829
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
Diversidad y estructura arbórea en afloramientos
de carbonato de calcio en Calakmul, México
Ligia Esparza-Olguín
1
*; https://orcid.org/0000-0002-4211-0203
Eduardo Martínez-Romero
2
; https://orcid.org/0000-0002-2053-3766
1. Departamento de Ciencias de la Sustentabilidad, El Colegio de la Frontera Sur, México; lesparza@ecosur.mx,
esparzaligia@gmail.com (*Correspondencia)
2. Investigación y Soluciones Socioambientales A.C., México; eduardo.martinez@surverde.org;
iss.presidencia@gmail.com
Recibido 31-III-2021. Corregido 18-VI-2021. Aceptado 22-VII-2021.
ABSTRACT
Tree diversity and structure in carbonate calcium banks in Calakmul, Mexico.
Introduction: Tree vegetation of forests that develops in karst environments dominated by calcium carbonate
faces the restriction of water and nutrients, which negatively affects its development.
Objective: Analyze the composition, diversity, and structure of tree vegetation that develops in calcium outcrops
(yesales) and their edaphic conditions compared to those present in the adjacent secondary vegetation (VS).
Methods: Plots of 1 000 m² were used, 14 in yesales and 3 in VS. For soil sampling, we obtained a sample com-
posed of each plot, and estimate pH, electrical conductivity (EC-salinity), % of calcium carbonates (CaCO3),
organic matter (OM), phosphorus (P) and nitrogen content (N). The difference in species composition was esti-
mated by similarity analysis (ANOSIM). We used rarefaction and extrapolation methods to standardize sample,
and estimate diversity by Hill numbers (q = 0, q = 1 and q = 2). Linear regression was used to determine the
relative influence of edaphic characteristics in diversity, average diameter, and height.
Results: Soils in yesales presented low concentrations of OM, P, and N, with high values of EC-salinity and high
percentages of CaCO
3
. In yesales, 6 443 individuals were recorded in 54 species and in the secondary vegetation
594 individuals and 62 species, the species composition being significantly different between both conditions.
Diversity, average values of height, and diameter were significantly lower in yesales regarding the secondary
vegetation, these differences were significantly related to edaphic conditions.
Conclusions: Tree vegetation in yesales has a composition like the sub-evergreen forests of Calakmul. Small
sizes in the arboreal individuals are related to the high percentage of CaCO
3
and the high EC values, which
partly condition the low availability of OM, N and P affecting the growth of the trees. This study supports the
idea that precarious edaphic conditions have a negative influence on the diversity and horizontal and vertical
structure of tree vegetation.
Key words: rarefaction and extrapolation curves; karst; species composition; species richness; similarity.
Esparza-Olguín, L., & Martínez-Romero, E. (2021). Diversidad
y estructura arbórea en afloramientos de carbonato de
calcio en Calakmul, México. Revista de Biología Tropical,
69(3), 829-842. https://doi.org/10.15517/rbt.v69i3.46501
https://doi.org/10.15517/rbt.v69i3.46501
Las selvas albergan más de la mitad de la
biodiversidad del planeta y proveen importan-
tes bienes y servicios (Balvanera, 2012; Barlow
et al., 2018), de estas una porción importante se
desarrolla en ambientes kársticos entre los que
destacan los ubicados en el sureste de China,
Centroamérica y la Península de Yucatán en
México (Geekiyanage et al., 2019).
Al sur de la Península de Yucatán en la
región de Calakmul, se ubican las selvas que
830
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
forman junto con la reserva privada de Rio
Bravo en Belice y la Reserva de la Biosfera
Maya en Guatemala el área de selva más gran-
de de Mesoamérica (Ellis et al., 2017). Estas
selvas albergan seis tipos de vegetación y 23
asociaciones, entre las que destacan las selvas
perennifolias alta y mediana, la selva mediana
subperennifolia (dominante en la región), las
selvas bajas subperennifolia, subcaducifolia y
caducifolia (Martínez & Galindo Leal, 2002).
Estos tipos de vegetación están asociados a gra-
dientes topográficos, de dinámica de nutrientes
y condiciones edáficas que se caracterizan por
la presencia de terrenos kársticos, con suelos
someros y abundantes afloramientos de calcio
que reducen la disponibilidad de agua (Wendt,
1993; Martínez & Galindo Leal, 2002; Bautista
& Palacio-Aponte, 2011; Chiquini-Heredia et
al., 2017; Estrada-Medina et al., 2019). Estos
afloramientos de calcio pueden ser colonizados
por especies de la familia Sapotaceae, sien-
do la selva baja y el bajo mixto los tipos de
vegetación que se han reportado en estos sitios
(Martínez & Galindo Leal, 2002).
La diversidad y estructura de diferentes
tipos de vegetación en Calakmul han sido
estudiadas por distintos autores (Vester et al.,
2007; Zamora-Crescencio et al., 2012; García-
Licona et al., 2014; Báez-Vargas et al., 2017;
Chiquini-Heredia et al., 2017; Esparza-Olguín
& Martínez-Romero, 2018; Esparza-Olguín et
al., 2019). Sin embargo, hasta ahora no ha sido
descrita y analizada la diversidad, estructura y
composición de selvas que se desarrollan en
afloramientos de calcio conocidos localmente
como yesales.
Los suelos kársticos en los yesales poseen
baja capacidad de retención hídrica, dado el
alto grado de infiltración del agua al subsue-
lo, lo que dificulta la absorción de agua por
parte de las plantas y acentúa su sensibilidad
a sequías estacionales (García-Gil et al., 2002;
Martínez & Galindo-Leal, 2002; Estrada-Medi-
na et al., 2019; Geekiyanage et al., 2019). Ade-
más, debido a una baja fijación de fósforo (P)
y nitrógeno (N) (Bautista & Palacio-Aponte,
2011; Liu et al., 2018; Estrada-Medina et al.,
2019; Geekiyanage et al., 2019), constituyen
ambientes restrictivos para el desarrollo de las
plantas (Du et al., 2011; Fenton et al., 2017;
Pan et al., 2018; Geekiyanage et al., 2019). Las
especies vegetales que se desarrollan sobre este
tipo de afloramientos pueden ser especialistas
con adaptaciones para hacer frente a las limi-
taciones de nutrientes en estos suelos, o gene-
ralistas que toleran las limitaciones asociadas a
estos afloramientos (Geekiyanage et al., 2019).
En este estudio se analizan la composi-
ción, diversidad y estructura de la vegetación
arbórea que se desarrolla en los yesales y las
condiciones edáficas de los mismos, compa-
rando estos atributos con los que se presentan
en la vegetación secundaria (VS) circundante.
La hipótesis planteada es que la composición,
diversidad y estructura serán distintas en la
vegetación arbórea de los yesales respecto a las
de VS circundante. Se espera que los yesales
presenten una menor riqueza y diversidad, así
como valores promedio de altura y diámetro
más bajos debido a las condiciones del suelo.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El trabajo se realizó en
el ejido Once de Mayo (18°5’28.11” N &
89°27’40.82” W), ubicado en el sureste del
municipio de Calakmul y de la Reserva de
la Biosfera de Calakmul. El clima es cálido
subhúmedo Aw
2
(x´) (i´) g, con alta humedad,
con régimen de lluvias en verano. La tempe-
ratura media anual es de 26 ºC, mientras que
la precipitación anual fluctúa entre 1 100 y 1
500 mm. Los suelos son litosoles con pequeñas
áreas de rendzinas (García-Gil et al., 2002;
Bautista et al., 2011).
Diseño de muestreo: En junio de 2016,
se realizaron recorridos por el ejido para deli-
mitar el polígono del afloramiento de calcio
con un área total de 14.5 ha. Posteriormente,
se determinó el tipo de vegetación que rodea al
afloramiento empleando el método semi-cuan-
titativo, que permite caracterizar la cobertura
vegetal mediante rasgos de fisonomía, estruc-
tura física y composición florística (Jardel-
Peláez, 2015; Aguilar-Duarte et al., 2019). A
831
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
partir de la información recabada en la vege-
tación circundante, fue posible observar que la
composición y estructura de esta correspondía
a la de vegetación secundaria derivada de selva
subperennifolia. Por otro lado, se documentó
mediante entrevistas que la vegetación presente
en el afloramiento de calcio no ha sido usada
desde hace más de 65 años; mientras que el
área de VS aledaña fue usada para pastoreo de
ganado ovino y la siembra de chile en la década
de los noventa y principio de los años 2000,
actualmente se extrae leña del área. Posterior-
mente, se generó un mapa del polígono del
afloramiento y la vegetación secundaria (VS)
circundante para ubicar al azar 17 unidades de
muestreo (14 en yesales y 3 en VS); así como
los puntos para la toma de muestras de suelo
en cada unidad.
Las unidades de muestreo fueron parcelas
circulares de 1 000 m² (17.84 m de radio), que
se subdividieron en ocho secciones para facili-
tar el censo de cada individuo arbóreo presente.
Características edáficas: El muestreo de
suelos se realizó con base en la Norma Oficial
Mexicana (NOM-021-RECNAT-2000), que
establece las especificaciones de fertilidad,
salinidad y clasificación de suelos; así como
su estudio, muestreo y análisis (Secretaría de
Medio Ambiente y Recursos Naturales, 2002).
En cada una de las 17 parcelas se tomaron
cinco muestras de suelo; una en el centro y
cuatro en los límites con dirección a los pun-
tos cardinales (norte, este, sur y oeste) para la
obtención de una muestra compuesta por parce-
la. Para cada muestra se delimitó un área de 0.3
x 0.3 m la cual se excavo con ayuda de una pala
pequeña hasta los 0.3 m de profundidad. Con
las cinco muestras de cada parcela se prepara-
ron muestras compuestas homogéneas de 1.5
kg en tinas de plástico con capacidad para 30
kg, evitando la contaminación entre muestras.
Las muestras se enviaron a un laboratorio de
suelos (Fertilab) para su análisis fisicoquímico
estimando: pH, conductividad eléctrica (CE-
salinidad), % de carbonatos de calcio (CaCO
3
),
materia orgánica (MO), contenido de fósforo
(P) y nitrógeno (N).
Composición florística, diversidad de
especies y estructura de la vegetación arbó-
rea: Cada individuo arbóreo ubicado en las
parcelas se etiquetó e identificó, tomando los
datos de nombre común y nombre científico.
La identificación taxonómica se realizó con la
ayuda de dos parataxónomos, apoyados con el
listado de Martínez et al., (2001). La nomen-
clatura se corroboró en la página especializada
http://www.worldfloraonline.org (World Flora
Online, 2021). Se construyó el listado florístico
con los datos de especie, género y familia botá-
nica. Para analizar la similitud entre los yesales
y VS, se hizo un análisis de coordenadas prin-
cipales (PCoA), mediante el índice de Bray
y Curtis (1957) empleando el software PAST
4.06b (Hammer et al., s.f.).
La diversidad se estimó mediante los índi-
ces de diversidad verdadera de orden q = 0
(riqueza), q = 1 (Shannon) y q = 2 (Simpson),
mediante la expresión general qD = (S ∑ i
= 1 pqi) 1/(1-q), donde, qD es la diversidad
verdadera, pi es la abundancia relativa (abun-
dancia proporcional) de la iésima especie, S
es el número de especies, y q es el orden de
la diversidad. Considerando la necesidad de
estandarizar el tamaño y la completitud de la
muestra para poder comparar las condicio-
nes analizadas, se emplearon los métodos de
rarefacción y extrapolación propuestos por
Chao et al., (2014).
Además, se midió la altura total y el diá-
metro a la altura de 1.3 m (diámetro normal)
o en individuos menores a 1.30 m de altura el
diámetro en la base del tronco (diámetro al cue-
llo). Con estos datos se obtuvieron el diámetro
y la altura promedio por parcela y condición
(yesales y VS).
La comparación de los valores de cada
una de las variables de las condiciones edáficas
entre los yesales y VS, se hizo mediante un
análisis de varianza (ANOVA). Para determinar
homogeneidad de varianza, previo al ANOVA,
se realizó una prueba de Levene en todas las
variables. La CE (salinidad) no cumplió con
este requisito por lo que fue necesario transfor-
marla aplicando log10. Por otro lado, la com-
paración de las variables de estructura entre los
832
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
yesales y la VS se realizó con una prueba de
Kruskal-Wallis.
Para examinar diferencias en la composi-
ción de especies entre los yesales y la VS se
realizó un análisis de similitud (ANOSIM),
utilizando la distancia del índice de Bray Curtis
(Clark, 1993; Magurran, 2004). Este análisis
no paramétrico estima una medida absoluta
de distancia entre los grupos (R), con valores
entre 0 y 1, la similitud es mayor entre las
muestras cuanto más se acerca a 0. El nivel
de significancia se calculó mediante la prueba
de Bonferroni. La proporción que aporta cada
especie a la diferencia entre yesales y VS se
estimó mediante el porcentaje de disimilitud
entre ellas, empleando la subrutina SIMPER
(Clark, 1993). Estos análisis se realizaron con
el programa PAST 4.06b (Hammer et al., s.f.).
Para determinar posibles relaciones entre
las variables edáficas y el diámetro promedio,
la altura promedio y la diversidad verdadera
(1D), se realizaron análisis de regresión linear
mediante el software Statistica 13.0.
RESULTADOS
Características edáficas: Al comparar
cada una de las variables edáficas entre los
yesales y VS (Tabla 1) se observó que la
única variable que no presentó diferencias
significativas fue el pH, que tuvo valores que
oscilaron entre 7.5 y 8 (moderadamente alca-
lino). Los suelos en los yesales presentaron
bajas concentraciones de MO, P disponible y
N, con CE-salinidad de media a alta y altos
porcentajes de CaCO
3
. En el caso de las varia-
bles N (F = 99.20, P = 0.00017), P (F = 205.00,
P = 0.00017) y MO (F = 99.18, P = 0.0002),
los yesales presentaron valores significativa-
mente menores que los encontrados en la VS,
teniendo en contraste valores significativa-
mente mayores de porcentaje de CaCO
3
(F =
20.93, P = 0.0005) y conductividad eléctrica
(CE-salinidad, F = 35.25, P = 0.00019).
Composición florística, diversidad de
especies y estructura de la vegetación arbó-
rea: En total se registraron 7 025 individuos,
6 443 en los yesales y 594 en la VS circun-
dantes. En los yesales se encontraron 54 espe-
cies pertenecientes a 25 familias y en VS 62
especies y 27 familias (Apéndice digital). En
los yesales las familias con mayor número
de especies fueron: Fabaceae (8), Rubiaceae
(5), Euphorbiaceae (4), Polygonaceae (4) y
Sapotaceae (4), aportando el 46.3 % del total
de especies. En la VS circundante las familias
que destacaron fueron: Fabaceae (13), Polygo-
naceae (5), Sapotaceae (4) y con 3 especies
Apocynaceae, Myrtaceae, y Rubiaceae, lo que
representa el 50 % de las especies totales.
Las especies más abundantes en los yesales
fueron: Cameraria latifolia L. (1917), Bonellia
flammea (Millsp. ex Mez) B.Ståhl & Källersjö
(677), Metopium brownei (Jacq.) Urb. (523),
Diospyros bumelioides Standl. (497) y Eugenia
TABLA 1
Valores promedio de los diferentes parámetros edáficos y estructurales evaluados en yesales
y vegetación secundaria en Once de Mayo, Calakmul, Campeche
TABLE 1
Average values of the different edaphic and structural parameters evaluated in yesales and secondary
vegetation in Once de Mayo, Calakmul, Campeche
Condición
MO
(%)
pH
CaCO
3
(%)
CE
P
(ppm)
N
(%)
Altura
(m)
Diámetro
(cm)
Yesales 0.47
(± 0.11 )
7.68
(± 0.05)
39.66
(± 2.03)
4.04
(±0.42)
2.33
(± 0.19)
0.09
(± 0.02)
1.05
(± 0.07)
2.87
(± 0.09)
VS 2.97
(± 0.15)
7.60
(± 0.06)
17.93
(± 3.77)
0.66
(±0.06)
10.33 (±
0.88)
0.59
(± 0.03)
7.04
(± 0.27)
8.47
(± 1.09)
Los datos se presentan como valores promedio ± el error estándar (entre paréntesis). MO = materia orgánica, CE =
conductividad eléctrica, P = fósforo, N = nitrógeno.
833
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
karwinskyana O.Berg (462). En la VS las espe-
cies que destacaron fueron: Hampea trilobata
Standl. (74), Croton icche Lundell (45), M.
brownei (40), Sideroxylon salicifolium (L.)
Lam. (25) y Eugenia ibarrae Lundell (17).
Entre los yesales y la VS se comparten 27
especies, siendo las más abundantes C. lati-
folia, M. brownei, Gymnopodium floribun-
dum Rolfe y Haematoxylum campechianum L.
(Apéndice digital).
El ANOSIM mostró que la composición
de especies entre yesales y VS fue significa-
tivamente diferente (R = 0.9904, P = 0.0016).
Según el análisis SIMPER se presentó una
disimilitud del 90.96 % entre yesales y VS; las
especies que contribuyen a estas diferencias
se presentan en la Tabla 2. Estos resultados
son congruentes con el PCoA, en el que las
dos primeras coordenadas representaron el
55.7 % de la variabilidad (33.87 y 17.87 %
respectivamente), que permitió reconocer que
las parcelas de VS son diferentes de las de
parcelas de yesales, es decir presentan una
composición de especies distinta (Fig. 1), con
condiciones edáficas significativamente dife-
rentes (Tabla 1).
En las curvas de diversidad con rarefac-
ción y extrapolación por muestras, se observa
que los valores de diversidad verdadera evalua-
dos (riqueza, Shannon y Simpson) son signifi-
cativamente menores en los yesales respecto de
la VS (Fig. 2A). En relación con la completitud
del inventario se observa que en el caso de los
yesales está fue de 88.5 %; mientras en la VS
fue de 52.9 % para las tres unidades muestrea-
das y de 79.5 % respecto a la extrapolación rea-
lizada para 14 unidades de muestreo (Fig. 2B).
En cuanto a los valores de altura y diámetro,
se encontraron diferencias significativas entre
yesales y VS, siendo significativamente menor
en ambos casos para los yesales (Tabla 1).
Al analizar la posible relación entre las
diferencias en los valores de altura promedio,
diámetro promedio y diversidad respecto de
las condiciones edáficas presentes en yesales y
VS, se encontró que en todos los casos se pre-
sentan relaciones significativas (Fig. 3, Fig. 4,
Fig. 5). Los valores de diversidad (1D), altura
Fig. 1. Análisis de coordenada principales (PCoA) entre parcelas estudiadas en yesales y vegetación secundaria en Once de
Mayo, Calakmul, Campeche.
Fig. 1. Principal Coordinates Analysis (PCoA) between plots of yesales and secondary vegetation in Once de Mayo,
Calakmul, Campeche.
834
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
Fig. 2. A. Curvas de rarefacción (líneas continuas) y extrapolación (líneas punteadas) basadas en el tamaño de muestra de la
diversidad de especies arbóreas presentes en yesales y vegetación secundaria (VS). B. Curva de completitud del inventario
para las muestras con rarefacción (líneas continuas) y con extrapolación (líneas punteadas) de especies arbóreas presentes
en yesales y vegetación secundaria (VS) en Once de Mayo, Calakmul, Campeche.
Fig 2. A. Rarefaction curves (solid lines) and extrapolation (dotted lines) based on the sample size of the diversity of tree
species present in yesales and secondary vegetation (VS). B. Inventory completeness curve for samples with rarefaction
(solid lines) and with extrapolation (dotted lines) of tree species present in yesales and secondary vegetation (VS) in Once
de Mayo, Calakmul, Campeche.
TABLA 2
Especies que contribuyen con los mayores porcentajes de disimilitud encontradas en yesales
y vegetación secundaria en Once de Mayo, Calakmul, Campeche
TABLE 2
Species that contribute the highest percentages of dissimilarity found in yesales and secondary
vegetation in Once de Mayo, Calakmul, Campeche
Especie Pd % Contr. % Contr. A
Cameraria latifolia L.
18.96 20.8 20.84
Bonellia flammea (Millsp. ex Mez) B.Ståhl & Källersjö
8.21 9.0 29.87
Metopium brownei (Jacq.) Urb.
4.66 5.1 34.99
Diospyros bumelioides Standl.
4.42 4.9 39.86
Eugenia karwinskyana O.Berg
4.32 4.8 44.62
Gymnopodium floribundum Rolfe
4.29 4.7 49.33
Haematoxylum campechianum L.
3.89 4.2 53.62
Hampea trilobata Standl.
3.74 4.1 57.73
Promedios de disimilitud (Pd); porcentaje de contribución (% Contr.); porcentaje de contribución acumulado (% Contr. A).
835
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
Fig. 3. Relación entre altura promedio de especies leñosas y las condiciones edáficas presentes en yesales y vegetación
secundaria en Once de Mayo, Calakmul, México.
Fig. 3. Relationship between average height of woody species and the edaphic conditions present in yesales and secondary
vegetation in Once de Mayo, Calakmul, Mexico.
836
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
Fig. 4. Relación entre diámetro promedio de especies leñosas y las condiciones edáficas presentes en yesales y vegetación
secundaria en Once de Mayo, Calakmul, México.
Fig. 4. Relationship between average diameter of woody species and the edaphic conditions present in yesales and secondary
vegetation in Once de Mayo, Calakmul, Mexico.
837
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
Fig. 5. Relación entre diversidad (1D) de especies leñosas y las condiciones edáficas presentes en yesales y vegetación
secundaria en Once de Mayo, Calakmul, México.
Fig. 5. Relationship between diversity (1D) of woody species and the edaphic conditions present in yesales and secondary
vegetation in Once de Mayo, Calakmul, Mexico.
838
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
y diámetro aumentan conforme se presentan
mayores cantidades de N, P y MO; mientras
que menores porcentajes de CaCO
3
y la dis-
minución en los valores de CE (salinidad) se
relacionan con un aumento en la diversidad, la
altura y el diámetro.
DISCUSIÓN
Diversos autores han reportado bajas can-
tidades de MO, P y N en suelos kársticos, como
es el caso de las condiciones edáficas estima-
das para yesales en este estudio (García et al.,
2005; Jiang et al., 2006; Zhang et al., 2006; Du
et al., 2011; Liu et al., 2018; Geekiyanage et
al., 2019; Wang et al., 2019). Estas condiciones
edáficas están asociadas a la alta concentración
de CaCO
3
que afecta la estabilización de la
MO lo que genera una baja disponibilidad de
N y P, pues ambos elementos se unen al Ca, lo
que dificulta que queden libres para ser absor-
bidos por las plantas (Hu et al., 2012; Pan et
al., 2016). Además, los nutrientes disueltos se
lixivian fácilmente en los porosos suelos kárs-
ticos lo que limita aún más la disponibilidad
de N y P (Zhang et al., 2011; Pan et al., 2016;
Geekiyanage et al., 2019; Wang et al., 2019).
Los valores encontrados para yesales y VS, res-
pecto a estos tres elementos de la fertilidad del
suelo, concuerdan con estudios que han señala-
do valores particularmente bajos para el P y el
N en áreas abiertas o con vegetación secundaria
en fases tempranas que aumentan conforme
avanza la sucesión (Jiang et al., 2006; Zhu et
al., 2012; Aryal et al., 2015).
En contraste al efecto de los altos porcenta-
jes de CaCO
3
en la MO, la CE, es decir la sali-
nidad es afectada positivamente (Umer et al.,
2020), lo que se refleja en valores altos como
los encontrados en los yesales, que concuerdan
con lo reportado por Chang et al., (2018) para
el área con suelos kársticos en China.
La composición de especies en los yesa-
les es semejante a la que se ha reportado para
selvas subperennifolias en Calakmul, donde
destacan especies de las familias Fabaceae,
Rubiaceae y Sapotaceae (Díaz-Gallegos et al.,
2002; Lawrence et al., 2004; Vester et al., 2007;
Zamora-Crescencio et al., 2012; García-Lico-
na et al., 2014; Esparza-Olguín & Martínez-
Romero, 2018; Esparza-Olguín et al., 2019).
Estas familias se encuentran también entre las
diez más frecuentes y con mayor número de
especies en la península de Yucatán (Ibarra-
Manríquez et al., 1995; Carnevali et al., 2010;
Pérez-Sarabia et al., 2017). En cuanto a las
especies más abundantes en los yesales, todas
han sido reportadas para selvas bajas y media-
nas en Calakmul y otras áreas de la península
de Yucatán (Ibarra-Manríquez et al., 1995; Car-
nevali et al., 2010; Ochoa-Gaona et al., 2018).
La diversidad estimada para los yesales
fue menor a la reportada en otros estudios
para las selvas subperennifolias de Calakmul;
en contraste el valor estimado para la VS es
semejante a los estimados en otros estudios
(Díaz-Gallegos et al., 2002; Báez-Vargas et al.,
2017; Esparza-Olguín & Martínez-Romero,
2018; Esparza-Olguín et al., 2019). A pesar de
la diferencia en el tamaño de la muestra entre
yesales y VS, los resultados de los análisis de
rarefacción y extrapolación permiten sugerir
que la diferencia en la composición de espe-
cies y la diversidad entre yesales y VS, puede
explicarse por las condiciones edáficas contras-
tantes a las que están asociadas, lo que quedó
de manifiesto al analizar la relación entre los
valores de diversidad y los correspondientes a
MO, N y P. En este sentido, diversos autores
han reportado que la distribución de las espe-
cies arbóreas en áreas tropicales kársticas están
fuertemente relacionadas con las condiciones
edáficas (Pérez-García et al., 2009; Guo et al.,
2017; Wang et al., 2019); presentando especies
que no necesariamente muestran adaptaciones
específicas para este tipo de suelo pero que
toleran las limitaciones químicas o físicas aso-
ciadas o bien que desarrollan relaciones con la
microbiota del suelo para poder tolerar dichas
limitaciones (Zhu et al., 2012; Lu et al., 2014;
Pan et al., 2018; Geekiyanage et al., 2019;
Wang et al., 2019).
Si bien la composición de especies en los
yesales es semejante a la que se ha reportado
para selvas subperennifolias en Calakmul y
la península de Yucatán, sus características de
839
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
la estructura horizontal (diámetro) y vertical
(altura) son menores a las reportadas para estas
selvas en la región a pesar de tratarse de espe-
cies arbóreas con individuos que ya son repro-
ductivos. Los valores de diámetro y de altura
de la vegetación estimados para yesales en este
estudio son menores a las reportadas para áreas
con selva baja subperennifolia e incluso para
vegetación secundaria en fase temprana, es
decir, con hasta cinco años de recuperación
en la región de Calakmul (Díaz-Gallegos et
al., 2002; Lawrence et al., 2004; Vester et al.,
2007; García-Licona et al., 2014). Por ejemplo,
Lawrence et al., (2004) documentaron que, en
vegetación secundaria en fase temprana, los
diámetros dominantes oscilan entre 1 y 5 cm;
mientras Vester et al., (2007) reportan, para
vegetación secundaria con entre 2 y 5 años en
recuperación, un diámetro promedio de hasta
8.4 cm y una altura de 7.2 m. La relación sig-
nificativa entre los valores promedio de altura
y diámetro en los yesales respecto a la cantidad
de MO, P y N disponibles, así como al porcen-
taje de CaCO
3
y la CE, indican que las bajas
tallas, tanto en altura como en diámetro, de
los individuos arbóreos en los yesales pueden
explicarse a partir de la poca disponibilidad
de nutrientes (García et al., 2005; Jiang et al.,
2006; Zhang et al., 2006; Du et al., 2011; Liu
et al., 2018; Geekiyanage et al., 2019), la alta
concentración de CaCO
3
que limita aún más la
disponibilidad de P y N (Hu et al., 2012; Pan et
al., 2016), y los altos valores de CE que afectan
la absorción de nutrientes por parte de las plan-
tas (Chang et al., 2018).
En conclusión, la vegetación presente en
los yesales tiene una composición semejante
a la presente en selvas subperennifolias de
Calakmul. Sin embargo, como se esperaba las
características estructurales horizontal (diáme-
tros) y vertical (altura) son menores incluso a
las que se presentan en vegetación secundaria
en etapas tempranas. Lo anterior, a pesar de
presentar individuos reproductivos de las espe-
cies más abundantes y de tratarse de vegetación
que no ha sido usada en al menos 65 años.
Estas tallas pequeñas en los individuos arbó-
reos están relacionadas con el alto porcentaje
de CaCO
3
y los altos valores de CE que condi-
cionan en parte la poca disponibilidad de MO,
N y P afectando el crecimiento de los árboles.
Los resultados de este estudio contribuyen a
sustentar la idea de que condiciones edáficas
precarias afectan negativamente la diversidad y
estructura (horizontal y vertical) de la vegeta-
ción arbórea en suelos kársticos.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos
de la revista.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a los habitantes de Once
de Mayo por su apoyo para la realización del
trabajo, a Demetrio Álvarez y Manuel Arana
por la identificación de las especies y a Pedro
Alberto Concha por el trabajo de campo.
A los proyectos Monitoreo Adaptativo de la
Reserva de la Biosfera de Calakmul (FMCN) y
Monitoreo adaptativo: mitigación y adaptación
ante el cambio climático en Calakmul, Cam-
peche (PEMEX), que financiaron el trabajo de
campo. A los revisores anónimos por ayudar-
nos a mejorar este manuscrito.
RESUMEN
Introducción: La vegetación arbórea de selvas que se
desarrolla en ambientes kársticos dominados por carbonato
de calcio enfrenta la restricción de agua y nutrientes, lo que
condiciona su desarrollo.
Objetivo: Analizar la composición, diversidad y estructura
de la vegetación arbórea que se desarrolla en afloramientos
de calcio (yesales) y sus condiciones edáficas comparándo-
las con las presentes en vegetación secundaria (VS).
Métodos: Se emplearon 17 parcelas de 1 000 m², 14 en
yesales y 3 en VS. Se obtuvo una muestra compuesta de
suelo por parcela y estimamos pH, conductividad eléctrica
840
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
(CE-salinidad), % de carbonatos de calcio (CaCO
3
), mate-
ria orgánica (MO), fósforo (P) y nitrógeno (N). La dife-
rencia en la composición de especies se evaluó mediante
un análisis de similitud (ANOSIM). Empleamos métodos
de rarefacción y extrapolación, estimando la diversidad
mediante los números de Hill (q = 0, q = 1 y q = 2). Se utili-
zó un análisis de regresión linear para evaluar la influencia
de las características edáficas en la diversidad, el diámetro
y la altura promedios.
Resultados: Los suelos en yesales presentaron concentra-
ciones bajas de MO, P y N, valores altos de CE-salinidad
y altos porcentajes de CaCO
3
. Se registraron 6 443 indi-
viduos de 54 especies en yesales y 594 individuos de 62
especies en la VS, siendo la composición significativamen-
te diferente. La diversidad, los valores promedio de altura
y diámetro fueron menores en yesales respecto de VS, estas
diferencias estuvieron relacionadas con las condiciones
edáficas.
Conclusiones: La vegetación arbórea en yesales tiene una
composición semejante a la de selvas subperennifolias de
Calakmul. Las tallas pequeñas de los árboles están relacio-
nadas con el alto porcentaje de CaCO
3
y los altos valores
de CE que condicionan la disponibilidad de MO, N y P.
Este estudio apoya la idea de que precarias condiciones
edáficas tienen una influencia negativa en la diversidad y
la estructura horizontal y vertical de la vegetación arbórea.
Palabras clave: curvas de rarefacción y extrapolación;
suelos kársticos; composición de especies; riqueza de
especies; similitud.
REFERENCIAS
Aguilar-Duarte, Y., Maya-Martínez, A., Esparza-Olguín,
L., Hernández-García, G., Canales-Cruz, R. & Chi-
quini-Heredia, W. (2019). Actualización cartográfica
forestal en una zona kárstica del sureste mexicano.
En O. Fraustro Martínez (Ed.), Conocimientos y
saberes sobre el karst de México (pp. 95–115). Acts
With Science.
Aryal, D., de Jong, B., Ochoa-Gaona, S., Mendoza-Vega,
J., & Esparza-Olguín, L. (2015). Successional and
seasonal variation in litterfall and associated nutrient
transfer in semi-evergreen tropical forest of SE
Mexico. Nutrient Cycling in Agroecosystems, 103(1),
45–60. https://doi.org/10.1007/s10705-015-9719-0
Báez-Vargas, A. M., Esparza-Olguín, L., Martínez-Rome-
ro, E., Ochoa-Gaona, S., Ramírez-Marcial, N., &
González-Valdivia, N. A. (2017). Efecto del manejo
sobre la diversidad de árboles en vegetación secunda-
ria en la Reserva de la Biosfera de Calakmul, Cam-
peche, México. Revista de Biología Tropical, 65(1),
41–53. https://doi.org/10.15517/rbt.v65i1.20806
Balvanera, P. (2012). Los servicios ecosistémicos que
ofrecen los bosques tropicales. Ecosistemas, 21(1-2),
136–147.
Barlow, J., França, F., Gadner, T. A., Hicks, C. C., Lennox,
G. D., Berenguer, E., Castello, L., Economo, E. P.,
Ferreira, J., Guénard, B., Gontijo Leal, C., Isaac,
V., Lees, A. C., Parr, C., Wilson, S., Young, P. J., &
Graham, N. A. J. (2018). The future of hyperdiverse
tropical ecosystems. Nature, 559, 517–526. https://
doi.org/10.1038/s41586-018-0301-1
Bautista, F., & Palacio-Aponte, G. (2011). Parte III. Regio-
nalización edáfica del territorio de México. Capítulo
24. Península de Yucatán. En P. Krasilnikov, F. J.
Jiménez, T. Reyna, & N. E. García (Eds.), Geografía
de suelos de México (pp. 355–406). Universidad
Nacional Autónoma de México.
Bautista, F., Palacio-Aponte, G., Quintana, P., & Zinck,
J. A. (2011). Spatial distribution and development
of soils in tropical karst areas from the Peninsula of
Yucatan, Mexico. Geomorphology, 135(3-4), 308–
321. https://doi.org/10.1016/j.geomorph.2011.02.014
Bray, J. R., & Curtis, J. T. (1957). An ordination of the
upland forest communities of Southern Wisconsin.
Ecological Monographs, 27, 326–349. https://doi.
org/10.2307/1942268
Carnevali, G., Tapia-Muñoz, J. L., Duno de Stefano, R.,
& Ramírez, I. M. (2010). Flora ilustrada de la
Península de Yucatán: Listado Florístico. Centro de
Investigación Científica de Yucatán.
Clark, K. R. (1993). Non-parametric multivariate analy-
ses of changes in community structure. Austra-
lian Journal of Ecology, 18, 117–143. https://doi.
org/10.1111/j.1442-9993.1993.tb00438.x
Chang, J., Zhu, J., Xu, L., Su, H., Gao, Y., Cai, X., Peng,
T., Wen, X., Zhang, J., & He, N. (2018). Rational
land-use types in the karst regions of China: Insights
from soil organic matter composition and stabili-
ty. Catena, 160, 345–353. https://doi.org/10.1016/j.
catena.2017.09.029
Chao, A., Gotelli, N. J., Hsieh, T. C., Sander, E. L., Ma,
K. H., Colwell, R. K., & Ellison A. M. (2014).
Rarefaction and extrapolation with Hill numbers: a
framework for sampling and estimation in species
diversity studies. Ecological Monographs, 84(1),
45–67. https://doi.org/10.1890/13-0133.1
Chiquini-Heredia, W., Esparza-Olguín, L., Peña-Ramí-
rez, Y., Maya-Martínez, A., & Martínez-Romero,
E. (2017). Estructura y diversidad en selva inun-
dable al centro y sur de Calakmul. Ecosistemas y
Recursos Agropecuarios, 4(12), 511–524. https://doi.
org/10.19136/era.a4n12.859
Díaz-Gallegos, J. R., Castillo-Acosta, O., & García-Gil, G.
(2002). Distribución espacial y estructura arbórea de
la selva baja subperennifolia en un ejido de la Reser-
va de la Biosfera de Calakmul, Campeche, México.
Universidad y Ciencia, 18(35), 11–28.
841
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
Du, Y., Pan, G., Li, L., Hu, Z., & Wang, X. (2011). Leaf
N/P ratio and nutrient reuse between dominant spe-
cies and stands: predicting phosphorus deficiencies
in Karst ecosystems, southwestern China. Environ-
mental Earth Sciences, 64, 299–309. https://doi.
org/10.1007/s12665-010-0847-1
Ellis, E. A., Hernández-Gómez, I. U., & Romero-Montero,
J. A. (2017) Los procesos y causas del cambio en
la cobertura forestal de la Península de Yucatán,
México. Ecosistemas, 26(1), 101–111. https://doi.
org/10.7818/ECOS.2017.26-1.16
Esparza-Olguín, L., & Martínez-Romero, E. (2018). Diver-
sidad y carbono almacenado en el área forestal per-
manente de Álvaro Obregón, Calakmul, Campeche.
Revista Mexicana de Ciencias Forestales, 9(45),
152–186. https://doi.org/10.29298/rmcf.v9i45.141
Esparza-Olguín, L., Vargas-Contreras, J. A., Martínez-
Romero, E., & Escalona-Segura, G. (2019). Diver-
sidad y biomasa de la selva circundante al Volcán de
los Murciélagos, en Campeche, México. Ecosistemas
y Recursos Agropecuarios, 6(16), 79–90. https://doi.
org/10.19136/era.a6n16.1986
Estrada-Medina, H., Jiménez-Osorio, J. J., Álvarez-Rivera,
O., & Barrientos-Medina, R. C. (2019). El karst de
Yucatán: origen, morfología y biología. Acta Univer-
sitaria Multidisciplinary Scientific Journal, 29, 1–18.
Fenton, O., Mellander, P. E., Daly, K., Wall, D. P., Jahan-
gir, M. M. R., Jordan, P., & Richards, K. G. (2017).
Integrated assessment of agricultural nutrient pres-
sures and legacies in karst landscape. Agriculture,
Ecosystems and Environment, 239, 246–256. https://
doi.org/10.1016/j.agee.2017.01.014
García, J., Mizrahi, A., & Bautista, F. (2005). Manejo
campesino de las selvas bajas y selección de espe-
cies arbóreas para barbechos mejorados en Hocabá,
Yucatán. En F. Bautista & G. Palacio (Eds.), Carac-
terización y Manejo de los Suelos de la Península de
Yucatán: Implicaciones Agropecuarias, Forestales y
Ambientales (pp. 195–208). Universidad Autónoma
de Campeche, Universidad Autónoma de Yucatán,
Instituto Nacional de Ecología, México.
García-Gil, G., Palacio Prieto, J. L., & Ortíz Pérez, M. A.
(2002). Reconocimiento geomorfológico e hidrográ-
fico de la Reserva de la Biosfera de Calakmul, Méxi-
co. Investigaciones Geográficas, 48, 7–23.
García-Licona, J. B., Esparza-Olguín, L., & Martínez-
Romero, E. (2014). Estructura y composición de la
vegetación leñosa de selvas en diferentes estadios
sucesionales en el ejido El Carmen II, Calakmul,
México. Polibotánica, 38, 1–26.
Geekiyanage, N., Manage Goodale, U., Cao, K., & Kita-
jima, K. (2019). Plant ecology of tropical and sub-
tropical karst ecosystems. Biotropica, 51, 626–640.
https://doi.org/10.1111/btp.12696
Guo, Y., Wang, B., Mallik, A. U., Huang, F., Xiang, W.,
Ding, T., Wen, S., Lu, S., Li, D., He, Y., & Li, X.
(2017). Topographic species-habitat associations of
tree species in a heterogeneous tropical karst seasonal
rain forest, China. Journal of Plant Ecology, 10(3),
450–460. https://doi.org/10.1093/jpe/rtw057
Hammer, Ø, Harper, D. A. T., & Ryan, P. D. (s.f.). PAST
4.06b: Paleontological Statistics Software Package
for Education and Data Analysis. http://nhm2.uio.no/
norlex/past/download.html
Hu, L., Su, Y., He, X., Wu, J., Zheng, H., Li, Y., & Wang,
A. (2012). Response of soil organic carbon minera-
lization in typical Karst soils following the addition
of
14-
C-labeled rice starw and CaCO
3
. Journal of the
Science of Food and Agriculture, 92(5), 1112–1118.
https://doi.org/10.1002/jsfa.4647
Ibarra-Manríquez, G., Villaseñor, J. L., & Durán-García,
R. (1995). Riqueza de especies y endemismos del
componente arbóreo de la Península de Yucatán,
México. Boletín de la Sociedad Botánica de México,
57, 49–77. http://dx.doi.org/10.17129/botsci.1476
Jardel-Peláez, E. J. (2015). Guía para la caracterización y
clasificación de hábitats forestales. Comisión Nacio-
nal Forestal, Programa de las Naciones Unidas para el
Desarrollo. http://www.conafor.gob.mx:8080/docu-
mentos/docs/49/6661Gu%C3%ADa%20web%20
para%20la%20caracterizaci%C3%B3n%20y%20
clasificaci%C3%B3n%20final.pdf
Jiang, Y. J., Yuan, D. X., Zhang, S., Kuang, M. S., Wang, J.
L., Xie, S. Y., & Li, L. L. (2006). Impact of land-use
change on soil properties in a typical karst agricultural
region of Southwest China: a case study of Xiaojiang
watersehed, Yunnan. Environmental Geology, 50,
911–918. https://doi.org/10.1007/s00254-006-0262-9
Lawrence, D., Vester, H. F., Pérez-Salicrup, D., Eastman, J.
R., Turner, B. L., Turner, B., & Geoghegan, J. (2004).
Integrated Analysis of Ecosystem Interactions with
Land-Use-Change: the Southern Yucatán Peninsular
Region. En R. DeFries, G. Asner, & R. Houghton
(Eds.), Ecosystem interactions with land use change
(pp. 310-336). American Geophysical Union.
Liu, C., Liu, Y., Guo, K., Qiao, X., Zhao, H., Wang, S.,
Zhang, L., & Cai, X. (2018). Effects of nitrogen,
phosporus and potassium addition on the productivity
of karst grassland: Plant functional group and com-
munity perspectives. Ecological Engineering, 117,
84–95. https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2018.04.008
Lu, X., Toda, H., Ding, F., Fang, S., Yang, W., & Xu, H.
(2014). Effect of vegetation types on chemical and
biological properties of soils of karst ecosystems.
European Journal of Soil Biology, 61, 49–57. https://
doi.org/10.1016/j.ejsobi.2013.12.007
Magurran, A. E. (2004). Measuring biological diversity.
Blackwell Publishing.
842
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(3): 829-842, July-September 2021 (Published Aug. 11, 2021)
Martínez, E., & Galindo Leal, C. (2002). La vegetación
de Calakmul, Campeche, México: clasificación, des-
cripción y distribución. Boletín de la Sociedad Botá-
nica de México, 71, 7–32. https://doi.org/10.17129/
botsci.1660
Martínez, E., Sousa, M., & Ramos-Álvarez, C. H. (2001).
Listados florísticos de México. XXVII. Región de
Calakmul, Campeche. Instituto de Biología, Univer-
sidad Nacional Autónoma de México.
Ochoa-Gaona, S., Ruíz-González, H., Álvarez-Montejo,
D., Chan-Coba, G., & de Jong, B. H. J. (2018). Árbo-
les de Calakmul. El Colegio de la Frontera Sur.
Pan, F., Liang, Y, Zhang, W., Zhao, J., & Wang, K. (2016).
Enhance Nitrogen availability in karst ecosystems
by oxalic acid release in the rhizophere. Frontiers
in Plant Science, 7, 1–9. https://doi.org/10.3389/
fpls.2016.00687
Pan, F., Liang, Y., Wang, K., & Zhang, W. (2018). Res-
ponses of fine root functional traits to soil nutrient
limitations in a Karst ecosystem of southwest China.
Forest, 9(12), 743–759. https://doi.org/10.3390/
f9120743
Pérez-García, E. A., Sevilha, A. C., Meave, J. A., & Sca-
riot, A. (2009). Floristic differentiation in limestone
outcrops of southern Mexico and central Brazil:
a beta approach. Boletín de la Sociedad Botáni-
ca de México, 84, 45–58. https://doi.org/10.17129/
botsci.2294
Pérez-Sarabia, J. E., Duno de Stefano, R., Carnevali
Fernández-Concha, G., Ramírez-Morillo, I., Méndez-
Jiménez, N., Zamora-Crescencio, P., Gutiérrez-Báez,
C., & Cetzal-Ix, W. (2017). El conocimiento florístico
de la Península de Yucatán, México. Polibotánica,
44, 39–49.
Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales
(2002). Norma Oficial Mexicana NOM-021-REC-
NAT-2000, que establece las especificaciones de fer-
tilidad, salinidad y clasificación de suelos. Estudios,
muestreo y análisis. Diario Oficial de la Federación,
México.
Umer, M. I., Rajab, S. M., & Ismail, H. K. (2020). Effect
of CaCO
3
form on soil inherent quality properties
of calcareous soils. Materials Science Forum, 1002,
459–467. https://doi.org/10.4028/www.scientific.net/
MSF.1002.459
Vester, H. F., Lawrence, D., Eastman, J. R., Turner, B. L.,
Calmé, S., Dickson, R., Pozo, C., & Sangermano,
F. (2007). Land change in the southern Yucatán and
Calakmul Biosphere Reserve: effects on habitat
and biodiversity. Ecological Applications, 17(4),
989–1003. https://doi.org/10.1890/05-1106
Wang, K., Zhang, C., Chen, H., Yue, Y., Zhang, W., Zhang,
M., & Fu, Z. (2019). Karst landscapes of China: pat-
terns, ecosystem processes and services. Landscape
Ecology, 34(12), 2743–2763. https://doi.org/10.1007/
s10980-019-00912-w
Wendt, T. (1993). Composition, floristics affinities, and ori-
gins of the canopy tree flora of the Mexican Atlantic
slope rain forest. En T. P. R. Ramamoorthy, R. Bye,
A. Lot, & J. Fa (Eds.), Biological Diverstiy of Mexi-
co: Origins and Distribution (pp. 595–680). Nueva
York: Oxford University Press.
World Flora Online. (2021). World Flora Online. http://
www.worldfloraonline.org
Zamora-Crescencio, P., Domínguez-Carrasco, M. R., Ville-
gas, P., Gutiérrez-Báez, C., Manzanero-Acevedo, L.
A., Ortega-Hass, J. J., & Puch-Chávez, R. (2012).
Composición florística y estructura de la vegetación
secundaria en el norte del estado de Campeche, Méxi-
co. Boletín de la Sociedad Botánica de México, 89,
27–35. https://doi.org/10.17129/botsci.368
Zhang, P., Li, L., Pan, G., & Ren, J. (2006). Soil quality
changes in land degradation as indicated by soil
chemical, biochemical and microbiological proper-
ties in a karst area of southwest Guizhou, China.
Environmental Geology, 51, 609–619. https://doi.
org/10.1007/s00254-006-0356-4
Zhang, X., Bai, X., & He, X. (2011). Soil creeping in the
weathering crust of carbonate rocks and underground
soil losses in the karst mountain areas of southwest
China. Carbonates Evaporites, 26, 149–153. https://
doi.org/10.1007/s13146-011-0043-8
Zhu, H., He, X., Wang, K., Su, Y., & Wu, J. (2012). Inte-
ractions of vegetation succession, soil bio-chemical
properties and microbial communities in a Karst
ecosystem. European Journal of Soil Biology, 51,
1–7. https://doi.org/10.1016/j.ejsobi.2012.03.003
