013). Ecological and evolutio-
nary consequences of living in a defaunated world.
Biological Conservation, 163, 1-6. DOI: 10.1016/j.
biocon.2013.04.020
Gardener, C.J., McIvor, J.G., & Jansen, A. (1993). Passage
of Legume and Grass Seeds Through the Digestive
Tract of Cattle and Their Survival in Faeces. The
Journal of Applied Ecology, 30(1), 63-74. DOI:
10.2307/2404271
Gardner, C.J., Bicknell, J.E., Baldwin-Cantello, W., Strue-
big, M.J., & Davies, Z.G. (2019). Quantifying the
impacts of defaunation on natural forest regeneration
in a global meta-analysis. Nature Communications,
10(1), 1-7. DOI: 10.1038/s41467-019-12539-1
Guimaraes, P.R., Galetti, M., & Jordano, P. (2008). Seed
dispersal anachronisms: Rethinking the fruits extinct
megafauna ate. PloS One, 3(3), e1745. DOI: 10.1371/
journal.pone.0001745
Hernández de Bernal, N., Tizado, C., Him de Freites, Y.,
Díaz, J.G., Torrealba, E., & Rodríguez, Z. (2011).
Evaluación de tratamientos pregerminativos para
estimular la emergencia en cuatro especies forrajeras
arbóreas Evaluation of pre-germinative treatments to
stimulate emergence in four forage trees Introduc-
ción. LUZ Respositorio Académico, 28, 536-546.
Hooke, R.L.B., Martín-Duque, J.F., & Pedraza, J. (2012).
Land transformation by humans: A review. GSA
Today, 22(12), 4-10. DOI:10.1130/GSAT151A.1
Janzen, D.H., & Martin, P.S. (1982). Neotropical anachro-
nisms: The fruits the gomphotheres ate. Science, 215,
19-27. DOI: 10.1126/science.215.4528.19
Jara-Guerrero, A., Escribano-Avila, G., Espinosa, C.I., De
la Cruz, M., & Méndez, M. (2018). White-tailed deer
as the last megafauna dispersing seeds in Neotropical
571
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(2): 557-572, April-June 2021 (Published Apr. 26, 2021)
dry forests: the role of fruit and seed traits. Biotropi-
ca, 50(1), 169-177. DOI: 10.1111/btp.12507
Jara-Guerrero, A., Maldonado, D., Espinosa, C.I., & Dun-
can, D.H. (2019). Beyond the blame game: a restora-
tion pathway reconciles ecologists’ and local leaders’
divergent models of seasonally dry tropical forest
degradation. Ecology and Society, 24(4), 1-23. DOI:
10.5751/ES-11142-240422
Jordano, P. (2000). Fruits and frugivory. In M. Fenner
(Ed.), Seeds: the ecology of regeneration in plant
communities (pp. 125-166). Wallingford, UK: CABI
Publications.
Kneuper, C.L., Scott, C.B., & Pinchak, W.E. (2003). Con-
sumption and dispersion of mesquite seeds by rumi-
nants. Journal of Range Managament, 56, 255-259.
Kuiters, A.T., & Huiskes, H.P.J. (2010). Potential of
endozoochorous seed dispersal by sheep in cal-
careous grasslands: correlations with seed traits.
Applied Vegetation Science, 13, 163-172. DOI:
10.1111/j.1654-109X.2009.01058.x
Laurance, W.F., Sayer, J., & Cassman, K.G. (2014). Agri-
cultural expansion and its impacts on tropical nature.
Trends in Ecology & Evolution, 29(2), 107-116. DOI:
10.1016/j.tree.2013.12.001
Lindsey, E.L., & Lopez, E.X. (2015). Tanque Loma, a
new late-Pleistocene megafaunal tar seep locality
from southwest Ecuador. Journal of South Ame-
rican Earth Sciences, 57, 61-82. DOI: 10.1016/j.
jsames.2014.11.003
Maldonado-Arciniegas, F., Ruales, C., Caviedes, M.,
Ramírez, D., & León-Reyes, A. (2018). An evalua-
tion of physical and mechanical scarification methods
on seed germination of Vachellia macracantha
(Humb. & Bonpl. ex Willd.) Seigler & Ebinger. Acta
Agronómica, 67(1), 120-125. DOI: 10.15446/acag.
v67n1.60696
Malo, J.E., Jiménez, B., & Suarez, F. (2000). Herbivore
dunging and endozoochorous seed deposition in a
Mediterranean dehesa. Journal of Range Manage-
ment, 53(3), 322-328. DOI: 10.2307/4003440
Mancilla-Leytón, J.M.M., Fernandez-Alés, R., & Vicente,
Á.M. (2015). Efectividad cualitativa del ganado
caprino en la dispersión de especies de frutos secos y
carnosos. Ecosistemas, 24(3), 22-27.
Manzano, P., Malo, J.E., & Peco, B. (2005). Sheep gut
passage and survival of Mediterranean shrub seeds.
Seed Science Research, 15(1), 21-28. DOI: 10.1079/
SSR2004192
Metha, V.K., Sullivan, P.J., Walter, T.M., Krishnaswamy,
J., & DeGloria, S.D. (2008). Impacts of disturbance
on soil properties in a dry tropical forest in Southern
India. Ecohydrology, 1, 161-175. DOI: 10.1002/eco
Miceli-Méndez, C.L., Ferguson, B., & Ramírez-Marcial,
N. (2008). Seed dispersal by cattle: natural history
and applications to neotropical forest restoration and
agroforestry. In R.W. Myster (Ed.), Post-agricultural
succession in the Neotropics (pp. 165-191). New York,
USA: Springer. DOI: 10.1007/978-0-387-33642-8
Miles, L., Newton, A.C., DeFries, R.S., Ravilious, C.,
May, I., Blyth, S., … Gordon, J.E. (2006). A global
overview of the conservation status of tropical dry
forests. Journal of Biogeography, 33(3), 491-505.
DOI: 10.1111/j.1365-2699.2005.01424.x
Miller, M.F. (1995). Acacia seed survival, seed germination
and seedling growth following pod consumption
by large herbivores and seed chewing by rodents.
African Journal of Ecology, 33, 194-210. DOI:
10.1111/j.1365-2028.1995.tb00797.x
Miller, M.F., & Coe, M. (1993). Is it advantageous for
Acacia seeds to be eaten by ungulates? Oikos, 66(2),
364-368.
Mittermeier, R., Robles, G.P., Hoffmann, M., Pilgrim,
J., Brooks, T., Mittermeier, C., … Da Fonseca,
G. (2004). Hotspots revisited: Earth’s biologically
richest and most endangered ecoregions. México
City, México: CEMEX.
O’Farrill, G., Galetti, M., & Campos-Arceiz, A. (2013).
Frugivory and seed dispersal by tapirs: An insight on
their ecological role. Integrative Zoology, 8(1), 4-17.
DOI: 10.1111/j.1749-4877.2012.00316.x
Oksanen, J., Blanchet, F.G., Friendly, M., Kindt, R., Legen-
dre, P., Mcglinn, D., … Maintainer, H.W. (2019).
Package ‘vegan’ Community Ecology Package. Com-
munity Ecology Package. Retrieved from https://
cran.r-project.org/web/packages/vegan/vegan.pdf
Ordóñez-Delgado, L., Tomás, G., Armijos-Ojeda, D.,
Jara-Guerrero, A., Cisneros, R., & Espinosa, C.I.
(2016). New contributions to the knowledge of
birds in Tumbesian region; conservation implications
of the Dry Forest Biosphere Reserve, Zapotillo,
Ecuador. Ecosistemas, 25(2), 13-23. DOI: 10.7818/
ECOS.2016.25-2.03
Osorno-Sánchez, T. (2005). Efectos de la herbivoría del
ganado caprino en tres asociaciones vegetales del
valle de Tehuacán, Puebla (Tesis Doctorado). Uni-
versidad Nacional Autónoma de México, México.
Peres, C.A., Emilio, T., Schietti, J., Desmoulière, S.J.M.,
& Levi, T. (2016). Dispersal limitation induces
long-term biomass collapse in overhunted Amazo-
nian forests. PNAS, 113(4), 892-897. DOI: 10.1073/
pnas.1516525113
Picard, M., Papaïx, J., Gosselin, F., Picot, D., Bideau, E.,
& Baltzinger, C. (2015). Temporal dynamics of seed
excretion by wild ungulates: Implications for plant
dispersal. Ecology and Evolution, 5(13), 2621-2632.
DOI: 10.1002/ece3.1512
572
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(2): 557-572, April-June 2021 (Published Apr. 26, 2021)
Pignataro, G.A., Levy-Tacher, S.I., Aguirre-Rivera, J.R.,
Nahed-Toral, J., González-Espinosa, M., Gon-
zález-Arzac, A., & Biganzoli, F. (2017). Natural
regeneration of tree species in pastures on peasant
land in Chiapas, Mexico. Agriculture, Ecosystems
and Environment, 249, 137-143. DOI: 10.1016/j.
agee.2017.08.020
Pires, M.M., Guimaraes, P.R., Galetti, M., & Jordano,
P. (2018). Pleistocene megafaunal extinctions and
the functional loss of long-distance seed-dispersal
services. Ecography, 41(1), 153-163. DOI: 10.1111/
ecog.03163
Quisehuatl-Medina, A., Averett, J.P., Endress, B.A., &
Lopez-Toledo, L. (2020). Removal of cattle accele-
rates tropical dry forest succession in Northwestern
Mexico. Biotropica, 52, 457-469. DOI: 10.1111/
btp.12748
R Core Team. (2019). R: A language and environment for
statistical computing. R Foundation for Statistical
Computing, Vienna, Austria. Retrieved from http//
www.R-project.org/
Ribeiro, E.M.S., Arroyo-Rodríguez, V., Santos, B.A.,
Tabarelli, M., & Leal, I.R. (2015). Chronic anthro-
pogenic disturbance drives the biological impo-
verishment of the Brazilian Caatinga vegetation.
Journal of Applied Ecology, 52(3), 611-620. DOI:
10.1111/1365-2664.12420
Rodriguez, M. (2006). Influencia del ganado caprino en el
sotobosque de la comunidad cabeza de toro-cantón
Zapotillo (Loja-Ecuador) (Tesis de Bachillerato).
Universidad del Azuay, Ecuador.
Rohner, C., & Ward, D. (1999). Large mammalian her-
bivores and the conservation of arid Acacia stands
in the Middle East. Conservation Biology, 13(5),
1162-1171.
Schupp, E.W., Jordano, P., & Gómez, J.M. (2010). Seed
dispersal effectiveness revisted: a conceptual review.
New Phytologist, 188(2), 333-353.
Therneau, T. (2020). A Package for Survival Analysis
in R. Retrieved from https://CRAN.R-project.org/
package=survival
Tirira, D. (2017). Guía de campo de los mamíferos del
Ecuador. Quito, Ecuador: Murciélago Blanco.
Tjelele, J., Ward, D., & Dziba, L. (2015). The effects of
seed ingestion by livestock, dung fertilization, tram-
pling, grass competition and fire on seedling establis-
hment of two woody plant species. PLoS ONE, 10(2),
e0117788. DOI: 10.1371/journal.pone.0117788
Vitousek, P.M., Mooney, H.A., Lubchenco, J., & Melillo,
J.M. (1997). Human domination of Earth’s ecosys-
tems. Science, 277, 494-499.
