250 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 250-262, January-December 2022 (Published Jan. 30, 2022)
Distribución espacio-temporal de cianobacterias planctónicas
y factores ambientales asociados a sus proliferaciones
en el embalse Cerrón Grande, El Salvador
Luis Ortez1*; https://orcid.org/0000-0003-1751-4529
María Dolores Rovira1; https://orcid.org/0000-0002-4869-2566
Luis Moran1; https://orcid.org/0000-0002-2767-9936
1. Departamento de Ingeniería de Procesos y Ciencias Ambientales, Facultad de Ingeniería y Arquitectura, Universidad
Centroamericana José Simeón Cañas, Bulevar de Los Próceres, Antiguo Cuscatlán, La Libertad, El Salvador;
jsierra@uca.edu.sv (*Correspondencia), mrovira@uca.edu.sv, cmoran@uca.edu.sv
Recibido 28-X-2021. Corregido 08-II-2022. Aceptado 20-IV-2022.
ABSTRACT
Spatio-temporal distribution of planktonic cyanobacteria and environmental factors associated
with their proliferation in the Cerrón Grande reservoir, El Salvador
Introduction: The 135 km2 Cerrón Grande reservoir is the largest wetland in El Salvador, recognized as
“Wetland of International Importance” by the Ramsar Convention. It is also one of the most polluted ecosystems
nationwide, facing serious problems, among them, a proliferation of cyanobacteria.
Objective: To assess the relationships among environmental factors and the spatial and temporary distribution
of cyanobacteria in the reservoir throughout a hydrological year.
Methods: We extracted water with cyanobacteria from six fixed sites, from October 2018 through September
2019.
Results: We identified 16 genera, the most abundant Microcystis sp. And Dolichospermum sp.; Microcystis
sp. reached 1.5 x 106 cells/ml in June 2019, mainly in the north-west sector, which is shallow and close to the
confluence zones where highly polluted tributaries reach the reservoir. The deeper south-east sector had low
concentrations of these organisms. The environmental factors mostly related to this behavior were: phosphorus,
electrical conductivity and Secchi value, as expected from a eutrophic body.
Conclusions: Variation in the cellular concentration of cyanobacteria in this reservoir is highly influenced by
rain, water mixing and nutrient content.
Key words: cyanobacteria; tropical reservoir; nutrients; temporality; spatiality.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v70i1.47625
ECOLOGÍA ACUÁTICA
Las cianobacterias son organismos muy
importantes dentro de los ecosistemas acuá-
ticos continentales, puesto que forman, en
conjunto con otras microalgas, la base de las
redes tróficas. En las últimas décadas, debido
a la contaminación antrópica y al aumento
de la temperatura global a causa del cambio
climático, este grupo de organismos ha destaca-
do, principalmente por problemas asociados a
sus proliferaciones, tales como cambios en las
propiedades organolépticas del agua, disminu-
ción de la diversidad biológica del ecosistema
y la producción de metabolitos tóxicos, siendo
este ultimo de especial interés en el área de
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salud pública (Giannuzzi, 2009; Lago et al.,
2015; UNESCO, 2009).
Las cianobacterias poseen características
adaptativas que las hacen organismos muy
competitivos frente a otros organismos del
fitoplancton (Reynolds, 2006); por ejemplo,
la mayor parte de ellas poseen células espe-
cializadas llamadas aerótopos que les ayudan
a regular su posición en la columna de agua,
pudiendo así optimizar su proceso de fotosín-
tesis, soportando condiciones de alta o baja
radiación solar gracias a la presencia de pig-
mentos accesorios tales como la ficocianina
(Chorus & Bartram, 1999; Lee, 2008). Por
otra parte, su tasa máxima de crecimiento se
encuentra entre los 25 y 30 °C, que correspon-
de al promedio anual de temperatura en los
lagos y embalses de las regiones tropicales, por
mencionar algunas (Forján-Lozano et al., 2008;
Giannuzzi, 2009; UNESCO, 2009).
A nivel ecológico, la presencia de ciano-
bacterias en ecosistemas acuáticos no repre-
senta un peligro per se; sin embargo, bajo
condiciones ambientales favorables de dispo-
nibilidad de luz solar, temperatura, pH (Cho-
rus & Welker, 2021) y enriquecimiento del
agua con nutrientes provenientes de actividades
antrópicas, estos organismos pueden alcan-
zar altas densidades celulares aumentando el
grado de eutrofia del sistema (Fraile et al.,
1995; González et al., 2003; Vásquez et al.,
2006). Por otro lado, algunas especies de cia-
nobacterias tienen la capacidad de producir
toxinas; a nivel mundial diversos autores han
documentados incidentes de intoxicación rela-
cionados a floraciones de cianobacterias lo que
consecuentemente puede llegar a representar
un problema de salud pública (Betancourt
et al., 2009; Cunha et al., 2013; Lamparelli,
2004; Santiago & Vignatti, 2009; Vasconce-
los, 2006). A pesar de que las floraciones de
cianobacterias se presentan a nivel mundial, la
mayoría de los estudios publicados se centran
en las toxinas y floraciones de cianobacterias
en climas templados, habiendo mucho menos
trabajos reportados en áreas tropicales y aún
menos en la región de Centro América (Mowe,
et al., 2015). Por lo anterior su vigilancia,
control y monitoreo en estas zonas se vuelve de
gran importancia.
En El Salvador, uno de los ecosistemas
mayormente afectados por su grado de eutro-
fia es el humedal Embalse Cerrón Grande, de
origen artificial y cuya construcción sobre el
cauce del río Lempa se remonta a la década de
1970 (CEL, 1999). La importancia ecológica
de este humedal fue reconocida en el año 2005
por la Convención Ramsar, al declararlo como
Humedal de importancia internacional, debido
a que alberga diferentes especies de fauna con-
sideradas como amenazadas o en peligro para
El Salvador, además de ser hábitat crucial para
miles de aves acuáticas migratorias y sustento
regular de la mayor concentración de anátidas
del país. Por otro lado, alberga una porción
significativa de las especies de peces de agua
dulce de la región (Pérez & Gil, 2004). Sin
embargo, pese a ello, en años recientes se ha
visto seriamente afectado por severas prolife-
raciones de cianobacterias, las cuales desen-
cadenan una serie de eventos ecológicos que
conllevan serias consecuencias económicas y
logísticas para sus pobladores y las institucio-
nes estatales que dependen directa o indirec-
tamente de él (MARN, 2017; Escobar, 2011),
además de poner en riesgo los invaluables ser-
vicios ecológicos que este sitio Ramsar ofrece.
Partiendo de los elementos anteriores,
la presente investigación tuvo como objetivo
principal caracterizar a las cianobacterias que
proliferan en el embalse del Cerrón Grande,
establecer su distribución a nivel espacial y
temporal, así como la relación que estas poseen
con diversos factores ambientales, evaluados a
lo largo de un año hidrológico.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El Humedal Embalse
Cerrón Grande, se encuentra ubicado al norte
de El Salvador, en los departamentos de Cha-
latenango, Cuscatlán, San Salvador y Cabañas
(14º2’22” N - 89º2’20” W) a 237 m.s.n.m.
(Fig. 1); fue formado debido a la inundación de
tierras ribereñas sobre el cauce del río Lempa
con el fin de almacenar agua para la producción
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de energía hidroeléctrica durante la década de
1970. Posee una profundidad máxima de 45
m, una extensión de 6 900 ha en época seca y
10 224 ha en época lluviosa (MARN, 2018).
Según la clasificación ecológica de zonas
de vida de Holdridge, el sector del embalse
se cataloga como bosque húmedo tropical,
con temperaturas promedio que oscilan entre
los 26 y 27 ºC, pluviosidad entre los 1 700
y 2 800 mm de lluvia, la cual se concentra
principalmente entre mayo y octubre. Posee
severos problemas relacionados a la alta carga
de nutrientes incorporada a sus aguas desde
el río Acelhuate, el cual recoge las aguas resi-
duales no tratadas del área metropolitana de
San Salvador (AMSS) y los ríos Suquiapa y
Sucio a través del río Lempa; además existen
diversos conflictos sociales relacionados al uso
de suelo en sus tierras fluctúales y presencia de
especies invasoras tales como Phalacrocorax
brasilianum, y Eichornia crassipes, entre otros
(ISCOS, 2017; MARN, 2018; Escobar, 2011).
Muestreo y medición de parámetros
fisicoquímicos: Se realizaron 12 muestreos
con frecuencia mensual de octubre 2018 a
septiembre 2019, en 6 estaciones, las cuales
fueron divididas estacionalmente en época seca
(noviembre - abril) y lluviosa (mayo - octubre)
en función de los registros de lluvia promedio
mensual de los últimos 10 años en 10 estacio-
nes pluviométricas cercanas a la zona de estu-
dio; mientras que a nivel espacial, el embalse
fue dividido en función de su morfometría
(presencia de islas en su segmento medio) en
2 sectores. En el sector noroeste, denomina-
do cola (ancho y poco profundo) se ubicaron
las estaciones 1, 2 y 3; mientras que, en el
Fig. 1. Área de estudio. Distribución de las seis estaciones de muestreo en el Embalse Cerrón Grande (E1 a E6).
Fig. 1. Study area. Distribution of the six sampling stations in Embalse Cerrón Grande (E1 to E6).
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sector sureste, denominado dique (estrecho
y profundo), se encontraban las estaciones 4,
5 y 6 (Fig. 1).
En cada uno de estos sectores se midió
penetración luminosa (Disco Secchi DS de 30
cm de diámetro), pH, temperatura (Oakton pH
5) y conductividad eléctrica (Oakton CON 6+).
Así mismo, se recolectaron muestras de 1 L,
para la determinación de nitrógeno total (NT),
fósforo (P) como ortofosfato y clorofila α, las
cuales fueron tomadas sub-superficialmente,
con el propósito de evitar recoger natas de
organismo fitoplanctónicos y la interferencia
de los densos bancos de macrófitos que se
encontraban presente, flotando en los sitios
de muestreo.
Las muestras para NT y P fueron almace-
nadas en frascos de polietileno a una temperatu-
ra de 4 ºC para su traslado hasta el laboratorio,
en donde se realizaron los análisis de dichos
nutrientes por triplicado mediante el método
Macro-Kjeldahl (SM 4500-Norg C) para el NT
y el método del ácido ascórbico (SM 4500-P E)
para el P, dentro de las siguientes 24 h poste-
riores a la toma de las mismas (APHA, 2017);
mientras que el análisis de clorofila a se realizó
mediante el método espectrofotométrico plan-
teado por Aminot y Rey (2000).
Muestreo de fitoplancton: Con la ayuda
de una botella oceanográfica de tipo Van Dorn
horizontal (modelo Alfa 2.2 l, Wildco®) se
recolectaron muestras de 1 L, a una profundi-
dad Secchi, con el propósito de relacionar estos
valores con el contenido de nutrientes del agua;
a cada muestra obtenida se le añadieron 10 ml
de solución de Lugol al 1 % como preservante
y se almacenaron en iguales condiciones que
las muestras para determinación de nitrógeno
total y fósforo. Para la recolección de muestras
cualitativas se utilizó una red de fitoplancton
(modelo 3-40-A55, Wildco®) de 80 μm de luz
de malla, con la cual se realizó un arrastre verti-
cal de la zona fótica de cada punto de muestreo,
posteriormente el contenido de la red se vertió
en frascos de 100 ml de capacidad y se alma-
cenó a 4 ºC durante su traslado al laboratorio.
Procesamiento de muestras fitoplanctó-
nicas: Para la identificación de las cianobac-
terias fitoplanctónicas del humedal, se empleó
un microscopio invertido marca Nova modelo
IN 833, a una magnificación máxima de 400X;
así como claves y bases de datos taxonómicas
especializadas tales como UNESCO (2009),
Prescott (1982a), Prescott (1982b), Wehr et
al. (2015) y Guiry & Guiry (2021). Posterior
a la identificación taxonómica, se procedió a
realizar la cuantificación de las muestras, para
lo cual se tomaba la muestra correspondien-
te, se agitaba de forma cuidadosa durante 15
segundos. Posteriormente se tomaba 1 ml de
muestra con una pipeta Pasteur desechable y
se colocaba en la cámara Sedgewick Rafter
(modelo 1801-G20, Wildco®) de un 1mm2, la
cual era contabilizaba de forma completa por
duplicado, obteniendo de forma directa la con-
centración celular por volumen (cel/ml).
Análisis estadístico: Los factores
ambientales Disco Secchi, pH, temperatura
y nitrógeno, fueron comparados tanto a nivel
estacional como espacial, mediante un Análisis
de Varianza (ANOVA) de una sola vía, al 95
%; mientras que la comparación del fósforo y
la concentración celular del fitoplancton, para
ambos niveles se realizó mediante la prueba
de Kruskal-Wallis al 95 % de confianza. Pos-
teriormente con el propósito de establecer el
comportamiento de los factores ambientales,
los datos obtenidos fueron sometidos a un Aná-
lisis de Componentes Principales (ACP), utili-
zando el software Past 3.26 (Hammer, 2001).
Finalmente se evalúo la relación de estos fac-
tores ambientales con las densidades celulares
de cianobacterias a través de un Análisis de
Correspondencia Canónica (ACC), el cual pese
a las limitantes teóricas que posee al aplicarse
en distribuciones de datos con longitudes de
gradiente cortos (< 3 SD), es el análisis más
indicado para establecer relaciones significa-
tivas entre los factores (Kent, 2012). Para la
aplicación ACC los datos fueron transformados
aplicando el Log10 y para verificación de la sig-
nificancia estadística los ejes canónicos obteni-
dos, se empleó de un test Monte-Carlo con 999
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permutaciones con un α 0.05 (Escudero et al.,
1994; Muñoz-López et al., 2017).
RESULTADOS
Parámetros fisicoquímicos: Se analiza-
ron un total de 63 muestras para fósforo y
nitrógeno, e igual número para los parámetros
de campo, pH, temperatura, conductividad
eléctrica y disco Secchi (Tabla 1) la precipita-
ción fue incluida únicamente en el ACP y ACC.
Las pruebas de ANOVA mostraron que el com-
portamiento de la temperatura (5.03, P < 0.05)
y el contenido de nitrógeno (6.07, P < 0.05) en
el agua del embalse, presentaron diferencias
significativas a nivel temporal; mientras que, a
nivel espacial lo hicieron, nuevamente, el con-
tenido de nitrógeno (5.69, P < 0.05), el fósforo
(18.418, P < 0.05), la conductividad eléctrica
(7.87, P < 0.05) y el valor de Disco Secchi
(10.01, P < 0.05).
El ACP, explicó el 50.2 % de la variabili-
dad de los parámetros mencionados, por medio
de los componentes 1 (26.8 %) y 2 (23.4 %)
(Fig. 2). En el componente 1, se asociaron posi-
tivamente los parámetros de precipitación (r =
0.65), temperatura (r = 0.61) y conductividad
(R = 0.45); mientras que en el componente 2,
lo hicieron los parámetros de pH (R = 0.64),
nitrógeno (R = 0.61) y fósforo (R = 0.47).
TABLA 1
Valores de promedio y rango a escala temporal y estacional de los factores ambientales
TABLE 1
Average values and range on a temporal and seasonal scale of environmental factors
Estación Época Valor
Disco
Secchi
(m)
pH Conductividad
eléctrica (µS/cm)
Temperatura
(ºC)
Nitrógeno
total (mg/l)
Fósforo
(Ortofosfato)
(µg/l)
N:P
E1 Seca Promedio 0.5 7.3 305.0 27.6 21.8 39.0 921
Rango 0.16-0.89 6.6-8.9 252-336 26.3-29.1 17.7-27.4 8.0-63.2 324-2 738
Lluviosa Promedio 0.4 6.0 293.7 29.7 19.7 70.1 321
Rango 0.18-0.69 5.16-7.09 267-323 29.0-30.3 16.5-22.7 34.8-89.9 221-477
E2 Seca Promedio 0.6 7.5 311.4 27.8 23.7 83.1 500
Rango 0.09-1.55 6.53-8.62 284-379 26.5-29.16 21.4-27.3 29.3-241.9 89-793
Lluviosa Promedio 0.7 6.1 314.0 30.3 15.3 84.7 201
Rango 0.50-1.00 5.12-7.36 264-362 29.9-30.6 13.3-17.7 50-102.5 129-299
E3 Seca Promedio 1.2 6.5 294.8 27.6 24.3 38.5 755
Rango 0.57-1.83 6.41-7.30 269-369 26.4-30.2 17.2-30.0 14.6-245 342-1 498
Lluviosa Promedio 1.0 6.6 285.3 28.7 16.7 108.9 233
Rango 0.54-1.70 5.16-7.3 231-363 25.3-30.2 13.5-19.9 38.1-245 81-354
E4 Seca Promedio 1.3 6.8 283.3 28.6 20.5 33.3 1 266
Rango 0.78-2.11 6.42-7.34 247-298 26.6-31.1 19.1-27.3 4.0-55.2 446-4 792
Lluviosa Promedio 1.0 6.9 271.8 29.1 18.7 43.7 497
Rango 0.24-1.64 5.25-8.39 208-335 25.9-31.1 14.9-31.4 17.3-63.0 298-876
E5 Seca Promedio 1.5 7.1 284.7 29.2 17.9 29.8 2 466
Rango 1.00-2.27 6.55-8.25 268-331 26.7-33.3 8.2-24.6 2.0-45.5 204-12 323
Lluviosa Promedio 0.9 7.4 270.8 29.0 17.2 20.8 1 159
Rango 0.53-1.12 5.28-8.39 204-331 26.1-31.4 11.6-28.2 7.2-38.0 406-2 295
E6 Seca Promedio 1.6 6.5 265.3 29.1 17.9 27.4 1 417
Rango 0.86-2.63 6.29-6.70 232-303 27.0-30.7 10.9-21.9 4.0-50.6 324-5 435
Lluviosa Promedio 1.0 7.0 274. 83 29.4 17.1 25.9 794
Rango 0.72-1.33 5.17-7.97 235-311 26.7-31.4 10.2-25.1 6.9-40.6 409-1 490
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El plano de ordenación del ACP (Fig. 2)
mostró que las muestras tomadas en época
seca presentan menor variabilidad que las de la
época lluviosa, distribuyéndose principalmente
en los cuadrantes 2 y 3; por otro lado, en el
mismo plano, fue posible observar que, durante
la época seca, las estaciones pertenecientes al
sector sureste (dique), se asociaron a valores
altos de DS y NT, mientras que las del sector
noroeste (cabecera), lo hicieron a concentracio-
nes altas de P y conductividad eléctrica, tanto
en época seca como en la lluviosa.
Factores ambientales y concentración
de cianobacterias: Se identificaron un total
de 14 géneros de cianobacterias durante el
período de investigación (Tabla 2); los más
abundantes fueron Microcystis sp. y Dolichos-
permun sp., llegando a presentar concentracio-
nes pico de 1.5x106 cel/ml, durante el mes de
junio del 2019 y 3.5x104 cel/ml en el mes de
enero del 2019, respectivamente (Fig. 3A). Las
densidades celulares mostraron diferencias sig-
nificativas respecto a la escala temporal (35.49,
P < 0.05), mientras que a escala espacial no
hubo diferencias significativas (1.978, P >
0.05), contrastando con los resultados obteni-
dos para los factores ambientales.
El ACC reflejó que el 78.31 % de la varia-
bilidad de los datos a través del eje canónico 1
(CC1, 41.9 %) y el eje canónico 2 (CC2, 36.41
%), mostrando una relación significativa entre
la densidad celular y las variables ambientales
(Monte-Carlo, P < 0.01). El eje canónico 1
mostró relación positiva con la penetración
luminosa Secchi (R = 0.23) y negativamente
con la conductividad eléctrica (R = 0.45). En
tanto el eje canónico 2 se relacionó positi-
vamente con la precipitación (R = 0.50), la
temperatura (R = 0.32) y negativamente con
el nitrógeno (R = 42). El plano de ordenación
muestra que los géneros más abundantes se
encuentran relacionados a condiciones de baja
precipitación y altos valores de conductividad
Fig. 2. Análisis de Componentes Principales de factores ambientales analizados. DS: Disco Secchi (cm); NT: nitrógeno total
(mg/l); P: fósforo como ortofosfato (µg/l); Conductividad eléctrica (µS/cm); lluvia (mm); Temperatura (°C).
Fig. 2. Principal Component Analysis of environmental factors analyzed. SD: Secchi disk (cm); NT: total nitrogen (mg/l);
P: phosphorus as orthophosphate (µg/l); Electrical conductivity (µS/cm); rain (mm); Temperature (°C).
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y contenido de fósforo; mientras que los géne-
ros menos abundantes como Limnothrix sp. y
Chroococcus sp. se asociaron a condiciones de
alta penetración de luz solar, pH básico y altas
concentraciones de nitrógeno (Fig. 4).
DISCUSIÓN
Las proliferaciones de cianobacterias en
el Embalse Cerrón Grande (ECG) no son con-
secuencia de un determinado factor ambien-
tal, sino más bien parecen responder a una
interacción compleja entre la disponibilidad
de luz solar, turbidez, condiciones de lluvia y
temperatura, los cuales, a su vez, son factores
que están relacionados con el estado trófico del
humedal (Chorus & Welker, 2021; Offoro et
al., 2019). Estos factores ambientales, así como
la concentración de nutrientes, presentan un
gradiente espacial, puesto que se observa dife-
rencias significativas en sus valores, los cuales
tienden a incrementar a medida que los puntos
de muestreo se acercan a la zona del dique de
la presa, contrastando con la abundancia celu-
lar de cianobacterias, la cual presentaba sus
mayores valores en sector nor-oeste (cabecera)
del embalse, coincidiendo con lo observado
por Almanza-Marroquin et al. (2016) en lagos
urbanos de Chile.
En el caso específico del nitrógeno, ade-
más de presentar este patrón de comportamien-
to, también muestra diferencias significativas a
escala temporal, presentando una distribución
más homogénea en la zona noroeste (cabecera)
del embalse durante la época seca y acentuan-
do sus concentraciones en las estaciones 1 y
4 durante la época lluviosa, comportamiento
considerado como típico de la estación debido
al arrastre por escorrentía de este nutriente,
desde las parcelas agrícolas en este tipo de
ecosistemas (Ferat et al., 2020), coincidiendo
además, con la acumulación de grandes bancos
de Eichornia crassipes.
El análisis de componentes principales evi-
denció que las muestras provenientes del sector
TABLA 2
Clasificación taxonómica a nivel de géneros de cianobacterias identificados en el Embalse Cerrón Grande
TABLE 2
Taxonomic classification of cyanobacteria identified in Embalse Cerrón Grande
Phylum Clase Orden Familia Género
Cyanobacteria Cyanophyceae Chroococcales Chroococcaceae Chroococcus sp.
Microcystaceae Gloeocapsa sp.
Microcystis sp.
Nostocales Aphanizomenonaceae Cylindrospermospsis/Raphidiopsis sp.
Dolichospermun sp.
Oscillatoriales Microcoleaceae Planktothix sp.
Oscillatoriaceae Oscillatoria sp.
Spirulinales Spirulinaceae Spirulina sp.
Synechococcales Leptolyngbyaceae Romeria sp.
Merismopediaceae Aphanocapsa sp.
Eucapsis sp.
Merismopedia sp.
Pseudanabaenaceae Limnothrix sp.
Pseudanabaena
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noroeste (cabecera) del embalse, se asociaron
a concentraciones altas de fósforo y conduc-
tividad eléctrica, tanto en época seca como en
la lluviosa; mientras que las muestras prove-
nientes del sector sur-este, lo hicieron a altos
valores de Disco Secchi, precipitación y tem-
peratura, presentando este último, variaciones
temporales, las cuales en asociación con el fós-
foro y la variabilidad de la lluvia en los meses
considerados de transición aunado a la ocurren-
cia de la canícula (agosto), podrían generar un
efecto sinérgico que facilite la absorción de este
nutriente por parte de las cianobacterias lo que
podría explicar el comportamiento errático de
la concentración de estos organismos durante
el período de estudio (O’Neil et al. 2012; Smol,
2008; UNESCO, 2009).
La abundancia celular del fitoplancton se
encuentra estrechamente vinculada a la dis-
ponibilidad de nutrientes en el medio, si bien,
existen muchos microelementos que pueden
limitar el crecimiento fitoplanctónico, este se
encuentra regulado principalmente por el P y el
N (Chorus & Welker, 2021; Morales & Chávez,
2010). Diversos autores señalan que relaciones
N:P altas (> 20), como las obtenidas en el
Fig. 3. A. Comparativa de los grupos fitoplanctónicos más abundantes durante el período de estudio a escala temporal en el
Embalse Cerrón Grande. B. Comparativa de la abundancia total de cianobacterias (escala logarítmica) entre el sector de cola
(nor-oeste E1, E2 y E3) y dique (sur-este E4, E5 y E6) del Embalse Cerrón Grande.
Fig. 3. A. Comparison of the most abundant phytoplankton groups during the study on a temporal scale in Embalse Cerrón
Grande. B. Comparison of the total abundance of cyanobacteria (logarithmic scale) between the tail sector (north-west E1,
E2 and E3) and the dike (south-east E4, E5 and E6) in Embalse Cerrón Grande.
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embalse, sugieren que el elemento limitante
de la comunidad fitoplanctónica es el fósforo
(Brezonik, 1984; CEPIS, 1989; UNESCO,
2009); sin embargo, cuando en el medio se
encuentran concentraciones superiores a 10
μg/l de P o 100 μg/l de N, el crecimiento celular
del fitoplancton no se ve limitado por la dispo-
nibilidad de nutrientes, tal y como ocurre en el
ECG (Chorus & Welker, 2021).
Dada la dinámica agroambiental de la
cuenca del río Lempa, la comunidad fito-
planctónica del embalse, recibe un suministro
permanente de nutrientes, provenientes de la
escorrentía de las zonas agrícolas de la cuenca
alta de dicho río (CEL, 1999; Sierra, 2019) y de
las aguas residuales, sin tratamiento, del Área
Metropolitana de San Salvador, que llegan al
embalse a través del río Acelhuate (Escobar,
2011), lo cual aunado a la temperatura cálida
del agua del embalse (29.5 ºC promedio anual),
favorece la proliferación de cianobacterias por
encima de otros organismos del fitoplancton
(Dodds & Whiles, 2010; Offoro et al., 2019;
O’Neil et al., 2012).
Así mismo, cambios en el régimen pluvial,
tal como intensas precipitaciones, seguida de
períodos secos prolongados durante la estación
lluviosa, además de aportar aún más nutrientes
al medio, contribuyen con la estratificación del
sistema, favoreciendo la formación de concen-
traciones pico de cianobacterias (Paerl, et al.
2016; UNESCO, 2009); muestra de ellos es
lo que podemos observar en el sector noroeste
(cabecera) del embalse, el cual durante todo
el período de estudio presento altos valores de
conductividad eléctrica y uniformidad entre la
temperatura superficial y de profundidad (una
distancia Secchi) del agua, lo que indica una
mezcla constante de la columna de agua, la
cual se ve favorecida por el ingreso de las aguas
de los ríos Lempa y Acelhuate en este sector
(García-Sepas et al., 2013).
Aunado a estas condiciones, durante el mes
de enero (época seca), se observaron fuertes
ráfagas de viento en la zona, las cuales dadas
las condiciones del área (mayor amplitud)
favorecen la mezcla de la columna de agua,
permitiendo la resuspensión de sedimentos
Fig. 4. Análisis de Correspondencia Canónica para los factores ambientales analizados y la abundancia de cianobacterias.
DS: Disco Secchi; NT: Nitrógeno total; P: Fósforo como ortofosfato; µS/cm: Conductividad eléctrica; mm: Lluvia promedio
mensual; °C: Temperatura.
Fig. 4. Canonical Correspondence Analysis for the environmental factors analyzed and the abundance of cyanobacteria. DS:
Secchi disk; NT: total nitrogen; P: Phosphorus as orthophosphate; µS/cm: electrical conductivity; mm: Monthly average
rainfall; °C: Temperature.
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ricos de nutrientes, los cuales pueden ser apro-
vechados por organismos como los del género
Microcystis sp., generando concentraciones
celulares pico de 6.5x105 cel/ml similares a las
reportadas por Okogwu & Ugwumba (2009)
en el río Mid-Cross, Nigeria. Posteriormente,
durante el mes de junio esta concentración
alcanza las 1.5x106 cel/ml, influenciadas por al
arrastre de nutrientes llevados hasta el sitio por
acción de las primeras lluvias de la temporada,
el cual es un comportamiento típico ocurrido
en los humedales tal y como lo señalan Forján-
Lozano et al. (2008), López et al. (2008),
Giannuzzi (2009), Cunha et al. (2013) y Paerl
& Otten (2013).
Hacia el sur-este (dique) del embalse,
se observa un sector mucho más profundo y
estrecho, en el cual se observaron valores más
bajos de conductividad eléctrica y más altos
de DS (hasta 2.6 m) respecto a la cabecera;
sin embargo, a pesar de que ya no se obser-
va una intensa proliferación superficial, las
cianobacterias, estas continúan dominando el
medio, lo cual probablemente se deba al bajo
requerimiento energético que necesitan para
desarrollar su metabolismo, por lo que pueden
mantener una tasa de crecimiento constante
incluso cuando la intensidad lumínica es baja,
por lo cual podemos encontrarlas distribuidas y
dominando toda la columna de agua, inclusive
en sitios cercanas al punto de compensación
en esta zona del embalse (Chorus & Bartram,
1999; O’Sullivan & Reynolds, 2004; Muñoz-
López et al., 2017).
El ACC, mostró que no todas las ciano-
bacterias responden de la misma manera a las
condiciones ambientales ya que géneros como
Chroococcus sp. y Limnotrix sp., con menor
abundancia celular respecto a Microcystis, y
Dolichospermun, responden a factores ambien-
tales característicos de ecosistemas lénticos,
tales como alta transparencia, baja turbidez y
ambientes alcalinos, condiciones presentes en
las estaciones 4, 5 y 6 (Okogwu & Ugwumba,
2009), mientras que las de mayor abundancia,
relacionados mundialmente a la presencia de
proliferaciones tóxicas (Chorus & Bartram,
1999; Giannuzzi, 2009; O’Neil et al., 2012;
Roset et al, 2001; Walker, 2015) se encontra-
ron en las estaciones que presentaron factores
ambientales totalmente opuestos como es el
caso de las estaciones 1, 2 y 3.
La abundancia celular de cianobacterias
en el ECG sobrepasa por mucho los valores
guía propuestos por la OMS para vigilancia
de floraciones de este tipo de organismos, en
cuerpos de agua destinados al consumo huma-
no (Chorus & Bartram, 1999). Si bien en la
actualidad no existen registros de comunidades
que consuman agua directamente del embalse,
muchas se abastecen de pozos excavados o de
afloramientos de agua subterránea cercanos a
las riberas del embalse, lo que representa un
riesgo potencial de salud pública, puesto que
por influencia del gradiente hidráulico y la
porosidad del suelo, de los sitios en donde ocu-
rren las proliferaciones de cianobacterias, los
metabolitos secundarios producidos por estas,
son capaces de alcanzar y contaminar las aguas
subterráneas (Yang et al., 2016).
El ingreso de aguas residuales, munici-
pales e industriales, no tratadas a través del
río Acelhuate, así como la incorporación de
sedimentos provenientes de diversas zonas
agrícolas de la cuenca alta del Lempa y otros
tributarios al ECG, incorporan una alta concen-
tración de nutrientes (MARN, 2017), contribu-
yendo a agudizar el proceso de eutrofización,
alterando el equilibro del ecosistema, modifi-
cando su funcionamiento y acelerando la ocu-
rrencia de procesos indeseados tales como las
proliferaciones de cianobacterias, provocando
el aumento de la biomasa y la disminución de
la biodiversidad (Aubriot et al, 2005; RAP-AL,
2010; Vasconcelos, 2006).
A nivel mundial, se estima que, a causa de
esta situación, las especies dependientes de los
humedales, tales como peces, aves acuáticas,
tortugas, entre otros, han experimentado una
grave disminución en sus poblaciones (Ramsar,
2018). Por todo lo anterior y considerando la
importancia ecológica que reviste al Embalse
Cerrón Grande por ser considerado un humedal
de importancia internacional por la convención
Ramsar desde el 2005, es imperativo que el
estado salvadoreño promueva esfuerzos para
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controlar el ingreso de nutrientes a este eco-
sistema y no permita que todos los servicios
ecosistémicos que brinda al país, se pierdan a
causa de esta problemática.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
A la Dirección de Investigación de la Uni-
versidad Centroamericana José Simeón Cañas
(UCA), por sus esfuerzos en promocionar y
financiar el ejercicio investigativo en el área
medio ambiental de nuestro país. Agradecemos
igualmente al Ministerio de Medio Ambiente
y Recursos Naturales (MARN) y al Instituto
Sindical Italiano para el Desarrollo Internacio-
nal (ISCOS) por el acompañamiento y apoyo
logístico en campo, brindado desde el primer
momento hasta el culmen de este proyecto.
RESUMEN
Introducción: El embalse Cerrón Grande de 135 km2 es
el humedal más grande de El Salvador, reconocido como
“Humedal de Importancia Internacional” por la Conven-
ción Ramsar. Además, es uno de los ecosistemas más con-
taminados a nivel nacional, enfrentando serios problemas,
entre ellos, las proliferaciones de cianobacterias.
Objetivo: Evaluar las relaciones entre los factores ambien-
tales y la distribución espacial y temporal de las cianobac-
terias en el embalse a lo largo de un año hidrológico.
Métodos: Extrajimos agua con cianobacterias de seis sitios
fijos, desde octubre 2018 hasta septiembre 2019.
Resultados: Identificamos 16 géneros, el más abundante
Microcystis sp. Además, Dolichospermum sp.; Microcistis
sp. alcanzaron 1.5 x 106 células/ml en junio 2019, prin-
cipalmente en el sector noroeste, que es poco profundo y
cercano a las zonas de confluencia de afluentes altamente
contaminados que llegan al embalse. El sector sureste más
profundo tenía bajas concentraciones de estos organismos.
Los factores ambientales mayormente relacionados con
dicho comportamiento fueron: fósforo, la conductividad
eléctrica y el valor de Secchi, como se esperaba de un
cuerpo eutrófico.
Conclusiones: La variación en la concentración celular de
cianobacterias en este embalse está altamente influenciada
por la lluvia, la mezcla de agua y el contenido de nutrientes.
Palabras clave: cianobacteria; embalse tropical; nutrien-
tes; temporalidad; espacialidad.
REFERENCIAS
Almanza-Marroquín, V., Figueroa, R., Parra, O., Fernán-
dez, X., Baeza, C., Yañez, J., & Urrutia, R. (2016).
Bases Limnológicas para la gestión de los lagos
urbanos de Concepción, Chile. Latin American Jour-
nal of Aquatic Research, 44(2), 313–326. https://doi.
org/10.3856/vol44-issue2-fulltext-12
Aminot, A., & Rey, F. (2000). Standard procedure for
the determination of chlorophyll a by spectroscopic
methods. International Council for the Exploration
of the Sea.
APHA, AWWA, & WEF. (2017). Standard Methods for
the Examination of Water and Wastewater (23rd Ed.).
American Public Health Association.
Aubriot, L., Conde, D., Bonilla, S., Hein, V., & Britos,
A. 2005. Vulnerabilidad de una laguna costera
en una reserva de biosfera: indicios recientes de
eutrofización. En I. Vila & J. Pizarro (Eds.). Taller
internacional de eutrofización de lagos y embalses.
Montevideo: CYTED XVIIB.
Betancourt, C., Suárez, R., & Toledo, L. (2009). Ciclo
anual del nitrógeno y el fósforo en el embalse Paso
Bonito, Cienfuegos, Cuba. Limnetica, 28(1), 79–90.
Brezonik, P. L. (1984). Trophic state indices: Rationa-
le for multivariate approaches. Lake and Reser-
voir Management, 1(1), 441–445. https://doi.
org/10.1080/07438148409354553
CEL. (1999). Estudio Global de la Sedimentación en la
Cuenca del Río Lempa.
CEPIS. (1989). Curso Básico Sobre Eutroficación. Organi-
zación Panamericana de la Salud.
Chorus, I., & Bartram, J. (1999). Toxic cyanobacteria in
water. A guide to their public health consequences,
monitoring, and management. E & FN Spon.
Chorus, I., & Welker, M. (2021). Toxic Cyanobacteria in
Water. A Guide to Their Public Health Consequences
Monitoring and Management. CRC Press.
261
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 250-262, January-December 2022 (Published Jan. 30, 2022)
Cunha, D. G. F., Calijuri, M. C., & Lamparelli, M. C.
(2013). A trophic state index for tropical/subtropical
reservoirs (TSItsr). Ecological Engineering, 60, 126–
134. https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2013.07.058
Dodds, W., & Whiles, M. (2010). Freshwater Ecology.
Concepts & Environmental Applications of Limnolo-
gy (2nd Ed.). Elsevier.
Escobar, E. (2011). Estudio agroambiental de las tierras
fluctuantes del Humedal Cerrón Grande. PRISMA.
Escudero, A., Gavilan, R., & Rubio, A. (1994). Una breve
revisión de técnicas de análisis multivariantes apli-
cables en Fitosociobiología. Botanica Complutensis,
19, 9–38.
Ferat, M. A., Galaviz-Villa, I., & Partida-Sedas, S. (2020).
Evaluación de nitrógeno y fósforo total en escorren-
tías agropecuarias en la cuenca baja del río Usuma-
cinta (Tabasco, México). Ecosistemas, 29(1), 1–5.
https://doi.org/10.7818/ECOS.1879
Forján-Lozano, E., Domínguez Vargas, M. J., Vilchez
Lobato, C., Miguel, R., Costa, C., & Reis, M.
P. (2008). Cianoalerta: estrategia para predecir el
desarrollo de cianobacterias tóxicas en embalses.
Ecosistemas, 17(1), 37–45. https://doi.org/10.7818/
re.2014.17-1.00
Fraile, H., Pozo, E. O. J., Ciencias, F., & Vasco, P. (1995).
Evaluación del estado trófico y comparación de
modelos relativos al fosforo en los embalses de Cer-
nadilla y Valparaíso (Río Tera, Zamora). Limnetica,
11(2), 29–37.
García-Sepas, C. E., Henríquez-Chávez, D. E., & Moz-Gal-
dámez, G. A. (2013). Simulación de la hidrodinámica
y del comportamiento diurno del oxígeno disuelto
en el embalse cerrón grande (Tesis de maestría).
Universidad Centroamericana José Simeón Cañas,
El Salvador.
Giannuzzi, L. (2009). Cianobacterias y Cianotoxinas -
Identificación, Toxicología, Monitoreo y Evaluación
de Riesgo (1st Ed.).
González, E. J., Ortaz, M., Peñaherrera, C., Montes, E., &
Matos, M. L. (2003). Fitoplancton de cinco embalses
de Venezuela con diferentes estados tróficos. Limne-
tica, 22, 15–35. https://doi.org/10.23818/limn.22.02
Guiry, M. D. & Guiry, G. M. (2021). AlgaeBase. World-
wide electronic publication, National University of
Ireland, Galway. https://www.algaebase.org
Hammer, D. (2001). PAST: Paleontological Statistics
Software package for education and data analysis
(reference manual). Oslo: Natural History Museum.
https://doi.org/10.1093/cid/ciq238
ISCOS. (2017). Plan de Manejo Integral Participativo de
los Recursos Naturales del Humedal Embalse Cerrón
Grande 2017 - 2022. Ministerio de Medioambiente y
Recursos Naturales, San Salvador.
Kent, M. (2012). Vegetation Description and Data Analy-
sis: a practical approach (2nd Ed.). Wiley-Blackwell.
Lago, L., Barca, S., Viera-Lanero, R., & Cobo, F. (2015).
Características ambientales, composición del fito-
plancton y variación temporal de microcistina-LR
disuelta en el embalse de As Forcadas. Limnetica,
34(1), 187–204.
Lamparelli, M. C. (2004). Graus de trofia em corpos
d’água do Estado de São Paulo: Avaliação dos méto-
dos de monitoramento (Tese de doutorado). Instituto
de Biocinecias Da Universidade de Sao Paulo, Brasil.
Lee, R. E. (2008). Phycology. Cambridge.
Lopez, C. B., Jewett, E. B., Dortch, Q., Walton, B. T., &
Hudnell, H. K. (2008). Scientific Assessment of Fres-
hwater Harmful Algal Blooms. Interagency Working
Group on Harmful Algal Blooms, Hypoxia, and
Human Health of the Joint Subcommittee on Ocean
Science and Technology.
MARN. (2017). Informe de la calidad del agua de los ríos
de El Salvador. Ministerio de Medio Ambiente y
Recursos Naturales.
MARN. (2018). Inventario Nacional de Humedales. Minis-
terio de Medio Ambiente y Recursos Naturales.
Morales, B., & Chávez, G. (2010). Estimación de la carga
de nutrientes procedentes de la cuenca de drenaje
superficial del rio Tepenaguasapa. Nexo Revista Cien-
tífica, 23(1), 18–26. https://doi.org/10.5377/nexo.
v23i1.35
Mowe, M. A. D., Mitrovic, S. M., Lim, R. P., Furey, A., &
Yeo, D. C. J. (2015). Tropical cyanobacteria blooms:
a review of prevalence, problem taxa, toxins and
influencing environmental factors. Journal of Lim-
nology, 2015, 74(2), 205. https://doi.org/10.4081/
jlimnol.2014.
Muñoz-López, C. L., Aranguren-Riaño, N. J., & Duque, S.
R. (2017). Morfología funcional del fitoplancton en
un lago de alta montaña tropical: Lago de Tota (Boya-
cá-Colombia). Revista de Biología Tropical, 65(2),
669–684. https://doi.org/10.15517/rbt.v65i2.23903
O`Sullivan, P. E., & Reynolds, C. S. (2004). The
Lakes Handbook. Limnology and Limnetic eco-
logy (Vol. 1). Blackwell Publishing. https://doi.
org/10.2989/16085910409503823
O’Neil, J. M., Davis, T. W., Burford, M. A., & Gobler, J.
C. (2012). The rise of harmful cyanobacteria blooms:
The potential roles of eutrophication and climate
change. Harmful Algae, 14, 313–334. https://doi.
org/10.1016/j.hal.2011.10.027
262 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 250-262, January-December 2022 (Published Jan. 30, 2022)
Offoro, N. K., Gumbo, J. R., & Chikoore, H. (2019). The
occurrence of cyanobacteria blooms in freshwater
ecosystems and their link with hydro-meteorological
and environmental variations in Tanzania. Heliyon,
5(3), E01312. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2019.
e01312
Okogwu, O. I., & Ugwumba, A. O. (2009). Cyanobacteria
abundance and its relationship to water quality in
the Mid-Cross River floodplain, Nigeria. Revista de
Biología Tropical, 57(1-2), 33–43.
Paerl, H. W., Gardner, W. S., Havens, K. E., Joyner,
A. R., Mccarthy, M. J., Newell, S. E., Qin, B., &
Scott, J. T. (2016). Mitigating cyanobacterial harmful
algal blooms in aquatic ecosystems impacted by
climate change and anthropogenic nutrients. Har-
mful Algae, 54, 213–222. https://doi.org/10.1016/j.
hal.2015.09.009
Paerl, H. W., & Otten, T. G. (2013). Harmful Cyanobac-
terial Blooms: Causes, Consequences, and Controls.
Environmental Microbiology, 65, 995–1010. https://
doi.org/10.1007/s00248-012-0159-y
Pérez, I. J., & Gil, L. S. M. (2004). Ficha Informativa de los
Humedales de Ramsar. Ramsar.
Prescott, G. (1982a). Algae of the Western Great Lakes
Area. Brown Publishers.
Prescott, G. (1982b). How to know the freshwater algae.
University of Montana.
Ramsar. (2018). Perspectiva mundial sobre los humedales:
Estado de los humedales del mundo y sus servicios a
las personas. Secretaría de la Convención de Ramsar.
https://www.ramsar.org/sites/default/files/documents/
library/gwo_s.pdf
RAPAL, Uruguay. (2010). Contaminación y eutrofización
del agua. RAPAL Uruguay.
Reynolds, C. S. (2006). The Ecology of Phytoplankton.
Cambridge.
Roset, J., Aguayo, S., & Muñoz, M. J. (2001). Detección de
cianobacterias y sus toxinas. Una revisión. Revista de
Toxicología, 18(2), 65–71. https://www.redalyc.org/
html/919/91918202/
Santiago, E., & Vignatti, A. (2009). Determinación del
estado trófico y de la capacidad de Carga del embalse
Casa de Piedra. BioScriba, 2(1), 41–51.
Sierra Ortez, J. L. (2019). Influencia de las características
morfométricas en la erosión de la cuenca del Río
Tamulasco y su efecto en el aporte de sedimentos al
Embalse Cerrón Grande, El Salvador (Tesis de Maes-
tría). Universidad Nacional Autónoma de Nicaragua,
Managua.
Smol, J. P. (2008). Pollution of lakes and rivers. A paleo-
environmental perspective (Second Ed.). Blackwell
Publishing.
UNESCO. (2009). Cianobacterias Planctónicas del Uru-
guay. Manual para la identificación y medidas de
gestión. En S. Bonilla (Ed.). Documento técnico
PHI-LAC, No 16.
Vasconcelos, V. (2006). Eutrophication, toxic cianobacteria
and cyanotoxins. Limnetica, 25, 425–432.
Vásquez, C., Ariza, A., & Pinilla, G. (2006). Descripción
del estado trófico de diez humedales del altipla-
no cundiboyacense. Universitas Scientiarum, 11(2),
61–76.
Walker, H. W. (2015). Harmful Algae Blooms in Drinking
Water. Removal of Cyanobacterial Cells and Toxins.
CRC Press.
Wehr, J. D., Sheath, R. G., & Kociolek, J. P. (Eds.) (2015).
Freshwater Algae of North America. Elsevier. https://
doi.org/10.1016/c2010-0-66664-8
Yang, Z., Kong, F., & Zhang, M. (2016). Groundwater
contamination by microcystin from toxic cyanobac-
teria blooms in Lake Chaohu, China. Environmen-
tal Monitoring and Assessment, 188(5). https://doi.
org/10.1007/s10661-016-5289-0
