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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 1004-01022, July-September 2021 (Published Set. 08, 2021)
Interacciones potenciales parásito-hospedero entre el escarabajo
Dendroctonus (Coleoptera: Scolytidae) y Pinus (Pinaceae) en México
Patricia G. García-Navarrete1; https://orcid.org/0000-0003-1451-7265
Gerardo J. Soria-Ortiz2; https://orcid.org/0000-0003-1952-7323
Constantino González-Salazar3,4*; http://orcid.org/0000-0001-7347-714X
1. Museo de Zoología Alfonso L. Herrera, Departamento de Biología Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad
Nacional Autónoma de México (UNAM), Ciudad de México, México; patricia_gn@live.com.mx
2. Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), Circuito exterior s/n anexo al Jardín
Botánico, Ciudad de México, México; gsoria@ecologia.unam.mx
3. Centro de Ciencias de la Atmósfera, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), Ciudad de México,
México; cgsalazar@atmosfera.unam.mx (*Correspondencia)
4. C3-Centro de Ciencias de la Complejidad, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), Ciudad de México,
México.
Recibido 19-II-2021. Corregido 16-VII-2021. Aceptado 31-VIII-2021.
ABSTRACT
Potential parasite-host interactions between Dendroctonus (Coleoptera: Scolytidae)
beetle and Pinus (Pinaceae) in Mexico
Introduction: The parasite-host relationship between bark beetles of the genus Dendroctonus and species of
the genus Pinus has been recognized as important threat to coniferous forests because it can cause high tree
mortality and therefore a loss of forests.
Objectives: We aimed to identify the potential unknown parasite-host relationships among bark beetles and pine
trees species, as well as the contribution of environmental conditions as driver of these ecological interactions.
Methods: We carried out ecological niche models and ecological network analysis using the spatial datamining
platform SPECIES (http://species.conabio.gob.mx/). Our study included seven species of bark beetles, 52 spe-
cies of the genus Pinus, and 19 bioclimatic variables from Worldclim dataset.
Results: We identified 140 potential interactions between Dendroctonus and Pinus species, of which 42 %
have not been previously registered. Complex inference network analysis allowed us to characterize ecological
parasite-host interactions in generalists and specialists. Regarding the ecological niche analysis, we determined
potential bark beetle distributions by combining Pinus species ranges and climatic variables as predictors. We
noted that climatic variables contributed negatively to Dendroctonus distribution for the most species, i.e. these
abiotic variables are restrictive in almost the entire distribution of the beetles; conversely, biotic variables (i.e.
Pinus species) were positive and informative on the most of species ranges.
Conclusions: Coexistence patterns of bark beetles and Pinus provide us information on the interactions that are
able to establish among these species and that until now can be unknown. In addition, integrating biotic (hosts)
and abiotic (climate) factors, allows us to obtain geographic distribution models that characterize the regions
with favorable conditions for the presence of bark beetles, as well as the host species with which they could
be interacting in those regions. Considering the phytosanitary risk due to bark beetles, our results provide geo-
graphic and ecological scenarios where bark beetles infestations may occur, as well as the possible emergence
of new parasite-host interactions. These models can be a tool to address future fieldwork efforts to validate and
complement our results.
Key words: infestations; data mining; forest health; insects; conifers.
García-Navarrete, P. G., Soria-Ortiz, G. J., & González-Salazar,
C. (2021). Interacciones potenciales parásito-hospedero
entre el escarabajo Dendroctonus (Coleoptera: Scolytidae)
y Pinus (Pinaceae) en México. Revista de Biología
Tropical, 69(3), 1004-1022. https://doi.org/10.15517/rbt.
v69i3.45910
https://doi.org/10.15517/rbt.v69i3.45910
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Los pinos son de gran importancia tanto
ecológica como económica, ya que proporcio-
nan diferentes servicios ambientales: captación
y filtración de agua, generación de oxígeno,
almacén de carbono, retención del suelo y
son el hábitat de múltiples especies (Martí-
nez-Méndez et al., 2016). Además, los pinos
proporcionan recursos como madera, leña y
resinas. Se estiman 111 especies de pinos en
el mundo, de las cuales 52 están distribuidas
en México y 26 son endémicas (CONABIO,
2021; Sánchez-González, 2008; World Resou-
rces Institute, 1995). Los bosques de pino en
México se encuentran amenazados por diversas
causas antropogénicas como la tala inmode-
rada, la obtención de productos secundarios
y el cambio de uso de suelo para actividades
agrícolas (Alvarado et al., 1991). Así mismo,
estos pueden verse afectados por agentes bioló-
gicos que en algunos casos resultan en plagas,
como hongos (ej. Ceratocystiopsis fasciata,
Leptographium sp. y Ophistoma pulvinispo-
rum, Moreno-Rico et al., 2015), pulgones
(ej. Cinara atlantica y Essigella californi-
ca, Hernández-Cruz & Muñoz-Viveros, 2011;
Pietrukiewicz & Eskiviski, 2010), barrenado-
res (ej. Eucosma bobana, Retinia arizonensis,
Rhyacionia sp., Álvarez-Zagoya et al., 2019;
Ruíz-Cancino et al., 1997) y descortezadores
(ej. Dendroctonus spp., Billings et al., 2004;
del-Val & Sáenz-Romero, 2017). Estas plagas
tienen la capacidad de debilitar y liquidar una
gran masa boscosa (Cibrián-Tovar et al., 2007;
Cibrián-Tovar et al., 2009; Fairweather et al.,
2006; Jiménez-Martínez, 2005).
Desde el punto de vista económico, una
de las plagas que ocasiona grandes pérdidas
en los bosques de coníferas son los descorte-
zadores del género Dendroctonus (Coleopte-
ra: Scolytidae), los cuales están íntimamente
ligados a hospederos como Larix, Picea, Pinus
y Pseudotsugae (Bentz et al., 2010; Zúñiga
et al., 2002). Se reconocen 20 especies de
Dendroctonus, de las cuales 13 se distribuyen
en México y parasitan únicamente a especies
de Pinus, con los que comparte su historia
de especiación, diversificación y dispersión
sobre los principales sistemas montañosos de
México (Armendáriz-Toledano et al., 2018;
Armendáriz-Toledano & Zúñiga, 2017; Wood,
1963; Zúñiga et al., 2002).
Debido al riesgo forestal que representa
Dendroctonus para los bosques de pino en
México, es necesario desarrollar estudios que
permitan estimar las preferencias ambientales y
ecológicas de los descortezadores e identificar
las especies de árboles con el potencial de esta-
blecer una interacción con estas especies, así
como las regiones con las condiciones ambien-
tales que puedan favorecer la presencia de estas
plagas. Entre los principales factores (bióticos
y abióticos) que pueden influir en la distribu-
ción de los descortezadores se encuentran, sus
hospederos, la temperatura y la altitud (Cano
et al., 2005; Chapman et al., 2012; Creeden et
al., 2014; Hicke et al., 2006; Mendoza et al.,
2011b; Morales-Rangel et al. 2016; Morales-
Rangel et al., 2018; Régnière & Bentz, 2007;
Salinas-Moreno et al., 2004; Soto-Correa et
al., 2018; Soto-Correa et al., 2020; Ungerer
et al., 1999; Weed et al., 2015). Con esta
base, se han desarrollado aproximaciones uti-
lizando sistemas de información geográficas
para evaluar las zonas de sobreposición entre
descortezadores y pinos, que indirectamente
se reconocen como interacciones potenciales
de alto riesgo por la sobreposición geográfica
de las especies (Salinas-Moreno et al., 2004;
Zúñiga et al., 1999).
Adicionalmente se han utilizado modelos
de distribución de especies, los cuales relacio-
nan las localidades de presencia de las especies
con variables ambientales (Elith et al., 2006),
para estimar la distribución potencial de des-
cortezadores en México y Norteamérica (Mal-
donado et al., 2015; Mendoza et al., 2011a;
Salinas-Moreno et al., 2010; Santana-Zarza et
al., 2020; Sosa et al., 2018). Incluso algunas
aproximaciones han incluido escenarios de
cambio climático para estimar la distribución
futura de estas especies (Bentz et al., 2010;
Evangelista et al., 2011; Méndez-Encina et
al., 2020; Morales-Rangel et al., 2018; Rivera-
Rojas et al., 2010). Sin embargo, aunque estas
aproximaciones identifican lugares con condi-
ciones climáticas favorables para la presencia
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de descortezadores, no evalúan cuáles especies
podrían ser susceptibles de ser infestadas por
una o varias especies de descortezadores. Por
ello, se deben implementar aproximaciones
que puedan inferir las potenciales asociaciones
entre descortezadores y pinos, y el ambiente en
que se pueden dar estas relaciones.
En la última década se ha desarrollado
un método de minería de datos espaciales
(Stephens et al., 2009) que permite identificar
potenciales asociaciones entre especies median-
te redes ecológicas, así como generar mapas
de distribución potencial integrado variables
bióticas y abióticas (González-Salazar et al.,
2013). Este método se ha utilizado para inferir
interacciones vector-hospedero para zoonosis
(Stephens et al., 2009) y ha sido validado con
trabajo de campo identificando nuevos hospe-
deros del patógeno que provoca la Leishmania-
sis (Berzunza-Cruz et al., 2015; Stephens et al.,
2016). Este marco de análisis espaciales se ha
implementado en la plataforma web, http://spe-
cies.conabio.gob.mx/ (Stephens et al., 2019), la
cual permite acceder y analizar la información
contenida en el Sistema Nacional de Informa-
ción sobre Biodiversidad de México (SNIB)
(CONABIO, 2020). El SNIB-CONABIO con-
tiene información de todas las colecciones
nacionales y de proyectos de inventarios bióti-
cos, siendo el principal repositorio de informa-
ción de flora y fauna para México.
Ante los daños forestales ocasionados por
descortezadores en México se debe evaluar la
contribución individual y en conjunto de facto-
res bióticos (hospederos) y abióticos (ej. tem-
peratura) en la distribución de descortezadores
para la detección oportuna de especies de pinos
y áreas con riesgo de presentar brotes poten-
ciales de estas plagas. Por lo cual, este trabajo
tuvo como objetivo principal, identificar las
asociaciones potenciales entre las especies de
Pinus y de Dendroctonus, e identificar áreas
potenciales donde puedan ocurrir estas interac-
ciones en México. Para alcanzar estos objetivos
se utilizó el método de minería de datos espa-
ciales disponible en la plataforma SPECIES,
para obtener redes ecológicas de las potenciales
interacciones entre ambas especies, y modelos
geográficos con la distribución potencial de
los escarabajos combinando factores bióticos
y abióticos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Para identificar potenciales interacciones
entre las especies de Dendroctonus con las de
Pinus, e identificar las áreas geográficas con
condiciones favorables para la presencia de
descortezadores se realizaron dos modelos: 1)
redes ecológicas y 2) modelos de nicho eco-
lógico. Ambos se ejecutaron en la Plataforma
de exploración de datos ecológicos SPECIES
(http://species.conabio.gob.mx/, Stephens et
al., 2019). Esta plataforma realiza un análisis
de minería de datos espaciales, implementado
un marco bayesiano para identificar asociacio-
nes positivas o negativas basado en el grado de
co-ocurrencia entre una clase de interés, C, (ej.
descortezadores) y una serie de factores poten-
cialmente predictivos, X, (ej. pinos) (Stephens
et al., 2019).
En SPECIES, para cuantificar el grado de
co-ocurrencia, se realiza un muestreo de la pre-
sencia de las especies con una rejilla que divide
la región de estudio. Seleccionar el tamaño de
las celdas que componen la rejilla es una cues-
tión importante ya que influye directamente
en los resultados. A este respecto, existen dos
consideraciones principales: 1) el efecto del
tamaño de la celda sobre el tamaño efectivo de
la muestra estadística a analizar, y 2) su efecto
sobre el número de co-ocurrencias; además,
debemos considerar la extensión del área de
estudio (ej. ecorregión, país, continente). Este
tópico ha sido evaluado y discutido previamen-
te (Sierra & Stephens, 2012; Stephens et al.,
2009; Stephens et al., 2019), y en SPECIES se
han implementado cuadrículas con tamaños de
celda de 8, 16, 32 y 64 km2. En este estudio se
utilizaron las celdas de 16 km2. La selección
del tamaño de cuadrículas tuvo una motivación
estadística buscando maximizar el tamaño de
muestra, teniendo 20 celdas en promedio con
presencia de las especies objetivo.
Una vez definida la rejilla, se obtiene el
número de celdas con presencia de la clase, C,
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(ni), el número de presencias de los predictores,
X, (nj) y el número de coincidencias (nij). Con
estos datos se identifican las co-ocurrencias
significativas calculando las probabilidades
condicionales, P(C|X), y se aplica el estadístico
epsilon, ε(C|X), donde valores de |ε| > 2 corres-
ponden a una asociación estadísticamente sig-
nificativa (P < 0.05). Asignando así, valores
positivos (atracción) y negativos (repulsión)
a cada par de asociaciones (para más detalles
referirse a Stephens et al., 2019). A partir de
estas asociaciones se pueden construir modelos
de redes ecológicas y de nicho ecológico. Para
el cálculo de epsilon se consideró un mínimo
de cinco celdas con la presencia de las especies
de descortezadores (ni = 5) y de pinos (nj = 5).
Redes ecológicas: Para explorar el riesgo
de infección de Pinus por especies parásitas
de Dendroctonus, se utilizó el módulo de
redes ecológicas de SPECIES (http://species.
conabio.gob.mx/comunidad_v0.1.html). Se
seleccionaron como nodos fuente a las especies
válidas de Dendroctonus y como nodos destino
a las de Pinus.
Los nodos fuente fueron siete especies
de descortezadores: D. adjunctus, D. approxi-
matus, D. frontalis, D. jeffreyi, D. mexicanus,
D. parallelocollis y D. valens. En este caso,
se consideró a D. jeffreyi aun sin cumplir con
la configuración inicial de cinco celdas como
requisito mínimo con datos de ocurrencia (ni
= 5), ya que cuenta solo con dos celdas (ni =
2). Sin embargo, estos registros se deben pro-
piamente al tamaño de su área de distribución,
dado que en México se restringe a la sierra
norte de Baja California (Armendáriz-Toledano
et al., 2018). En los Nodos destino se selec-
cionaron las 52 especies de pinos disponibles
en la plataforma: P. arizonica, P. attenuata, P.
ayacahuite, P. caribaea, P. cembroides, P. con-
torta, P. coulteri, P. culminicola, P. devoniana,
P. discolor, P. douglasiana, P. durangensis, P.
edulis, P. engelmannii, P. flexilis, P. georgi-
nae, P. greggii, P. halepensis, P. hartwegii, P.
herrerae, P. jaliscana, P. jeffreyi, P. lamber-
tiana, P. lawsonii, P. leiophylla, P. lumhotzii,
P. luzmariae, P. maximartinezii, P. maximinoi,
P. monophylla, P. montezumae, P. muricata,
P. nelsonii, P. oocarpa, P. patula, P. pinaster,
P. pinceana, P. ponderosa, P. praetermissa,
P. pringlei, P. pseudostrobus, P. quadrifolia,
P. radiata, P. remota, P. resinosa, P. rzedows-
kii, P. strobiformis, P. strobus, P. sylvestris,
P. taeda, P. tecunumanii y P. teocote. En el
siguiente enlace se tiene acceso a la plataforma
SPECIES con las condiciones iniciales de este
estudio: http://species.conabio.gob.mx/comu-
nidad_v0.1.html#link/?token=fc9b8059df4546
faf29a94fc980bd9e1.
El análisis de redes nos proporciona un
listado de pares de asociaciones entre Den-
droctonus y Pinus. Para evaluar este listado
como modelo predictivo de interacciones se
hizo una búsqueda de interacciones conocidas
entre descortezadores y pinos. Para evaluar
cómo se distribuyen estas interacciones cono-
cidas en nuestro listado, este se ordenó de
mayor a menor valor de epsilon y se dividió
en deciles. Si el modelo es capaz de identificar
interacciones se deberán observar el mayor
número de interacciones conocidas en el decil
más alto (D10) y este número debe ir decre-
ciendo hacia los deciles más bajos (D1). Si este
patrón se observa en los resultados, entonces el
D10 corresponda a las asociaciones candidatas
para establecer una interacción ecológica y ser
observadas en campo y en D1, estarán las aso-
ciaciones con menores posibilidades (Stephens
et al., 2019).
Se realizó una prueba de X2, considerando
como hipótesis nula (Ho) que el número de
interacciones conocidas se distribuyen homo-
géneamente en los diez deciles, y como hipó-
tesis alternativa (Ha) que la distribución de las
interacciones conocidas entre descortezadores
y pinos es heterogénea y que, en general, los
mayores porcentajes de interacciones cono-
cidas se presentan en los deciles más altos.
También se realizó una segunda prueba de X2
para definir si las especies de descortezadores
se comportan como generalistas (Ho) o como
especialistas (Ha) en sus interacciones con los
pinos. Ambas pruebas de X2 se realizaron uti-
lizando la paquetería vegan 2.5-7 en RStudio
3.4.1 (Oksanen et al., 2020). Finalmente, se
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presentan las asociaciones inidentificadas con
un grafo G defino por (V, E ), donde V son los
nodos (fuente y destino) y las aristas E son las
relaciones pareadas entre los nodos determina-
dos por el valor de epsilon.
Nicho ecológico: la plataforma SPECIES
permite integrar y explorar la contribución
conjunta e individual de variables bióticas (ej.
especies) y ambientales (ej. clima, altitud) en
la distribución de los taxones y determinar
la probabilidad de presencia/no presencia de
nuestra especie objetivo en una región geográ-
fica particular (González-Salazar et al., 2013;
Stephens et al., 2019). Para generar un modelo
de distribución potencial la plataforma calcula
una función de puntuación (score):
donde X es el conjunto de variables potencial-
mente predictoras (bióticas y abióticas) que
miden diferentes ejes del nicho ecológico de la
especie de interés C. Para calcular
Ncxi es el número de celdas donde la clase C
(descortezador) y una variable predictora Xi (ej.
temperatura) co-ocurren, Nxi es el número de
celdas con presencia de la variable Xi , Nc es el
número de celdas con presencia de C, y Nc es
el número de celdas sin presencia de C. Así, se
determina el perfil de nicho X para cada celda
de nuestra rejilla, asignando el score correspon-
diente de cada variable, esto es: S(X)= S(X1) +
S(X2) +...+ S(Xn). Los valores altos/bajos de
S(X) indican si las condiciones son o no favo-
rables para la presencia de C (para más detalles
referirse a Stephens et al., 2019).
Los modelos de nicho se realizaron para
las siete especies de Dendroctonus empleadas
en el análisis de redes ecológicas. En la sec-
ción de “Grupo de variables”, es posible elegir
como variables predictoras datos taxonómicos
de ocurrencia y rasters de valores climáticos.
Se seleccionaron las 52 especies de Pinus y
las 19 variables climáticas de Worldclim: Bio1
= Temperatura media anual, Bio2 = Intervalo
diurno promedio, Bio3 = Isotermalidad, Bio4
= Temperatura estacional, Bio5 = Temperatura
máxima del mes más cálido, Bio6= Temperatu-
ra mínima del mes más frío, Bio7 = Intervalo
anual de temperatura, Bio8 = Temperatura
media del trimestre más húmedo, Bio9 = Tem-
peratura media del trimestre más cálido, Bio10
= Temperatura media del trimestre más seco,
Bio11 = Temperatura media del trimestre más
frío, Bio12 = Precipitación anual, Bio13 =
Precipitación del mes más húmedo, Bio14 =
Precipitación del mes más seco, Bio15 = Pre-
cipitación estacional, Bio16 = Precipitación del
trimestre más húmedo, Bio17 = Precipitación
del trimestre más cálido, Bio18 = Precipitación
del trimestre más seco y Bio19 = Precipitación
del trimestre más frío (Hijmans et al., 2005).
La plataforma genera 10 deciles geográ-
ficos para visualizar y analizar la contribución
(valores de score) de las diferentes variables
en la distribución de las especies. Las celdas
se ordenan conforme al score en forma decre-
ciente y se selecciona el 10 % de las celdas con
valores de score más altos, estas celdas corres-
ponden al decil 10. Después se selecciona el
siguiente 10 % de celdas que corresponde al
decil 9, y así sucesivamente hasta obtener el
decil 1 con el score más bajo. Finalmente se
obtiene el valor promedio de score por cada
decil. Esto nos permite conocer la importancia
relativa de cada tipo de variable de forma indi-
vidual (biótica y abiótica) y en su conjunto por
cada decil. Así mismo, se obtiene un mapa con
los valores de score para cada celda, de esta
forma se identifican las regiones con condicio-
nes óptimas (score > 0), que favorecen la pre-
sencia de la especie, y subóptimas (score < 0),
que corresponden al anti-nicho, es decir, a los
sitios que no presentan condiciones favorables
para que esté presente la especie (González-
Salazar et al., 2013). Los enlaces de acceso
a la plataforma SPECIES con los parámetros
para generar los modelos de nicho ecológico
para cada especie se encuentran en el Apéndice
Digital 1.
Para evaluar la contribución del clima en la
distribución de los descortezadores se agrupa-
ron las variables bioclimáticas correspondien-
tes a temperatura (Bio 1, Bio 2, Bio 3, Bio 4,
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Bio 5, Bio 6, Bio 7, Bio 8, Bio 9, Bio 10 y Bio
11), y precipitación (Bio 12, Bio 13, Bio 14,
Bio 15, Bio 16, Bio 17, Bio 18 y Bio 19), con el
fin de observar los scores individuales de estos
dos conjuntos de variables e identificar cómo
influyen en la distribución de las especies. Para
comparar estos dos conjuntos de variables se
generó un modelo de regresión lineal simple
del promedio de score por decil geográfico en
función de los deciles geográficos para cada
especie y se obtuvieron las pendientes. Consi-
derando que las condiciones subóptimas para
la presencia de una especie corresponden con
valores de score < 0, la comparación de las
pendientes nos permite identificar que varia-
bles (temperatura o precipitación) adquieren
valores de score negativos más rápido a través
de los deciles y, por lo tanto, mayor número
de celdas con condiciones no favorables para
la presencia de una especie. Para comparar las
pendientes se aplicó la prueba t-student, eva-
luando previamente la igualdad o diferencia
de las variancias con la prueba F. Las pruebas
estadísticas se realizaron con una P = 0.05.
RESULTADOS
Redes ecológicas: Se identificaron 140
pares de asociaciones entre las siete especies
de Dendroctonus y 38 de Pinus, con valores de
epsilon significativos (ε => 2) (Apéndice Digi-
tal 2). El 58 % de las asociaciones correspon-
den a interacciones previamente documentadas
Fig. 1. Relaciones potenciales identificadas en este estudio entre Dendroctonus y Pinus, tanto corroboradas en la literatura
(Conocidas, gris oscuro) como no registradas previamente (Desconocidas, gris claro). A. Porcentaje de asociaciones
conocidas y desconocidas por decil, del listado de asociaciones obtenido. B. se muestra el número de asociaciones conocidas
y desconocidas identificadas por descortezador.
Fig. 1. Potential relationships identified in this study between Dendroctonus and Pinus, both corroborated in the literature
(Known, dark gray) and not previously recorded (Unknown, light gray). A. Percentage of known and unknown associations
by decile, from the list of associations obtained. B. The number of known and unknown associations identified by bark
beetle.
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y el 42 % restante a interacciones sin previo
registro en la literatura. Al evaluar el listado de
asociaciones como modelo predictivo se obser-
vó que el porcentaje de interacciones conoci-
das se distribuye heterogéneamente entre los
deciles (Xi2 = 50.3, P < 0.05, g.l. = 9), donde
los porcentajes mayores (< 60 %) se ubican
hacia los deciles más altos (D10, D9, D8; Fig.
1A). Por lo tanto, las asociaciones potenciales
observadas en estos deciles son las principa-
les candidatas a ser observadas en campo. Al
evaluar la hipótesis que los descortezadores
pueden ser generalistas con sus hospederos,
observamos que esta no se cumple ya que
hay especies especialistas asociándose a pocas
especies de pinos (Xi2 = 56.167, P = 0.029, g.l.
= 38, Fig. 1B), por lo tanto, estas especies ten-
drán un impacto restringido a la distribución de
sus hospederos.
La red ecológica se compone de 45 nodos
(7 descortezadores y 38 pinos) y 140 aristas.
Con el fin de facilitar la visualización de las
conexiones, se agruparon los nodos según las
coincidencias de las relaciones, de esta forma
se obtuvieron 17 conjuntos de nodos a los que
se les asignó una letra desde la A hasta la Q. Por
ejemplo, el conjunto A incluye seis especies de
pinos que se relacionan cada uno con los mis-
mos seis descortezadores; así mismo, se puede
observar la relación de los descortezadores, ej.
D. mexicanus (me) que presenta 13 aristas, las
Fig. 2. Red ecológica de Dendroctonus y Pinus. A-Q= Conjuntos de nodos. Nodos: ad= Dendroctonus adjunctus, ap= D.
approximatus, fr= D. frontalis, je= D. jeffreyi, me= D. mexicanus, pa= D. parallelocollis y va= D. valens. Las aristas se
muestran en escala de grises, las más oscuras corresponden a valores de epsilon más altos.
Fig. 2. Ecological network of Dendroctonus and Pinus. A-Q= Set of nodes. Nodes: ad= Dendroctonus adjunctus, ap= D.
approximatus, fr= D. frontalis, je= D. jeffreyi, me= D. mexicanus, pa= D. parallelocollis and va= D. valens. Edges are shown
in grayscale, darker ones correspond to higher epsilon values.
1011
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cuales corresponden con 32 especies de pinos
(Fig. 2, Tabla 1).
Nicho ecológico: Los resultados indican
que para Dendroctonus el Grupo de variables
taxonómicas Pinus presenta score positivo
en la mayoría de los deciles, mientras que el
Grupo de factores climáticos presenta valores
negativos desde los primeros deciles en todas
las especies (Fig. 3). Los sitios con las condi-
ciones óptimas (celda con score > 0) para D.
adjunctus, D. approximatus, D. mexicanus y D.
valens se ubican en el centro de México sobre
los principales sistemas montañosos; para D.
frontalis y D. parallelocollis, sobre las mon-
tañas del sur de México y para D. jeffreyi, al
norte de México y sobre la península de Baja
California (Fig. 4A, Fig. 4B, Fig. 4C, Fig. 4D,
Fig. 4E, Fig. 4F, Fig. 4G).
Los modelos de regresión de D. adjunctus,
D. approximatus y D. valens muestran las
pendientes más negativas para las variables
de temperatura (Fig. 5, Tabla 2). Esta variable
adquiere valores de score negativos más rápido
a través de los deciles. Para estas especies la
temperatura sería el factor que más limita su
distribución, ya que una mayor área tendría
condiciones subóptimas (score < 0). Para D.
frontalis y D. parallelocollis la pendiente más
negativa se observó en la precipitación (Fig.
5), sin embargo, no se observaron diferencias
significativas con la temperatura (Tabla 2).
Para D. mexicanus el resultado fue similar, no
se observaron diferencias significativas entre
TABLA 1
Especies de pinos agrupados en los nodos de la red y las asociaciones (*) identificadas
con las especies de Dendroctonus y Pinus
TABLE 1
Pine species grouped by nodes of the network and associations (*) identified between Dendroctonus and Pinus species
Conjunto
de nodos Especies de Pinus ad ap fr je me pa va #D #P
AP. hartwegii, P. lawsonii, P. maximinoi, P. montezumae,
P. pringlei y P. pseudostrobus
*** ***66
BP. maximartinezii y P. patula *** * *52
CP. devoniana, P. oocarpa y P. teocote * * ***53
DP. ayacahuite, P. douglasiana y P. leiophylla ** ***53
EP. luzmariae * ***41
FP. arizonica, P. culminicola y P. flexilis * * * * 4 3
GP. jeffreyi * * * * 4 1
HP. tecunumanii * * * 3 1
IP. durangensis ** *31
JP. greggii, P. herrerae y P. pinceana * * * 3 3
KP. edulis, P. nelsonii, P. radiata y P. remota * * * 3 4
LP. strobus * * 2 1
MP. cembroides, P. praetermissa y P. strobiformis * * 2 3
NP. contorta, P. lambertiana y P. quadrifolia * * 2 3
OP. halepensis * 1 1
PP. engelmannii * 1 1
QP. ponderosa *11
Total 12 7 4 2 13 5 11
Nodos: ad = Dendroctonus adjunctus, ap = D. approximatus, fr = D. frontalis, je = D. jeffreyi, me = D. mexicanus, pa =
D. parallelocollis y va = D. valens. Número de especies de cada conjunto de nodos de Dendroctonus (#D) y Pinus (#P).
Nodes: ad = Dendroctonus adjunctus, ap = D. approximatus, fr = D. frontalis, je = D. jeffreyi, me = D. mexicanus, pa = D.
parallelocollis and va = D. valens. Number of species from each node set of Dendroctonus (#D) and Pinus (#P).
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Fig. 3. Valores de score por decil para el grupo de variables taxonómicas (verde), climáticas (azul) y el score total de las
variables en conjunto (naranja) para cada especie.
Fig. 3. Score values per decile of each group of taxonomic (green) and climatic (blue) variables, and the total score of all
grouped variables (orange) by each specie.
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Fig. 4. Modelos de distribución potencial para las especies de Dendroctonus. A = D. adjunctus, B = D. approximatus, C =
D. frontalis, D = D. jeffreyi, E = D. mexicanus, F = D. parallelocollis y G = D. valens.
Fig. 4. Potential distribution models by Dendroctonus species. A = D. adjunctus, B = D. approximatus, C = D. frontalis, D
= D. jeffreyi, E = D. mexicanus, F = D. parallelocollis and G = D. valens.
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temperatura y precipitación (Tabla 2). Para
estas especies la combinación de condiciones
no favorables de ambos factores estaría limi-
tando su distribución. Este análisis no se reali-
zó para D. jeffreyi por la falta de datos.
DISCUSIÓN
Redes ecológicas: El marco de análisis
implementado en este trabajo permitió identi-
ficar potenciales interacciones que se pueden
establecer entre descortezadores y pinos. De
los 140 pares de asociaciones encontradas,
observamos que 58 % se han confirmado pre-
viamente en campo (Armendáriz-Toledano et
al., 2018; Salinas-Moreno et al., 2004). Este
resultado nos indica que el método utilizado
fue capaz de identificar interacciones conoci-
das entre las especies de estudio y, por lo tanto,
el 42 % de interacciones potenciales tendrían
una alta probabilidad de estar presente en la
naturaleza por la coexistencia de Dendrocto-
nus y Pinus en el mismo espacio geográfico y
Fig. 5. Dispersión de los valores de score (eje-y) en función de los deciles (eje-x) para la temperatura (Tm) y precipitación
(Pp) por especie: A = D. adjunctus, B = D. approximatus, C = D. frontalis, D = D. mexicanus, E = D. parallelocollis y F =
D. valens. Se presenta la pendiente obtenida para las variables agrupadas de temperatura (rojo) y precipitación (azul) con el
modelo de regresión lineal simple.
Fig. 5. Dispersion graphs of score values (y-axis) as a function of deciles (x-axis) of temperature (Tm) and precipitation
(Pp) by species: A = D. adjunctus, B = D. approximatus, C = D. frontalis, D = D. mexicanus, E = D. parallelocollis and F
= D. valens. The slope of temperature (red) and precipitation (blue) variables obtained by simple linear regression model is
included within the graphs.
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ecológico, lo que podría repercutir en daños por
infestaciones en el bosque de pinos en México
que no han sido considerados en el monitoreo
de estas plagas.
De las 59 asociaciones potenciales identi-
ficadas, nueve fueron previamente propuestas
como posibles por Kelley y Farrel (1998),
quienes realizaron un estudio de la amplitud de
dieta para identificar aquellas especies gene-
ralistas que potencialmente pueden parasitar
pinos con características similares a sus hos-
pederos conocidos. Este resultado muestra el
potencial que hay en el análisis de las bases
de datos geográficos, que nos permiten inferir
relaciones ecológicas que requerirían un gran
esfuerzo humano y alto coste económico para
realizar observaciones directas en campo y con
una cobertura geográfica regional.
Los descortezadores se relacionaron con el
73 % (38 especies) de los pinos disponibles en
el repositorio de datos de la plataforma SPE-
CIES. Esta cifra podría variar según el número
de especies que se reconozcan para cada autor.
Sánchez-González (2008) realizó un compen-
dio de las especies de Pinus que se han pro-
puesto, las cuales oscilan entre 17 y 55; en ese
mismo estudio, considerando datos molecula-
res de distintos autores (Gernandt et al., 2005;
Liston et al., 1999; Ramírez-Herrera et al.,
2005), se reconocieron 46 especies de Pinus,
de las cuales solo P. johannis está ausente en la
base de datos de SPECIES y por el contrario,
del total de especies de pinos de este reposito-
rio, siete no se reconocen en la clasificación
de Sánchez-González (2008): P. georginae, P.
halepensis, P. luzmariae, P. pinaster, P. resi-
nosa, P. sylvestris y P. taeda. De tal forma que
el registro de hospederos para Dendroctonus
es dependiente de la clasificación que se tome
como base y de los cambios taxonómicos que
se ajusten en la plataforma. Sin embargo, las
especies del repositorio de la plataforma, que
provienen de los datos del SNIB-CONABIO
(2020), son consideradas especies validadas
para México por autoridades taxonómicas y por
lo tanto son adecuados para este tipo de estu-
dios considerando la complejidad taxonómica
de los pinos.
La problemática con la clasificación y el
reconocimiento de especies válidas de Pinus
radica en la similitud entre las especies, lo cual
lleva a identificarlas erróneamente; por ejemplo
P. lawsonii, para la que se han registrado tres
especies similares con las que se podría con-
fundir en México: P. montezumae, P. oocarpa
y P. teocote (Naturalista, 2020); estos tres
pinos se han indicado como hospederos para
al menos cinco descortezadores, mientras que
P. lawsonii se ha registrado como hospedero
de D. frontalis y D. mexicanus (Armendáriz-
Toledano et al., 2018; Salinas-Moreno et al.,
2004) Sin embargo, en este trabajo se encontró
TABLA 2
Valores de las pendientes del conjunto de variables de temperatura (Tm) y precipitación (Pp)
para las especies de Dendroctonus y de los estadísticos F y t
TABLE 2
Slope values of the set of temperature (Tm) and precipitation (Pp) variables of Dendroctonus
species and F and t statistics
Especie Tm Pp Valor F P-valor Valor t P-valor
D. adjunctus -12.771 -7.763 2.34 0.13 3.67 0.001*
D. approximatus -9.779 -5.9115 4.70 0.02 2.31 0.016*
D. frontalis -6.035 -7.585 2.62 0.10 -0.98 0.829
D. mexicanus -12.207 -10.462 1.16 0.42 1.16 0.130
D. parallelocollis -9.786 -12.429 1.82 0.21 -2.69 0.992
D. valens -9.982 -4.962 2.85 0.08 4.10 0.0003*
El * indica valores estadísticamente significativos
The * indicates statistically significant values.
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que P. lawsonii se podría relacionar con D.
adjunctus, D. approximatus, D. parallelocollis
y D. valens.
Adicionalmente, cabe señalar las rela-
ciones que se han registrado en la literatura
(Armendáriz-Toledano et al., 2018; Kelley &
Farrell, 1998; Salinas-Moreno et al., 2004),
pero que no se obtuvieron en este análisis (ej.
D. adjunctus - P. ponderosa, D. approximatus
- P. devoniana, D. frontalis - P. arizonica, D.
mexicanus - P. durangensis y D. valens - P.
cembroides); puede deberse a que las especies
de pinos no cuentan con la cantidad de registros
que se consideraron en este trabajo para ser
incluidos (ni = 5).
Las asociaciones potenciales son sus-
ceptibles de ser verdaderas si además de la
coexistencia geográfica se comparte afinidad
filogenética, esto con base en la premisa de que
las especies emparentadas filogenéticamente
comparten características similares, así como
una historia evolutiva y de diversificación, la
cual está íntimamente ligada con sus hospede-
ros (Bentz et al., 2010; Zúñiga et al., 1999). Por
lo tanto, las especies cercanas o que pertenecen
a clados o grupos similares podrían coincidir
también en sus hospederos. Se han propuesto
agrupaciones artificiales para las especies de
Dendroctonus con base en las similitudes bio-
lógicas, morfológicas, etológicas, ecológicas
y de cromosomas (Wood, 1963; Zúñiga et al.,
2002). Dichas agrupaciones se han corroborado
como naturales de acuerdo con análisis filoge-
néticos empleando datos de ADN (Kelley &
Farrell, 1998; Víctor & Zúñiga, 2016). Armen-
dáriz-Toledano et al. (2018) y Six y Bracewell
(2015) resumen las características para cada
grupo filogenético de las especies de Dendroc-
tonus con respecto su distribución, el cariotipo,
la presencia o ausencia de dimorfismo sexual
por tamaño, las especies de hospederos, la
ubicación de la colonización en el tronco de los
hospederos, el tipo de alimentación de la larva,
la estrategia del ciclo de vida y su distribución.
Las especies de descortezadores empleadas
en este estudio se ubican en tres grupos: 1) D.
parallelocollis, D. terebrans, D. rhizophagus y
D. valens, 2) D. jeffreyi y D. ponderosae; y 3)
D. adjunctus, D. approximatus, D. brevicomis,
D. mexicanus, D. vitei, D. frontalis y D. meso-
americanus. Los resultados de este estudio son
limitados y no permiten comprobar la hipótesis
de que los hospederos se comparten entre los
descortezadores del mismo grupo, por lo que
esta cuestión habría de abordarse a fondo en
estudios más especializados que logren realizar
un análisis más completo.
En cuanto al valor de epsilon, se puede
observar que su valor más alto (21.10) se
presenta para D. jeffreyi - P. contorta, ambas
especies con área de distribución restringida
sobre la sierra de Baja California en México
(Armendáriz-Toledano et al., 2018; Gymnos-
perm Database, 2020), por lo que, a pesar de
ser un registro que no se ha propuesto en la
literatura resulta factible esta relación dada su
coincidencia geográfica. Por otra parte, el valor
más bajo (2.01) se presenta entre D. valens - P.
quadrifolia, la cual sí se ha registrado como
conocida (Armendáriz-Toledano et al., 2018;
Salinas-Moreno et al., 2004). En conclusión,
el análisis del listado de asociaciones (descor-
tezador-pino) nos brinda un modelo predictivo
de interacciones ecológicas susceptibles de
observarse en la naturaleza. Este listado junto
con los modelos geográficos son herramien-
tas para dirigir esfuerzos de muestreo en las
regiones que reúnen las condiciones para que
las especies coexistan. Esto permitirá, por
un lado, corroborar las asociaciones propues-
tas como posibles en este estudio y, segun-
do, prevenir un posible brote de infestación
por descortezadores.
Nicho ecológico: Los resultados de los
modelos de nicho mostraron que la distribución
de las especies de Dendroctonus está determi-
nada principalmente por sus hospederos (i.e.
score > 0 en la mayoría de los deciles geográ-
ficos), lo cual, es un resultado esperado debido
a que son especies parasitas que dependen de
sus hospederos para completar sus ciclos de
vida. Sin embargo, este resultado destaca la
necesidad de integrar la presencia de los hospe-
deros cuando se tiene como objetivo identificar
áreas geográficas con las condiciones para la
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presencia de descortezadores. Previos estudios
han utilizado principalmente modelos basados
en el nicho climático para inferir la distribución
potencial de los descortezadores y por lo tanto
desestiman el papel de los pinos como factores
del nicho de estas especies (ej., Maldonado et
al., 2015; Mendoza et al., 2011a; Santana-Zarza
et al., 2020; Sosa et al., 2018).
Además, debemos destacar que las varia-
bles de temperatura y precipitación mostraron
valores de score negativos en la mayoría de los
deciles geográficos (i.e. regiones con condicio-
nes subóptimas), lo cual, indicaría distribucio-
nes restringidas para la mayoría de las especies
por condiciones climáticas. Sin embargo, hay
especies con una distribución amplia encon-
trándose en todos los sistemas montañosos de
México (ej., D. approximatus). Aunque estos
resultados pueden parecer contradictorios con
lo observado previamente, donde se ha destaca-
do la temperatura como una variable que puede
favorecer el desarrollo y la distribución de cier-
tas especies, por ejemplo: D. adjunctus (Cano
et al., 2005), D. frontalis (Morales-Rangel et
al., 2016; Soto-Correa et al., 2018), D. mexi-
canus (Soto-Correa et al., 2020), D. pondero-
sae (Creeden et al., 2014; Hicke et al., 2006) y
D. rhizophagus (Mendoza et al., 2011b), y para
el género (Armendáriz-Toledano et al., 2018;
Salinas-Moreno et al., 2010). Hay que consi-
derar que estos estudios se han enfocado en
estudios locales que caracterizan el microam-
biente que proporcionan los pinos, y al parecer
estas condiciones no están siendo capturadas
por las variables macro-climáticas utilizadas
en este estudio. Debido a que estudios previos
han generado modelos de distribución utilizan-
do únicamente el mismo conjunto de variables
macro-climáticas, abre la posibilidad de una
subestimación de las áreas potenciales para
la presencia de descortezadores. Por lo tanto,
al realizar modelos de distribución potencial
para las especies de Dendroctonus, se debe
considerar, además del clima, la distribución
simpátrica con sus hospederos y así considerar
el microambiente que estos les proporcionan.
Los modelos de distribución potencial para
los descortezadores muestran que en general
las zonas con mayor score se circunscriben a
los sistemas montañosos de México, tal como
se ha mencionado por algunos autores (Armen-
dáriz-Toledano et al., 2018; Salinas-Moreno et
al., 2004; Sosa et al., 2018). Los mapas de D.
frontalis, D. mexicanus y D. valens son los que
más se asemejan a la propuesta de distribución
geográfica potencial de Armendáriz-Toledano
et al. (2018). Sin embargo, los mapas de D.
adjunctus, D. approximatus, D. jeffreyi y D.
parallelocollis presentan áreas idóneas fuera
de los sistemas montañosos. Esto abre la posi-
bilidad que estas especies puedan tener una dis-
tribución mayor a la conocida actualmente. La
especie que mejor ilustra esta situación es D.
jeffreyi, para la cual los modelos potenciales de
Armendáriz-Toledano et al. (2018) la delimitan
al norte de Baja California, y en este estudio se
presentan áreas favorables (score positivo), en
otras regiones del norte del país. Ciertamente,
esto son modelos teóricos y no necesariamente
implica que las especies estén presentes en las
regiones predichas, sin embargo, brindan una
herramienta para dirigir esfuerzos de monitoreo
en regiones donde no se ha considerado la pre-
sencia de un descortezador en particular.
Al identificar las regiones de mayor score,
se facilita la detección de sitios de coexisten-
cia de varias especies de descortezadores que
también resulta de suma importancia ya que
representan sitios de mayor riesgo potencial
de infestación de pinos. En este estudio, la
Faja Volcánica Transmexicana es la región en
la cual se distribuyen todas las especies de
descortezadores, excepto D. jeffreyi, por lo
tanto, la presión sobre los pinos será mayor en
esta región. Zúñiga et al. (1999) indican que
los sitios de mayor coexistencia son la Sierra
Madre Occidental y la Faja Volcánica Mexi-
cana, mientras que para Salinas-Moreno et al.
(2004) la Sierra Madre Occidental y el sur de
la Sierra Madre Oriental son las zonas con el
mayor número de descortezadores.
Respecto a los análisis de temperatura y
precipitación, se destacan dos resultados prin-
cipales, para D. adjunctus, D. approximatus y
D. valens la temperatura es el principal factor
limitante en su distribución, al presentarse
una región mayor con condiciones subóptimas
(score < 0) de esta variable en comparación con
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la precipitación. Por el contrario, para D. fron-
talis y D. mexicanus y D. parallelocollis, tanto
la temperatura como la precipitación restringen
su distribución al combinarse condiciones no
favorables de estos factores en la geografía.
Contrario a estos resultados Morales-Rangel et
al. (2016) no encontraron ninguna correlación
directa entre la abundancia de D. frontalis y D.
mexicanus con la humedad relativa mínima,
sin embargo, Soto-Correa et al. (2020) conclu-
yeron que la abundancia de D. mexicanus si
está limitada tanto por temperatura como por la
baja humedad.
El hecho que la temperatura represente
una variable importante en la distribución de
los descortezadores da soporte a los estudios
realizados sobre las variaciones que tendrían
las poblaciones de descortezadores con aumen-
tos de temperatura en escenarios de cambio
climático (Bentz et al., 2010; Evangelista et al.,
2011; Méndez-Encina et al., 2020; Morales-
Rangel et al., 2018; Rivera-Rojas et al., 2010).
Sin embargo, debemos considerar la relevancia
de los hospederos en la distribución de estas
especies, tal como se describió en este estudio,
ya que son parte principal de su ciclo de vida e
incluso se han señalado hospederos preferentes
para cada especie de descortezador (Armendá-
riz-Toledano et al., 2018; Salinas-Moreno et
al., 2004; Salinas-Moreno et al., 2010). Por lo
tanto, futuras aproximaciones para estudios de
cambio climático deben integrar el papel de los
hospederos en las proyecciones futuras para
estas especies.
Debido a los impactos de las infestaciones
por Dendroctonus en los bosques de pino, resul-
ta indispensable anticiparse a la aparición de
estas plagas para lograr aplicar oportunamente
medidas de prevención del daño en el recurso
forestal. En este sentido, en algunos estudios se
ha indicado que D. adjunctus, D. frontalis y D.
mexicanus presentan un comportamiento agre-
sivo de colonización (Armendáriz-Toledano et
al., 2018), y merecen atención especial, dado el
posible riesgo forestal que representan. Por lo
cual, se sugiere enfatizar sistemas de vigilancia
en los hospederos potenciales de estos descor-
tezadores. Finalmente, los resultados de este
estudio junto con futuro trabajo de campo in
situ suman a los esfuerzos por mitigar y preve-
nir el daño causado por los descortezadores en
los bosques de pino en México.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
Ver Apéndice digital en: revistas.ucr.ac.cr
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a Angela Cuervo-Robayo y
Enrique Martínez Meyer por sus comentarios
y sugerencias que permitieron mejorar este
manuscrito. Los dos primeros autores agrade-
cen al Posgrado en Ciencias Biológicas de la
UNAM por el apoyo logístico y al Consejo
Nacional de Ciencia y Tecnología (CONA-
CYT) por las becas otorgadas para realizar
estudios de posgrado.
RESUMEN
Introducción: La relación parásito-hospedero entre Den-
droctonus y Pinus es reconocida como una amenaza impor-
tante para los bosques de coníferas, debido a que puede
causar una alta mortalidad de árboles y consecuentemente
una pérdida de cobertura forestal.
Objetivo: Identificar potenciales interacciones parási-
to-huésped entre descortezadores y pinos, así como la
contribución de las condiciones ambientales para el esta-
blecimiento de estas interacciones ecológicas.
Métodos: Se realizaron modelos de nicho ecológico y aná-
lisis de redes ecológicas con la plataforma web de minería
de datos espaciales SPECIES (http://species.conabio.gob.
mx/). Se incluyeron siete especies de descortezadores, 52
de pinos y 19 variables bioclimáticas del portal WorldClim.
Resultados: Se identificaron 140 interacciones poten-
ciales, de las cuales el 42 % no han sido registradas
previamente. El análisis de redes ecológicas nos permitió
caracterizar las relaciones parásito-hospedero en gene-
ralistas y especialistas. En cuanto al análisis de nicho
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ecológico, se determinó la distribución potencial de los
descortezadores combinando las distribuciones de Pinus y
variables climáticas como predictores. Se observó que las
variables climáticas contribuyen de forma negativa para la
mayoría de las especies de Dendroctonus, es decir, estas
variables son restrictivas en casi toda su distribución, por
el contrario, las variables bióticas (Pinus) fueron positivas
e informativas sobre la mayoría de las distribuciones.
Conclusiones: Los patrones de coexistencia de descorte-
zadores y pinos nos proporcionan información sobre las
interacciones que se pueden establecer entre estas especies
y que hasta hoy pueden ser desconocidas. Además, la
integración de factores bióticos (hospederos) y abióticos
(clima), permite obtener modelos de distribución geográfi-
ca que caracteriza las regiones con condiciones favorables
para la presencia de las especies, así como las especies
de hospederos con los que podrían estar interactuando en
dichas regiones. Considerando el riesgo fitosanitario por
descortezadores, nuestros resultados brindan escenarios
geográficos y ecológicos de riesgo donde infestaciones por
descortezadores podrían darse, así como la posible emer-
gencia de nuevas interacciones parásito-hospedero desco-
nocidas hasta hoy. Estos modelos son una herramienta que
en el futuro pueden dirigir esfuerzos de trabajo de campo
para validar y complementar nuestros resultados.
Palabras clave: infestaciones; minería de datos; sanidad
forestal; insectos; coníferas.
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