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Revista de Biología Tropical, ISSN electrónico: 2215-2075 Vol. 69(S1): 154-170, March 2021 (Published Mar. 30, 2021)
Efecto de la temperatura sobre la morfología y reproducción
en el erizo de mar Arbacia dufresnii (Echinodermata: Echinoidea)
Barbara Luz Ancin
1
Lucía Epherra
2
*
Tamara Rubilar
2, 3
1. Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco. Puerto Madryn, Chubut, Argentina;
barbiancin@yahoo.com.ar
2. Laboratorio de Oceanografia Biológica (LOBio), Centro para el Estudio de Sistemas Marinos, Centro Nacional
Patagónico, Centro Científico Tecnológico del Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
(CESIMAR, CCT CENPAT, CONICET). epherra@cenpat-conicet.gob.ar (*Correspondence).
rubilar@cenpat-conicet.gob.ar
3. Laboratorio de Química de Organismos Marinos (LabQuiOM), Instituto Patagónico del Mar (IPAM), Universidad
Nacional de la Patagonia San Juan Bosco. Puerto Madryn, Argentina. crubilar@unpata.edu.ar
Recibido 25-VI-2020. Corregido 15-VIII-2020. Aceptado 16-X-2020.
ABSTRACT
Effect of temperature on morphology and reproduction of sea urchin, Arbacia dufresnii
(Echinodermata: Echinoidea)
Introduction: The increase in atmospheric CO
2
values and the consequent warming of seawater constitute
stressors for marine ecosystems, renovating interest in echinoid physiology. The echinoid Arbacia dufresnii is
a widely studied species with a wide distribution in the North Patagonian gulfs. Objective: Evaluate the effect
of seawater temperature on its morphology and reproduction. Methods: Individuals were exposed for 10 weeks
(April-June 2016) to three temperature treatments (13 °C control, 15 °C and 17 °C) according to the current
conditions of seawater and the expected values for the next century. At the end of the experiment, diameter and
weight of the whole individual and of its internal organs were statistically and histologically analyzed. Results:
Individuals exposed to higher temperatures died in greater numbers. The control, and the 17 °C treatment, had
no changes in dry gonad and intestine weights. However, the 15 °C group had wider diameter of test and a
higher dry weight of gonads and intestine. At this temperature, the gonadal stages for males were similar to the
environment, but females had more advanced stages. Conclusions: Temperature of 15°C could be optimal for
assimilating food and obtaining energy. Gonads and intestine would be showing changes in the short term, unlike
the calcified organs (test and Aristotle’s lantern).
Key words: echinoid; thermal experiment; gametogenesis; gonadal production; physiology.
Ancin, B.L., Epherra, L. & Rubilar, T. (2021). Efecto de la
temperatura sobre la morfología y reproducción en
el erizo de mar Arbacia dufresnii (Echinodermata:
Echinoidea). Revista de Biología Tropical, 69(S1),
154-170. DOI 10.15517/rbt.v69iSuppl.1.46346
El exceso de gases liberados a la atmósfera
genera un progresivo aumento de la tempe-
ratura y de dióxido de carbono (CO
2
), produ-
ciendo procesos globales de cambio climático.
Estos procesos afectan a los sistemas natura-
les y humanos en todos los continentes y en
los océanos (IPCC, 2014). Debido a que el
calentamiento de los océanos genera cambios
en la circulación oceánica, en los patrones
climáticos regionales y en la distribución de
las precipitaciones; ocurren cambios físicos
en el ambiente y esto produce estrés en los
DOI 10.15517/rbt.v69iSuppl.1.46346
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ecosistemas (Przeslawski, Ahyong, Byrne,
Woerheide & Hutchings, 2008; Brierley &
Kingsford, 2009). El océano ha absorbido más
de un 80 % del calor incorporado al sistema
climático y, en consecuencia, la temperatura
media del mar ha aumentado alrededor de 0.6
°C en los últimos 100 años (IPCC, 2013). Las
predicciones plantean que para el año 2100 la
temperatura superficial del mar se incremente
de 0.3 a 4.8 °C (IPCC, 2013). Dado que las
zonas costeras son muy vulnerables y que
sus ecosistemas son especialmente sensibles
a las presiones ambientales como los cambios
en la temperatura (IPCC, 2014), es esperable
que los invertebrados y sus ecosistemas se
vean afectados de forma aguda como también
crónica, con efectos que van desde subletales
a letales y variando durante su ciclo de vida
(Przeslawski et al., 2008).
La temperatura del agua es el principal
factor que determina el óptimo funcionamiento
del metabolismo de los invertebrados marinos
(Hochachka & Somero, 2002). En general, un
aumento de temperatura afecta la asimilación
de alimentos, el crecimiento (Kemp & Britz,
2008; Gooding, Harley & Tang, 2009), la res-
piración (McElroy, Nguyen & Byrne, 2012),
el desarrollo de las gónadas, reproducción
(Olive, 1995; Bates, 2005) y la supervivencia
en los invertebrados marinos (Sanford, 2002;
Gooding et al., 2009; González et al., 2010;
McElroy et al., 2012). A su vez, el aumento de
las temperaturas del mar se ha relacionado con
cambios en patrones temporales de desove en
regiones templadas (Edwards & Richardson,
2004; Lawrence & Soame, 2004).
El estado fisiológico es el principal deter-
minante de la tolerancia de una especie a la
variabilidad y cambio ambiental. Durante las
últimas décadas hubo un renovado interés en la
fisiología de los equinodermos, principalmente
en la adaptabilidad de algunas especies frente
a los cambios previstos de diferentes paráme-
tros ambientales marinos (McGaw, Clifford &
Goss, 2015). En el caso particular de estudios
sobre el posible efecto del cambio climático
sobre los equinoideos, se los ha utilizado para
estudiar los efectos sobre procesos fisiológicos
tales como la respiración, la alimentación,
reproducción, fertilización y, principalmente,
el desarrollo larvario (Byrne, Andrew, Worth-
ington & Brett, 1998; Kurihara & Shirayama,
2004; Byrne et al., 2009; Dupont & Thorndyke,
2009; Byrne, 2010; Cohen-Rengifo, García,
Hernández, Hernández & Clemente, 2013;
Wangensteen, Turon, Casso & Palacín, 2013;
Delorme & Sewell, 2016). Los equinoideos
suelen tener un rango óptimo de temperatura
en el cual se desenvuelven apropiadamente
en cuanto a los procesos fisiológicos (Hocha-
chka & Somero, 2002; Siikavuopio, Mortensen
& Christiansen, 2008; Gooding et al., 2009;
Azad, Pearce & McKinley, 2011; Watts, Hofer,
Desmond, Lawrence & Lawrence, 2011; Siika-
vuopio et al., 2012). Sin embargo, cuando los
animales están expuestos a temperaturas fuera
de ese rango, procesos fisiológicos como la
alimentación, el crecimiento, el desarrollo de
las gónadas y/o la supervivencia pueden verse
comprometidos negativamente (Siikavuopio et
al., 2008; Lawrence et al., 2009; Zamora &
Jeffs, 2012; Uthicke, Liddy, Nguyen & Byrne,
2014). Los cambios en el metabolismo pue-
den afectar de forma diferente las distintas
funciones fisiológicas, así, en erizos de mar,
tanto la linterna de Aristóteles (órgano mastica-
dor) como el caparazón (endoesqueleto) suelen
mostrar respuestas a cambios ambientales de
forma gradual (Lawrence & Ellwood, 1991),
mientras que los órganos internos, de meta-
bolismo rápido, como las gónadas y el tracto
digestivo, lo hacen a escalas de tiempo cortas
(días a semanas) (Russell, 1998).
La gran mayoría de las especies de equi-
noideos son herbívoros y cumplen funciones
claves en los ecosistemas costeros que habitan,
siendo capaces de alterar la abundancia, distri-
bución y composición de las asociaciones de
algas e invertebrados (Pérez, Gil & Rubilar,
2014). Por lo tanto, cambios a nivel fisiológico
individual con implicancias en la supervivencia
y la reproducción de la población (Delorme
& Sewell, 2016) pueden tener consecuencia
también a nivel de ecosistema (Paine, 1966;
Harrold & Pearse, 1987; Hernández, Bückle,
Guisado, Barón & Estavillo, 2004). El erizo
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de mar Arbacia dufresnii presenta una amplia
distribución a lo largo de la costa Argentina,
siendo una de las especies dominantes en las
comunidades bentónicas de los golfos norpa-
tagónicos (Bernasconi, 1953; Brogger et al.,
2013; Epherra, 2016). Estudios en la población
de A. dufresnii de Golfo Nuevo (Patagonia,
Argentina) han mostrado que en años más cáli-
dos se observa una mayor producción gonadal
y un periodo de desove más prolongado (Ephe-
rra et al., 2015). Por otro lado, estudios en labo-
ratorio mostraron que el desarrollo embrionario
y larval se ven afectados significativamente
por un aumento de la temperatura (Fernández,
Chaar, Epherra, González-Aravena & Rubilar,
2021). Estos antecedentes fueron claves para
plantear el estudio en condiciones controladas
del efecto del aumento de la temperatura del
agua de mar sobre parámetros morfológicos y
reproductivos del erizo de mar Arbacia dufres-
nii (Echinodermata: Echinoidea).
MATERIALES Y MÉTODOS
Muestreo: Se recolectaron 87 individuos
adultos de Arbacia dufresnii (abril de 2016)
mediante buceo autónomo en Punta Cuevas
(Golfo Nuevo, 42°46’3’’ S & 64°54’51’’ W);
los organismos fueron transportados al Servicio
de Acuario Experimental del CCT CENPAT
donde fueron aclimatados durante una semana
en un acuario de 30 l a 14 °C (± 1), salinidad
33-34 ppm y un fotoperiodo de 12:12. Duran-
te este tiempo, los erizos de mar no fueron
alimentados con el objetivo de comenzar el
experimento con todos los organismos en la
misma condición.
Diseño experimental: Previo al comien-
zo del experimento, se individualizaron los
organismos, se determinó el peso sumergido
utilizando una balanza gravimétrica (0.01 g)
y el diámetro máximo del caparazón mediante
un calibre digital (0.01 mm) para cada uno. Se
seleccionaron 15 individuos (ocho hembras
y siete machos) al azar para establecer los
parámetros a estudiar de la población natural
(de ahora en más llamado “INICIO”) antes
de comenzar el experimento. Éstos fueron
anestesiados con Cl
2
Mg 5 % previamente a ser
diseccionados siguiendo recomendaciones de
Rubilar y Crespi-Abril (2017) para determi-
nar el peso de los órganos: gónadas, intestino
(conjunto de esófago, intestino y ano), capara-
zón y linterna de Aristóteles. Los pesos secos
(balanza gravimétrica, 0.001 g) se obtuvieron
llevando los órganos hasta peso constante en
estufa a 60 °C.
Los 72 individuos restantes fueron utiliza-
dos para llevar a cabo el experimento que tuvo
una duración de ocho semanas (65 días), abar-
cando parte del periodo de gametogénesis de
A. dufresnii, que transcurre principalmente en
otoño e invierno (Brogger et al., 2010; Epherra
et al., 2015; Rubilar et al., 2016).
Se realizaron tres tratamientos utilizando
como factor la temperatura del agua de mar:
13 °C (± 0.7), 15 °C (± 1.0) y 17 °C (± 0.7).
De acuerdo con (Pisoni, Dellatorre & Rivas,
2017), los valores promedio son 15.6 °C en
abril, 13.9 °C en mayo y 12.4 °C en junio, por
lo que el tratamiento a 13 °C es posible consi-
derarlo como control, puesto que oscila entre
los valores naturales para la época de estudio,
mientras los otros dos tratamientos a 15 °C y 17
°C representan valores elevados para la época
del año (Dellatorre, Pisoni, Barón & Rivas,
2012; Pisoni et al., 2017). La segunda (15 °C)
representa un incremento de dos unidades por
encima del control, el aumento intermedio
esperado para fines del siglo XXI y la última
(17 °C) representa una temperatura extrema
que podría llegar a darse de acuerdo con los
modelos máximos calculados en zonas coste-
ras para finales del siglo XXI (+4 °C), de no
mediar la disminución de emisiones de dióxido
de carbono (CO
2
) a la atmósfera (IPCC, 2014).
En cada tratamiento se utilizaron 24 indi-
viduos, separados individualmente para evitar
la competencia por espacio y alimento. Cada
acuario contenía 3 l de agua de mar filtrada
(300 micras y filtro UV), un aireador y un filtro
de canasta (biológico y mecánico) que permite
asegurar la oxigenación y la calidad del agua.
Se colocaron de a seis acuarios individuales
dentro de un recipiente de plástico de mayor
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tamaño, con agua de mar y un calentador
(Atman) asociado a un sensor de temperatura
programado a la temperatura deseada. La sali-
nidad del agua se mantuvo entre 33-34 ppm
con un fotoperiodo de 12:12. Tanto la tempe-
ratura como la salinidad fueron monitoreadas
y registradas diariamente. Previo al comienzo
del experimento, se corroboró que no exista
diferencia en el diámetro y peso sumergido
(ANOVA, P = 0.96 y P = 0.46, respectivamen-
te) entre tratamientos.
Durante el experimento, los ejemplares
fueron alimentados ad libitum dos veces por
semana con similar cantidad de alimento arti-
ficial (aprox. 400 mg, Texas A&M AgriLife
Research) de acuerdo a Rubilar et al. (2016).
Previamente a ser alimentados, se retiraron los
restos de alimento no consumidos y las heces
producidas y, a su vez, se realizaba un recambio
de dos tercios del agua de mar filtrada en cada
acuario, mediante succión del fondo con una
manguera, para evitar acumulación de com-
puestos nitrogenados. Se monitoreó el estado
de los individuos mediante la observación de
pérdida de espinas (presencia de espinas en el
fondo), desoves (color del agua), posición y
movilidad de los individuos y mortalidad. Si
un individuo moría durante el experimento se
extraía inmediatamente.
Procesamiento de las muestras: Al fina-
lizar el experimento, se determinó el peso
sumergido utilizando una balanza gravimétrica
(0.01 g), y el diámetro máximo del caparazón
mediante un calibre digital (0.01 mm). Luego,
los individuos fueron anestesiados con Cl
2
Mg
5 % para ser diseccionados y así determinar
el peso seco de los órganos (gónadas, intesti-
no, caparazón y linterna de Aristóteles) de la
misma forma que los individuos al inicio del
experimento (INICIO). El sexo fue establecido
por la coloración gonadal y análisis histoló-
gicos. Una porción de las gónadas fue fijada
en Davidson por 24 h y conservada en etanol
70 %. El peso húmedo de esta porción fue
registrado para luego corroborar el peso seco
real de las gónadas de cada individuo. Para
determinar los estadios gonadales se realizaron
análisis histológicos de los tejidos de la gónada
que se deshidrataron en una serie de alcoholes
(70 %, 96 %, 100 %), luego se transparenta-
ron los tejidos en xileno y, finalmente, fueron
embebidos e incluidos en parafina. Los tejidos
embebidos en parafina fueron seccionados cada
7 μm con micrótomo rotacional Leica RM2255
y se tiñeron siguiendo la técnica de tinción
con hematoxilina y eosina (Wilson & Gamble,
2002). Los preparados se observaron en un
microscopio óptico Carl Zeiss DM2500 y las
fotografías se obtuvieron utilizando una cámara
Leica DFC 280. Los estadios gonadales se cla-
sificaron considerando las células germinales y
los fagocitos nutritivos de acuerdo con Epherra
et al. (2015).
Al igual que al comienzo del experimen-
to, 15 individuos adultos del erizo de mar A.
dufresnii fueron recolectados de la población
natural y procesados de la manera menciona-
da anteriormente, de ahora en más llamado
FINAL. En este caso se hallaron siete hembras
y ocho machos.
Para analizar el efecto de la temperatura
y el sexo sobre los parámetros medidos (peso
total sumergido, diámetro total del cuerpo,
peso seco de las gónadas, intestino, linterna de
Aristóteles y caparazón) se utilizaron Modelos
Lineales Generalizados (GLM) (McCullagh,
1984). En primera instancia, se realizó una
exploración de datos gráfica para comprender
la relación entre la variable respuesta y cada
una de las variables explicatorias. Los gráficos
de caja (Box-plot) se utilizaron para varia-
bles discretas y permitieron eliminar variables
explicatorias que estén altamente correlacio-
nadas. Para comprobar el ajuste a los datos,
se observó la cantidad de varianza explicada
por el modelo, la devianza (D
2
), la cual nos da
una idea de la variabilidad de los datos. Los
modelos fueron construidos del más simple
(sin ningún factor) hasta el más complejo que
incluye la interacción entre los factores (lo cual
nos indica la dependencia de los factores), se
analizaron y se seleccionó el mejor modelo con
base en tres criterios: i) Criterio de información
de Akaike (AIC del inglés Akaike Information
Criterion, índice que evalúa tanto el ajuste del
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modelo a los datos como la complejidad del
mismo); ii) Análisis de los residuos (análisis
de los gráficos de residuos observados frente
a estimados), y iii) Principio de parsimonia (el
modelo debe ser tan simple como sea posible).
En los resultados se muestran los valores AIC.
Todos estos análisis fueron realizados con el
software libre R (R Core Team, 2014).
Para analizar el efecto de la temperatura
del agua de mar sobre las variables peso total
y diámetro del cuerpo, así como el peso seco
del caparazón de los erizos se utilizaron como
variables respuestas la variación del diámetro
del cuerpo (diámetro final-diámetro inicial), la
variación del peso total del cuerpo (peso final-
peso inicial) y peso seco del caparazón al final
del experimento; y como variables explicato-
rias, temperatura (niveles: 13 °C, 15 °C y 17
°C) y sexo (niveles: machos y hembras). Para
estudiar el efecto de la temperatura del agua de
mar sobre las variables peso seco de gónada,
de intestino, de la linterna de Aristóteles se
seleccionaron como variables explicatorias, la
temperatura (niveles: 13 °C, 15 °C y 17 °C),
sexo (niveles: macho y hembra); y a su vez se
utilizó el diámetro final del cuerpo (DF) como
covariable (variable explicatoria continua), ya
que existe una relación alométrica entre el
diámetro del caparazón y los órganos de los
individuos (Ebert, Hernández & Russell, 2011).
Para evaluar el efecto de la temperatura
del agua de mar sobre la gametogénesis de
los erizos, se realizó una descripción de los
estadios gonadales. Mediante el análisis de
la proporción en los cuales se encontraron en
los distintos tratamientos de temperatura y en
la población natural al inicio (INICIO) y final
del experimento (FINAL). A diferencia de los
objetivos anteriores en este se incorporan datos
de la población natural.
RESULTADOS
La supervivencia en cada tratamiento se
muestra en la Tabla 1. Cabe destacar que en el
tratamiento de 17°C, en un mismo día ocurrió
la mortalidad de seis individuos (un cajón), los
cuales mostraban signos de enfermedad ya que
el agua presentaba turbidez y los organismos
habían perdido espinas y se observaban signos
de descomposición.
El modelo que presentó el mejor ajuste a
los datos para variación del diámetro fue el que
incluía el factor temperatura (Tabla 2), donde
el tratamiento Temperatura = 15 °C presenta
valores significativamente mayores respecto a
las otras temperaturas (Fig. 1A, Tabla 3).
El mejor ajuste a los datos para variación
del peso individual fue el modelo que incluía
únicamente el factor sexo (Figura 1B, Tabla 2,
Tabla 3). No se seleccionó el modelo nulo aun-
que la diferencia según el criterio de informa-
ción de Akaike es muy baja, ya que al realizarle
los estudios de los residuales el modelo selec-
cionado (Sexo) mostró mejor ajuste a los datos.
Los resultados de los tratamientos térmi-
cos muestran que la temperatura y el sexo no
son factores que expliquen la variación del
peso seco del caparazón, puesto que el modelo
TABLA 1
Arbacia dufresnii. Porcentaje de supervivencia y número de individuos supervivientes al final del experimento separados
por tratamiento de temperatura y sexo. N inicial = 24 individuos por tratamiento
TABLE 1
Arbacia dufresnii. Survival percentage and number of surviving individuals at the end of the experiment separated by
temperature treatment and sex. Initial N = 24 individuals per treatment
Temperatura
13 °C 15 °C 17 °C
83.33 % 66.66 % 41.67 %
Machos Hembras Machos Hembras Machos Hembras
10 10 4 12 5 5
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seleccionado es el nulo (Figura 1C, Tabla 2,
Tabla 3).
Respecto al análisis del peso seco de los
órganos en los diferentes tratamientos térmicos,
los modelos que mejor ajustan fueron dife-
rentes según la variable analizada. En el peso
seco de gónadas, tanto la temperatura como
el sexo son los factores que mejor explican su
variación entre tratamientos, el modelo selec-
cionado es el que presenta interacción entre los
factores (Tabla 4). Los machos del tratamiento
a 15 °C presentaron valores significativamente
mayores (P < 0.05) respecto a hembras y a
las otras temperaturas (Figura 2A, Tabla 5).
El modelo nulo presentó el mejor ajuste a
los datos según el criterio de información de
Akaike, pero en los estudios de los residuales,
el modelo seleccionado (Sexo) mostró mejor
ajuste a los datos.
Los resultados en peso seco de intesti-
no muestran que la temperatura junto con la
covariable DF son los factores que explican la
diferencia, el modelo seleccionado es el que
presenta aditividad entre éstos (Tabla 4). En
TABLA 2
Modelos propuestos para analizar la variable variación del diámetro (diámetro final- diámetro inicial), variación del peso
individuo (peso final-peso inicial) y peso seco del caparazón. Resaltado en negrita se observa el modelo seleccionado
que presentó mejor ajuste a los datos según Criterio de información de Akaike (AIC). La columna diferencia es el valor
correspondiente a la diferencia del valor de AIC entre el modelo nulo y los distintos modelos
TABLE 2
Models proposed to analyze the variable variation of diameter (final diameter - initial diameter) and variation of
individual weight (final weight-initial weight). Highlighted in bold is the selected model that presented the best fit to
the data according to the Akaike Information Criterion (AIC). The difference column is the value corresponding to the
difference of the AIC value between the null model and the different models
Modelos
Variación Diámetro Variación Peso Peso Seco Caparazón
AIC Diferencia AIC Diferencia AIC Diferencia
Nulo 170.327 4 480.433 1 562.645 0.1430111
85.94147 0
Temperatura
165.846 0
1 568.504 0.7289927 88.54975 2.60828
Sexo 172.284 6 437.303
1 561.215 0
87.9413 1.9998269
Temperatura + Sexo 167.682 1 833.493 1 577.621 16 406.828 90.47738 4.5349087
Temperatura * Sexo 170.410 4 563.677 1611.107 49 891.988 86.52121 0.5797337
TABLA 3
Parámetros de los modelos seleccionados para variables morfológicas de Arbacia dufresnii obtenidos mediante análisis de
GLM. Resaltado en negrita se muestra la significancia en el tratamiento correspondiente.
Donde, “***” = 0, “**” = 0,001, “*” = 0,01, “.” = 0,05. Int: intercepto
TABLE 3
Parameters of the selected models for morphological variables of Arbacia dufresnii obtained by GLM analysis.
Highlighted in bold, the significance of the corresponding treatment is shown.
Where “***” = 0, “**” = 0.001, “*” = 0.01, “.” = 0.05. Int: intercept
Variable Coeficientes Estimado Error Estándar Valor t Pr(>|t|)
Variación de Diámetro 13 (Int) -0.0855 0.3112 -0.275 0.7848
15 1.3574 0.4668 2.908 0.0057**
17 0.8515 1.58 0.539 0.1215
Variación de Peso Hembra (Int) 1.5215 0.2675 5.689 <0.0001**
Macho 1.3574 0.4668 2.908 0.0057
Peso Seco Caparazón Intercepto 2.82244 0.0907 31.13 <2e-16 ***
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detalle, el modelo seleccionado mostró que la
temperatura 15 °C resulta significativamente
mayor respecto a los demás niveles (Figura
2B, Tabla 5).
Los resultados en peso seco de la linterna
de Aristóteles muestran que, al igual que en
los individuos de campo, el sexo es un factor
importante puesto que el modelo seleccionado
TABLA 5
Parámetros de los modelos seleccionados para los pesos secos de los diferentes órganos de Arbacia dufresnii obtenidos
mediante análisis de GLM. Resaltado en negrita se muestra la significancia en el tratamiento correspondiente. Donde,
“***” = 0, “**” = 0,001, “*” = 0,01, “.” = 0,05. Int: intercepto. DF: diámetro final (covariable)
TABLE 5
Parameters of the selected models for the dry weights of the different organs of Arbacia dufresnii obtained by GLM
analysis. Highlighted in bold, the significance of the corresponding treatment is shown. Where, “***” = 0, “**” = 0.001,
“*” = 0.01, “.” = 0.05. Int: intercept. DF: final diameter (covariate)
Variable Coeficientes Estimado Error Estándar Valor t Pr(>|t|)
Gónadas Hembra, 13 (Int) 0.1517 0.0543 2.796 0.0080**
Macho 0.0261 0.0767 0.34 0.7356
15 -0.0003 0.07346 -0.004 0.9965
17 -0.0572 0.09397 0.608 0.5466
Macho, 15 0.2928 0.1253 2.337 0.0247*
Macho, 17 0.0161 0.1383 0.116 0.908
Intestino 13 (Int) -0.3500 0.1362 -2.570 0.0139 *
15 0.0484 0.0244 1.981 0.0543
17 0.0049 0.0292 0.171 0.865
DF 0.01993 0.0048 4.17 0.0001***
Linterna de Aristóteles Hembra (Int) -0.2373 0.1448 -1.639 0.1087
Macho -0.0179 0.0233 -0.766 0.448
DF -0.0003 0.0735 -0.004 0.0001***
TABLA 4
Modelos propuestos para analizar la variable peso seco de gónadas, peso seco de intestino y peso seco de la linterna de
Aristóteles. Resaltado en negrita se observa el modelo seleccionado que presentó mejor ajuste a los datos según Criterio
de información de Akaike (AIC). La columna diferencia es el valor correspondiente a la diferencia del valor de AIC entre
el modelo nulo y los distintos modelos
TABLE 4
Models proposed to analyze the variable dry weight of gonads, dry weight of intestine and dry weight of Aristotle’s
lantern. Highlighted in bold is the selected model that presented the best fit to the data according to the Akaike
Information Criterion (AIC). The difference column is the value corresponding to the difference of the AIC value between
the null model and the different models
Modelos
Peso seco Gónadas Peso seco Intestino Peso seco Linterna
AIC Diferencia AIC Diferencia AIC Diferencia
Nulo -1 996.935 3 413.937 -8 889.258 13 339.512 -8 637.853 12 984.153
Temperatura -1 855.258 48.307 -8 832.319 13 908.907 -8 258.012 16 782.556
Sexo -2 075.338 2 629.904 -8 689.275 15 339.351 -857.519 13 610.776
Temperatura + DF
-1 704.784 6 335.438
1 022.321 0
-9 689.122 2 471.456
Sexo + DF
-1 965.627 3 727.016 -1 000.752 2 156.887
-9 936.268 0
Temperatura + Sexo -209.654 2 417.881 -8 651.277 1 571.933 -8 196.613 17 396.548
Temperatura * Sexo -2 338.328 0
-8 430.765 17 924.448 -8 185.126 17 511.416
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es el que presenta aditividad entre los factores
sexo y diámetro final (Figura 2C, Tabla 4,
Tabla 5).
Estadios gonadales del erizo de mar
Arbacia dufresnii: Previo al comienzo del
experimento, en ambos sexos los estadios
gonadales de los erizos de mar provenientes
de la población natural predominantes fue-
ron pregamético e intergamético. Al final del
experimento, en ambos sexos predominaron
los estadios de crecimiento y premadurez. Los
diferentes tratamientos térmicos presentaron
mayor diversidad de estadios gonadales respec-
to a la población natural (Figura 3A, B).
En hembras, en el tratamiento de menor
temperatura (13 °C) ningún estadio predominó
sobre el otro, encontrándose individuos en
estadio de crecimiento, premadurez, madurez e
inclusive varios se encontraron desovados. Sin
embargo, otros minoritarios no desarrollaron
sus gónadas, pudiéndose observar un creci-
miento nulo de las mismas. En el tratamiento
de temperatura intermedia (15 °C), las hembras
fueron más homogéneas, el mayor porcentaje
de los individuos se encontraban en estadio
de crecimiento y en estadio maduro, sólo unos
pocos desovaron. En el tratamiento de tem-
peratura elevada (17 °C) un gran porcentaje
de los organismos se encontraban en fase de
crecimiento y sólo unos pocos en premaduro y
desove (Figura 3A).
Los machos en el tratamiento de menor
temperatura (13 °C) presentaron predominancia
Fig. 1. Media, error estándar y rango de la variación del diámetro (a) y del peso del cuerpo (b); y el peso seco del caparazón
(c) de Arbacia dufresnii para cada temperatura separados por sexo, los asteriscos (*) indican la diferencia significativa.
Fig. 1. Mean, standard error and range of variation in diameter (a) and body weight (b); and the dry weight of the shell (c)
of Arbacia dufresnii for each temperature separated by sex, the asterisks (*) indicate the significant difference.
Fig. 2. Media, error estándar y rango del peso seco de gónadas (a.), peso seco de intestino (b.), y peso seco de linterna (c.)
de Arbacia dufresnii para cada temperatura separados por sexo, los asteriscos (*) indican la diferencias significativas.
Fig. 2. Mean, standard error and range of the dry weight of gonads (a.), Dry weight of intestine (b.), And dry weight of
lantern (c.) of Arbacia dufresnii for each temperature separated by sex, the asterisks (*) indicate significant differences.
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de solamente dos estadios, crecimiento y pre-
maduros y en menor proporción intergaméti-
cos. En el tratamiento de temperatura: 15 °C
los estadios de los machos fueron homogéneos,
la mitad se encontraban en el estadio premadu-
ro y la otra mitad en crecimiento. En cambio,
en el tratamiento de temperatura elevada (17
°C) el mayor porcentaje de los organismos se
encontraban en fase de crecimiento y sólo unos
pocos en premaduro y desove al igual que las
hembras (Figura 3B).
DISCUSIÓN
Los erizos de mar Arbacia dufresnii
expuestos durante un período de ocho semanas
a condiciones controladas con temperaturas
mayores a su ambiente, mostraron variaciones
en la morfología y reproducción respecto a
individuos de la población natural. La tem-
peratura influiría sobre diferentes parámetros
fisiológicos de los organismos, expresados en
variaciones en el diámetro, producción gonadal
y peso del intestino. Sin embargo, el peso del
organismo completo y de las estructuras calci-
ficadas (linterna de Aristóteles y caparazón) no
difirieron entre tratamientos. En Strongylocen-
trotus intermedius se encontraron resultados
similares; es decir, no se observó efecto de
la temperatura en individuos expuestos en
tiempos de seis semanas a cuatro meses, sin
embargo, sí se observó en individuos expuestos
durante diez meses (Zhao et al., 2018). De esta
forma, en el presente trabajo se corroboró que
el tiempo de respuesta de los diferentes órganos
depende del tiempo del estímulo y la función
y naturaleza de este. Órganos como la linterna
de Aristóteles y el caparazón suelen mostrar
respuestas a cambios ambientales de forma
gradual (Lawrence & Ellwood, 1991), mientras
que los órganos de metabolismo más rápido y
de funciones de obtención y almacenamiento
de energía (como gónadas e intestino) muestran
respuestas más rápidas (Russell, 1998; Rubilar
et al., 2016).
Al analizar la mortalidad durante el experi-
mento, se observó que la temperatura afectaría
el porcentaje de supervivencia dado que los
tratamientos de mayor temperatura presentaron
los valores más altos de mortalidad (dupli-
cando al control). En otras especies como
Strongylocentrotus franciscanus, Arbacia lixu-
la, Heliocidaris erythrogramma, S. interme-
dius la mortalidad también es afectada por la
temperatura en experimentos de laboratorio
(Hernández et al., 2004; Harianto, Nguyen,
Holmes & Byrne, 2018; Sastre-Perelló, 2018;
Zhao et al., 2018). En este trabajo, A. dufresnii
Fig. 3. Frecuencia relativa de los estadios gonadales de hembras (a.) y machos (b.) de Arbacia dufresnii en las diferentes
temperaturas y en las poblaciones Inicio y Final.
Fig. 3. Relative frequency of the gonadal stages of females (a.) and males (b.) of Arbacia dufresnii at different temperatures
and in the Start and End populations.
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presentó similar deterioro que el descripto
por Sastre-Perelló (2018) en A. lixula expues-
to a diferentes tratamientos de temperatura,
donde los individuos parecen estar enfermos,
mostrando un deterioro de la epidermis y del
sistema ambulacral, resultando en necrosis
epidérmica y la liberación de espinas, dando
lugar finalmente a la muerte del individuo. A
su vez, al finalizar el experimento y proceder
a la disección, los individuos a 17 °C parecían
presentar caparazones frágiles (observación
personal). En el erizo Paracentrotus lividus la
temperatura afecta el grosor del caparazón y
en consecuencia su fragilidad (Byrne & Przes-
lawski, 2013). Si bien en el presente trabajo no
se realizaron mediciones de dureza y/o grosor,
como así tampoco de composición mineral del
caparazón, estos parámetros serían de gran
importancia para aportar al conocimiento de
la fragilidad del caparazón y su relación con
el aumento de la temperatura. Por otro lado, el
incremento de la temperatura del agua de mar
no sólo tiene un efecto directo sobre el orga-
nismo, sino uno indirecto dado que también
modifica otros factores en su ambiente, como
acelerar los procesos bacterianos (White, Kalff,
Rasmussen & Gasol, 1991), favoreciendo las
infecciones por bacterias patógenas transmiti-
das por el agua, dando como resultado eventos
de mortalidad (Lessios et al., 1984; Hendler,
2013; Clemente et al., 2014). Probablemente,
en este experimento, tanto las heces como los
restos de comida hayan producido una mayor
carga orgánica, que no haya podido ser total-
mente eliminada por los filtros utilizados, y
por consiguiente de nutrientes nocivos para los
organismos como los compuestos nitrogenados
y los fosfatos (Avnimelech, 2006). El incremen-
to de estos compuestos afectan negativamente
la fisiología de los organismos, disminuyen las
defensas e incrementan la mortalidad de éstos
(Böttger, McClintock & Klinger, 2001; Siika-
vuopio et al., 2008; Böttger & McClintock,
2009). Cabe destacar que variables como oxí-
geno disuelto así como pH no fueron medidas
durante el experimento, estas variables pueden
también pueden contribuir en sinergia con la
temperatura sobre la mortalidad. De esta forma
es difícil poder concluir que la alta mortalidad
se debió únicamente a la temperatura del agua.
El incremento del diámetro del caparazón
fue mayor en los individuos expuestos al trata-
miento térmico de 15 °C para ambos sexos. En
términos absolutos, el incremento fue de 0.022
mm/d similar a lo encontrado por Rubilar et al.
(2016) en condiciones de laboratorio. Si bien
no se observaron diferencias en el incremento
del peso total de los erizos de mar expuestos a
los diferentes tratamientos, el peso seco de los
órganos internos presentó diferencias. Tanto
en el peso seco del intestino como en el de
las gónadas, se observó un aumento de peso
relacionado con el efecto de la temperatura,
los valores más altos se observaron en el tra-
tamiento de temperatura intermedia (15 °C).
En los erizos de mar, el sistema digestivo es un
sistema de órganos conformado por la faringe,
el esófago, el sifón, el estómago, el intestino
y el ano (Holland, 2013), y comúnmente se
llama intestino (“gut”, en inglés) al conjunto
conformado por el estómago, el intestino y ano;
donde el almacenamiento de nutrientes suple la
necesidad metabólica a corto plazo (Lawrence,
Lawrence, & Giese, 1966; Fenaux, Malara,
Cellario, Charra & Palazzoli, 1977; Bishop &
Watts, 1992; Hughes, Kelly, Barnes, Catarino,
& Black, 2006). En el intestino de A. dufresnii,
se observaron mayores valores de carbohidra-
tos que lípidos en su composición bioquímica
evidenciando el rol de almacenamiento de
nutrientes (Epherra, 2010). El efecto de la tem-
peratura sobre el peso intestinal se ha observa-
do en Lytechinus variegatus; S. intermedius, P.
lividus y A. lixula, reduciéndose probablemente
la capacidad de almacenamiento de nutrientes
(Watts et al., 2011; Sastre-Perelló, 2018; Zhao
et al., 2018). Por su lado, las gónadas cumplen
un doble rol, puesto que generan gametos y
almacenan nutrientes a más largo plazo que el
intestino (Walker, 1982; Hughes et al., 2006;
Walker, Lesser & Unuma, 2013). En A. dufres-
nii las gónadas poseen altos valores de proteí-
nas, seguidos por lípidos y en menor medida
valores de carbohidratos, evidenciando un rol
de almacenamiento (Parra et al., 2015). Para
poder analizar el aumento de peso encontrado
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tanto en las gónadas e intestino en este experi-
mento es importante considerar el momento del
año en que se realizó el experimento. Durante
el otoño, A. dufresnii en el sitio estudiado
comienza la gametogénesis, la maduración
sucede en el invierno y el desove comienza con
la primavera y se prolonga durante el verano
(Brogger et al., 2010; Epherra et al., 2015), es
decir, durante el otoño los erizos de mar invier-
ten gran cantidad de energía en la producción
de gametas. El peso de los intestinos a 15 °C
fue similar a los encontrados por Rubilar et al.
(2016), posiblemente la alimentación y la asi-
milación en esta temperatura fue mayor que en
los otros tratamientos, pudiendo llevar a cabo
ambos procesos metabólicos. Este resultado es
relevante dado que una buena condición nutri-
cional en la progenie materna probablemente
genere descendencia en mejores condiciones
(Byrne et al, 2008).
La gametogénesis de A. dufresnii coincide
con una disminución de la temperatura del
agua de mar en el ambiente natural y el cambio
en el fotoperíodo (Brogger et al., 2010; Kino,
2010; Epherra et al., 2015). Al comienzo del
experimento, se corroboró que los organismos
de ambos sexos se encontraban principalmente
en el estadio previo a la gametogénesis, en el
estadio pregamético. Los resultados obtenidos
indican que tanto la temperatura como el sexo
influencian en el peso seco de las gónadas y
que estos factores interaccionan entre sí, dado
que el peso seco de las gónadas fue mayor
y, a su vez, los machos presentaron gónadas
de mayor tamaño. La diferencia encontrada
entre los sexos es un carácter de esta especie
(Brogger et al., 2010; Epherra et al., 2015;
Parra et al., 2015; Rubilar et al., 2016; Zára-
te, Díaz de Vivar, Avaro, Epherra & Sewell,
2016). Tanto en el diámetro como en el peso
seco del intestino, la producción gonadal fue
mayor a 15 °C. Paracentrotus lividus presentó
un resultado similar, favoreciéndose con un
aumento de temperatura intermedio (Santos
et al., 2020). Los experimentos a temperaturas
elevadas del agua de mar en otros equinoideos
han mostrado la disminución de la producción
gonadal (Siikavuopio et al., 2008; Delorme &
Sewell, 2016; Johnstone, Nash, Hernández &
Rahman, 2019; Gouda & Agatsuma, 2020), lo
cual ha sido asociado a una mayor demanda de
energía del metabolismo (Uthicke et al., 2014).
Experimentos que combinan un aumento de
temperatura junto con mayores niveles de CO
2
en el agua de mar han demostrado que Echi-
nometra sp. A expuestos a estas condiciones
presentan mayor actividad metabólica (medida
como respiración), menor peso gonadal y que
las gónadas tenían menos gametas maduras
(Uthicke et al., 2014).
Las diferencias encontradas entre los trata-
mientos térmicos están en directa relación con
composición celular, es decir, el estadio gona-
dal. En A. punculata, la producción de gametos
de machos y hembras muestra una relación
negativa con temperaturas más altas del agua
(Johnstone et al., 2019). Mientras que en P.
lividus, el tratamiento térmico que presentó
mayor producción gonadal también promovió
los niveles más altos de maduración de las
gónadas (Santos et al., 2020). En este trabajo,
A. dufresnii mostró que en el tratamiento de
temperatura intermedia además de presentar la
mayor producción gonadal, los estadios game-
togénicos que presentaron fueron similares a
los encontrados en la población natural, si bien
hay diferencias entre sexos.
Los machos en la población natural, en
el mes de julio, se encuentran en estados de
crecimiento y premaduración, es decir, que el
epitelio germinal está en actividad y que hay
presencia de espermatozoides maduros en las
gónadas (Epherra et al., 2015). Al comparar los
tratamientos, podemos ver que a 13 °C y 15
°C el escenario es similar. Sin embargo, a 17
°C los individuos también estaban generando
gametas y con presencia de espermatozoides
pero ya se encontraban individuos desovando,
lo cual coincide con los resultados de Uthicke
et al. (2014) donde a mayor temperatura las
gónadas de los erizos presentan menor cantidad
de gametas maduras.
Por su lado, en la población natural las
hembras suelen estar en el estadio premaduro y
crecimiento al finalizar el experimento (julio).
En el experimento, a 13 °C las gónadas de las
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hembras presentaron variedad de estadios. El
50 % de los individuos estaban en el estadio
que se hubiera esperado, crecimiento y pre-
maduro, sin embargo un 30 % se encontraba
maduro o desovando y solamente una hembra
se encontraba en intergamético. La variabilidad
encontrada en hembras a esta temperatura es
intrigante, pero a su vez podría relacionarse
con el mayor costo energético que requiere la
oogenesis (formación de gametas femeninas).
Asumiendo que esta temperatura era la más
cercana a la promediada para el ambiente natu-
ral durante los meses que duró el experimento,
se esperaría que sean casi iguales a los estadios
encontrados en la población natural, como
sucede en machos. Para explicar esta condición
se pueden plantear algunas hipótesis. Se sabe
que la gametogénesis en hembras es mucho
más demandante desde el punto de vista ener-
gético que en machos (Walker et al., 2013),
que cuando los erizos de mar se encuentran
con baja disponibilidad de comida los estadios
gonadales tienden a no ser homogéneos entre
los individuos, y además de depender de fac-
tores como la temperatura y el fotoperiodo,
también dependen de sus propias reservas ener-
géticas (Lawrence, Lawrence & Watts, 2013;
Rubilar et al., 2016). Por lo tanto, es posible
que las hembras no hayan ingerido comida
suficiente, dado que la temperatura es el factor
que más afecta el consumo de alimento y por lo
tanto la energía obtenida (James, Siikavuopio
& Mortensen, 2015). En Strongylocentrotus
droebachiensis la tasa de alimentación aumenta
con la temperatura casi en una relación lineal
en experimentos de laboratorio (Siikavuopio,
Christiansen & Dale, 2006). En cambio, en el
ambiente natural, la relación no es lineal pero
está fuertemente relacionada a la temperatura y
el ciclo reproductivo que depende del fotope-
riodo (Scheibling & Hatcher, 2007). Durante
el experimento, las hembras encontradas en
estadios de desove comieron la mitad de las
veces que lo hicieron las hembras en estadio de
crecimiento, premaduro y maduro; y a su vez,
el individuo en estadio intergamético comió
una sola vez durante todo el experimento.
Probablemente, la menor ingestión de alimento
podría ser la causa de la composición celular
de las gónadas las cuales no se encontraron en
crecimiento. Sin embargo, los vínculos subya-
centes entre la ingesta de alimento y el ciclo
reproductivo aún no están claros (James et al.,
2015). Estudios de laboratorio mostraron una
completa falta de respuesta en la ingesta de
alimento por parte de los erizos de mar cuando
se exponen a condiciones de mantenimiento
subóptimas (Siikavuopio, 2009). A todos los
individuos del experimento se les ofreció ali-
mento ad libitum, de esta forma los resultados
observados en hembras en la temperatura 13
°C pudiesen atribuírse a condiciones de man-
tenimiento subóptimas. Por su lado, en el tra-
tamiento de 17 °C las hembras se comportaron
de forma análoga a los machos; y a 15 °C, en
cambio, ya hay presencia de individuos madu-
ros y desove, aún no registrado en el ambiente
natural para este periodo otoñal.
Como conclusión de este estudio, se
encontró que en el tratamiento de 15 °C, los
individuos de A. dufresnii, presentaron cam-
bios favorables en el incremento en el diá-
metro, producción gonadal así como también
un aumento en el peso del intestino a pesar
de registrarse una relativa alta mortalidad.
De los tres tratamientos ensayados, esta es la
temperatura óptima para el desarrollo y creci-
miento de estos organismos en las condiciones
experimentales probadas, si bien presentó una
mortalidad mayor que a 13 °C.
Finalmente, si bien el océano irá cambian-
do más gradualmente su temperatura durante
las próximas décadas, es probable que muchas
especies puedan tolerar cambios futuros
mediante la aclimatación o la adaptación. Sin
embargo, existen pocos estudios de tolerancia
térmica en donde se evalúe a los erizos de
mar adultos en el contexto del cambio climá-
tico global. Por lo tanto, el presente trabajo
permitiría sentar las bases de los efectos de la
temperatura en la población de A. dufresnii en
el Golfo Nuevo. Por otra parte, se requeriría de
más trabajos donde se consideren los efectos de
las interacciones sinérgicas entre muchos fac-
tores antropogénicos, como la mayor radiación
UV (debido a la ruptura de la capa de ozono), la
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contaminación y la acidificación de los océanos
para predecir mejor los cambios futuros en la
estructura de los ecosistemas. Para comprender
completamente las consecuencias biológicas
del cambio climático, múltiples variables cli-
máticas deben ser manipuladas experimental-
mente en conjunto.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue financiado por el Subsidio
de CONICET PICT 2016-0231.
RESUMEN
Introducción: El aumento de los valores del CO
2
atmosférico y el consecuente calentamiento del agua de
mar constituyen factores de estrés para los ecosistemas
marinos, renovando el interés en la fisiología de los
equinoideos. El equinoideo Arbacia dufresnii es una
especie ampliamente estudiada y con amplia distribución
en los golfos norpatagónicos. Objetivo: Evaluar el efecto
de temperatura del agua de mar sobre su morfología y
reproducción. Métodos: Individuos de A. dufresnii fueron
expuestos durante 10 semanas (Abril-Junio 2016) a tres tra-
tamientos de temperatura (13 °C control, 15 °C y 17 °C) de
acuerdo con las condiciones actuales del agua de mar y los
valores esperados para el próximo siglo, según diferentes
escenarios estimados. Al finalizar el experimento, diámetro
y peso del individuo así como los pesos de los órganos
internos fueron estadística e histológicamente analizados.
Resultados: Se observó una mayor mortalidad en los indi-
viduos expuestos a las mayores temperaturas lo que podría
deberse a un estrés en el individuo. Para el tratamiento
control y el de 17 °C no se observaron cambios en los pesos
secos de gónadas e intestino. En cambio, los individuos
expuestos a 15 °C presentaron un aumento en el diámetro
del caparazón y en el peso seco de gónadas e intestino. Los
estadios gonadales aesta temperatura (15 °C) para machos
fueron similares al ambiente a diferencia de las hembras
que se observaron estadios más avanzados. Conclusiones:
Esto indicaría que 15 °C podría ser la temperatura óptima
para la asimilación del alimento y obtención de energía.
A esta temperatura se observan cambios a corto plazo en
los órganos de metabolismo rápido pero no en los órganos
calcificados (caparazón y linterna de Aristóteles).
Palabras clave: equinoideos; experimento térmico; game-
togénesis; producción gonadal; fisiología
REFERENCIAS
Avnimelech, Y. (2006). Bio-filters: the need for a new
comprehensive approach. Aquacultural Engineering,
34(3), 172-178.
Azad, A.K., Pearce, C.M. & McKinley, R.S. (2011). Effects
of diet and temperature on ingestion, absorption,
assimilation, gonad yield, and gonad quality of the
purple sea urchin (Strongylocentrotus purpuratus).
Aquaculture, 317(1), 187-196.
Bates, W.R. (2005). Environmental factors affecting repro-
duction and development in ascidians and other
protochordates. Canadian Journal of Zoology, 83(1),
51-61.
Bernasconi, I. (1953). Monografía de los Equinoideos
argentinos. Anales del Museo de Historia Natural,
6(2), 1-58.
Bishop, C. & Watts, S. (1992). Biochemical and morpho-
metric study of growth in the stomach and intestine of
the echinoid Lytechinus variegatus (Echinodermata).
Marine Biology, 114(3), 459-467.
Böttger, S.A. & McClintock, J.B. (2009). The effects of
chronic inorganic and organic phosphate exposure
on bactericidal activity of the coelomic fluid of the
sea urchin Lytechinus variegatus (Lamarck) (Echi-
nodermata: Echinoidea). Comparative Biochemistry
and Physiology Part C: Toxicology & Pharmacology,
150(1), 39-44.
Böttger, S., McClintock, J. & Klinger, T. (2001). Effects of
inorganic and organic phosphates on feeding, feeding
absorption, nutrient allocation, growth and righting
responses of the sea urchin Lytechinus variegatus.
Marine Biology, 138(4), 741-751.
Brierley, A.S. & Kingsford, M.J. (2009). Impacts of climate
change on marine organisms and ecosystems. Current
Biology, 19(14), 602-614.
Brogger, M., Martinez, M. & Penchaszadeh, P. (2010).
Reproduction of the sea urchin Arbacia dufresnii
(Echinoidea: Arbaciidae) from Golfo Nuevo, Argen-
tina. Journal of the Marine Biological Association of
the United Kingdom, 90(7), 1405-1409.
Brogger, M., Gil, D.G., Rubilar, T., Martínez, M.I., Díaz
de Vivar, M.E., Escolar, M., . . . Tablado, A. (2013).
167
Revista de Biología Tropical, ISSN electrónico: 2215-2075, Vol. 69(S1): 154-170, March 2021 (Published Mar. 30, 2021)
Echinoderms from Argentina: Biodiversity, distribu-
tion and current state of knowledge. In J.J. Alvarado
& F.A. Solís-Marin (Eds.), Echinoderm Research
and Diversity in Latin America (pp. 359-402). Berlín:
Springer Heidelberg.
Byrne, M. (2010). Impact of climate change stressors on
marine invertebrate life histories with a focus on the
Mollusca and Echinodermata. In J. Yu & A. Hender-
son (Eds.), Climate Alert: Climate Change Monito-
ring and Strategy (pp. 142-185). Sydney: University
of Sydney Press.
Byrne, M., Andrew, N., Worthington, D. & Brett, P. (1998).
Reproduction in the diadematoid sea urchin Centros-
tephanus rodgersii in contrasting habitats along the
coast of New South Wales, Australia. Marine Biolo-
gy, 132(2), 305-318.
Byrne, M., Prowse, T.A.A., Sewell, M.A., Dworjanyn,
S.A., Williamson, J.E. & Vaitilington, D. (2008)
Maternal provisioning for larvae and larval provi-
sioning for juveniles in the toxopneustid sea urchin
Tripneustes gratilla. Marine Biology; 55, 473-482.
Byrne, M., Ho, M., Selvakumaraswamy, P., Nguyen, H.D.,
Dworjanyn, S.A. & Davis, A.R. (2009). Temperature,
but not pH, compromises sea urchin fertilization and
early development under near-future climate change
scenarios. Proceedings of the Royal Society of Lon-
don B: Biological Sciences, 276(1663), 1883-1888.
Byrne, M. & Przeslawski, R. (2013). Multistressor impacts
of warming and acidification of the ocean on marine
invertebrate life histories. Integrative and Compara-
tive Biology, 53(4), 582-596.
Clemente, S., Lorenzo-Morales, J., Mendoza, J., López,
C., Sangil, C., Alves, F., . . . Hernández, J. (2014).
Sea urchin Diadema africanum mass mortality in the
subtropical eastern Atlantic: role of waterborne bac-
teria in a warming ocean. Marine Ecology Progress
Series, 506, 1-14.
Cohen-Rengifo, M., García, E., Hernández, C.A., Hernán-
dez, J.C. & Clemente, S. (2013). Global warming
and ocean acidification affect fertilization and early
development of the sea urchin Paracentrotus lividus.
Cahiers de Biologie Marine, 54, 667-675.
Delorme, N.J. & Sewell, M.A. (2016). Effects of warm
acclimation on physiology and gonad development
in the sea urchin Evechinus chloroticus. Comparative
Biochemistry and Physiology Part A: Molecular &
Integrative Physiology, 198, 33-40.
Dellatorre, F.G., Pisoni, J.P., Barón, P.J. & Rivas, A.L.
(2012). Tide and wind forced nearshore dynamics in
Nuevo Gulf (Northern Patagonia, Argentina): Poten-
tial implications for cross-shore transport. Journal of
Marine Systems, 96, 82-89.
Dupont, S. & Thorndyke, M. (2009). Impact of CO
2
-
driven ocean acidification on invertebrate early
life-history-What we know, what we need to know
and what we can do. Biogeosciences Discussions,
6(2), 3109-3131.
Ebert, T., Hernandez, J. & Russell, M. (2011). Problems
of the gonad index and what can be done: analysis of
the purple sea urchin Strongylocentrotus purpuratus.
Marine Biology, 158(1), 47-58.
Edwards, M. & Richardson, A.J. (2004). Impact of climate
change on marine pelagic phenology and trophic
mismatch. Nature, 430(7002), 881.
Epherra, L. (2010). Ciclo bioquímico del erizo verde en
costas del Golfo Nuevo, Patagonia. (Tesis de licen-
ciatura). Universidad Nacional de la Patagonia San
Juan Bosco, Argentina.
Epherra, L. (2016). Evaluación del impacto de inverte-
brados herbívoros nativos sobre el alga invasora
Undaria pinnatifida: Arbacia dufresnii (Echinoder-
mata: Echinoidea) como modelo de estudio. (Tesis
de doctorado). Universidad Nacional de Mar del
Plata, Argentina.
Epherra, L., Gil, D.G., Rubilar, T., Pérez-Gallo, S., Reartes,
M.B. & Tolosano, J.A. (2015). Temporal and spatial
differences in the reproductive biology of the sea
urchin Arbacia dufresnii. Marine and Freshwater
Research, 66(4), 329-342.
Fenaux, L., Malara, G., Cellario, C., Charra, R. & Palazzo-
li, I. (1977). Evolution des constituants biochimiques
des principaux compartiments de l’oursin Arbacia
lixula (L.) au cours d’un cycle sexuel et effets d’un
jeûne de courte durée au cours de la maturation
sexuelle. Journal of Experimental Marine Biology
and Ecology, 28(1), 17-30.
Fernández, J.P., Chaar, F.B., Epherra, L., González-Arave-
na, J.M., & Rubilar, T. (2021). Embryonic and larval
development is conditioned by water temperature
and maternal origin of eggs in the sea urchin Arbacia
dufresnii (Echinodermata: Echinoidea). Revista de
Biología Tropical, 69(S1), 452-463. DOI 10.15517/
rbt.v69iSuppl.1.46384.
González, R.A., Díaz, F., Licea, A., Re, A.D., Sánchez,
L.N. & García-Esquivel, Z. (2010). Thermal prefe-
rence, tolerance and oxygen consumption of adult
white shrimp Litopenaeus vannamei (Boone) expo-
sed to different acclimation temperatures. Journal of
Thermal Biology, 35(5), 218-224.
Gooding, R.A., Harley, C.D. & Tang, E. (2009). Elevated
water temperature and carbon dioxide concentration
increase the growth of a keystone echinoderm. Proce-
edings of the National Academy of Sciences, 106(23),
9316-9321.
Gouda, H. & Agatsuma, Y. (2020). Effect of high tempe-
rature on gametogenesis of the sea urchin Strongylo-
centrotus intermedius in the Sea of Japan, northern
168
Revista de Biología Tropical, ISSN electrónico: 2215-2075 Vol. 69(S1): 154-170, March 2021 (Published Mar. 30, 2021)
Hokkaido, Japan. Journal of Experimental Marine
Biology and Ecology, 525, 151324.
Harianto, J., Nguyen, H.D., Holmes, S.P. & Byrne, M.
(2018). The effect of warming on mortality, meta-
bolic rate, heat-shock protein response and gonad
growth in thermally acclimated sea urchins (Helioci-
daris erythrogramma). Marine Biology, 165(6), 96.
Harrold, C. & Pearse, J.S. (1987). The ecological role of
echinoderms in kelp forests. Echinoderm studies, 2,
137-233.
Hendler, G. (2013). Recent mass mortality of Strongylo-
centrotus purpuratus (Echinodermata: Echinoidea)
at Malibu and a review of purple sea urchin kills
elsewhere in California. Bulletin, Southern California
Academy of Sciences, 112(1), 19-37.
Hernández, M., Bückle, F., Guisado, C., Barón, B. &
Estavillo, N. (2004). Critical thermal maximum and
osmotic pressure of the red sea urchin Strongylocen-
trotus franciscanus acclimated at different tempera-
tures. Journal of Thermal Biology, 29(4-5), 231-236.
Hochachka, P. & Somero, G. (2002). Biochemical adapta-
tion, mechanism and process in physiological evolu-
tion. New York, USA: Oxford University Press.
Holland, N.D. (2013). Digestive system Developments in
Aquaculture and Fisheries Science (Vol. 38). Ciudad,
País: Elsevier.
Hughes, A.D., Kelly, M.S., Barnes, D.K., Catarino, A.I. &
Black, K.D. (2006). The dual functions of sea urchin
gonads are reflected in the temporal variations of
their biochemistry. Marine Biology, 148(4), 789-798.
IPCC. (2013). Climate Change 2013: The Physical Science
Basis. Contribution of Working Group I to the Fifth
Assessment Report of the Intergovernmental Panel
on Climate Change. T.F. Stocker et al. (Eds.). United
Kingdom, New York USA: Cambridge University
Press.
IPCC. (2014). Climate change 2014: Synthesis Report.
Contribution of Working Groups I, II and III to the
fifth assessment report of the Intergovernmental
Panel on Climate Change. R.K. Pachauri & L.A.
Meyer (Eds.). Geneva, Switzerland: IPCC.
James, P., Siikavuopio, S. & Mortensen, A. (2015). Sea
urchin aquaculture in Norway. In N.P Brown, S.D.
(Eds.), Echinoderm Aquaculture (pp. 147-173). New
York, USA: Wiley.
Johnstone, J., Nash, S., Hernandez, E. & Rahman, M.S.
(2019). Effects of elevated temperature on gonadal
functions, cellular apoptosis, and oxidative stress in
Atlantic sea urchin Arbacia punculata. Marine Envi-
ronmental Research, 149, 40-49.
Kemp, J. & Britz, P. (2008). The effect of temperature on
the growth, survival and food consumption of the
east coast rock lobster Panulirus homarus rubellus.
Aquaculture, 280(1), 227-231.
Kino, S. (2010). Reproduction and early life history of
sea urchins, Arbacia dufresnei and Pseudechinus
magellanicus, in Chiloé Island and Reloncaví Sound,
Chile. Aquaculture Science, 58(1), 65-73.
Kurihara, H. & Shirayama, Y. (2004). Effects of increased
atmospheric CO
2
on sea urchin early development.
Marine Ecology Progress Series, 274, 161-169.
Lawrence, A.J. & Soame, J.M. (2004). The effects of
climate change on the reproduction of coastal inver-
tebrates. Ibis, 146, 29-39.
Lawrence, J.M. & Ellwood, A. (1991). Simultaneous allo-
cation of resources to arm regeneration and to soma-
tic and gonadal production in Luidia clathrata (Say)
(Echinodermata: Asteroidea). In T. Yanagisawa, T.,
I. Yasumasu, C. Oguro, N. Suzuki & T. Motokawa,
(Eds), Biology of Echinodermata (pp. 543-548).
Netherlands: Balkema.
Lawrence, J.M., Lawrence, A. & Giese, A. (1966). Role of
the gut as a nutrient-storage organ in the purple sea
urchin (Strongylocentrotus purpuratus). Physiologi-
cal Zoology, 39(4), 281-290.
Lawrence, J.M., Cao, X., Chang, Y., Wang, P., Yu, Y.,
Lawrence, A.L. & Watts, S.A. (2009). Temperature
effect on feed consumption, absorption, and assimi-
lation efficiencies and production of the sea urchin
Strongylocentrotus intermedius. Journal of Shellfish
Research, 28(2), 389-395.
Lawrence, J.M., Lawrence, A.L. & Watts, S.A. (2013).
Feeding, Digestion and Digestibility of Sea Urchins.
In J.M: Lawrence (Ed), Sea Urchins: Biology and
Ecology (pp. 135-150). Amsterdam: Elsevier Science.
Lessios, H., Cubit, J., Robertson, D., Shulman, M., Parker,
M., Garrity, S. & Levings, S. (1984). Mass mortality
of Diadema antillarum on the Caribbean coast of
Panama. Coral Reefs, 3(4), 173-182.
McCullagh, P. (1984). Generalized linear models. European
Journal of Operational Research, 16(3), 285-292.
McElroy, D., Nguyen, H. & Byrne, M. (2012). Respiratory
response of the intertidal seastar Parvulastra exigua
to contemporary and near-future pulses of warming
and hypercapnia. Journal of Experimental Marine
Biology and Ecology, 416, 1-7.
McGaw, I.J., Clifford, A.M. & Goss, G.G. (2015). Physio-
logical responses of the intertidal starfish Pisaster
ochraceus, (Brandt, 1835) to emersion at different
temperatures. Journal of Experimental Marine Biolo-
gy and Ecology, 468, 83-90.
Olive, P. (1995). Annual breeding cycles in marine inver-
tebrates and environmental temperature: probing
the proximate and ultimate causes of reproductive
169
Revista de Biología Tropical, ISSN electrónico: 2215-2075, Vol. 69(S1): 154-170, March 2021 (Published Mar. 30, 2021)
synchrony. Journal of Thermal Biology, 20(1-2),
79-90.
Paine, R.T. (1966). Food web complexity and species
diversity. The American Naturalist, 100(910), 65-75.
Parra, M., Rubilar, T., Latorre, M., Epherra, L., Gil, D.G.
& Díaz de Vivar, M.E. (2015). Nutrient allocation
in the gonads of the sea urchin Arbacia dufresnii in
different stages of gonadal development. Invertebrate
Reproduction & Development, 59(1), 26-36.
Pérez, A.F., Gil, D.G. & Rubilar, T. (2014). Echinodermata.
In J.A. Calcagno (Ed.), Los invertebrados Marinos
(pp. 295-316). Buenos Aires, Argentina: Vazquez
Mazzini.
Pisoni, J., Dellatorre, F. & Rivas, A. (2017). Temperatura
del mar en la estación oceanográfica muelle Luis
Piedrabuena durante el periodo 2011-2016. Argen-
tina: Centro Nacional Patagónico. Informe técnico.
Przeslawski, R., Ahyong, S., Byrne, M., Woerheide, G.
& Hutchings, P. (2008). Beyond corals and fish: the
effects of climate change on noncoral benthic inver-
tebrates of tropical reefs. Global Change Biology,
14(12), 2773-2795.
R Core Team. (2014). R: A language and environment for
statistical computing. R Foundation for Statistical
Computing, Vienna, Austria. Retrieved from
Rubilar, T. & Crespi-Abril, A. (2017). Does Echinoderm
research deserve an ethical consideration? Revista de
Biología Tropical, 65(1), 11-22.
Rubilar, T., Epherra, L., Deias-Spreng, J., Díaz de Vivar,
M.E., Avaro, M., Lawrence, A. & Lawrence, J.
(2016). Ingestion, absorption and assimilation effi-
ciencies, and production in the sea urchin Arbacia
dufresnii fed a formulated feed. Journal of Shellfish
Research, 35, 1083-1093.
Russell, M.P. (1998). Resource allocation plasticity in sea
urchins: rapid, diet induced, phenotypic changes in
the green sea urchin, Strongylocentrotus droeba-
chiensis (Müller). Journal of Experimental Marine
Biology and Ecology, 220(1), 1-14.
Sanford, E. (2002). Water temperature, predation, and the
neglected role of physiological rate effects in rocky
intertidal communities. Integrative and Comparative
Biology, 42(4), 881-891.
Santos, P.M., Albano, P., Raposo, A., Ferreira, S.M., Costa,
J.L. & Pombo, A. (2020). The effect of temperature
on somatic and gonadal development of the sea
urchin Paracentrotus lividus (Lamarck, 1816). Aqua-
culture, 528, 735487.
Sastre-Perelló, M. (2018). Influencia de la temperatura en
la ecología de los herbívoros invertebrados dominan-
tes del litoral mediterráneo (Paracentrotus lividus y
Arbacia lixula) (Tesis de maestría). Universitat de les
Illes Balears, España.
Scheibling, R. & Hatcher, B. (2007). Ecology of Stron-
gylocentrotus droebachiensis. In J.M Lawrence (Ed.),
Developments in Aquaculture and Fisheries Science
(Vol. 37, pp. 353-392). Amsterdam: Elsevier Science
BV.
Siikavuopio, S.I. (2009). Green sea urchin (Strongylocen-
trotus droebachiensis, Müller) in aquaculture: the
effects of environmental factors on gonad growth.
(Doctoral dissertation). University of Tromsø.
Norway.
Siikavuopio, S.I., Christiansen, J.S. & Dale, T. (2006).
Effects of temperature and season on gonad growth
and feed intake in the green sea urchin (Strongylo-
centrotus droebachiensis). Aquaculture, 255(1-4),
389-394.
Siikavuopio, S.I., Mortensen, A. & Christiansen, J.S.
(2008). Effects of body weight and temperature on
feed intake, gonad growth and oxygen consumption
in green sea urchin, Strongylocentrotus droebachien-
sis. Aquaculture, 281(1), 77-82.
Siikavuopio, S.I., James, P., Lysne, H., Sæther, B.S.,
Samuelsen, T.A. & Mortensen, A. (2012). Effects of
size and temperature on growth and feed conversion
of juvenile green sea urchin (Strongylocentrotus
droebachiensis). Aquaculture, 354, 27-30.
Uthicke, S., Liddy, M., Nguyen, H. & Byrne, M. (2014).
Interactive effects of near-future temperature increa-
se and ocean acidification on physiology and gonad
development in adult Pacific sea urchin, Echinometra
sp. Coral Reefs, 33(3), 831-845.
Walker, C.W. (1982). Nutrition of gametes. In M. Jangoux
& J.M: Lawrence (Eds), Echinoderm nutrition (pp.
449-468). Netherlands: Balkema.
Walker, C.W., Lesser, M. & Unuma, T. (2013). Sea urchin
gametogenesis–structural, functional and molecular/
genomic biology. In J.M: Lawrence (Ed), Sea Urch-
ins: Biology and Ecology (pp. 25-43). Amsterdam:
Elsevier Science.
Wangensteen, O.S., Turon, X., Casso, M. & Palacín, C.
(2013). The reproductive cycle of the sea urchin
Arbacia lixula in northwest Mediterranean: potential
influence of temperature and photoperiod. Marine
Biology, 160(12), 3157-3168.
Watts, S.A., Hofer, S.C., Desmond, R.A., Lawrence, A.L.
& Lawrence, J.M. (2011). The effect of temperature
on feeding and growth characteristics of the sea
urchin Lytechinus variegatus fed a formulated feed.
Journal of Experimental Marine Biology and Ecolo-
gy, 397(2), 188-195.
White, P.A., Kalff, J., Rasmussen, J.B. & Gasol, J.M.
(1991). The effect of temperature and algal biomass
170
Revista de Biología Tropical, ISSN electrónico: 2215-2075 Vol. 69(S1): 154-170, March 2021 (Published Mar. 30, 2021)
on bacterial production and specific growth rate in
freshwater and marine habitats. Microbial ecology,
21(1), 99-118.
Wilson, I. & Gamble, M. (2002). The hematoxylins and
eosin. In J. Bancroft & M. Gamble (Eds.), Theory
and practice of histological techniques (pp. 125-138).
London, United Kingdom: Elsevier.
Zamora, L.N. & Jeffs, A.G. (2012). Feeding, metabolism
and growth in response to temperature in juveniles
of the Australasian sea cucumber, Australostichopus
mollis. Aquaculture, 358, 92-97.
Zárate, E.V., Díaz de Vivar, M.E., Avaro, M.G., Epherra, L.
& Sewell, M.A. (2016). Sex and reproductive cycle
affect lipid and fatty acid profiles of gonads of Arba-
cia dufresnii (Echinodermata: Echinoidea). Marine
Ecology Progress Series, 551, 185-199.
Zhao, C., Zhang, L., Qi, S., Shi, D., Yin, D. & Chang,
Y. (2018). Multilevel effects of long-term elevated
temperature on fitness related traits of the sea urchin
Strongylocentrotus intermedius. Bulletin of Marine
Science, 94(4), 1483-1497.
