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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 53-66, January-December 2022 (Published Jan. 28, 2022)
Efecto de la cobertura vegetal en escarabajos coprófagos
(Coleoptera: Scarabaeinae) y sus funciones ecológicas
en un bosque andino de Colombia
Gustavo Adolfo Arias-Álvarez1; https://orcid.org/0000-0001-9990-4525
David Andrés Vanegas-Alarcón2*; https://orcid.org/0000-0002-4394-1711
Andrea Lorena García-Hernández 3; https://orcid.org/0000-0003-1670-2018
Carolina Santos-Heredia4; https://orcid.org/0000-0001-7617-0581
Ellen Andresen5; https://orcid.org/0000-0001-8957-4454
1. Grupo de Investigación Ecdysis, Centro de Estudios e Investigaciones en Biodiversidad y Biotecnología, Universidad
del Quindío, Armenia, Quindío, Colombia; gustavoar2905@gmail.com
2. Grupo de Investigación Ecdysis, Centro de Estudios e Investigaciones en Biodiversidad y Biotecnología, Universidad
del Quindío, Armenia, Quindío, Colombia; davidvaneal@gmail.com (*Correspondencia)
3. Grupo de Investigación Ecdysis, Centro de Estudios e Investigaciones en Biodiversidad y Biotecnología, Universidad
del Quindío, Armenia, Quindío, Colombia; ikbolon84@gmail.com
4. Facultad de Ciencias Naturales, Universidad de Santander, Bucaramanga, Colombia; car.santos@mail.udes.edu.co,
macasahe@gmail.com
5. Instituto de Investigaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad, Universidad Nacional Autónoma de México, Morelia,
México; andresen@iies.unam.mx
Recibido 28-VII-2021. Corregido 12-XI-2021. Aceptado 20-I-2022.
ABSTRACT
Effect of vegetation cover on dung beetles (Coleoptera: Scarabaeinae) and their ecological functions
in an Andean forest of Colombia
Introduction: Dung beetles perform important functions in terrestrial ecosystems, but anthropic pressures affect
them negatively. These effects are well documented in neotropical lowland forests but have been studied little
in Andean forests.
Objective: To evaluate how the attributes of the dung beetle assemblages and three of their ecological functions
differ in three types of vegetation cover, and to determine the relationships between attributes and functions,
and among functions.
Methods: Dung beetles were captured with pitfall traps, and ecological functions were measured through a field
experiment in the farm “El Ocaso” (Colombia), in three types of vegetation cover: secondary forest, mixed forest
and cattle pasture (three independent sites per cover). The assemblage attributes that were evaluated were abun-
dance, number of species, biomass, and weighted mean body length; functions measured were dung removal,
soil excavation, and secondary seed dispersal.
Results: It was found that both the assemblage attributes and the ecological functions were negatively affected
in the more disturbed vegetation covers, particularly in cattle pastures. Most of the assemblage attributes cor-
related positively with functions; soil excavation and secondary seed dispersal had a strong positive correlation
with dung removal.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v70i1.47849
ECOLOGÍA TERRESTRE
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Los escarabajos coprófagos (Coleoptera:
Scarabaeinae) son un grupo de insectos abun-
dante y diverso en los bosques tropicales
(Nichols & Gardner, 2011) e importante para
el funcionamiento de los ecosistemas (Larsen
et al., 2011; Milotić et al., 2017; Nichols et
al., 2008). Las heces de los vertebrados son
removidas de la superficie del suelo por estos
escarabajos, y usadas para su alimentación
y oviposición (Halffter & Edmonds, 1982;
Nichols et al., 2008). El hábito alimenticio y
comportamiento de nidificación de estos insec-
tos facilita varios procesos ecológicos como
el reciclaje de nutrientes, la bioturbación del
suelo y la dinámica de semillas (Feer et al.,
2013; Nichols et al., 2008; Santos-Heredia &
Andresen, 2014). Estos procesos ecológicos
también pueden constituir servicios ecosistémi-
cos de gran valor económico (Lopez-Collado et
al., 2017; Schowalter et al., 2018).
Los escarabajos coprófagos son un grupo
muy usado como taxón focal en estudios que
evalúan el efecto de las perturbaciones antro-
pogénicas (Carvalho et al., 2020; Noriega et
al., 2021). Sin embargo, los estudios enfocados
a la importancia ecológica de los escarabajos
coprófagos son relativamente menos frecuentes
en ecosistemas con altas tasas de endemismo,
como los bosques andinos (Davies et al., 2020;
López-Aguirre et al., 2018; Pyrcz et al., 2016).
En Colombia, estos bosques son uno de los eco-
sistemas más amenazados, porque han perdido
gran parte de su cobertura original (> 60 %,
Armenteras et al., 2011; World Wildlife Fund-
Colombia, 2017), siendo sustituidos por cober-
turas agropecuarias (Aguilar-Isaza et al., 2010).
Los escarabajos coprófagos de bosques
tropicales son sensibles a los cambios en la
estructura de la vegetación (Halffter & Arella-
no, 2002), y está bien demostrado que el cam-
bio en el uso del suelo modifica la estructura y
composición de los ensambles de estos insectos
(Escobar, 2004; Horgan, 2005; Otavo et al.,
2013). Como consecuencia, los disturbios tam-
bién pueden afectar las funciones ecológicas
de los Scarabaeinae (Carvalho et al., 2020;
Santos-Heredia et al., 2018). Sin embargo, en
algunos casos se ha visto que, a pesar de los
cambios que sufren los ensambles, no se detec-
tan cambios en las funciones (Carvalho et al.,
2020; Correa et al., 2019). Esto sugiere que los
disturbios pueden tener efectos independientes
sobre los ensambles de escarabajos coprófagos
y sobre sus funciones ecológicas. Asimismo,
existe gran variación entre los resultados de
investigaciones particulares sobre las correla-
ciones entre los atributos de los ensambles de
escarabajos y sus funciones (Carvalho et al.,
2020). De manera similar, aunque se asume
que la mayoría de las funciones ecológicas de
los escarabajos son consecuencia directa de la
remoción de heces, algunos estudios no han
encontrado la correlación esperada (Carvalho
et al., 2020), por lo que es un tema que debe
explorarse más.
En la presente investigación, estudiamos
los escarabajos coprófagos y sus funciones eco-
lógicas en tres tipos de coberturas vegetales en
un paisaje de bosque premontano fragmentado
en los Andes colombianos, y evaluamos posi-
bles mecanismos responsables de los patrones
observados. Las preguntas que nos planteamos
responder fueron: (1) ¿Cómo afecta el cambio
de uso del suelo los atributos del ensamble de
escarabajos coprófagos y sus funciones? (2)
¿Cómo se relacionan los atributos del ensamble
con las funciones ecológicas? y (3) ¿Cómo se
relacionan las diferentes funciones ecológicas
entre sí? Los tres tipos de cobertura vegetal que
estudiamos representan tres usos de suelo que
difieren en su grado de perturbación: el bosque
secundario, la cobertura mejor conservada; el
Conclusions: Dung beetle assemblages play important ecological functions and they are sensitive to ecosystem
disturbances. This study shows how dung beetles and their functions are affected negatively when forest is trans-
formed to cattle pasture in the understudied and highly fragmented Andean forest ecosystems.
Key words: Andean region; dung removal; fragmented landscape; premontane forests; secondary seed dispersal;
soil excavation.
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bosque mixto, un bosque secundario invadido
por guadua, con un grado intermedio de per-
turbación; los potreros para ganado, la cober-
tura más perturbada. Las hipótesis de trabajo
fueron que: (a) debido a que los escarabajos
coprófagos son sensibles a los cambios en la
estructura de la vegetación, los atributos de
los ensambles diferirán en los tres tipos de
cobertura vegetal; además, (b) si los atributos
de los ensamble se asocian con las funciones
ecológicas, éstas también diferirán en los tres
tipos de cobertura vegetal; finalmente, (c) si la
excavación de suelo y la dispersión de semillas
son consecuencia directa de la remoción de
heces, el efecto de la cobertura vegetal será
similar para las tres funciones. Alternativamen-
te, si los atributos del ensamble y las funciones
no se correlacionan estrechamente, el efecto de
la alteración sobre los escarabajos y sobre las
funciones podrían estar disociados. De manera
similar, si las diferentes funciones ecológicas
no están correlacionadas, sus respuestas al
cambio de uso de suelo podrían diferir.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se llevó a
cabo en la hacienda “El Ocaso” (4°34’08’’ N
& 75°51’03’’ W), localizada en el valle inte-
randino del Río Cauca, entre las Cordilleras
Occidental y Central de los Andes, a una altitud
entre 975 y 1 100 m.s.n.m., en el municipio de
Quimbaya, departamento del Quindío, Colom-
bia (Agudelo, 2001; Villa & Vila, 2003, Fig.
1). La temperatura media anual es de 24 °C
Fig. 1. Zona de estudio (hacienda “El Ocaso”, área coloreada en tonos de verde del mapa grande) y ubicación de los nueve
sitios donde se muestrearon los escarabajos coprófagos y sus funciones en tres tipos de cobertura vegetal: bosque secundario
(BS, círculos), bosque mixto (BM, cuadrados) y potreros (P, triángulos). A. Ubicación de la hacienda “El Ocaso” en el
departamento del Quindío. B. Ubicación del departamento del Quindío en Colombia.
Fig. 1. Study area (farm “El Ocaso”, are colored in shades of green on the large map) and location of the nine sites where
the dung beetles and their functions were sampled in three types of vegetation cover: secondary forest (BS, circles), mixed
forest (BM, squares) and cattle pasture (P, triangles). A. Location of the farm “El Ocaso” in the Quindío Department. B.
Location of the Quindío department in Colombia.
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y la precipitación anual varía entre 2 000 y
3 000 mm con un patrón de lluvias bimodal,
con temporadas lluviosas entre marzo-mayo y
septiembre-noviembre, y temporadas secas en
diciembre-febrero y junio-agosto (Agudelo &
Gómez, 2001).
Actualmente, la hacienda “El Ocaso”
cuenta con un área total de 790 ha, de las cua-
les 457.09 ha (57.86 %) están destinadas a la
producción ganadera, 148.68 ha (18.82 %) a la
conservación mediante la Reserva Natural “La
Montaña del Ocaso” y 184.23 ha (23.32 %)
a actividades agropecuarias e infraestructura
(Aguilar-Isaza et al., 2010). “La Montaña del
Ocaso” fue declarada Reserva Natural en 1998
(Villa & Vila, 2003) y el manejo técnico-cien-
tífico lo realizaba la Universidad del Quindío
bajo la figura de comodato hasta el 2018, año
en que finalizó el contrato. El 52.67 % (78.31
ha) de la superficie de “La Montaña del Ocaso”
está cubierta por bosque mixto, 24.13 % (35.88
ha) es guadual, 10.46 % (15.55 ha) es bosque
secundario y 12.74 % (18.94 ha) es zona de
recuperación (Gómez-Villadiego, 2017). “La
Montaña del Ocaso” es considerada uno de
los últimos relictos de bosque premontano
del departamento del Quindío (Marín-Gómez,
2012; Soto-Agudelo et al., 2016). A continua-
ción, se describen los tres tipos de cobertura
vegetal en los que se trabajó.
i) Bosque secundario. Bosque sucesional
maduro (20 años) de la vegetación nativa
típica, que es una transición entre bos-
que húmedo premontano y bosque seco
tropical de los Andes, según la metodolo-
gía CORINE Land Cover adaptada para
Colombia (Instituto de Hidrología, Meteo-
rología y Estudios Ambientales, 2010).
Hasta antes de ser declarada la Reserva
Natural (1998), esta cobertura había per-
dido cerca del 42 % de su extensión en
la región de estudio, principalmente por
la entresaca de los árboles maderables.
A partir de su protección ha ocurrido la
sucesión secundaria, permitiendo la res-
tauración pasiva de la vegetación (Aguilar-
Isaza et al., 2010). Las familias (y géneros)
más representativas en esta cobertura son:
Moraceae (Pseudolmedia, Clarisia, Ficus,
Trophis), Anacardiaceae (Anacardium),
Sapindaceae (Cupania), Meliaceae (Gua-
rea) y Lauraceae (Pérez-Torres & Cor-
tés-Delgado, 2009). En el momento del
estudio, el bosque secundario se encontra-
ba delimitado y separado del potrero por
cercas de alambre que impedían el paso del
ganado al bosque.
ii) Bosque mixto. Es un bosque secundario
que se caracteriza por la dominancia de
guadua (Guadua angustifolia Kunth; Poa-
ceae), especie nativa de estos bosques, la
cual representa el 40 % del estrato arbóreo.
La guadua, una especie de bambú, es de
rápido crecimiento (hasta 21 cm por día) y
en los primeros 6 meses alcanza su altura
máxima (15-30 m, Londoño, 1998). Este
bosque se caracteriza por tener menor altu-
ra de dosel y un sotobosque más cerrado,
en comparación con el bosque secundario.
La guadua se sembró como barrera (cerca
viva natural) para evitar el paso del gana-
do hacia el bosque, pero posteriormente
incrementó su dominancia en el paisaje e
invadió áreas de bosque secundario (Soto-
Agudelo et al., 2016).
iii) Potrero. Los potreros son manejados inten-
sa y permanentemente con una carga ani-
mal no tecnificada de dos cabezas por
hectárea, sobrepastoreo y utilización de
agroquímicos para el control de plagas y
parásitos. Los potreros son la matriz pre-
dominante en el paisaje y algunos presen-
tan cercas vivas (Marín-Gómez, 2012).
Diseño de estudio: Para cada cobertura
vegetal se seleccionaron tres sitios (N = 3)
distanciados entre sí por un mínimo de 800 m,
para un total de nueve sitios de muestreo (Fig.
1). En cada sitio se colocaron tres trampas de
caída dispuestas en las esquinas de un triángulo
de 50 m de lado (para minimizar la interferen-
cia entre las trampas, Larsen & Forsyth, 2005).
A 2 m de cada trampa, se dispuso una estación
para medir las funciones ecológicas. Se realiza-
ron tres muestreos (tanto de escarabajos como
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de funciones) en el 2018 (julio, septiembre y
noviembre), manteniendo la misma ubicación
de las trampas y estaciones. Las estaciones para
medir las funciones fueron dispuestas diez días
antes de la apertura de las trampas de caída.
Muestreo de escarabajos coprófagos
Las trampas de caída para el muestreo de
escarabajos consistieron en recipientes plásti-
cos (9 cm de diámetro y 13 cm de profundidad)
con 100 ml de alcohol al 90 %. Las trampas se
enterraron a ras de suelo y protegieron de la
lluvia con un plato plástico de 27 cm (a manera
de techo). Cada trampa de caída fue cebada con
30 g de heces frescas (mezcla 7:3 de heces de
ganado porcino y humano, respectivamente,
Marsh et al., 2013). Las trampas se abrieron
al atardecer (16:00-18:00 h) y se mantuvieron
activas por 48 h; posteriormente, se recolecta-
ron los escarabajos.
Se midieron la longitud y masa corporal
de 1-30 individuos, dependiendo de la canti-
dad de escarabajos recolectados. La longitud
corporal se midió con un calibrador electrónico
desde el clípeo hasta el pigidio. Para medir la
masa los individuos se secaron en un horno a
60 °C hasta alcanzar un registro de masa cons-
tante con una balanza de precisión (0.001 g,
Cultid et al., 2012).
Para estimar la longitud promedio ponde-
rada de escarabajos en una trampa, se multipli-
có la longitud promedio de cada especie por su
abundancia en dicha trampa y se sumaron los
valores para todas las especies; finalmente, la
suma se dividió entre el número total de esca-
rabajos capturados en la trampa. La longitud
promedio ponderada es una medida que refleja
el tamaño promedio de todos los escarabajos
capturados en una muestra. Para determinar los
valores de la biomasa total de los escarabajos
capturados en cada trampa, se multiplicó la
masa de cada especie por su abundancia en
dicha trampa y posteriormente se realizó la
sumatoria de los valores de cada especie.
El material biológico recolectado se deter-
minó mediante claves taxonómicas (Medi-
na & Lopera-Toro, 2000; Vaz-De-Mello et
al., 2011) y la determinación fue corroborada
por el Dr. Alejandro Lopera-Toro (Colección
CALT-ECC, Bogotá, Colombia). Los espe-
címenes de referencia se encuentran en la
Colección de Insectos de la Universidad del
Quindío (CIUQ). Todos los permisos necesa-
rios para las recolectas fueron otorgados por la
Corporación Autónoma Regional del Quindío
(CRQ) de acuerdo con la resolución No 374 de
marzo de 2014.
Muestreo de funciones ecológicas
Para cuantificar la remoción de heces, la
cantidad de suelo excavado y la dispersión de
semillas, se colocaron 50 g de heces frescas
(7:3 cerdo-humano) en cada estación. En las
áreas donde se colocó la porción de heces la
hojarasca fue retirada (radio de ~ 70 cm). Cada
porción de heces se protegió de la lluvia con
un plato plástico a manera de techo. En cada
porción se colocaron 80 cuentas esféricas de
madera: 50 de 4 mm, 20 de 8 mm y 10 de
12 mm. Las cuentas se usan como semillas
artificiales, ya que permiten estandarizar los
métodos y evitar la remoción de semillas ver-
daderas por animales granívoros (Andresen,
2002). Después de 48 h, las heces se recogieron
y se pesaron para calcular la cantidad de heces
removidas. Además, se realizó la corrección de
cambio de peso de las heces por desecación o
hidratación; para esto se colocó, en cada sitio,
una porción de heces protegida por una malla.
Se extrajeron las cuentas no removidas de las
heces para calcular la proporción de semillas
dispersadas. El suelo excavado por los esca-
rabajos coprófagos, visiblemente reconocible
sobre la superficie del suelo, fue recogido,
secado a una temperatura de 70 °C hasta obte-
ner un peso constante, y posteriormente pesado
en una balanza (precisión de 0.001 g).
A diferencia de otros estudios (e.g., Braga
et al., 2013), no delimitamos el área de cada
estación con una valla. Por lo tanto, a pesar de
que otros estudios en los Andes colombianos
han encontrado que los escarabajos mueven
las semillas a distancias máximas de 36 cm
(Santos-Heredia et al., 2010), es probable que
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algunos escarabajos movieran parte del estiér-
col y semillas a distancias más allá del área
revisada por nosotros (70 cm de radio). En
consecuencia, nuestras estimaciones para la
cantidad de suelo excavado podrían ser conser-
vadoras, pero esto no afectaría nuestra compa-
ración entre tipos de cobertura vegetal.
Análisis de datos: Para analizar el efecto
de la cobertura vegetal sobre los escarabajos
y sus funciones, se usaron Modelos Lineales
Generalizados (MLG) con el tipo de hábitat
como factor fijo, usando los paquetes “mult-
comp” v. 1.4-17 (Hothorn et al., 2008) y “lme4”
v. 1.1-27.1 (Bates et al., 2019). Para obtener los
valores de las variables de respuesta, se prome-
diaron los datos de las tres trampas/estaciones
por sitio usadas en cada repetición temporal
y posteriormente se promediaron los valores
de las tres repeticiones temporales. De esta
manera, se obtuvo un dato por sitio para cada
variable de respuesta, y este dato fue un valor
promedio por trampa/estación. Las variables
de respuesta para los atributos del ensamble
de escarabajos fueron abundancia, número
de especies, biomasa (g) y longitud corporal
ponderada (mm). Las variables de respuesta
para las funciones ecológicas fueron heces
removidas (%), suelo excavado (g), semillas
dispersadas totales (%), semillas dispersadas
grandes, medianas y pequeñas (%). Se utilizó
una estructura de error Gaussiana para bioma-
sa, longitud ponderada, abundancia, número
de especies y suelo excavado y quasibinomial
para heces removidas y semillas dispersadas,
porque mostraron los mejores ajustes de los
modelos. Finalmente, para analizar las correla-
ciones entre las funciones ecológicas, así como
entre los atributos del ensamble y las funciones
ecológicas, se calcularon los coeficientes de
correlación de Spearman con el paquete “stats”
de Rstudio. Todos los análisis fueron realizados
en R Core Team (2020) Versión 1.2.1335.
RESULTADOS
Atributos del ensamble de escarabajos
coprófagos: En total, se recolectaron 1 492
individuos de 18 especies y 10 géneros. En el
bosque secundario se registraron 15 especies
(895 individuos), en bosque mixto 12 especies
(482 individuos) y en potrero 5 especies (115
individuos; Apéndice 1). El género dominante
en las tres coberturas fue Onthophagus. En
bosque secundario y bosque mixto Onthopha-
gus acuminatus representó el 40 y 35 % de los
individuos recolectados, respectivamente; en
potrero, Onthophagus bidentatus representó
el 80 %. En bosque secundario se registraron
cuatro especies exclusivas, aunque con bajas
abundancias (< 6 individuos): Deltochilum sp.,
Dichotomius allyates, Onthophagus nasutus y
Ontherus kirschii. El bosque mixto presentó
una especie exclusiva (Onthophagus sp. con
dos individuos) y el potrero dos (Copropha-
naeus corythus con un individuo y O. bidenta-
tus con 91 individuos) (Apéndice 1).
Los modelos lineales generalizados mos-
traron que la cobertura vegetal afectó la abun-
dancia de escarabajos capturados por trampa
(X2 = 1 2003, g.l. = 2, P < 0.001), el número
de especies (X2 = 76.543, g.l. = 2, P < 0.001)
y la biomasa total (X2 = 8.1273, g.l. = 2, P <
0.001), pero no la longitud corporal ponderada
(X2 = 1.805, g.l. = 2, P = 0.6777). Las pruebas
post hoc (Apéndice 2) mostraron diferencias en
abundancia entre las tres coberturas: el bosque
secundario tuvo el valor más alto, seguido por
el bosque mixto, mientras que el potrero pre-
sentó los valores más bajos (Fig. 2A). El núme-
ro de especies fue similar en bosque secundario
y bosque mixto, pero menor en potrero (Fig.
2B), mientras que la biomasa fue similar en
bosque mixto y potrero, pero mayor en bosque
secundario (Fig. 2C).
Funciones ecológicas: Las funciones eco-
lógicas también fueron afectadas por el tipo
de cobertura vegetal (remoción de heces: F2,6
= 9.1347, P < 0.001; suelo excavado: X2 =
7744.3, g.l. = 2, P < 0.001 y semillas totales
dispersadas: F2,6 = 24.203, P < 0.001). La
remoción de heces fue mayor en bosque secun-
dario que en las otras dos coberturas, pero no
difirió entre bosque mixto y potrero (Fig. 2E).
Para la excavación de suelo y la dispersión de
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semillas totales, los valores fueron estadística-
mente diferentes en cada cobertura (Fig. 2F,
Fig. 2G). También hubo diferencias significati-
vas en la dispersión de semillas para cada uno
de los tamaños estudiados (pequeñas: F2,6 =
48.385, P < 0.001; medianas; F2,6 = 35.071, P <
0.001; grandes: F2,6 = 11.961, P < 0.001), pero
la dispersión de semillas grandes fue estadísti-
camente similar en bosque secundario y bosque
mixto (Fig. 2H, Apéndice 2).
Fig. 2. Efecto de la cobertura vegetal (BS, bosque secundario; BM, bosque mixto; P, potrero) sobre los atributos del
ensamble (valores promedio por trampa por sitio) de escarabajos coprófagos (A. abundancia; B. número de especies; C.
biomasa total; D. longitud ponderada) y sus funciones ecológicas (valores promedio por estación por sitio; E. remoción
de heces; F. suelo excavado; G. dispersión de semillas totales; H. dispersión de semillas por tamaño de semillas). Letras
diferentes sobre las barras indican diferencias estadísticas significativas (P < 0.05) con la prueba post hoc de Tukey.
Fig. 2. Effect of vegetation cover (BS, secondary forest; BM, mixed forest; P, cattle pasture) on the attributes of the
assemblage (mean values per trap per site) of dung beetles (A., abundance; B. number of species; C. total biomass; D.
weighted mean length) and its ecological functions (average values per station per site; E. dung removal; F. soil excavation;
G. total seed dispersal; H. seed dispersal by seed size). Different letters above bars indicate significant statistical differences
(P < 0.05) with Tukey’s post hoc test.
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Relación entre los atributos del ensam-
ble y sus funciones ecológicas: Se encontraron
correlaciones positivas (todos los valores de
rho > 0.7) entre las tres funciones ecológicas y
tres de los atributos del ensamble (número de
especies, abundancia y biomasa; Fig. 3A, Fig.
3B, Fig. 3C, Apéndice 3). La longitud pondera-
da no se relacionó con las funciones.
Relación entre la remoción de heces y
las otras funciones: Se encontró una correla-
ción positiva entre la remoción de heces y las
Fig. 3. Las tres correlaciones más fuertes entre cada una de las funciones y algún atributo del ensamble (A, B, C; los
estadísticos de las demás correlaciones entre funciones y atributos se pueden encontrar en Apéndice 3) y correlaciones entre
las tres funciones ecológicas (D, E, F). Cada punto representa un sitio de estudio en cada una de tres coberturas vegetales:
BS, bosque secundario; BM, bosque mixto; P, potrero.
Fig. 3. The three strongest correlations between each of the functions and some attribute of the assemblage (A, B, C; the
statistical values of the other correlations between functions and attributes can be found in Appendix 3) and correlations
between the three ecological functions (D, E, F). Each point represents a study site in each of three vegetation covers: BS,
secondary forest; BM, mixed forest; P, cattle pasture.
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otras dos funciones (Fig. 3D, Fig. 3E). Asi-
mismo, la excavación de suelo y la dispersión
de semillas presentaron una fuerte correlación
positiva (Fig. 3F).
DISCUSIÓN
Nuestro estudio tuvo como meta determi-
nar de qué manera los ensambles de escara-
bajos coprófagos, y sus funciones ecológicas,
son afectados por el cambio de uso del suelo
en un ecosistema amenazado y muy poco
estudiado, los bosques andinos premontanos.
Asimismo, dado que existe una falta de con-
senso con respecto a las relaciones entre dife-
rentes funciones de los escarabajos, y entre
las funciones y los atributos de los ensambles,
también exploramos estos aspectos. En general,
nuestros resultados apoyan nuestras hipótesis
de trabajo, ya que los atributos del ensamble de
escarabajos coprófagos y sus funciones ecoló-
gicas se vieron afectados negativamente por la
modificación de la vegetación. Además, debido
a que los atributos del ensamble determinan la
remoción de heces y que las demás funciones
son consecuencia directa de la remoción de
heces, todas las funciones son alteradas de
manera similar y análoga a los cambios que
ocurren en el ensamble. Considerando el uso
extendido de los escarabajos coprófagos como
grupo indicador y taxón focal para el monito-
reo de la biodiversidad en sistemas alterados,
la información que presentamos es un valioso
recurso para futuros programas de conserva-
ción y restauración de bosques andinos en la
región de estudio.
El cambio en la cobertura vegetal se aso-
ció con una disminución en todas las variables
de respuesta que medimos (con excepción de
la longitud ponderada). Nuestros resultados
coinciden con los de varios estudios en paisa-
jes montañosos neotropicales (Escobar, 2004;
Giraldo et al., 2011; Horgan, 2005; Medina et
al., 2002; Noriega et al., 2021). Los cambios
más evidentes se observaron en la cobertura
vegetal más alterada, es decir en los potreros.
En esta cobertura, la mayoría de las espe-
cies de escarabajos coprófagos presentes en
los bosques secundarios y mixtos estuvieron
ausentes, y una sola especie, O. bidentatus,
dominó el ensamble (80 % del total de indivi-
duos). Asimismo, los potreros mostraron que
están sufriendo una remoción ineficiente de
heces (cerca del 50 % de las heces no fue remo-
vida) con posibles implicaciones negativas
para el manejo de los pastizales y del ganado
(Nichols et al., 2008). Estos resultados confir-
man que los escarabajos coprófagos están bien
adaptados a ecosistemas boscosos pues les pro-
veen las condiciones ambientales idóneas para
su supervivencia. Por el contrario, las áreas
de potrero evidencian la necesidad de imple-
mentar estrategias de manejo para aumentar el
área de cobertura vegetal (e.g., cercas vivas,
sistemas agroforestales) que brinden al ganado
y la fauna nativa, y por tanto a los ensambles de
escarabajos, ambientes más favorables.
Diferentes estudios han encontrado una
relación positiva entre los atributos y las fun-
ciones ecológicas que desempeñan los esca-
rabajos coprófagos (Bang et al., 2005; Braga
et al., 2013; Dangles et al., 2012; Griffiths et
al., 2015; Griffiths et al., 2016; Manning et
al., 2016; Slade et al., 2007). En este estudio
encontramos que todos los atributos (excepto
longitud ponderada) se relacionaron con todas
las funciones. Sin embargo, las relaciones más
estrechas fueron aquellas entre la biomasa y la
dispersión de semillas, entre la abundancia y el
suelo excavado, y entre la riqueza y la remo-
ción de heces. En general, entre más funciones
son consideradas en los estudios, el efecto de
la biodiversidad sobre el funcionamiento de
los ecosistemas es más evidente y consistente
en los diferentes hábitats (e.g., Lefcheck et al.,
2015; Milotić et al., 2017). Si bien la mayoría
de la evidencia muestra la relación entre la
comunidad de escarabajos y sus funciones, es
de esperar que esta relación sea muy variable
en espacio y tiempo (e.g., Dangles et al., 2012).
Respecto a las relaciones entre la remoción
de heces y las otras funciones ecológicas de
los escarabajos coprófagos, estas fueron sig-
nificativas. Esto sugiere que la excavación de
suelo y la dispersión de semillas son resultado
directo de la remoción de heces, como otros
62 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 53-66, January-December 2022 (Published Jan. 28, 2022)
estudios han mostrado (Santos-Heredia et al.,
2018; Slade et al., 2007). Sin embargo, los
resultados de algunos estudios indican que esta
suposición no debe ser generalizada, porque
la relación entre la remoción de heces y otras
funciones no siempre es tan clara (Braga et
al., 2013; Carvalho et al., 2020; Nichols et al.,
2013). Por ejemplo, un estudio demostró que la
relación entre la remoción de heces y las otras
funciones puede variar según el uso del suelo
(Carvalho et al., 2020). En este sentido, cuando
el objeto de la investigación es determinar los
efectos que tiene el cambio en el uso del suelo
en los ecosistemas, se ha recomendado la medi-
ción de varias funciones ecológicas (Manning
et al., 2016). Por el contrario, si el propósito
de la investigación es realizar monitoreos, la
medición de una función podría bastar. Por
último, podría considerarse el uso de estos
insectos también para el monitoreo de pro-
gramas de conservación y restauración, dada
la reconocida relación entre la diversidad de
mamíferos, sus heces y los escarabajos copró-
fagos. Estudios futuros podrían investigar si
los escarabajos coprófagos del bosque andino
se pueden usar como un indicador de defauna-
ción, como se ha sugerido para la mata atlántica
(e.g., Culot et al., 2013).
Los bosques andinos se caracterizan por
una gran biodiversidad, compleja geología y
clima variado (Young, 2011). La Cordillera
de Los Andes representa el 30 % del territorio
colombiano y cruza de norte a sur la nación.
Actualmente, más de la mitad de los bosques
andinos han sido sustituidos por sistemas agro-
pecuarios (Aguilar-Isaza et al., 2010). Para
la conservación de los bosques andinos se
requieren acciones basadas en evaluaciones
rápidas y económicas. Por ello, cuando el inte-
rés principal es determinar cómo está siendo
afectado el funcionamiento de los ecosistemas,
tan solo con medir las funciones de los orga-
nismos se puede generar información precisa
que refleje los procesos naturales y los cambios
provocados por algún disturbio. En el caso de
los escarabajos coprófagos, varias funciones
pueden medirse de manera relativamente fácil
y esta aproximación puede ahorrar recursos
(Gollan et al., 2013). Entonces, incluso si no se
quiere evaluar el funcionamiento de los ecosis-
temas, sino simplemente se quiere monitorear
la recuperación del ecosistema (tanto en térmi-
nos de biodiversidad como de funcionalidad)
se podría fácilmente cuantificar las funciones,
ya que requieren menos esfuerzo y no requiere
de experiencia en la identificación taxonómica
(a diferencia de los muestreos de escarabajos).
Finalmente, en la hacienda “El Ocaso” la
guadua fue sembrada con el objetivo de crear
una barrera natural para el ganado, pero ha
proliferado rápidamente y ha invadido los bos-
ques. Los bosques mixtos resultantes, forman
un continuo con los bosques secundarios. Por
lo tanto, es probable que en poco tiempo la
guadua domine completamente la vegetación
boscosa dado que forma colonias dominantes
conocidas como guaduales, reduciendo la com-
plejidad estructural de los últimos remanentes
de bosque secundario de la región. Al ser
ecosistemas invadidos, la sucesión no progresa
normalmente y no hay una recuperación natural
del ecosistema. Es necesario que la guadua sea
manejada con el fin de evitar que invada los
bosques, y su utilidad como cerca viva en la
hacienda “El Ocaso” debería ser reconsiderada.
El presente trabajo contribuye a incremen-
tar nuestro conocimiento sobre la relación entre
la biodiversidad y el funcionamiento de los
ecosistemas andinos altamente transformados.
Esperamos que nuestros resultados motiven
actividades productivas más sostenibles para
estos paisajes modificados por el hombre, así
como estrategias que conserven y restauren los
últimos remanentes de bosque de la región.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
63
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 53-66, January-December 2022 (Published Jan. 28, 2022)
Ver Apéndice digital
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos a los estudiantes del Grupo
de Estudio de Artrópodos de la Universidad del
Quindío, por su colaboración en las fases de
campo y laboratorio. Agradecemos las contri-
buciones, a lo largo de todo el proyecto, de Ale-
jandro Lopera Toro, Fernando Vargas Salinas y
a la comunidad de la hacienda “El Ocaso”.
RESUMEN
Introducción: Los escarabajos coprófagos cumplen fun-
ciones importantes en los ecosistemas terrestres, pero las
presiones antrópicas los afectan negativamente. Estos
efectos están bien documentados en los bosques neotro-
picales de tierras bajas, pero se han estudiado poco en los
bosques andinos.
Objetivo: Evaluar cómo los atributos de los ensambles de
escarabajos coprófagos y tres de sus funciones ecológicas
difieren en tres tipos de cobertura vegetal, y determinar las
relaciones entre atributos y funciones, y entre funciones.
Métodos: Los escarabajos coprófagos se capturaron con
trampas pitfall y se midieron las funciones ecológicas a tra-
vés de un experimento de campo en la hacienda “El Ocaso”
(Colombia), en tres tipos de cobertura vegetal: bosque
secundario, bosque mixto y pastos para ganado (tres sitios
independientes por cobertura). Los atributos del ensamble
que se evaluaron fueron: abundancia, número de especies,
biomasa y longitud corporal media ponderada; las funcio-
nes medidas fueron: remoción de estiércol, excavación del
suelo y dispersión secundaria de semillas.
Resultados: Se encontró que tanto los atributos del ensam-
ble como las funciones ecológicas se vieron afectados
negativamente en las coberturas vegetales más alteradas,
particularmente en los pastos ganaderos. La mayoría de los
atributos de ensamblaje se correlacionaron positivamente
con las funciones; la excavación del suelo y la dispersión
secundaria de semillas tuvieron una fuerte correlación posi-
tiva con la remoción de estiércol.
Conclusiones: Los ensambles de escarabajos coprófagos
juegan importantes funciones ecológicas y son sensibles
a las alteraciones del ecosistema. Este estudio muestra
cómo los escarabajos coprófagos y sus funciones se ven
afectados negativamente cuando el bosque se transforma
en pastizales para ganado en los ecosistemas forestales
andinos poco estudiados y altamente fragmentados.
Palabras clave: bosques premontanos; dispersión secun-
daria de semillas; excavación del suelo; paisaje fragmenta-
do; región andina; remoción de estiércol.
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