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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 621-635, e48371, Enero-Diciembre 2022 (Publicado Set. 08, 2022)
Depredación, reproducción y desarrollo de la catarina
Hippodamia convergens (Coleoptera: Coccinellidae)
Jennifer Naranjo-Acosta1,3*; https://orcid.org/0000-0001-9458-5123
Daniel Camilo Díaz-Mesa1; https://orcid.org/0000-0002-2427-7851
Clara Inés Melo-Cerón2,3; https://orcid.org/0000-0002-6580-5390
Maria R. Manzano1,3; https://orcid.org/0000-0002-0858-2426
1. Departamento de Ciencias Agrícolas, Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira (UNALP), Valle del Cauca,
Colombia; jnaranjoa@unal.edu.co (*Correspondencia), dacdiazme@unal.edu.co, mrmanzanom@unal.edu.co
2. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional de Colombia Sede Palmira (UNALP), Valle del Cauca,
Colombia; cimeloc@unal.edu.co
3. Centro de Investigación e Innovación en Bioinformática y Fotónica (CIBioFi), Universidad del Valle, Cali, Colombia.
Recibido 11-X-2021. Corregido 02-V-2022. Aceptado 05-IX-2022.
ABSTRACT
Predation, reproduction, and development of the lady beetle
Hippodamia convergens (Coleoptera: Coccinellidae)
Introduction: Keeping populations of predatory insects in the agroecosystem by offering them prey, as well as
food resources from plants, is important for enhancing conservation biological control.
Objective: To determine if the consumption of prey and floral food resources enhances the biological attributes
of the predator Hippodamia convergens.
Methods: We fed the beetle larvae two species of aphids; and the adults were fed aphids, maize tassels, and two
non-cultivated plant species. We checked gut sugar in the predator by the cold anthrone test and pollen presence
by the acetolysis method. Demographic experiments were done in the first 40 days after female emergence,
under controlled conditions (25 °C ± 0.5; 75 % ± 1.75 Relative Humidity; Light 12 h: Darkness 12 h).
Results: H. convergens did not consume fructose, but only pollen from Sorghum halepense, Parthenium hys-
terophorus or Zea mays. Developmental time (egg-adult) of the predator was shorter (21.4 days) when it con-
sumed Rhopalosiphum maidis than Uroleucon nigrotibium (24.6 days); survival (L1-adult) and sex ratio did not
change. Average fecundity was higher (55.5 eggs / 40 days) when consuming U. nigrotibium with pollen from
P. hysterophorus, than U. nigrotibium (22.5 eggs / 40 days) or R. maidis with pollen from Zea mays (11 eggs /
40 days). The intrinsic rate of natural growth was higher when consuming U. nigrotibium with pollen from P.
hysterophorus (0.055), than U. nigrotibium (0.034) or R. maidis with pollen from Z. mays (0.019). Predation rate
(L1-L5) was higher when consuming R. maidis (0.65) than U. nigrotibium (0.51).
Conclusions: Aphid prey species and its combination with pollen from maize and non-cultivated plants affected
development time, reproduction, and predation rate of H. convergens.
Key words: acetolysis; aphid; anthrone; biological control; conservation; pollen.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop.2022.48371
INVERTEBRATE BIOLOGY
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INTRODUCCIÓN
La familia de escarabajos Coccinellidae
agrupa especies generalistas que se alimentan
de diferentes familias de insectos, pero también
pueden explotar recursos alimenticios deriva-
dos de las plantas como hojas (Giorgi et al.,
2009), polen (Lundgren et al., 2004; Lundgren
& Wiedenmann, 2004), néctar floral y extra-
floral (Narváez et al., 2012). Diversos estudios
han mostrado que la calidad del alimento con-
sumido por los coccinélidos afecta su historia
de vida (Bouvet et al., 2019; Lundgren, 2009)
e incide en sus variables reproductivas y pobla-
cionales (Castro-Guedes et al., 2016). Dentro
de este amplio espectro alimenticio, algunos
Coccinellidae muestran una preferencia por
los áfidos lo que contribuye a suprimir sus
poblaciones (Obrycki et al., 2009; Weber &
Lundgren, 2009). El estudio de la interacción
coccinélidos-áfidos desde un punto de vista
nutricional permite desarrollar estrategias de
control biológico más adecuadas (Hosseini et
al., 2019; Li et al., 2015).
Los áfidos Aphis gossypii Glover 1877 y
Myzus persicae (Sulzer 1776) (Simbaqueba &
Serna, 2021) son las únicas especies de áfidos
plagas del cultivo de ají Capsicum spp. (Solana-
ceae) (Tálaga-Taquinas et al., 2020), que oca-
sionan pérdidas económicas al transmitir virus
(Nemes & Salánki, 2020). Su principal méto-
do de control es la aspersión de insecticidas
(Santos et al., 2017), causando perturbaciones
ambientales (Guigón-Guigón & González-
González, 2007) y contaminación por trazas en
los frutos (Chilumuru et al., 2015), por lo que
es necesario desarrollar estrategias más ami-
gables como el control biológico. Alrededor
de los cultivos crece vegetación espontánea o
maleza (Bischoff et al., 2016), proporcionando
heterogeneidad espacial al hábitat e impactando
positivamente en la abundancia y riqueza de los
depredadores (Moreira et al., 2015; Thomson &
Hoffman, 2013), lo que hace posible seleccio-
nar y preservar plantas que favorezcan la super-
vivencia y permanencia de coccinélidos en el
agroecosistema. Amaral et al. (2013) repor-
taron una mayor abundancia de depredadores
afidófagos en plantas no cultivadas dentro
o alrededor del cultivo de ají, especialmente
adultos y larvas de coccinélidos en flores y
en nectarios extraflorales. Estos afidófagos
buscan fuentes alimenticias alternas cuando
las poblaciones de áfidos disminuyen o cuando
se afectan negativamente en sus interacciones
depredador-presa (Evans, 2009). El desarrollo
de estrategias que permitan la conservación de
enemigos naturales a través del fortalecimiento
de cadenas tróficas en los agroecosistemas es
cada día más apreciado (Dátillo & Rico-Gray,
2018), porque reduce la perturbación asociada
a la aplicación de insecticidas para el control de
plagas y a la simplificación del paisaje (Begg et
al., 2017; Bianchi et al., 2006), dos característi-
cas típicas de los sistemas de cultivos. Por esto,
es importante entender la interacción entre los
enemigos naturales y los recursos alimenticios
no provenientes del cultivo blanco para desa-
rrollar estrategias adecuadas de control bioló-
gico por conservación.
Nuestro modelo de estudio conocido como
la mariquita convergente Hippodamia con-
vergens Guérin-Méneville 1842, y su relación
con las especies de plantas no cultivadas en el
agroecosistema de ají Capsicum spp.: Sorghum
halepense Linnaeus, Pers. 1805 (Poaceae),
Parthenium hysterophorus Linnaeus 1753
(Asteraceae) y Zea mays Linnaeus 1753 (Poa-
ceae), éstas dos últimas hospedan a los áfidos
Uroleucon nigrotibium Olive 1963 y Rhopa-
losiphum maidis Fitch 1856, respectivamente.
Hippodamia convergens es una especie de la
región neártica (Phoofolo et al., 2007) que se
distribuye también en zonas tropicales y sub-
tropicales de Sudamérica (Jackson et al., 2010).
Es considerado como un depredador importan-
te de áfidos plaga en varios agroecosistemas
(Junior et al., 2004; Michaud & Qureshi, 2006;
Obrycki et al., 2009), y por tal razón es criado y
liberado en invernaderos y pequeñas áreas cul-
tivadas (Flint et al., 1998; Qureshi & Stansly,
2011) lo que indica su fácil reproducción in
situ (Katsarou et al., 2005). Además su rápida
dispersión en campo (Obrycki & Kring, 1998)
permite que llegue fácilmente a las colonias de
áfidos. Este coccinélido es una de las especies
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dominantes en ensamblajes de depredadores
asociados al cultivo de ají Capsicum spp. y a
plantas no cultivadas que crecen naturalmen-
te en este agroecosistema en el suroccidente
colombiano (Melo-Cerón & Manzano, 2017).
Hippodamia convergens es una especie gene-
ralista que se alimenta de áfidos, ácaros, esca-
mas y moscas blancas (Chen et al., 2020) pero
también puede nutrirse de alimentos que no
son presas (Lundgren, 2009). Debido a que el
depredador se hospeda en plantas no cultivadas,
en presencia o ausencia de los áfidos, y que U.
nigrotibium es un áfido grande (0.5-0.8 mm en
promedio), vistoso y expuesto a la depredación,
mientras que R. maidis es un áfido pequeño
(0.1-0.3 mm) que se encuentra oculto dentro
de la panícula de maíz, o expuesto en la inflo-
rescencia, nuestra primera hipótesis es que H.
convergens presenta una tasa de depredación en
estado de larva más alta sobre U. nigrotibium y
esto favorecería el desarrollo del coccinélido.
Considerando que el adulto se alimenta de
polen (Lundgren, 2009), nuestra segunda hipó-
tesis es que la combinación alimenticia áfido
más polen afecta positivamente la fecundidad
del depredador dada la calidad nutricional extra
que aporta el polen.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio de estudio y recolecta de insectos:
Los huevos y adultos del depredador H. conver-
gens y las ninfas y adultos de U. nigrotibium se
recolectaron en plantas de P. hysterophorus que
crecieron naturalmente en una finca ubicada en
el corregimiento de Tienda Nueva (3°33’52.6”N-
76°13’48.0”W a 1 116 m.s.n.m.) y en el cam-
pus de la Universidad Nacional de Colombia
sede Palmira (3°30’47.4”N-76°18’29.9”W a
1 001 m.s.n.m.) ambos en el Valle del Cauca,
Colombia. El áfido R. maidis se recolectó de
la estructura de prefloración de las plantas
de maíz (Z. mays) sembrado en la finca de
Tienda Nueva y en la Corporación Colom-
biana de Investigación Agropecuaria, Agro-
savia (3°31’16.9”N-76°18’31.3”W a 1 001
m.s.n.m), también ubicada en Palmira, Valle
del Cauca, Colombia.
Cría de Hippodamia convergens y áfidos
in situ: Para la multiplicación y la alimentación
in situ con el áfido U. nigrotibium (que se aloja
naturalmente en plantas de P. hysterophorus),
fueron seleccionadas cinco plantas de P. hyste-
rophorus infestadas por cada jaula de malla (1
m de longitud × 1 m de ancho × 1.5 m de alto),
en total se utilizaron cinco jaulas y en una de
ellas se colocaron diez parejas de H. conver-
gens para obtener sus huevos. Uroleucon nigro-
tibium se recolectó continuamente en campo en
plantas de P. hysterophorus.
El áfido R. maidis se reprodujo mediante
la infestación de quince plantas de maíz cada
diez días, con cinco adultos del áfido por planta
que se ubicaron sobre la estructura de preflora-
ción masculina, en lotes de maíz (2 000 m2) con
diferentes edades de siembra. Los insectos se
conservaron en recipientes de plástico con tapa
de tul (8.5 cm de diámetro × 8.3 cm de alto),
sobre servilletas humedecidas y de esta forma
se transportaron al Laboratorio de Entomología
de la Universidad Nacional de Colombia Sede
Palmira para el estudio biológico de H. conver-
gens en condiciones controladas.
Conservación de las inflorescencias en
el laboratorio: Las ramas con inflorescencias
de P. hysterophorus traídas de campo fueron
preservadas hasta por tres días en cajas plás-
ticas (35 cm ancho × 46 cm de longitud × 23
cm de alto) con servilletas húmedas dentro de
una cámara ambientada (Humidity Panasonic
Model MLR-351H-PA®) (25 °C ± 0.5, 75 %
± 1.75 HR, fotoperiodo L12:D12, y fotofase
LS5-Light Storm). Las condiciones antes des-
critas de la cámara ambientada se utilizaron
para todos los experimentos de este trabajo.
Los pedúnculos de las inflorescencias de maíz
fueron colocados dentro de recipientes plásti-
cos (8.5 cm de diámetro × 8.3 cm de alto) con
2-3 mm de lámina de agua en un sitio aireado
hasta su utilización. Las inflorescencias obte-
nidas fueron pesadas en una balanza (Mettler
Toledo ME303, máx.: 320 g, d: 0.001 g) para
proporcionar una cantidad conocida (1.65 g ±
0.027 de P. hysterophorus y 2.03 g ± 0.027 de
maíz) a las parejas de H. convergens.
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Determinación del consumo de polen
o fructosa por H. convergens: Con base en
la metodología de Amaral et al. (2013), los
adultos de H. convergens recién emergidos sin
sexar fueron individualizados y expuestos (den-
tro de viales de plástico transparente 20 x 10
cm, 500 mL, con ventilación) a inflorescencias
de S. halepense, P. hysterophorus y Z. mays por
dos horas para permitir su alimentación. Poste-
riormente fueron removidos y sumergidos en
alcohol al 70 % para eliminar azúcar y/o polen
de la superficie del cuerpo. Cada adulto fue
individualizado en un microtubo de centrífuga
de 1.5 ml, rotulado y preservado a -20 ˚C hasta
su procesamiento. Se determinó el consumo de
fructosa por el método cualitativo de antrona
fría (Hernández et al., 2013), se agregaron 50
μl de solución de antrona a cada microtubo de
centrífuga y se maceró el insecto con palillos
plásticos desechables. Después de una hora el
resultado fue expresado como positivo por el
cambio de coloración del reactivo de antrona
de amarillo a verde/azul oscuro, el cual se
comparó con 5 controles positivos (azúcar
más la solución de antrona). En total fueron
realizadas 30 repeticiones y 100 controles
negativos (adultos de dos horas de emergencia
sin alimentar) por planta. Las mismas muestras
de insectos expuestos a las inflorescencias más
antrona, fueron utilizadas para determinar el
consumo de polen mediante acetólisis (Erdt-
man, 1969). A cada microtubo de centrífuga
se agregó 1 ml de ácido acético glacial, fue
centrifugado (5 000 rpm/5 min) y retirado
el sobrenadante, después se agregó 1 ml de
mezcla acetolítica, y calentado a baño María
a 80 °C/10 min, una vez frío fue centrifugado
(5 000 rpm/5 min) y retirado el sobrenadante,
repitiendo el primer paso. Posteriormente, se
lavó el pellet que quedó en el tubo con agua
destilada estéril, se centrifugó (5 000 rpm/5
min) y retiró el sobrenadante dos veces. Partes
de los pellets fueron colocados en un portaob-
jetos y teñidos con safranina para determinar
al microscopio (40X) la presencia/ausencia de
polen. El polen observado fue comparado con
el polen de las muestras florales para confirmar
su procedencia.
Fecundidad de H. convergens: Se selec-
cionaron diez parejas de H. convergens recién
emergidas (< 48 horas) y se individualizaron
en recipientes plásticos redondos (de 8.5 cm
de diámetro × 8.3 cm de alto). Los adultos pro-
vinieron de las larvas alimentadas con áfidos
del experimento explicado más adelante. Los
recipientes se adecuaron con un vaso plástico
(2.5 cm de diámetro × 3.5 cm de alto), en su
interior contenía una lámina de agua (1 ml,
una servilleta de papel humedecida del tamaño
del recipiente y dos trozos de madera (9 cm
de longitud × 1.2 cm de ancho x 0.1 cm de
alto) suspendidos sobre el vaso, como sustrato
de oviposición. Cada pareja fue alimentada
diariamente durante 40 días con diferentes
dietas: tratamiento 1 (T1), 30 individuos de U.
nigrotibium; tratamiento 2 (T2), 30 individuos
de U. nigrotibium + 1.65 g de polen de P. hyste-
rophorus; tratamiento 3 (T3), 40 individuos de
R. maidis; y tratamiento 4 (T4), 40 individuos
de R maidis + 2.03 g de polen de Z. mays. Se
estimó la fecundidad como el número de hue-
vos ovipositados diariamente durante 40 días.
Los adultos fueron conservados dentro de la
cámara ambientada a las condiciones climáti-
cas anteriormente mencionadas. La fecundidad
se determinó y comparó entre tratamientos
durante 40 días. Las posturas fueron retira-
das, huevo por huevo con un pincel delgado y
humedecido, y colocados sobre una servilleta
en una caja Petri (8.2 cm de diámetro × 1.4 cm
de alto), rotulada con los datos correspondien-
tes (número de pareja, fecha de oviposición y
número de huevos).
Tiempo de desarrollo, supervivencia de
inmaduros y proporción sexual de H. con-
vergens: Los huevos recién ovipositados por
hembras alimentadas con las diferentes dietas
(U. nigrotibium n = 135 huevos, U. nigrotibium
con polen de P. hysterophorus n = 555 huevos,
R. maidis con polen de Z. mays n = 55 huevos)
fueron mantenidos en cajas Petri (8.2 cm de
diámetro × 1.4 cm de alto) sobre papel hume-
decido en las mismas condiciones ambientales
que los adultos. Fueron revisados diariamente
para determinar el tiempo de eclosión.
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Las larvas recién eclosionadas de H. con-
vergens (≤ 48 horas) provenientes de los hue-
vos recolectados en campo y mantenidos en
cámara ambientada fueron individualizados en
recipientes de plástico (3.6 cm de diámetro ×
4.5 cm de alto), con tapa de malla y con una
servilleta humedecida en su interior. 80 lar-
vas de H. convergens individualizadas, fueron
alimentadas con 6-30 individuos de U. nigroti-
bium y, otras 80 larvas con 6-40 individuos de
R. maidis; estadios larvales más desarrollados
recibieron mayor cantidad de áfidos. Se deter-
minó la duración de cada estadio larval (L)
nombrado como L1, L2, L3, L4 o L5, prepupa,
pupa y adulto. Se determinó el tiempo de desa-
rrollo de huevo-adulto (días), la supervivencia
estadio L1-adulto (%) y la proporción sexual de
H. convergens.
Parámetros demográficos: Para deter-
minar el efecto de la dieta en parámetros
poblacionales de H. convergens, se determinó
y comparó la supervivencia y fecundidad de
grupos de hembras recién emergidas durante
40 días. Las hembras fueron alimentadas con
ninfas y adultos de U. nigrotibium con/sin
polen de P. hysterophorus, y de R. maidis con/
sin polen de Z. mays. El tiempo de desarrollo,
la supervivencia de los estadios inmaduros y
la proporción de hembras se combinaron con
datos experimentales de reproducción para
crear tablas de vida “lx-mx”, para calcular la
tasa intrínseca de crecimiento natural (rm) de
H. convergens. La edad inicial de las hembras
se calculó con el tiempo de desarrollo huevo-
adulto. La tasa intrínseca de crecimiento natu-
ral (rm) se calculó mediante la ecuación (1) de
Carey (1993):
(1)
Donde, x es la edad, lx es la supervivencia a una
edad específica, mx es la proporción de hijas de
una hembra a la edad x. De acuerdo con Carey
(1993), la edad pivotal de x+0.5 se usó para
calcular los valores del rm.
Capacidad depredadora de las larvas de
H. convergens: Fueron seleccionadas larvas de
< 48 horas de edad e individualizadas en reci-
pientes de plástico (3.6 cm de diámetro × 4.5
cm de alto) y fueron alimentados diariamente
con los áfidos U. nigrotibium (6-30 individuos/
día) y R. maidis (6-40 individuos/día); la canti-
dad de presas varió de acuerdo con el desarro-
llo de la larva. Cada 24 horas fue registrado el
número de áfidos no consumidos. El consumo
de presas se basó en el modelo depredador-
presa de Lotka-Volterra (Bacaër, 2011) y se
determinó mediante la ecuación (2) para cada
estadio y para el periodo larval completo. Este
último fue calculado de la sumatoria del con-
sumo diario desde el día de la eclosión (primer
estadio), hasta el día de la pupación.
(2)
Análisis de datos: Para determinar el con-
sumo de fructosa o polen, las comparaciones
entre número de áfidos y número de cocciné-
lidos entre plantas no cultivadas se realizaron
a través de una prueba de chi-cuadrado (X2)
(P< 0.05), con la corrección de continuidad
de Yates (Daya, 2001), debido a que no fueron
recolectaron áfidos o coccinélidos en algunas
plantas. Las diferencias significativas entre el
número de coccinélidos alimentados versus no
alimentados, fueron determinados a través de
una prueba de X2 (P < 0.05).
Los valores promedios de fecundidad,
tiempo de desarrollo y duración de cada estado
de desarrollo se acompañaron del error están-
dar (± EE). Previamente fue determinada la
normalidad de los datos (test de Wilcoxon), y
la homocedasticidad de la varianza (test de
Levene). La supervivencia L1-adulto de H.
convergens se evaluó con X2 (P<0.05). La dura-
ción de los estados inmaduros, el tiempo de
desarrollo huevo-adulto y la proporción sexual
de H. convergens alimentados con U. nigroti-
bium o R. maidis, fueron comparados con la
prueba no paramétrica de Mann-Whitney Rank
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Sum. La fecundidad se comparó con ANOVA
en una vía seguida de la prueba de Tukey para
comparar medias. La tasa de depredación de
cada estadio de H. convergens fue comparada
entre U. nigrotibium y R. maidis a través de
Mann-Whitney Rank Sum. También se com-
paró la tasa de depredación entre estadios de
H. convergens dentro de una misma dieta de
áfidos, por medio de la prueba no paramétrica,
Kruskal-Wallis, seguido del método de Dunn.
Los resultados se analizaron a través de Sig-
maStat (Systat, 2016).
RESULTADOS
Consumo de fructosa y polen por H.
convergens en plantas no cultivadas: Ningún
adulto de H. convergens consumió fructosa de
las inflorescencias de Z. mays, S. halepense o
P. hysterophorus (n = 30 individuos/planta), un
mayor número de adultos consumió polen de
todas las plantas no cultivadas (Tabla 1).
Fecundidad de H. convergens: La fecun-
didad fue significativamente mayor al ali-
mentarse de U. nigrotibium y de polen de P.
hysterophorus que, cuando se alimentó de R.
maidis y de polen de Z. mays. La fecundidad
fue similar al alimentarse con U. nigrotibium o
R. maidis con polen de Z. mays (Tabla 2). Sin
embargo, las hembras alimentadas solo con R.
TABLA 1
Consumo de polen por adultos de Hippodamia convergens
TABLE 1
Polen compsumption by adults of Hippodamia convergens
Planta hospedera nIngesta*
Si No
Sorghum halepense 30 27 3
Parthenium hysterophorus 30 30 0
Zea mays 30 30 0
Total 90 87 3
*Chi-cuadrado (X2 = 6.205, gl = 2, P < 0.05). / *Chi-
squared test (X2 = 6.205, gl = 2, P < 0.05).
TABLA 2
Fecundidad de H. convergens (media ± EE) alimentada durante 40 días con Uroleucon nigrotibium con/sin polen
de Parthenium hysterophorus y Rhopalosiphum maidis con/sin polen de Z. mays, a 25 °C ± 0.5; 75 %
HR ± 1.75; L12:O12 y fotofase LS5-Light Storm
TABLE 2
Fecundity of H. convergens (mean ± SE) fed for 40 days with Uroleucon nigrotibium with/without
Parthenium hysterophorus pollen and Rhopalosiphum maidis with/without Z. mays pollen, at 25 °C ± 0.5; 75%
HR ± 1.75; L12:O12 and LS5-Light Storm photophase
Variable
Dietas
U. nigrotibium y polen
de P. hysterophorus
R. maidis y polen
de Z. mays U. nigrotibium R. maidis
**Fecundidad (huevos/hembra/40 días) 55.5 ± 9.53 a 11.0 ± 2.74 b 22.5 ± 5.30 b No ovipositó
Rango 45.97-65.03 8.26-13.74 17.20-27.80 No hay datos
n 10 5 6
*§ Duración del huevo (días) 4.25 ± 0.141 a 3.6 ± 0.24 b 4.0 ± 0.00 a No ovipositó
Rango 4.109-4.391 3.36-3.84 No hay datos No hay datos
n 32 5 9
* Letras diferentes entre columnas indican diferencias estadísticas significativas. * ANOVA (F = 7.858, gl = 2, P = 0.004);
seguido de la prueba de Tukey. § Mann-Whitney Rank Sum Test, entre el consumo de U. nigrotibium con polen de P.
hysterophorus y U. nigrotibium (U = 108, Z = -1.288, P = 0.197), entre U. nigrotibium con polen de P. hysterophorus y R.
maidis con polen de Z. mays (U = 164, Z = -2.689, P = 0.007), entre R. maidis con polen de Z. mays y U. nigrotibium (U
= 54, Z = -2.807, P = 0.005). / * Different letters between columns indicate statistically significant differences. * ANOVA
(F = 7.858, df = 2, P = 0.004); followed by the Tukey test. § Mann-Whitney Rank Sum Test, between consumption of U.
nigrotibium with pollen from P. hysterophorus and U. nigrotibium (U = 108, Z = -1.288, P = 0.197), between U. nigrotibium
with pollen from P. hysterophorus and R. maidis with pollen from Z. mays (U = 164, Z = -2.689, P = 0.007), between R.
maidis with pollen from Z. mays and U. nigrotibium (U = 54, Z = -2.807, P = 0.005).
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maidis no ovipositaron (Tabla 2), pero sobre-
vivieron hasta los 40 días, tiempo que duró el
experimento. Las diferencias en fecundidad
de acuerdo con la dieta de U. nigrotibium con/
sin polen se presentan en las figuras (Fig. 1A
y Fig. 1B).
La duración del estado de huevo (días) fue
significativamente mayor cuando las hembras
de H. convergens fueron alimentadas de U.
nigrotibium y polen de P. hysterophorus, com-
parado con R. maidis y el polen de Z. mays,
así como, cuando consumieron únicamente U.
nigrotibium en lugar de R. maidis y polen de
maíz. El tiempo de eclosión fue similar en el
consumo de U. nigrotibium y la dieta mixta
de este áfido con polen de P. hysterophorus
(Tabla 2).
Tiempo de desarrollo, supervivencia de
los estadios inmaduros y proporción sexual
de H. convergens: La duración del estado de
huevo se presentó en la Tabla 2. Hippodamia
convergens mostró cuatro o cinco estadios
(Tabla 3). Al comparar los estadios de H. con-
vergens de acuerdo con la dieta, el consumo de
U. nigrotibium generó una duración significati-
vamente mayor en los estadios uno (4.12 días),
tres (3.04 días) y la pupa (4.57 días) (Tabla 3).
El tiempo de desarrollo huevo-adul-
to fue significativamente mayor cuando H.
Fig. 1. Curvas de supervivencia y fecundidad de hembras de Hippodamia convergens alimentadas con A. Uroleucon
nigrotibium, B. Uroleucon nigrotibium con polen de Parthenium hysterophorus (B). / Fig. 1. Survival and fecundity curves
of females of Hippodamia convergens fed with A. Uroleucon nigrotibium, B. Uroleucon nigrotibium with Parthenium
hysterophorus pollen.
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convergens consumió U. nigrotibium compa-
rado con R. maidis (Tabla 4). La supervivencia
estadio 1-adulto no estuvo influenciada por la
especie de presa consumida, ni tampoco, la
proporción de hembras (Tabla 4).
Parámetros demográficos: La tasa intrín-
seca de crecimiento natural rm y la tasa neta
reproductiva Ro fueron mayores cuando las
hembras de H. convergens fueron alimentadas
con U. nigrotibium y polen de P. hysteropho-
rus (0.055 y 22.077 respectivamente), seguido
cuando las hembras fueron alimentadas con
U. nigrotibium (0.034 y 6.512) y, por último,
cuando consumieron R. maidis con polen de
Zea mays (0.019 y 3.265).
La tasa de depredación del áfido R. mai-
dis fue significativamente más alta que la del
áfido U. nigrotibium tanto en el estadio uno
(U = 1 521, T = 4 221.5, P < 0.001), dos (U
= 2 064, T = 4 692, P = 0.035), cuatro (U =
528, T = 2 481, P < 0.0001), y cinco (U = 0,
T = -9.12, P < 0.001) del depredador, excepto
para el estadio tres (U = 2 256, T = 4 883.5, P
= 0.1794) (Tabla 5). Por consiguiente, la tasa de
depredación de R. maidis también fue más alta
en comparación con la de U. nigrotibium (U =
571, T = 2 524, P < 0.001), desde el estadio uno
hasta el estadio cinco de H. convergens (Fig. 2).
Teniendo en cuenta una misma dieta de
áfidos y las tasas de depredación entre los
estadios de H. convergens, las larvas que
TABLA 3
Duración de los estados inmaduros en días (media ± EE) de H. convergens alimentados con U. nigrotibium y
R. maidis, a 25 °C ± 0.5; 75 ± 1.75 % HR; fotoperiodo L12:D12, y fotofase LS5-Light Storm
TABLE 3
Duration of immature stages in days (mean ± SE) of H. convergens fed with U. nigrotibium and R. maidis,
t 25 °C ± 0.5; 75 ± 1.75 % RH; photoperiod L12:D12, and photophase LS5-Light Storm
U. nigrotibium nR. maidis n
Huevo 4.0 ± 00 9No ovipositó
L1* 4.12 ± 0.198 a 74 2.78 ± 0.092 b 76
L2 2.43 ± 0.109 a 72 2.16 ± 0.081 a 74
L3** 3.04 ± 0.152 a 72 2.28 ± 0.111 b 74
L4 4.37 ± 0.128 a 62 4.33 ± 0.102 a 66
L5 4.44 ± 0.175 a 94.33 ± 0.333 a 3
Prepupa 1.08 ± 0.033 a 70 1.15 ± 0.043 a 71
Pupa § 4.57 ± 0.062 a 70 4.11 ± 0.073 b 71
* (U = 1 371, T = 7 028, P < 0.001), ** (U = 1 585, T = 6 371, P < 0.001), § (U = 1 501, T = 5 954, P < 0.001), Mann-
Whitney Rank Sum Test.
TABLA 4
Tiempo de desarrollo (días) huevo-adulto (media ± EE), supervivencia estadio uno-adulto y proporción sexual
(hembra: macho) de Hippodamia convergens alimentadas con Uroleucon nigrotibium y Rhopalosiphum maidis
TABLE 4
Development time (days) egg-adult (mean ± SE), stage one-adult survival and sex ratio (female:male)
of Hippodamia convergens fed Uroleucon nigrotibium and Rhopalosiphum maidis
U. nigrotibium nR. maidis n
*Tiempo de desarrollo 24.60 ± 0.252 a 70 21.36 ± 0.099 b 69
§ Supervivencia 85 % 68 83.75 % 67
¥ Proporción sexual 1:0.88 66 1: 1.09 67
* Valores significativamente diferentes entre columnas: Mann-Whitney Rank Sum Test (U = 149, P < 0.001). * Significantly
different values between columns: Mann-Whitney Rank Sum Test (U = 149, P < 0.001). §. Chi-cuadrado (X2 = 0.054, gl =
1, P = 0.001). ¥. Mann-Whitney Rank Sum Test (U = 2 327.5, T = 4 305.5, P = 0.547).
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consumieron U. nigrotibium presentaron tasas
de depredación similar en los estadios dos y
tres, así como cuatro y cinco, y se presentaron
diferencias estadísticas significativas en el con-
sumo de presas del estadio uno con los demás
estadios (Tabla 5). Para la dieta basada en R.
maidis, los estadios uno y dos, como también
cuatro y cinco de H. convergens obtuvieron
una tasa de depredación similar, mientras que
el estadio tres presentó diferencias estadísticas
significativas con los demás estadios (Tabla 5).
DISCUSIÓN
Nuestros resultados mostraron que las
inflorescencias de S. halepense, P. hystero-
phorus y Z. mays son fuente de polen y no de
fructosa para el depredador H. convergens.
Sorghum halepense puede producir hasta 22
millones de granos de polen por inflorescencia
en antesis (Prieto-Baena et al., 2003), pero
no hay información sobre su producción de
azúcar floral. El polen de Z. mays es abun-
dante durante la antesis, cada inflorescencia
produce de dos a cinco millones de granos de
polen durante aproximadamente ocho días,
conteniendo azúcares, amilopectina y otros
nutrientes (Lundgren & Wiedenmann, 2004);
siendo fuente alimenticia para el desarrollo y
reproducción de Coleomegilla maculata De
Geer 1775 (Coleoptera: Coccinellidae) (Lund-
gren & Wiedenmann, 2004; Michaud & Grant,
2005). Parthenium hysterophorus es visitada
por abejas que no transportan polen ni con-
sumen azúcar (Fernández et al., 2001), aun-
que este polen contiene carbohidratos (Gupta
& Chanda, 1991). Nyasembe et al. (2015)
Fig. 2. Tasa de depredación de Hippodamia convergens
(L1-L5) alimentado con Uroleucon nigrotibium (n = 62)
y Rhopalosiphum maidis (n = 66). Letras distintas indican
diferencias estadísticas entre las tasas de depredación de
las dos especies de áfidos consumidos. / Fig. 2. Predation
rate of Hippodamia convergens (L1-L5) fed on Uroleucon
nigrotibium (n = 62) and Rhopalosiphum maidis (n = 66).
Different letters indicate statistical differences between
the predation rates of the two species of aphids consumed.
TABLA 5
Tasa de depredación (media ± EE) de Uroleucon nigrotibium y Rhopalosiphum maidis en diferentes estados larvales
(L1 a L5) de Hippodamia convergens
TABLE 5
Predation rate (mean ± SE) of Uroleucon nigrotibium and Rhopalosiphum maidis in different larval stages
(L1 to L5) of Hippodamia convergens
Dieta L1 L2 L3 L4 L5
*U. nigrotibium 0.34 ± 0.027aA
n:73
0.60 ± 0.054bA
n:72
0.62 ± 0.073bA
n:72
0.75 ± 0.034dA
n:62
0.98 ± 0.047dA
n:9
**R. maidis 0.48 ± 0.022aB
n: 76
0.61 ± 0.023aA
n:72
0.70 ± 0.086bA
n:72
1.03 ± 0.029cB
n:66
1.78 ± 0.033cB
n:3
Letras minúsculas distintas indican diferencias estadísticas entre columnas. Letras mayúsculas distintas indica diferencias
entre filas (Man-Whitney P < 0.05, ver texto). * Kruskal-Wallis, (H = 98.7, gl = 6, P < 0.0001) seguido de la prueba de Dunn.
** Kruskal-Wallis, (H = 182.1, gl = 6, P < 0.0001) seguido de la prueba de Dunn. / Different lowercase letters indicate
statistical differences between columns. Different capital letters indicate differences between rows (Man-Whitney P<0.05,
see text). * Kruskal-Wallis, (H = 98.7, df = 6, P < 0.0001) followed by Dunn’s test. ** Kruskal-Wallis, (H = 182.1, df = 6,
P < 0.0001) followed by Dunn’s test.
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encontraron que P. hysterophorus no ofreció
fructosa al mosquito Anopheles gambiae Giles
1902 (Diptera: Culicidae), pero si azúcar en
forma de glucosa, manosa, sacarosa y maltosa.
Esto sugiere que, en nuestros experimentos H.
convergens pudo alimentarse de otros tipos de
azúcares de las inflorescencias de P. hystero-
phorus que no fueron detectados por la prueba
de antrona fría.
La ingesta de polen por coccinélidos puede
aumentar su longevidad y fecundidad (Lund-
gren, 2009), pero las dietas mixtas especial-
mente con polen, son las más adecuadas para
su desarrollo (Nielsen et al., 2002; Schuldiner-
Harpaz & Coll, 2017), que solo el consumo de
áfidos o de huevos de lepidópteros (Sayed &
El Arnaouty, 2016). El polen además de pro-
porcionar nutrientes (Patt et al., 2003), puede
contener compuestos que estimulan la ingesta
del depredador (Berkvens et al., 2008), pero
también producir tasas de desarrollo y repro-
ducción reducidas (Lundgren, 2009; Sayed
& El Arnaouty, 2016). En nuestro estudio la
fecundidad de H. convergens fue significati-
vamente mayor cuando se alimentó del áfido
U. nigrotibium con polen de P. hysterophorus.
La contribución del áfido se dio probable-
mente por su mayor tamaño o porque presenta
nutrientes esenciales para la oogénesis (Reznik
& Vaghina, 2013). De manera similar H. con-
vergens no ovipositó cuando consumió solo
al áfido R. maidis, pero si lo hizo cuando lo
consumió combinado con polen. Tal vez la falta
de oviposición se debió a una diapausa repro-
ductiva (Michaud & Qureshi, 2006; Reznik &
Vaghina, 2013), presentada por baja calidad
alimenticia al consumir solamente R. maidis
(Michaud & Qureshi, 2006), lo que afecta
la ovogénesis y la regulación neurohormonal
(Reznik & Vaghina, 2013). Sin embargo, la
adición de polen permitió la oviposición de H.
convergens, con menor cantidad de huevos que
en los otros dos tratamientos.
La especie de presa puede afectar el desa-
rrollo de los estadios inmaduros de los coc-
cinélidos. En nuestro estudio la duración de
los estadios larvales y pupa de H. convergens
dependió del tipo de presa consumido, similar
a lo reportado por Santos et al. (2013) y Arshad
et al. (2020). Sin embargo, la supervivencia del
estadio uno-adulto fue siempre superior al 80
%, lo que indica que fue independiente de la
presa consumida. De forma controversial, la
supervivencia de H. convergens fue baja al con-
sumir Aphis craccivora Koch, 1854 (Jackson
et al., 2017), pero alta al consumir los áfidos
Schizaphis graminum Rondani, 1852 y Rhopa-
losiphum padi Linnaeus 1758 (Phoofolo et al.,
2007). La proporción sexual de H. convergens
al consumir U. nigrotibium o R. maidis fue 1:1,
resultados similares fueron encontrados al ser
alimentado con Diaphorina citri Kuwayama
1908, Toxoptera citricidus Kirkaldy 1907, S.
graminum y R. padi (Phoofolo et al., 2007),
Aphis spiraecola Patch 1914 y huevos de
Ephestia kuehniella Zeller 1879 (Qureshi &
Stansly, 2011). Estos resultados indican que la
especie de presa no afecta la proporción sexual
de H. convergens.
Una mayor fecundidad de H. convergens
y con supervivencia del 85 % durante 40 días
al consumir U. nigrotibium con polen de P.
hysterophorus, reflejó valores más altos de la
tasa neta reproductiva Ro y de la tasa intrínseca
de crecimiento natural rm, comparados con el
consumo de solo U. nigrotibium o de R. maidis
y polen de Z. mays. Dado que nuestros datos se
tomaron durante 40 días, no fue posible com-
pararlos con los de otros autores quienes han
medido estos parámetros hasta la muerte de las
hembras (Berkvens et al., 2008; Castro-Guedes
et al., 2016; Vargas et al., 2012).
Aunque consumir U. nigrotibium incre-
mentó la fecundidad de H. convergens tuvo un
efecto inverso sobre el tiempo de desarrollo
huevo-adulto. La presa consumida puede afec-
tar de forma diferencial a la larva o al adulto de
los coccinélidos. Jessie et al. (2015) encontra-
ron que las especies de áfidos presa ofrecidas,
no afectaron la supervivencia de los adultos
de H. convergens, pero disminuyeron tanto el
tiempo de desarrollo como el peso del adulto
al consumir los áfidos Brevicoryne brassicae
Linnaeus 1758 y L. erysimi, comparado con
M. persicae (Sulzer 1776). Estas diferencias
se atribuyen a que las dos presas mencionadas
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 621-635, e48371, Enero-Diciembre 2022 (Publicado Set. 08, 2022)
son pulgones especialistas en Brassica napus
Linnaeus 1753 (Brassicales: Brassicaceae),
potencialmente tóxicos para los coccinélidos
por el posible secuestro de compuestos quími-
cos proveniente de la planta hospedera (Pervez
& Yadav, 2018). Uroleucon nigrotibium se
alimenta de P. hysterophorus, considerada una
de las plantas invasoras más agresivas (Adkins
& Shabbir, 2014) por sus propiedades alelo-
páticas (Singh et al., 2003). Por lo anterior, es
probable que U. nigrotibium secuestre algunos
compuestos tóxicos para H. convergens, lo que
explicaría nuestros resultados, pero, esto debe
ser estudiado más a fondo.
Pese a que no fue estudiado el tamaño del
áfido, pudo influenciar el tiempo de desarrollo
y la tasa de depredación de H. convergens.
Dado que U. nigrotibium es más grande que
R. maidis es posible que la digestión del áfido
sea más lenta por parte del depredador, lo que
incrementó su tiempo de desarrollo. Por ejem-
plo, el coccinélido Propylea quatuordecim-
punctata Linnaeus 1758 presentó una digestión
lenta al consumir a Aphis fabae Scopoli 1763,
lo que aumentó su tiempo de desarrollo y limitó
su actividad depredadora (Papanikolaou et al.,
2014). Precisamente en nuestro estudio, H.
convergens presentó una tasa de depredación
menor en U. nigrotibium, el áfido más grande,
que en R. maidis. Ante un mayor tamaño de
la presa, la respuesta funcional del depreda-
dor podría estar influenciado por el efecto
de saciedad y el incremento en el tiempo de
manipulación de la presa (Shrestha & Para-
julee, 2013), lo que se reflejó en una tasa de
depredación menor.
Nuestros resultados indicaron la importan-
cia de las plantas no cultivadas P. hysteropho-
rus y Z. mays, como fuente de polen y de los
áfidos presa U. nigrotibium y R. maidis para el
depredador H. convergens. Muchos estudios
han reportado la importancia de la vegetación
no cultivada como fuente de alimento y refugio
de enemigos naturales (Amaral et al., 2015;
Bischoff et al., 2016; Smith et al., 2015).
Nuestra primera hipótesis no se cumple,
dado que la tasa de depredación fue más alta
sobre R. maidis que sobre U. nigrotibium y, el
consumo de U. nigrotibium prolongó el tiem-
po de desarrollo de H. convergens. Nuestra
segunda hipótesis fue aceptada parcialmente,
puesto que la combinación de polen de P.
hysterophorus - U. nigrotibium si aumentó la
fecundidad de H. convergens, sin embargo, al
consumir únicamente R. maidis el depredador
no ovipositó. Contrario al concepto de maleza,
nuestros resultados sugieren que la presen-
cia de P. hysterophorus en el agroecosistema
favorecería la conservación de H. convergens
particularmente cuando disminuye la densidad
de presas en el cultivo principal. Mantener esta
planta en los alrededores del cultivo donde no
compita directamente con él, conllevaría a un
menor uso de herbicidas y a implementar podas
para su mantenimiento. Ambas prácticas son
ambientalmente amigables y compatibles con
el control biológico por conservación de H.
convergens en el agroecosistema de ají.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Nacional de Colombia
Sede Palmira UNALP (Hermes 37707, Her-
mes 31990, Hermes 31256 y Hermes 39271)
y al Fondo CTeI-Sistema General de Rega-
lías (BPIN 2013000100007) por financiar esta
investigación. A Hugo Restrepo & Cia. S.A.
por permitirnos muestrear en sus cultivos de
ají. A la Corporación colombiana de investiga-
ción agropecuaria Agrosavia, Palmira por per-
mitir muestrear áfidos en sus cultivos de maíz.
632 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 621-635, e48371, Enero-Diciembre 2022 (Publicado Set. 08, 2022)
RESUMEN
Introducción: Mantener poblaciones de insectos depre-
dadores en el agroecosistema ofreciéndoles presas y
recursos alimenticios provenientes de las plantas es impor-
tante para mejorar el control biológico y contribuir con
la conservación.
Objetivo: Determinar si el consumo de presas y recursos
alimenticios florales potencia los atributos biológicos del
depredado Hippodamia convergens.
Métodos: Las larvas de Hippodamia convergens fueron
alimentadas con dos especies de áfidos, mientras que los
adultos fueron alimentados con áfidos, espigas de maíz y
dos especies de plantas no cultivadas. La presencia de azú-
car en el intestino del depredador se comprobó mediante la
prueba de antronas frías, y la presencia de polen mediante
el método de acetólisis. Los experimentos demográficos
se realizaron durante los primeros 40 días después de la
emergencia de la hembra bajo condiciones controladas (25
°C ± 0.5; 75 % ± 1.75 HR; L12:D12).
Resultados: H. convergens no consumió fructosa de
Sorghum halepense, Parthenium hysterophorus o Zea
mays, sino únicamente polen. En condiciones controladas
(25 °C ± 0.5, 75 % ± 1.75 HR), el tiempo de desarrollo
(huevo-adulto) del depredador fue más corto (21.36 días)
cuando consumió Rhopalosiphum maidis en lugar de
Uroleucon nigrotibium (24.6 días), mientras que la super-
vivencia (L1- adulto) y la proporción sexual no cambió.
La fecundidad promedio fue mayor (55.5 huevos / 40 días)
al consumir U. nigrotibium con polen de P. hysterophorus,
que solo U. nigrotibium (22.5 huevos / 40 días), o R. mai-
dis con polen de Zea mays (11 huevos / 40 días). La tasa
intrínseca de crecimiento natural fue mayor al consumir
U. nigrotibium con polen de P. hysterophorus (0.055), que
U. nigrotibium (0.034) o R. maidis con polen de Z. mays
(0.019). La tasa de depredación (L1-L5) fue mayor al con-
sumir R. maidis (0.65) que U. nigrotibium (0.51).
Conclusiones: Las especies de áfidos y su combinación
con polen de plantas no cultivadas afectan de manera
diferente el tiempo de desarrollo, reproducción y tasa de
depredación de H. convergens.
Palabras clave: acetólisis; áfido; antrona; control biológi-
co; conservación; polen.
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