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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 873-887, July-September 2021 (Published Aug. 31, 2021)
Efecto de las aguas jabonosas sobre el comportamiento de hemípteros
semiacuáticos (Gerromorpha) de dos ecosistemas acuáticos neotropicales
Andrés Arias-Paco
1
; https://orcid.org/0000-0002-0198-1336
Melanie Mata-Nuñez
1
; https://orcid.org/0000-0003-4755-5137
Ricardo Alvarado-Barrantes
2
; https://orcid.org/0000-0001-7014-8623
1. Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica; ar.paco98@gmail.com (Correspondencia*),
melanie.mn1401@gmail.com
2. Escuela de Estadística, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica; estad.ucr@gmail.com
Recibido 26-II-2021. Corregido 28-V-2021. Aceptado 23-VIII-2021.
ABSTRACT
Effect of soapy water on the behavior of semiaquatic hemipterans (Gerromorpha)
from two neotropical aquatic ecosystems
Introduction: Semiaquatic hemipterans are insects that may be among the best indicators of the quality of the
aquatic environment, specifically in terms of the content of substances that break surface tension. However, no
studies are evaluating how these insects are affected by changes in the surface tension of the water.
Objective: To determine the effect of soapy water on the locomotion ability of three species of neotropical
semiaquatic hemipterans.
Methods: From August to November 2020, we conducted ex situ experiments, with nine groups of ten individu-
als of the family Veliidae (N = 90) and Gerridae (N = 90), where each group individually, was subjected to the
entry of soapy water for three minutes. For this, we designed an aquarium consisting of three plastic boxes at
different heights, connected to each other, so that a current flow was generated. We used powdered laundry soap,
liquid hand soap, and bar soap for dishes. For each type of soap we prepared a low (9 ppm), medium (50 ppm)
and high (200 ppm) concentration. By means of recordings, we recorded the time the hemipterans spent in the
water, as well as their ability to get out of the water, and whether or not they sank.
Results: We found that, regardless of the type of soap, the time spent by hemipterans in contaminated water
decreases drastically as the concentration increases, but the impact varies by species, with Rhagovelia solida
(family Veliidae) being less affected by pollution compared to Platygerris caeruleus and Potamobates uniden-
tatus (family Gerridae).
Conclusions: The use of these taxa as indicators of the degree of contamination of rivers by detergents and
soaps can be very useful, especially if we take into account the differences in sensitivity according to the family
or gender of the group.
Key words: surfactants; water striders; hemiptera; semiaquatic insects; morphology; water pollution.
Arias-Paco, A., Mata-Nuñez, M., & Alvarado-Barrantes,
R. (2021). Efecto de las aguas jabonosas sobre
el comportamiento de hemípteros semiacuáticos
(Gerromorpha) de dos ecosistemas acuáticos neotropicales.
Revista de Biología Tropical, 69(3), 873-887. https://doi.
org/10.15517/rbt.v69i3.46018
https://doi.org/10.15517/rbt.v69i3.46018
Los hemípteros semiacuáticos (infraorden
Gerromorpha), son insectos que habitan en la
superficie del agua (Spence & Andersen, 1994;
Ilie & Olosutean, 2009), donde se mueven en
busca de alimento, y parejas reproductivas
aprovechando la tensión superficial de ese
medio (Andersen, 1982; Moreira, 2015). Usual-
mente se refugian en la vegetación ribereña y
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pueden formar grupos de 40 individuos o más
(Padilla-Gil, 2020). Por lo general, los factores
que más afectan la presencia de hemípteros en
los cuerpos de agua son la dimensión de los
ríos, la velocidad de la corriente, los ecosis-
temas circundantes, la vegetación acuática y
ribereña, y la composición química del medio
acuático (Hufnagel, Bakonyi, & Vásárhelyi,
1999; Karaouzas & Gritzalis, 2006; Giehl,
Fonseca, Dias-Silva, Brasil, & Cabette, 2015;
Giehl et al., 2020).
En este sentido, la contaminación de las
aguas también afecta la presencia y abundancia
de los hemípteros acuáticos y semiacuáticos,
dependiendo de la sensibilidad de la especie
(Dias-Silva, Cabette, & Juen, 2010; Cunha,
Assis-Montag, & Juen, 2015). Por ejemplo,
Eyre y Foster (1989), encontraron que los
hemípteros no funcionan correctamente como
indicadores de la calidad del agua, e Ilie y
Olosutean (2009), afirman que la mayoría de
especies de hemípteros no son sensibles al
impacto humano moderado. Por el contrario,
Savage (1990) y Savage (1994) propone que
algunos hemípteros son sensibles a la contami-
nación del agua, sirviendo como indicadores de
la calidad de este ambiente. De manera que hay
controversia sobre si la contaminación afecta o
no a los hemípteros acuáticos y semiacuáticos.
Esta discrepancia podría ser debido al tipo
de contaminación estudiada en cada investi-
gación. Por ejemplo, según Aristizábal-García
(2002), los gerromorfos, podrían ser de los
mejores indicadores de contaminación del agua
por aceites, grasas y sustancias tensoactivas
como detergentes y jabones, que rompen la
tensión superficial. En el caso específico de
los jabones y detergentes, se ha observado
que la adición de estas sustancias provoca que
el organismo comience a dar zancadas en el
agua, hasta hundirse en la interfaz (Hu & Bush,
2010). Sin embargo, se requiere de estudios
experimentales que especifiquen el efecto de la
contaminación acuática por jabones, sobre los
gerromorfos (Aristizábal-García, 2017).
Conocer cómo los cambios en la ten-
sión superficial del agua por adición de jabo-
nes o detergentes afectan a los gerromorfos,
permitiría mejorar los índices de calidad de
agua adicionando información sobre los con-
taminantes específicos que pueden estar afec-
tando esta calidad. Además, puede generar
información para el entendimiento de la diná-
mica ecológica de los ríos y quebradas dando
información del biomonitoreo, y también para
la conservación de los ecosistemas acuáticos.
Por tanto, nuestro objetivo es determinar el
efecto que tienen las aguas jabonosas sobre
la capacidad de locomoción de tres especies
de hemípteros semiacuáticos. Nuestra hipó-
tesis es que la capacidad de locomoción de
los hemípteros se verá afectada por las aguas
jabonosas. Esperamos que, a mayor concentra-
ción de jabón en las aguas, la tensión superfi-
cial disminuirá, por lo que será más difícil el
desplazamiento y habrá menor estabilidad en
la superficie del agua, provocando cambios
en la locomoción de los hemípteros, lo que a
su vez genera cambios en el comportamiento
(en términos de permanencia en el agua), y
posibles hundimientos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitios de recolección de individuos y
sitios de estudio: El estudio fue realizado
durante los meses de agosto a noviembre del
2020. Para esto, se seleccionaron individuos
de la parte alta de la quebrada Patal (Q.P.) que
constituye una cuenca de primer orden, y que
pertenece a la cuenca del río Grande de Tár-
coles, en la Vertiente Pacífica de Costa Rica
(Alvarado-García, 2020). La quebrada se loca-
liza específicamente en Goicochea, San José
(9°57’10.1781” N & 83°58’37.343” W). El
sitio de muestreo se encuentra a una elevación
de 1 623 m.s.n.m. y de acuerdo a la clasifica-
ción de Holdridge (1967), se localiza dentro de
la zona de vida del bosque muy húmedo monta-
no bajo, que se caracteriza por precipitaciones
que oscilan entre los 2 000 a 3 000 mm anuales,
y temperatura promedio de 20 ºC (Alvarado-
García, 2020).
El segundo sitio donde se recolectaron
individuos, fue en la parte media de la micro-
cuenca del río Abanico (R.A.), que constituye
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una cuenca de segundo orden (Municipalidad
de San Carlos, 2004), dentro de la cuenca del
río San Carlos, en la Vertiente Atlántica de
Costa Rica (Barrientos, 2005; Rojas, 2011). El
R.A. se ubica en Venecia de San Carlos, Ala-
juela (10°20’30.257” N & 84°17’6.656” W). El
sitio exacto de muestreo se encuentra a una ele-
vación de 560 m.s.n.m., y según la clasificación
de Holdridge (1967) se encuentra dentro de la
zona de vida del bosque muy húmedo tropical
en transición a premontano (Rojas, 2011), con
precipitaciones que oscilan entre los 5 000 a
6 000 mm anuales, y presenta una temperatura
promedio de 22-24 ºC (Rojas, 2011). Según el
uso de suelo, ambos ecosistemas se localizaban
en parches de bosque secundario, cuyas cerca-
nías se consideran como zonas de cultivos y
pastos (Gómez-Vega, 1996; Alvarado-García,
2020), en las que hay muy poca urbanización,
y en su mayoría las fincas son utilizadas para
actividades ganaderas como producción de
leche a pequeña escala.
Los experimentos fueron realizados ex
situ, en sitios que se encontraban a menos de
3.5 km de distancia respecto al río o quebrada,
donde se recolectó a los individuos. De manera
que, al seleccionar estos sitios, variables como
la altitud, temperatura y precipitación, eran
muy similares a donde se localizan los cuerpos
de agua, por lo que no hubo necesidad de con-
trolar dichas variables.
Especies de estudio: Las especies estu-
diadas fueron Rhagovelia solida, Platygerris
caeruleus y Potamobates unidentatus. Se esco-
gieron estas especies, porque eran las más
abundantes en los lugares seleccionados, lo
cual facilitaba su recolección. Para la iden-
tificación de las mismas, se utilizó la clave
taxonómica para el género Rhagovelia en Costa
Rica (Moreira, Pacheco-Chaves, Springer, &
Cordeiro, 2015) y la clave taxonómica de gérri-
dos de Costa Rica (Pacheco-Chaves, 2010).
Individuos ápteros de R. solida (familia Velii-
dae), fueron seleccionados en Q.P., constitu-
yendo así el segundo registro de esta especie
para la provincia de San José, y el primero para
el cantón de Goicochea (Moreira et al., 2015).
Actualmente sólo existe registro de esta especie
en Costa Rica, en altitudes que van de 900 a
2 000 m.s.n.m. (Padilla-Gil & Moreira, 2013),
y su género forma parte del grupo dominante
en los ecosistemas tropicales lóticos (Polhe-
mus, 1997; Padilla-Gil, 2016).
En R.A. las especies seleccionadas fueron
P. caeruleus y P. unidentatus (familia Gerri-
dae). La primera se registra en Costa Rica, en
altitudes que van de 100 a los 2 100 m.s.n.m.,
mientras que P. unidentatus está registrada para
Costa Rica, Panamá y Colombia, en altitudes
que van de 100 a los 1 500 m.s.n.m. (Aristi-
zábal-García, 2017). Ambas especies suelen
escoger los rápidos de los ríos como hábitat
(Pacheco-Chaves, 2010).
Recolección, traslado y aclimatación de
individuos: Para la recolección de los hemíp-
teros se utilizaron tamices de plástico de 22 cm
de diámetro y se elaboraron redes entomológi-
cas de 20 cm de diámetro, cuyo poro de red era
de 1 mm de diámetro. Una vez recolectados los
hemípteros en el río, se trasladaron en recipien-
tes cilíndricos de plástico de 12 cm de altura y
15 cm de diámetro, o bien en cajas grandes de
plástico de 30 x 30 x 30 cm (dependiendo de la
cercanía al río). Para trasladarlos, fue necesario
llenar los recipientes con un volumen de agua
del río, que resultara en menos de 3 cm de
altura, para evitar que, por el movimiento del
recipiente durante el traslado, el agua cubriera
a los insectos y los mojara, ya que de suceder
esto se pueden hundir en el agua y quedar muy
afectados o morir.
Una vez en el sitio del experimento, se
llenó con agua (un volumen de 5 cm de altura)
recipientes cilíndricos de plástico como los
descritos anteriormente o cajas de plástico
(60 x 45 x 50 cm). Posteriormente en cada reci-
piente se colocó un total de 10 individuos y se
les dio como mínimo, un día completo de acli-
matación. Durante este proceso se observó si
su comportamiento y desplazamiento eran nor-
males, es decir, similar al observado en los ríos.
De manera que, se definió el comportamiento
y desplazamiento normal, como el estado en
el que los hemípteros presentaban un patinaje
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fluido (Apéndice 1) y se mantenían en la super-
ficie del agua sin hundimiento parcial (patas y
abdomen) o total (todo el cuerpo). De no ser
así, se dejarían aclimatándose hasta 4 días más
como máximo, en los que se verificaría que el
individuo pudiera mantenerse y desplazarse
bien sobre el agua. Si esto no ocurría, no serían
tomados en cuenta para el experimento. Ade-
más, los hemípteros fueron alimentados con
pequeños insectos ( 2 cm de largo) que flotaban
en la superficie del agua, especialmente moscas
y zancudos, que son uno de los grupos que
más depredan en los ríos (Padilla-Gil, 2019).
La alimentación se realizó diariamente, para
evitar que incurrieran en canibalismo (Moreira,
2015), ya que se tuvo a los individuos durante
tres semanas en condiciones ex situ para reali-
zar los experimentos.
Recolección y análisis de muestras de
agua: Para evaluar las condiciones fisicoquí-
micas momentáneas de la parte de los ríos
en donde se recolectó a los hemípteros, se
tomaron cinco muestras de agua en la sección
escogida de cada río, con una distancia de 10
metros entre cada muestra. Para los análisis
de nutrientes se filtraron las cinco muestras de
agua, mediante el uso de una jeringa de 60 ml,
que hacía pasar el agua recolectada a través
de un equipo de soporte de filtración de acero
inoxidable, marca Millipore. Dicho equipo de
filtración, contenía un filtro de micro fibra de
vidrio de 47 mm de diámetro, con poros de
1 micra de tamaño, marca Advantec, modelo
GA100. Después de cada filtración, se retiraba
el filtro para envolverlo con papel aluminio,
y se guardaba para análisis de materiales en
suspensión. Para los análisis de variables fisi-
coquímicas no hubo necesidad de filtrar el
agua, sino que se recolectó directamente con
las botellas. Todas las muestras de agua (tanto
filtradas, como no filtradas) se depositaron en
botellas de plástico oscuras. Posteriormente,
se trasladaron las muestras en una hielera con
hielo, al Laboratorio de Oceanografía Química
del Centro de Investigación en Ciencias del
Mar y Limnología (CIMAR), de la Universi-
dad de Costa Rica, para análisis de nutrientes y
variables fisicoquímicas como pH, alcalinidad
total, demanda bioquímica de oxígeno (DBO) y
materiales en suspensión.
Modelo de acuario con flujo por grave-
dad: Se elaboró un acuario que consistió en
tres cajas plásticas denominadas A, B y C (Fig.
1). La caja B de 57 x 40.2 x 30.4 cm. Mientras
que las cajas A y C, eran de 48.6 x 34.7 x 28
cm. Es importante que la caja B, fuera más
grande que las otras dos, para que el agua no se
desbordara, ya que en dicha caja se colocaría a
los hemípteros. La caja A se ubicó a 165.8 cm
de altura respecto al suelo, la B a 66.5 cm, y la
C a nivel del suelo. Una manguera de 1 cm de
diámetro se insertó en la caja A, a 1.3 cm arriba
respecto a la base de dicha caja, y se conectaba
con la B en un orificio que se encontraba a
9.5 cm arriba respecto a la base de dicha caja.
Mientras que la caja B tenía en su otro extremo
una manguera en un orificio que estaba a 9.5
cm respecto a la base de la caja, que la conec-
taba con la C, donde se unía a un orificio que se
ubicaba 8.2 cm arriba respecto a la base de esta
caja. La distancia entre A y B fue de 72.3 cm,
y entre B y C de 69.9 cm. El flujo de la man-
guera de la caja A hacia la B era de 8.64 l/min,
mientras que de la B a la C era de 6.86 l/min.
Como la caja B contenía a los hemípte-
ros, se le colocó una roca, que sobresaliera de
la superficie del agua, para asegurar que los
hemípteros salieran en caso de necesitarlo.
En la caja A se colocó 22 l de agua jabonosa,
mientras que la B se llenó con agua limpia
hasta unos 15 cm de altura, que correspondían
a 22 l de agua, y la C iniciaba vacía. De esta
forma el agua de A drenaba hacia B, y el agua
de B drenaba hacia C, debido a las diferencias
de altura entre las cajas. Con esto se simuló a
pequeña escala la entrada de aguas contami-
nadas que experimentaría un río debido a las
pendientes del mismo. Las entradas y salidas
de las mangueras se taparon con espuma vis-
coelástica de poliuretano, para que el agua sólo
fluyera en el momento en que se retiraban las
mismas. Además, se colocó una cámara a 74
cm de distancia respecto a la base de la caja B,
para posteriormente analizar los videos.
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Diseño experimental: Se utilizaron tres
tipos de jabón: en polvo para ropa, con dode-
cilbenceno sulfonato de sodio (LAS) como
tensoactivo, en porcentaje de 10-20 %, jabón
líquido para manos, con lauril sulfato de sodio
(SLS) como tensoactivo, en un porcentaje de 9
%, y jabón lavaplatos, con alquil sulfonato de
sodio (LAS) como tensoactivo, en un porcen-
taje 20 %. De cada tipo de jabón se prepararon
tres concentraciones: la primera de 9 ppm,
que al mezclarse con el agua limpia de la caja
B, resultó en una concentración final que iba
desde 3 a 8 ppm aproximadamente; la segunda
de 50 ppm, que al mezclarse con el agua limpia
resultó en una concentración de 18 a 44 ppm
aproximadamente; y la tercera fue de 200 ppm,
que al mezclarse resultó en una concentración
de 72 a 179 ppm aproximadamente. Para cal-
cular estas concentraciones se tomó en cuenta
los litros de agua limpia que salían después de
un minuto y los litros de agua contaminada que
entraban al pasar un minuto, esto para cada uno
de los tres minutos donde hubo entrada de agua
contaminada. Así se logró obtener un aproxi-
mado de la concentración en el tiempo según
la cantidad de agua limpia que se mezclaba con
agua contaminada.
Una vez aclimatados, los hemípteros fue-
ron sometidos a la entrada de aguas jabonosas
durante 10 minutos (3 minutos con entrada de
las aguas, y 7 minutos con el agua ya mezclada
y en reposo). A nivel de familia, se dividieron
90 individuos en nueve grupos de diez indivi-
duos, por lo que los nueve grupos de la familia
Gerridae, tenían individuos de las dos especies,
mientras que los nueve grupos de Veliidae
tenían a todos sus individuos de la única espe-
cie utilizada de esta familia. Cada uno de los
grupos fue sometido a las tres distintas concen-
traciones de un solo tipo de jabón. Por lo que
tres grupos experimentaron, individualmente,
las tres concentraciones de un mismo jabón,
teniendo tres réplicas para cada tipo de jabón
para cada familia.
Fig. 1. Diseño de acuario con flujo de agua por gravedad utilizado en el experimento, con sus respectivas medidas. A. Caja
que contenía las aguas jabonosas. B. Caja con agua limpia que contenía a los hemípteros. C. Caja que recibía la descarga
de agua generada por el flujo.
Fig. 1. Aquarium design with gravity flow of water used in the experiment, with their respective measurements. A. Box
containing the soapy water. B. Box with clean water containing the hemipterans. C. Box that received the water discharge
generated by the flow.
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Cuando pasaron los 10 minutos, se limpió
el acuario, y se llenó con agua no contaminada,
y entre el paso de una concentración a otra, se
dio como mínimo 30 minutos de reposo, esto
con el fin de que los insectos no estuvieran
afectados o estresados por la concentración
anterior. En caso de que un grupo, después de
los 30 minutos, tuviera individuos muy afecta-
dos, se daba el tiempo necesario hasta verlos
recuperados, es decir, con su comportamiento
y desplazamiento normal. Por último, siempre
se aplicó las concentraciones desde la más baja,
hasta la más alta, debido a que en la última con-
centración algunos individuos quedaban muy
afectados o incluso morían. Durante cada uno
de los experimentos se intervino únicamente
cuando veíamos a un individuo totalmente hun-
dido, ya que era evidente que no lograba salir,
y se buscó salvaguardar la vida de los insectos
en la medida de lo posible.
Es importante mencionar, que no se tuvo
un grupo control que se sometiera a la entrada
de agua limpia. Esto en parte, porque todos
los grupos de hemípteros, ya se encontraban la
mayoría del tiempo sometidos al agua limpia,
en los recipientes donde fueron depositados o
en el acuario antes de comenzar los experimen-
tos. De manera que, en el mismo proceso de
aclimatación y mantenimiento de los hemíp-
teros, se registraron observaciones (durante
3 semanas), del comportamiento y desplaza-
miento de los insectos en condiciones de no
exposición a jabón.
Análisis de datos: Se consideró un expe-
rimento de parcelas divididas (Montgomery,
2005), donde la parcela era cada grupo de diez
hemípteros, la subparcela era la aplicación de la
concentración, el factor de parcela correspon-
día al tipo de jabón, y el factor de la subparcela
correspondía a los valores de concentración
aplicados. El grupo de individuos funcionó
como parcela ya que este estuvo expuesto
a todos los niveles del factor de subparcela
(concentración), pero solo estaba asociado a un
nivel del factor de parcela (tipo de jabón).
Una vez realizados todos los experimentos,
se analizaron los videos, contemplando todo el
periodo de duración (10 minutos), incluyendo
el inicio con corriente. Además, se hizo un
seguimiento de cada individuo, de manera que,
se determinó el tiempo que cada uno de los 10
hemípteros permaneció en el agua en condi-
ciones normales, para registrar un promedio
por cada grupo. Por otro lado, se registró como
hundimiento, cuando un individuo se mostraba
completamente (todo el cuerpo) o parcialmente
(patas y abdomen) sumergido en el agua.
Se registraron tres variables respuesta: 1)
el tiempo promedio (en minutos) que el grupo
de 10 individuos permanecía en el agua con
desplazamiento y comportamiento normal, 2)
si cada individuo tenía la capacidad de salir del
agua hacia la piedra o no, y 3) si cada indivi-
duo se hundía en el agua o no. Para el tiempo
promedio se usó un modelo mixto donde los
factores fijos eran el factor de parcela (tipo de
jabón) y el factor de subparcela (concentra-
ción), así como su interacción, declarando el
grupo de individuos como factor aleatorio. En
este caso se asumió mediante la prueba de Sha-
piro-Wilk, que la respuesta en cada tratamiento
seguía una distribución normal. Se realizó un
análisis de varianza para parcelas divididas con
una prueba F que consideraba los grados de
libertad del error de parcela cuando se probó el
efecto de parcela, y los grados de libertad del
error de subparcela cuando se probó el efecto
de interacción o el efecto del factor de subpar-
cela. Las otras variables (capacidad de salir y
hundimiento) eran binarias y para ellas se usó
un modelo mixto con respuesta binomial y la
misma estructura del modelo anterior, lo que lo
convirtió en un modelo logístico mixto. En este
modelo se registró el número de éxitos (sale o
se hunde) y el número de fracasos (no sale o
no se hunde) para cada grupo de 10 individuos.
Para probar cualquiera de los efectos, se proce-
dió a comparar dos modelos, uno que tenía el
factor de interés y otro que no lo tenía; ambos
modelos se compararon usando la prueba de
razón de verosimilitud (LRT, siglas en inglés),
mediante una distribución chi-cuadrado (c
2
)
con los grados de libertad asociados al factor
que se probó. Realizamos todos los análisis
estadísticos con el lenguaje R (R Core Team,
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2020) mediante RStudio (RStudio Team, 2020).
Usamos las siguientes librerías de R: ggplot2
(Wickham, 2016) para los gráficos, así como
nlme (Pinheiro, Bates, DebRoy, Sarkar, & R
Core Team, 2017) y lme4 (Bates, Maechler,
Bolker, & Walker, 2015) para el ajuste de los
modelos normal y logístico, respectivamente.
RESULTADOS
En general, encontramos que, conforme
aumenta la concentración de jabón, disminuye
la cantidad de tiempo que los hemípteros per-
manecen sobre el agua. La concentración de
jabón tuvo un efecto en la capacidad de salir
del agua, ya que en concentraciones más bajas
de jabón un porcentaje mayor de individuos
salieron del agua sin problemas. La concen-
tración de jabón también tuvo un efecto en la
probabilidad de hundirse, ya que en concen-
traciones bajas hay un menor porcentaje de
hundimientos. Encontramos que, existe una
diferencia en el tiempo que permanecen los
hemípteros en el agua, según la concentración
de jabón, en donde los grupos de individuos
permanecen menor tiempo en el agua, a medida
que la concentración aumenta (F
2.32
= 46.05, P
< 0.001). Además, no encontramos interacción
entre el tipo de jabón y la especie, por lo que
el efecto del tipo de jabón fue el mismo para
las especies, de manera que el daño que expe-
rimentan no depende del tipo de jabón (F
2.14
= 0.054, P = 0.95), sino de la concentración
en sí. Por otro lado, encontramos que sí hay
interacción entre la concentración de jabón y la
especie, ya que el efecto de la concentración es
diferente entre las especies (Fig. 2), donde R.
solida presenta en promedio tiempos diferentes
de permanencia en el agua respecto a P. uni-
dentatus y P. caeruleus. Específicamente fue R.
solida, la especie menos afectada por las aguas
contaminadas, en comparación con P. caeru-
leus y P. unidentatus (F
2.32
= 11.21, P < 0.001),
que mostraron menor tiempo de permanencia
en dichas condiciones.
En cuanto a la capacidad de salir del agua
de manera óptima (es decir, sin ayuda del inves-
tigador), no encontramos interacción entre el
tipo de jabón y las especies, por lo que el efecto
del tipo de jabón a la hora de salir del agua, es
el mismo para las tres especies. Además, los
hemípteros no mostraron diferencias según el
tipo de jabón (x
2
= 0.15, g.l. = 2, P > 0.05). Por
otro lado, tampoco encontramos interacción
entre la concentración y las especies, por lo que
el efecto de la concentración a la hora de salir
del agua, es el mismo para las tres especies.
Sin embargo, sí observamos diferencias según
la concentración (x
2
= 12.76, g.l. = 2, P < 0.05),
de modo que, a mayor concentración, menor
porcentaje de individuos podían salir del agua
(Fig. 3). Además, observamos diferencias en la
capacidad de salir de manera óptima del agua
según la especie (x
2
= 3.86, g.l. = 1, P < 0.05),
siendo R. solida la especie que presentó mayor
porcentaje de individuos que podían salir de
Fig. 2. Tiempo promedio de duración en el agua según la concentración y el tipo de jabón para tres especies de hemípteros
semiacuáticos.
Fig. 2. Average time in water according to concentration and type of soap for three species of semiaquatic hemipterans.
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forma óptima, mientras que los individuos de
P. caeruleus y P. unidentatus tenían mayores
problemas para salir del agua contaminada, a
cualquiera de las tres concentraciones.
Por último, encontramos que las especies
en general, presentan una mayor cantidad de
hundimientos conforme aumenta la concen-
tración de jabón (x
2
= 59.34, g.l. = 2, P < 0.05).
Además, no encontramos interacción entre la
concentración de jabón y las especies, por lo
que el efecto de la concentración a la hora de
salir del agua, es el mismo para las tres espe-
cies. Sin embargo, la cantidad de hundimientos
según la especie varía en la concentración más
baja, en donde R. solida presenta menor can-
tidad de hundimientos que las otras especies
(Fig. 4), mientras que en las concentraciones
restantes las tres especies no presentan una
diferencia en la cantidad de hundimientos
(x
2
= 0.03, g.l. = 1, P > 0.05). Por otro lado, no
encontramos interacción entre el tipo de jabón
y las especies, por lo que el efecto del tipo de
jabón sobre los hundimientos, es el mismo
para las tres especies. Además, encontramos
que no existen diferencias en la cantidad de
hundimientos según el tipo de jabón (x
2
= 0.70,
g.l. = 2, P > 0.05).
En cuanto a las muestras de agua de cada
río, se encontró que en general, los valores para
los nutrientes analizados, así como pH, alcali-
nidad, DBO y materiales en suspensión están
dentro del ámbito de valores de aguas super-
ficiales limpias o que permiten conservar a las
comunidades acuáticas (Tabla 1), esto según el
Reglamento para la Evaluación y Clasificación
de la Calidad de Cuerpos de Agua Superficiales
para Costa Rica (MINAE, 2007).
DISCUSIÓN
A pesar de que los gerromorfos presen-
tan en sus patas una densa capa de pelos
Fig. 3. Porcentaje de individuos en promedio que lograban salir de manera óptima del agua según la concentración de jabón.
Fig. 3. Percentage of individuals on average that managed to optimally exit the water according to soap concentration.
Fig. 4. Porcentaje de individuos en promedio que se hundían en el agua según la concentración de jabón.
Fig. 4. Percentage of individuals on average sinking in the water according to soap concentration.
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TABLA 1
Valores de nutrientes y variables fisicoquímicas de los sitios de muestreo en la Quebrada Patal y Río Abanico
TABLE 1
Nutrient values and physicochemical variables of the sampling sites in Quebrada Patal and Río Abanico
Punto de
muestreo
Fosfatos
(mg/l)
Inc ±
Amonio
(mg/l)
Inc ±
Nitritos
(mg/l)
Inc ±
Nitratos
(mg/l)
Inc ± pH Inc ±
DBO
(mg/l)
A. T.
(mg/l)
Inc ±
M. S.
(mg/l)
Quebrada Patal
M 1 0.054 0.013 nq* 0.0090 0.075 0.022 0.335 0.022 7.52 0.01 0.00 84.91 1.36 8.33
M 2 0.054 0.013 0.0395 0.0086 nq 0.023 0.342 0.022 7.56 0.01 0.00 88.30 0.68 6.67
M 3 0.063 0.013 0.0592 0.0085 nd* 0.024 0.405 0.022 7.60 0.01 0.00 85.59 0.01 6.67
M 4 0.046 0.013 0.0180 0.0090 nd 0.023 0.510 0.022 7.60 0.01 ― 86.95 0.68 8.33
M 5 0.046 0.013 0.0395 0.0086 nd 0.023 0.445 0.022 ― ― ― ― ― 4.33
Río Abanico
M 1 0.035 0.013 0.0334 0.0086 nq 0.023 0.054 0.024 ― ― 0.00 ― ― 0.00
M 2 0.051 0.013 0.0247 0.0088 nq 0.023 0.044 0.024 7.60 0.01 0.00 51.62 0.68 0.00
M 3 0.046 0.013 0.0316 0.0088 nq 0.023 0.053 0.024 ― ― 0.00 ― ― 0.00
M 4 0.047 0.013 nd 0.0094 nd 0.024 0.099 0.024 7.66 0.01 ― 55.70 0.68 0.00
M 5 0.036 0.013 nq 0.0092 0.035 0.023 0.081 0.024 ― ― ― ― ― 0.00
DBO = Demanda Bioquímica de Oxígeno, A.T. = Alcalinidad Total, M.S. = Materiales en Suspensión, Inc = Incertidumbre, nq = no cuantificable, nd = no detectable.
DBO = Biochemical Oxygen Demand, A.T.= Total Alkalinity, M.S.= Materials in Suspension, Inc = Uncertainty, nq = not quantifiable, nd = not detectable.
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hidrofóbicos, y un material ceroso recubriendo
el integumento que le confiere características
repelentes al agua (Bush, Hu, & Prakash,
2007; Goodwyn, Voigt, & Fujisaki, 2008), sus
patas se sumergen cuando se rompe la ten-
sión superficial del agua al adicionarle jabón
(Aristizábal-García, 2002; Hu & Bush, 2010).
De esta forma, la pata sumergida absorbe agua,
lo que provoca un integumento humedecido,
que resulta en la pérdida de repelencia al agua,
y genera el hundimiento del individuo (Hu &
Bush, 2010). Esto explica el notorio cambio en
su comportamiento, permaneciendo en el agua
por menos tiempo, cuando la concentración
de jabón era mayor (Fig. 2), ya que suponía
mayor dificultad para desplazarse y mantenerse
en la superficie del agua, así como una mayor
probabilidad de hundirse (Fig. 4). Sin embargo,
el resultado fue el mismo sin importar el tipo
de jabón, lo cual se puede explicar porque,
en general, los jabones utilizan los mismos
compuestos tensoactivos o muy similares, y en
porcentajes parecidos (Jiawkok & Nakajima,
2012). No obstante, es necesario considerar
que, exponer a tres tipos de concentración a
los mismos 10 individuos, podría tener un
efecto en la respuesta del comportamiento. Sin
embargo, consideramos que dicho efecto, sería
mínimo, porque entre el paso de una concentra-
ción a otra, se dio el tiempo necesario hasta ver
a los organismos con su comportamiento nor-
mal. Además, aunque los diseños de bloques
pueden tener la desventaja de que se expone al
mismo grupo de individuos a todos los niveles
de concentración, en general son más eficientes
estadísticamente para las comparaciones.
Aunque para las tres especies el efecto al
aumentar la concentración de jabón es eviden-
te, las especies P. caeruleus y P. unidentatus,
mostraron menor tiempo de permanencia en
el agua contaminada, que la especie R. solida.
Nosotros proponemos que esta diferencia pro-
nunciada entre especies, se debe a las variacio-
nes morfológicas de cada taxón. La estructura
tipo abanico ubicada en la pata media de R.
solida, ha evolucionado exclusivamente en
este género, y se ha visto que confiere ventajas
evolutivas en cuanto a la estabilidad, y ahorro
energético para mantenerse en la superficie del
agua, en ambientes lóticos (Santos, Le Bou-
quin, Crumière, & Khila, 2017). Esta estructura
podría conferir una mayor resistencia a peque-
ños cambios en la tensión superficial, mientras
que P. caeruleus y P. unidentatus, al carecer de
dicha estructura, se verían en desventaja. Ade-
más, en Gerridae, existen estructuras sensoria-
les como setas ventrales, que se pueden traducir
en una mayor sensibilidad a los cambios físicos
y químicos en la superficie del agua, las cuales
no están presentes en otros gerromorfos (Good-
wyn et al., 2008; Goodwyn, Katsumata-Wada,
& Okada, 2009). Por lo que estas estructuras
posiblemente tienen un papel importante en
explicar la mayor sensibilidad de P. caeruleus y
P. unidentatus a las aguas contaminadas.
Por otro lado, a pesar de que no se tuvo un
grupo control, sí se pudo observar el compor-
tamiento y desplazamiento de los hemípteros
en agua no contaminada con jabones. Como
era de esperar, en condiciones de agua limpia,
los individuos de las tres especies presentaban
un comportamiento y desplazamiento idéntico
o muy similar al observado en la quebrada y
el río, permaneciendo la mayoría del tiempo
en el agua, con patinaje fluido, y saliendo solo
ocasionalmente durante breves periodos. De
manera que, aunque no se cuantificó mediante
un grupo control, basados en nuestras observa-
ciones proponemos que, en el caso de R. solida,
es muy probable que haya una leve disminu-
ción en el tiempo de permanencia en el agua,
desde la concentración más baja, respecto a
cuando están en agua totalmente limpia. Mien-
tras que, para P. caeruleus y P. unidentatus
la disminución en el tiempo de permanencia
en el agua, sería mucho más drástica desde
la concentración baja, respecto a un posible
grupo control (Fig. 1). Lo cual tendría sentido
tomando en cuenta las diferencias morfológicas
descritas anteriormente. Sin embargo, estudios
posteriores podrán tomar esto en cuenta, para
cuantificarlo y hacer una comparación, para
confirmar lo que nosotros proponemos respecto
a comparaciones con un grupo control.
En cuanto a la capacidad de salir del agua,
P. caeruleus y P. unidentatus, se vieron más
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afectadas con el aumento en la concentración
de jabón, en comparación con R. solida. Una
posible explicación, es que varios gérridos
tienen la capacidad de realizar saltos prácti-
camente verticales en el agua (Armisén et al.,
2015; Koh et al., 2015; Yang, Son, Jablonski, &
Kim, 2016), lo cual no es un comportamiento
observado en el género Rhagovelia. Al realizar
este tipo de saltos, se ejerce una presión casi
vertical sobre la superficie de agua, generando
un hoyuelo asimétrico en la misma, que es
fundamental para su salto (Gao & Feng, 2011;
Yang et al., 2016). Aunque se podría pensar que
P. caeruleus y P. unidentatus, lograrían salir de
mejor forma, ya que sus saltos los alejan con
más rapidez del agua, es posible que este tipo
de movimiento, al contrario, los afecte más a
la hora de salir del agua. El salto podría ejercer
una mayor presión sobre el agua, incrementan-
do así la penetración de la pata en el agua con
tensión superficial reducida, lo que explicaría
su menor capacidad para salir en comparación
con R. solida.
El hecho de que R. solida presente menor
cantidad de hundimientos en la concentración
más baja, concuerda con una mayor resistencia
a cambios en la tensión superficial comparado
con P. caeruleus y P. unidentatus. Sin embargo,
en las concentraciones más altas de jabón todas
las especies presentan una cantidad de hundi-
mientos similares. Esto probablemente se debe
porque los individuos de R. solida permane-
cían mayor tiempo en el agua, pudiendo llegar
hasta el punto donde comenzaban a hundirse,
mientras que los individuos de P. caeruleus y
P. unidentatus permanecían menos tiempo en
el agua, y a partir de la primera concentración,
sus individuos se mostraron más cuidadosos
con el tiempo que duraban en el agua, a dife-
rencia de R. solida.
De acuerdo a los análisis de las muestras
de agua, los niveles de nitratos y nitritos,
así como los valores de pH y materiales en
suspensión, estuvieron dentro de la categoría
clase 1 según el Reglamento para la evaluación
y clasificación de la calidad de cuerpos de
agua superficiales para Costa Rica (MINAE,
2007) (Tabla 1), por lo que los sitios donde
se extrajeron los individuos en ambos ríos, se
podrían considerar como sitios limpios de con-
taminación. Sumado a esto, los bajos niveles
de amonio y fosfatos, los valores positivos de
las alcalinidades totales, y los bajos valores de
DBO, indican un ambiente sin contaminación
(Addy, Green, & Herron, 2004; Skrobialowski,
Mize, & Demcheck, 2004; Mackenzie, 2005;
Beita-Sandí, 2008). De manera que, las tres
especies se encuentran en hábitats que, al
menos en el momento del estudio, se encontra-
ban bastante limpios, lo cual era de esperar por
dos razones: 1) alrededor de los sitios de reco-
lecta se encuentran pocos asentamientos urba-
nos, lo que mantiene estos ríos y quebradas (o
al menos los sectores analizados) relativamente
libres de la contaminación antropogénica, ya
que la actividad que más podría contaminar
estos ecosistemas es la ganadería, pero se
realiza a pequeña escala, y 2) la sensibilidad
observada en los gerromorfos hacia la contami-
nación por jabones y detergentes.
Las respuestas evaluadas en nuestra inves-
tigación, tienen importantes alcances, ya que
nos permiten empezar a visualizar el latente
riesgo al que podrían estar sometidas estas
comunidades de insectos, por la contaminación
de los ecosistemas acuáticos con jabones y
detergentes. Es importante tomar en cuenta
que, para 1998 se producían a nivel mun-
dial 2.4 millones de toneladas de tensoactivos
(Karsa, 1998), mientras que para el 2006, la
producción de tensoactivos aumentó a 12.5
millones de toneladas (Edser, 2006). Esta situa-
ción probablemente ha aumentado aún más,
durante los últimos dos años en particular, a
causa de la pandemia por COVID-19, ya que se
ha evidenciado un incremento masivo en el uso
de jabones y detergentes durante dicho periodo
(Kumar et al., 2021). Además, la contamina-
ción con jabones, al afectar su comportamiento,
podría generar que ciertas especies de gerro-
morfos se vean afectadas (al permanecer menos
tiempo en el agua), ya sea a nivel de repro-
ducción o alimentación, lo que podría incluso
disminuir las poblaciones. De manera que, es
importante tomar medidas que eviten la descar-
ga de aguas residuales domésticas directamente
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 873-887, July-September 2021 (Published Aug. 31, 2021)
en las aguas naturales, e implementar plantas
de tratamiento para dichas aguas, que sean
cada vez más eficientes (Eichhorn, Rodrigues,
Baumann, & Knepper, 2002).
Nosotros concluimos que, según las espe-
cies de hemípteros semiacuáticos, el grado de
afectación de su comportamiento (en térmi-
nos de permanencia en el agua), por adición
de detergentes en el medio acuático, variará
debido a las características morfológicas y de
locomoción propias de cada taxón. Por lo que
el uso de estas especies como bioindicadores
de la tensión superficial puede ser muy útil,
y funcionar como un gradiente del nivel de
contaminación de las superficies de los ríos
y quebradas, ya que como demostramos, las
especies tienen diferente grado de sensibili-
dad. Como recomendación proponemos que
el sistema de acuarios que utilizamos en el
experimento, podría funcionar aún mejor si la
salida y entrada del agua en la caja B están a
desnivel, así como si se pudiera controlar el
flujo del agua de manera simple con una llave
adaptada. Este es el primer estudio que evalúa
cómo afecta la contaminación de la tensión
superficial el comportamiento de los hemípte-
ros semiacuáticos dependiendo de la especie.
Por tanto, invitamos a más investigadores a
seguir por esta ruta de estudios, para generar un
conocimiento más amplio sobre un fenómeno,
hasta ahora, poco explorado.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
Apéndice 1.
doi.org/10.5281/zenodo.4774401
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a José de Ugalde Cubero
y Leonarda Mata, por permitirnos ingresar a
sus propiedades, en las que se ubican los sitios
donde realizamos los muestreos. De igual
manera agradecemos a Hernán Aristizábal,
Mónika Springer, Bernald Pacheco, Eduardo
Chacón y Alejandro Oviedo por sus ideas,
sugerencias y recomendaciones para la inves-
tigación, así como por su ayuda con la identi-
ficación taxonómica de las especies. También
agradecemos a Eddy Gómez y Juan Guillermo
Sagot (CIMAR) por los datos de nutrientes y
variables fisicoquímicas. Por último, agrade-
cemos a Ronaldo Paco Morales y Leonardo
Mata Nuñez por su ayuda para establecer la
estructura del acuario, así como a Brayan Mora
Rodríguez y Maynor Centeno Hurtado por su
guía para acceder a la quebrada Patal durante
los muestreos.
RESUMEN
Introducción: Los hemípteros semiacuáticos son insectos
que podrían ser de los mejores indicadores de la calidad
del ambiente acuático, específicamente en cuanto al con-
tenido de sustancias que rompen la tensión superficial.
Sin embargo, no existen estudios que evalúen cómo estos
insectos se ven afectados por cambios en la tensión super-
ficial del agua.
Objetivo: Determinar el efecto que tienen las aguas jabo-
nosas sobre la capacidad de locomoción de tres especies de
hemípteros semiacuáticos neotropicales.
Métodos: Desde agosto hasta noviembre 2020, realizamos
experimentos ex situ, con nueve grupos de diez individuos
de la familia Veliidae (N = 90) y Gerridae (N = 90), en
donde cada grupo individualmente, fue sometido a la
entrada de aguas jabonosas durante tres minutos. Para
esto, diseñamos un acuario que consistía en tres cajas de
plástico a diferentes alturas, conectadas entre sí, de modo
que se generaba un flujo de corriente. Utilizamos jabón en
polvo para ropa, jabón líquido para manos, y jabón en barra
para platos. De cada tipo de jabón preparamos una concen-
tración baja (9 ppm), media (50 ppm) y alta (200 ppm).
Mediante grabaciones, registramos el tiempo que duraron
los hemípteros en el agua, así como su capacidad para salir
de la misma, y si se hundían o no.
Resultados: Encontramos que, sin importar el tipo de
jabón, el tiempo que permanecen los hemípteros en el
agua contaminada, se reduce drásticamente conforme
aumenta la concentración, pero dicho impacto varía según
la especie, siendo Rhagovelia solida (familia Veliidae)
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 873-887, July-September 2021 (Published Aug. 31, 2021)
menos afectada por la contaminación en comparación con
Platygerris caeruleus y Potamobates unidentatus (familia
Gerridae).
Conclusión: El uso de estos táxones como indicadores
del grado de contaminación de los ríos por detergentes
y jabones, puede ser muy útil, sobre todo si se toma en
cuenta las diferencias de sensibilidad según la familia o
género del grupo.
Palabras clave: tensoactivos; zancudos de agua; hemíp-
tera; insectos semiacuáticos; morfología; contaminación
acuática.
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