S194
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(Suppl. 2): S194-S207, October 2021 (Published Oct. 30, 2021)
Condición del arrecife coralino de Playa Blanca, Punta Gorda,
uno de los arrecifes más extensos de la costa Pacífica de Costa Rica
Mauricio Méndez-Venegas
1
; https://orcid.org/0000-0003-4855-3731
Carlos Jiménez
2,3
; https://orcid.org/0000-0003-3413-6662
Giovanni Bassey-Fallas
4
; https://orcid.org/0000-0002-9900-9069
Jorge Cortés
5
; https://orcid.org/0000-0001-7004-8649
1. Ministerio de Ambiente y Energía, Sistema Nacional de Áreas de Conservación, Costa Rica;
mauricio.mendez@sinac.go.cr
2. Enalia Physis Environmental Research Centre, Acropoleos 2, Aglantzia 2101, Nicosia, Cyprus;
c.jimenez@enaliaphysis.org.cy
3. The Cyprus Institute, Athalassa Campus, P.O. Box 27456, 1645, Nicosia, Cyprus
4. Sede de Guanacaste, Universidad de Costa Rica, Sede Regional de Guanacaste, Costa Rica; bassey33cr@gmail.com
5. Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR), Universidad de Costa Rica, 11501-2060 San
José, Costa Rica; jorge.cortes@ucr.ac.cr
Recibido 30-I-2021. Corregido 14-IV-2021. Aceptado 20-VIII-2021.
ABSTRACT
Condition of the Playa Blanca coral reef, Punta Gorda, one of the most extensive reefs
on the Pacific of Costa Rica
Introduction: Coral reefs are negatively affected by different anthropogenic and environmental causes in the
Gulf of Papagayo, Costa Rican Pacific coast.
Objective: The health status of the Playa Blanca coral reef was evaluated.
Methods: Between August 2010 and September 2011, the percentage of live coral cover (LCC) per species and
of the macroalgae Caulerpa sertularoides was determined in four sectors and at three depths of the coral reef;
the annual growth of Pocillopora damicornis and P. elegans was measured and related to temperature, nutrients,
wind, sun irradiation and rain.
Results: 14 species of corals were found, two of them, Fungia curvata and Leptoseris papyracea, only as
skeletons. The area with the highest LCC was offshore in the middle zone of Playa Blanca. The species with
the highest coverage in all depth ranges was P. damicornis, followed by P. elegans. The LCC decreased from
29% in September 2010 to 1% in October 2010 due to a mass coral mortality caused by harmful algal blooms.
The growth rate of P. damicornis (26.0 ± 8.9 mm year
-1
) and P. elegans (27.9 ± 4.5 mm year
-1
) did not show
significant differences between depths or location in the reef.
Conclusions: The exuberant Playa Blanca coral reef experienced a sudden drop in LCC similar to those
described by Glynn et al. (1983). This suggests that cycles of mortality and natural recovery of coral reefs occur,
although anthropogenic pressures reduce the resilience capacity of the reefs. Spatial planning, both on land and
in the sea, is vital for adequate human development, in which the increase in the resilience of coral ecosystems
is incorporated into the analysis.
Key words: coral reef; Gulf of Papagayo; environmental variables; mass mortality; coral growth.
Méndez-Venegas, M., Jiménez, C., Bassey-Fallas, G., & Cortés,
J. (2021). Condición del arrecife coralino de Playa Blanca,
Punta Gorda, uno de los arrecifes más extensos de la costa
Pacífica de Costa Rica. Revista de Biología Tropical,
69(Suppl. 2), S194-S207. https://doi.org/10.15517/rbt.
v69iS2.48742
https://doi.org/10.15517/rbt.v69iS2.48742
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Los arrecifes coralinos son afectados nega-
tivamente por diferentes causas, como elevadas
temperaturas del mar (Jiménez & Cortés, 2001;
Jiménez & Cortés, 2003a; Romero-Torres et
al., 2020), alta irradiación solar (Brown, 1997;
Lesser, Stochaj, Tapley, & Shick, 1990), enfer-
medades bacterianas (Byers, 2020), Floracio-
nes Algales Nocivas (FAN’s) (Alvarado et al.,
2018; Guzmán, Cortés, Glynn, & Richmond,
1990), bajas condiciones de luz, alta turbidez,
sedimentación, salinidad anormal, contamina-
ción (Brown, 1997; Cortés & Reyes-Bonilla,
2017; Suggett & Smith, 2020; Westmacott,
Teleki, Wells, & West, 2000) y acidificación
del océano (Kleypas & Yates, 2009).
Las floraciones de microalgas, o FAN,
son de particular interés. Se han registrado
en diferentes partes del mundo episodios de
mortalidad de extensos parches coralinos y
otros organismos marinos debido a sus toxinas
(Arias-Godínez et al., 2021; Bauman, Burt,
Feary, Marquis, & Usseglio, 2010; Stuhldreier,
Sánchez-Noguera, Roth, et al., 2015). Estas
floraciones involucran la presencia de varias
especies de dinoflagelados, diatomeas, ciano-
bacterias, entre otros (Calvo-Vargas, Berrocal-
Artavia, & Boza-Abarca, 2016). La entrada de
nutrientes al mar proveniente de la escorrentía
promueve la ocurrencia de FAN (Kruk et al.,
2021). Esto puede modificar la composición
de la comunidad béntica a medida que se
desplaza a lo largo de la costa y según las con-
diciones ambientales en que se desarrollan las
FAN (Guzmán et al., 1990; Mulholland et al.,
2009; Quijano-Scheggia et al., 2012; Sierra-
Beltrán et al., 2004; Vargas, Freer, Guzmán, &
Vargas, 2008).
En el Golfo de Papagayo, Pacífico Norte
de Costa Rica, los ambientes coralinos están
expuestos a procesos estacionales de aflora-
miento de aguas frías producto de la acción
de los vientos alisios, lo que provoca dismi-
nución en la temperatura y oxigeno del agua
y mayor acidez y disponibilidad de nutrientes
arrastrados desde el fondo marino (Alfaro et
al., 2012; Rixen, Jiménez, & Cortés, 2012;
Sánchez-Noguera et al., 2018; Stuhldreier, Sán-
chez-Noguera, Rixen, et al., 2015; Stuhldreier,
Sánchez-Noguera, Roth, et al., 2015). Sin
embargo, los corales se encuentran bien desa-
rrollados y presentan tasas de crecimiento tan
altas como las de sitios en donde no se exponen
al afloramiento de aguas frías del fondo (Cortés
& Jiménez, 2003).
En el caso del arrecife coralino de Playa
Blanca, Punta Gorda, en el Golfo de Papagayo,
en 1978 se encontraba prácticamente muerto,
con porcentajes de cobertura de coral vivo muy
bajas (0-0.1%), exclusivamente de Psammoco-
ra stellata (Glynn, Druffel, & Dunbar, 1983;
Glynn et al., 2017). Así mismo, otros arrecifes
en la zona del Golfo de Papagayo presentaron
coberturas de coral vivo muy bajas, de alre-
dedor del 1% y en su mayoría las colonias
muertas eran del género Pocillopora (Glynn
et al., 1983). Desde entonces, estos arrecifes
han experimentado una serie de incrementos y
declives en la cobertura de coral vivo (Jiménez,
2001a; Jiménez, 2007; Jiménez, Bassey, Segu-
ra, & Cortés, 2010; Jiménez, Cortés, León, &
Ruíz, 2001), con los consecuentes impactos
negativos sobre los organismos arrecifales y
actividades asociadas. La zona cercana a Playa
Blanca ha tenido un crecimiento turístico ace-
lerado, con los impactos adversos propios de
este tipo de actividades (Alvarado et al., 2018).
En esta investigación se determinó la com-
posición de especies de coral del arrecife cora-
lino de Playa Blanca, entre agosto de 2010 y
setiembre de 2011, periodo en que ocurrieron
cambios significativos en la condición general
del arrecife, asociado al comportamiento de
variables ambientales y FAN. Adicionalmente,
se determinaron las tasas de crecimiento de la
especie Pocillopora en función de la profun-
didad y posición en el arrecife, todo esto con
el fin de determinar los sitios propicios para la
implementación de acciones de conservación
del arrecife.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitios de muestreo: El arrecife coralino de
Playa Blanca (10°32’26.13” N & 85°46’03.89”
O y 10°32’00.10” N & 85°45’36.29” O) se
extiende paralelo a la costa desde el extremo
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oeste de Playa Matapalo hasta Punta Matapali-
to. Presenta zonas someras o lagunas con pla-
taformas y canales y áreas con frentes seguidos
de un declive que se extiende hasta metros de
profundidad (Jiménez, 2007). Para el presente
trabajo se establecieron cuatro sitios de mues-
treo (Fig. 1) con tres estaciones cada uno, en
los ámbitos de profundidad menor (2–6 m de
profundidad), media (7–11 m de profundidad)
y mayor (12–17 m de profundidad), excepto
en la estación 4, donde no existen formaciones
coralinas en el ámbito de profundidad mayor.
Variables ambientales: Las variables
ambientales analizadas incluyeron temperatura
del agua, utilizando un sensor de temperatura
(ONSET, HOBO Pro v2 ± 0.2 °C, colocado
en la estación media del sitio 3; Fig. 1), datos
satelitales de temperatura superficial del mar
(1º x 1º cuadrícula centrada en 10.5º N &
86.5º O) del análisis de interpretación óptima
Reynolds NCEP (Reynolds & Smith, 1994) y
la salinidad del agua, medida con un refrac-
tómetro (EXTECH RF20 resolución de 1%).
Información de radiación solar (MJ m
-2
), velo-
cidad del viento (m s
-
) y precipitación anual
(mm) se obtuvieron de la estación meteoroló-
gica más cercana ubicada en el aeropuerto de
Liberia (10°35’36” N & 85°35’30” O, eleva-
ción de 54 msnm).
Los sedimentos en resuspensión fueron
medidos con trampas de PVC (5 cm de diáme-
tro, 25 cm de largo) colocadas a 50 cm sobre el
fondo y sujetas a varillas de hierro, colocando
tres trampas en cada una de las estaciones de
muestreo. Las trampas se reemplazaron en cada
gira, aproximadamente cada 28 a 30 días. La
tasa de sedimento (mg cm
-2
día) se determinó
por el peso del sedimento seco. Para determinar
nutrimentos (nitrógeno inorgánico disuelto y el
fósforo disuelto) y los sedimentos en suspen-
sión (Rogers, Fitz, Gilnack, Beets & Hardin,
1984), se tomaron 11 muestras mensuales (de
marzo 2011 a marzo 2012) del agua superficial
(1 m de profundidad) frente a Playa Matapalo
(Fig. 1). Se seleccionó este lugar ya que está
muy cerca de Playa Blanca y se ubica en la des-
embocadura de la Quebrada Huesera, que pasa
Fig. 1. Ubicación de las once estaciones de muestreo (círculos amarillos) en el arrecife coralino de Playa Blanca, Pacífico
Norte de Costa Rica. El punto de muestreo para calidad de agua se indica con un rombo en color amarillo. Escala=1:8521.
Fuente: www.snit.go.cr
Fig. 1. Location of the eleven sampling stations (yellow circles) in the Playa Blanca coral reef, North Pacific of Costa Rica.
The sampling point for water quality is indicated by a yellow diamond. Scale = 1: 8521. Source: www.snit.go.cr
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al oeste del área hotelera cerca del arrecife, de
manera que permitiera relacionar los cambios
en ese ecosistema con el comportamiento de
esas variables.
Porcentaje de cobertura: Entre agosto
2010 y setiembre 2011 se determinó el por-
centaje de cobertura de coral vivo por especie
y de la macroalga Caulerpa sertularoides. Se
utilizó el método de transecto lineal paralelo a
la costa con cuatro transectos de 10 m longitud,
utilizando una cadena con eslabones de 2.3 cm
de largo (630 eslabones). Este método se utili-
zó anteriormente en los arrecifes de Papagayo
(Jiménez, 2001a; Jiménez, 2007; Jiménez &
Cortés, 2003a). Para estimar la abundancia
relativa se utilizaron las categorías: abundante
(especies en al menos tres sitios y ámbitos de
profundidad); poco abundante (especies en
dos sitios o ámbitos de profundidades); común
(especies en al menos tres sitios o tres ámbitos
de profundidad); escasa (especies en un sitio o
ámbito de profundidad); y esqueletos (restos de
los corales).
Se midió el crecimiento anual coralino con
el método de tinción con alizarina-roja (Lam-
berts, 1978) para P. damicornis y P. elegans.
Las colonias se tiñeron en las tres estaciones
de muestreo de los sitios 1 a 3 y en los tres
ámbitos de profundidad ya mencionados, con
cinco colonias en cada estación desde diciem-
bre 2010 a noviembre 2011. Una vez pasado el
año, los corales fueron retirados y se midió el
crecimiento desde la marca de alizarina hasta
la punta de las tres ramificaciones principa-
les de cada colonia, con un vernier Manostat
± 0.025 mm.
Los valores mensuales de cobertura de
coral vivo (CCV), crecimiento de colonias
y sedimentos en resuspensión fueron com-
parados por la prueba no paramétrica Krus-
kal-Wallis utilizando el software InfoStat (Di
Rienzo et al., 2011), lo que permitió relacionar
las variables con la profundidad y posición en
el arrecife.
RESULTADOS
Variables ambientales: Los datos de tem-
peratura mostraron el comportamiento carac-
terístico de la zona de Papagayo a lo largo
del año (Alfaro et al., 2012; Jiménez, 2001b;
Jiménez et al., 2010), con bajas temperaturas
(17.3–25 °C) en los meses de diciembre a abril
(afloramientos) y temperaturas más elevadas
(28–31°C) durante el resto del año. Además,
los datos del sensor y los datos satelitales
muestran un comportamiento estacional similar
(Fig. 2).
Los datos meteorológicos muestran un
incremento en la velocidad del viento entre los
meses de diciembre a abril con un máximo de
5.5 m s
-1
en febrero, mientras que el mínimo
se registró en agosto del 2011 con 1.6 m s
-1
(Fig. 3A). La radiación solar fue superior al
promedio histórico a lo largo de todo el periodo
Fig. 2. Comparación del promedio mensual in situ (sensor) y satelital de la temperatura del agua de mar entre 2010 y 2011
en el arrecife coralino de Playa Blanca. Fuente de datos satelitales: http://iridl.ldeo.columbia.edu
Fig. 2. Comparison of the monthly in situ (sensor) and satellite average of seawater temperature between 2010 and 2011 in
the Playa Blanca coral reef. Satellite data source: http://iridl.ldeo.columbia.edu
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de estudio con un máximo en marzo de 2011
(31 megajulios m
-2
), excepto en octubre 2011
que fue igual (15 megajulios m
-2
; Fig. 3B). En
octubre de 2010 la precipitación (73.07 mm)
fue menor al promedio histórico (335.6 mm),
mientras que para octubre 2011 la precipitación
fue mayor (570.6 mm) a la histórica (Fig. 3C).
La tasa de sedimentos en resuspensión no
presentó diferencia significativa a lo largo del
año, ni entre sitios (H = 10.48, P = 0.01), ni entre
profundidades (H = 2.30, P = 0.32). A pesar de
que las diferencias no fueron significativas, el
sitio 2 tuvo el promedio más alto de sedimentos
en resuspensión (4.2 ± 0.6 mg mes
-
), mientras
que el ámbito de profundidad media tuvo el
promedio mayor (3.6 ± 0.6 mg mes
-
).
Con respecto a la variación en las concen-
traciones estacionales de los nutrimentos, se
aprecia un incremento en la cantidad (mg L
-
)
de los nutrimentos analizados entre noviem-
bre 2011 y enero 2012. El nitrato para marzo
2011 se encontró muy por encima de los datos
Fig. 3. A) Velocidad del viento (m/s), B) radiación solar promedio (MJ/m
2
) y C) precipitación mensual (mm) durante el
periodo de estudio en la Estación Meteorológica Liberia, Guanacaste; los meses de afloramiento se muestran en negrita.
Fuente: Instituto Metereológico Nacional (2012).
Fig. 3. A) Wind speed (m/s), B) average solar radiation (MJ/m
2
) and C) monthly precipitation (mm) during the study period
at the Liberia Meteorological Station, Guanacaste; upwelling season is shown in bold type. Source: National Meteorological
Institute (2012).
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de los otros meses (6.9 mg L
-
), así como el
fósforo en noviembre y diciembre de 2011
(2 mg L
-
) (Fig. 4).
Cobertura del fondo: La CCV en los
cuatro sitios de estudio fue mayor en los meses
previos a la llegada de las FAN. En agosto y
setiembre 2010 la CCV promedio fue entre 20
% y 30 % aproximadamente (Fig. 5). En los
meses siguientes, octubre 2010 a septiembre
2011, los valores promedio fueron entre 0 % y
10 % aproximadamente (Fig. 5).
Para la macroalga C. sertularoides se
encontró diferencia significativa en el porcen-
taje promedio de cobertura entre sitios (0.76 %
en el sitio 1 y 25.91 % en el sitio 4, H = 18.56, P
= 0.003), mientras que no se encontró diferen-
cia significativa entre ámbitos de profundidad
(3.32 % en profundidad mayor y 15.98 % en
profundidad menor, H = 0.99, P = 0.60), a lo
largo del periodo de estudio (Fig. 6).
Se promediaron los valores de CCV por
sitio, con el fin de identificar variaciones
durante el período de estudio en el porcentaje
de coral vivo según el ámbito de profundidad
(Fig. 7). La serie de tiempo resultante de los
promedios mensuales muestra una disminución
significativa (P < 0.05) después de septiembre
2010 para todos los ámbitos de profundidad.
Pocillopora damicornis estuvo presente
en todos los sitios y ámbitos de profundidad
(Tabla 1). Dentro de los transectos únicamente
se encontraron tres de las 14 especies observa-
das: P. damicornis (en el 100 % de los transec-
tos), P. elegans (en 82 %) y P. stellata (en 73
%). Una especie masiva común en los sitios del
arrecife, pero que, sin embargo, no se encontró
en ninguno de los transectos fue Pavona cla-
vus. Los corales Pocillopora eydouxi y Porites
lobata se hallaron en al menos dos sitios del
arrecife, mientras que las demás especies fue-
ron observadas solamente en uno de ellos.
Fig. 4. Nutrimentos analizados por mes en el periodo marzo 2011 a marzo 2012: A) amonio, B) fosfatos, C) nitratos, D)
nitritos y E) silicio.
Fig. 4. Nutrients analyzed by month during the period March 2011 to March 2012: A) ammonium, B) phosphates, C)
nitrates, D) nitrites and E) silicon.
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Fig. 5. Porcentaje promedio de cobertura de coral vivo (+ desviación estándar) a lo largo del periodo de estudio para cada
uno de los sitios de muestreo (N = 12 transectos en los sitios 1 a 3, N = 8 transectos en el sitio 4). Notar la diferencia en
las escalas.
Fig. 5. Average percentage of live coral cover (+ standard deviation) throughout the study period for each of the sampling
sites. Number of transects: N = 12 transects at sites 1 to 3, N = 8 transects at site 4 (note the difference in scales).
Fig. 6. Porcentaje promedio de Caulerpa sertularoides (± desviación estándar) a lo largo del periodo de estudio en los
diferentes rangos de profundidad y para cada uno de los sitios de muestreo (N =12 transectos en los sitios 1 a 3, N = 8
transectos en el sitio 4).
Fig. 6. Average percentage of Caulerpa sertularoides (± standard deviation) throughout the study period in the different
depth ranges and for each of the sampling sites (N = 12 transects in sites 1 to 3, N = 8 transects at site 4).
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Se calculó el promedio mensual de CCV.
Como se mencionó anteriormente, hubo una
disminución significativa y repentina de la
CCV (Fig. 8); disminuyendo de un promedio
de entre 26 % y 29 % al comienzo del estudio
(agosto y septiembre 2010, respectivamente),
este disminuyó a menos del 1% en octubre
2010. La CCV total durante los meses siguien-
tes fue, en promedio, menos del 4 %.
Fig. 7. Porcentaje de cobertura promedio de coral vivo (+ desviación estándar) a lo largo del periodo de estudio por ámbito
de profundidad de todos los sitios en conjunto (N =12 transectos en los sitios 1 a 3, N = 8 en el sitio 4). Notar la diferencia
de escalas.
Fig. 7. Average live coral cover percentage (+ standard deviation) throughout the study period of all sites combined by depth
range (N = 12 transects at sites 1 to 3, N = 8 at site 4). Note the difference in scales.
Fig. 8. Porcentaje promedio de cobertura (± desviación
estándar) total de coral vivo a lo largo del periodo de
estudio en el arrecife coralino de Playa Blanca (N =154
transectos).
Fig. 8. Average coverage percentage (± standard deviation) of total living coral throughout the study period in the Playa
Blanca coral reef (N = 154 transects).
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Crecimiento coralino: El crecimiento
anual promedio de P. damicornis y P. elegans
fue similar entre ambas especies (26.0 ± 8.9
mm año
-1
y 27.9 ± 4.5 mm año
-1
,
respecti-
vamente; P > 0.05). Dado que el número de
colonias teñidas de cada una de las especies fue
reducido (10 y 9 colonias, respectivamente) no
es posible un adecuado análisis estadístico de
los resultados. Sin embargo, ambas especies
mostraron diferencia significativa en el creci-
miento de las colonias entre sitios (H = 14.87,
P < 0.001; y H = 8.36, P = 0.004, respectiva-
mente) aunque no por ámbitos de profundidad
(H = 1.12, P = 0.67; y H = 0.55, P = 0.87, res-
pectivamente) (Fig. 9).
DISCUSIÓN
Las 14 especies coralinas encontradas
coinciden con las reportadas por Cortés y
Jiménez (2003), aunque la cantidad de especies
es menor en el presente estudio. La zona del
arrecife con la mayor cobertura fue el sitio
2 (frente a Playa Blanca) y la especie con la
mayor cobertura en todos los ámbitos de pro-
fundidad fue P. damicornis, seguido de P. ele-
gans. El sitio 1 presentó la cobertura de coral
vivo menor, lo que podría estar relacionado con
la cercanía de las quebradas en Playa Matapa-
lo, las cuales aportan sedimentos durante la
época lluviosa (seis meses de duración) que
afectan negativamente la salud de las colonias
coralinas. Esto sugiere la posibilidad de ciclos
de mortalidad y recuperación natural de los
arrecifes coralinos.
Al inicio de la investigación, el arrecife
coralino de Playa Blanca presentaba en gene-
ral una condición buena, dada la cobertura de
coral vivo promedio (26.1 %), aunque con un
porcentaje menor que la cobertura descrita por
Cortés y Jiménez (2003) para Bahía Culebra
(44 %) y para Playa Guacamaya (40 %) (Jimé-
nez et al., 2010). Esta condición se mantuvo
hasta setiembre 2010, cuando la cobertura de
coral vivo descendió significativamente hasta
0.1 % en uno de los sitios. Posterior al evento
de mortalidad, el arrecife coralino de Playa
Blanca presentó condiciones de cobertura de
TABLA 1
Especies de coral por ámbitos de profundidad y sitios del arrecife de Playa Blanca. Celdas coloreadas indican
presencia de colonias vivas, mientras que la E indica presencia de esqueletos
TABLE 1
Coral species by depth areas and sites of the Playa Blanca reef. Colored cells indicate the presence
of living colonies, while the E indicates the presence of skeletons
Profundidad/ámbito 2-6 m 7-11 m 12-17 m
Presencia
Especie / Sitio 1 2 3 4 1 2 3 4 1 2 3
Pocillopora damicornis
Abundante
Pocillopora elegans
Abundante
Pocillopora meandrina
Escasa
Pocillopora eydouxi
Poco abundante
Psammocora obtusangula
Escasa
Psammocora superficialis
Escasa
Psammocora stellata
Abundante
Pavona clavus
Común
Pavona gigantea
Escasa
Pavona varians
Escasa
Porites lobata
Poco abundante
Gardineroseris planulata
Escasa
Leptoseris papyracea
E Rara
Fungia curvata
E Rara
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coral vivo similares a las descritas por Glynn et
al. (1983) cuando estudió los arrecifes de esta
zona, en su mayoría muertos, con una cobertura
máxima del 3 % en 1978.
Durante los meses previos a la mortalidad
coralina en el arrecife de Playa Blanca, la tem-
peratura superficial del mar fue en promedio
de 28.2 ± 0.2 °C, con una temperatura máxima
de 28.9 °C, lo cual se encuentra dentro de lo
usual para la época del año (Alfaro et al. 2012;
Jiménez, 2001b; Jiménez et al., 2010). En otros
eventos de mortalidad coralina registrados para
el área se reporta un promedio de 28.5 ± 0.7 °C,
con un ámbito de entre 26.3 a 30.3 °C (Jiménez
et al., 2001). Reyes-Bonilla, Carriquiry, Leyte-
Morales y Cupul-Magaña (2002) reportan que
los blanqueamientos ocurrieron en la costa
oeste de México luego de que la temperatura
superficial del mar fuera igual o superior a los
30 °C por más de 60 días. En otros lugares
como las Islas Carolinas, el blanqueamiento y
la mortalidad de los corales ocurrió alrededor
de 31 °C (Bruno, Siddon, Witman, Colin, &
Toscano, 2001). Durante la ocurrencia del blan-
queamiento la temperatura estuvo por debajo
de los 29 °C, lo que sugiere que está no fue la
causante de la mortalidad observada.
La condición que parece haber ocasionado
blanqueamiento de las colonias fue la presencia
de una extensa y prolongada marea roja (FAN)
observada en Playa Blanca y Matapalo alrede-
dor de la tercera semana de setiembre 2010 y
hasta mediados de octubre. La FAN coincide
con la pérdida de coloración y/o tejido de los
corales y la mortalidad de parches enteros de
colonias de especies del género Pocillopora.
Existen registros de episodios de mortalidad
de extensos parches coralinos y otros orga-
nismos marinos, como consecuencia de la
producción de toxinas por parte de dinoflage-
lados que componen una FAN (Guzmán et al.,
1990; Mulholland et al., 2009; Quijano-Sche-
ggia et al., 2012; Sierra-Beltrán et al., 2004,
Vargas et al., 2008).
Otros factores que pudieron contribuir
a que se diera el evento de mortalidad fue el
promedio de radiación solar registrado para
el 2010, el cual desde agosto se encontraba
por encima del promedio histórico (21.7 MJ
m
-2
) (Fig. 3B), lo que pudo contribuir con el
incremento en el estrés sobre las colonias cora-
linas, dada la baja precipitación y velocidad del
viento que contribuyeron a una mayor penetra-
ción de la luz y con ello el incremento en la
Fig. 9. Promedio de crecimiento (mm/año
± desviación estándar) de P. damicornis y P. elegans, por ámbito de profundidad
y por sitio de estudio. Cada una de las barras corresponde a una colonia diferente, cada colonia fue medida tres veces.
Fig. 9. Average growth (mm/year ± standard deviation) of P. damicornis and P. elegans, by depth range and by study site.
Each of the bars corresponds to a different colony, each colony was measured three times.
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radiación recibida por las colonias. (Jiménez
et al., 2001). En el caso de la precipitación,
ésta fue relativamente baja en agosto, respecto
del promedio histórico (144 mm), posiblemen-
te, como resultado de El Niño 2009-2010 que
estaba terminando y el paso a la fase La Niña
(NOAA, 2010). Sin embargo, en setiembre de
2011 se observó un aumento de la precipitación
y la escorrentía, lo que produjo un incremento
en las cargas de sedimentos que llegan al arre-
cife (Fig. 3C), aunque no se reflejó de la misma
manera en la carga de nutrientes. Lo anterior
sugiere que la combinación de factores que en
su conjunto generaron condiciones de estrés
que contribuyeron a desencadenar el evento de
mortalidad de las colonias, frente a una FAN
(Alvarado et al., 2018).
Posterior al evento de mortalidad coralina,
se observó la recuperación de algunas colonias
a partir de pequeñas secciones de tejido vivo.
Dos meses después, las colonias que sobrevi-
vieron habían recuperado la mayor parte del
tejido (Fig. 8). Por otro lado, este evento no
provocó cambios significativos en la cobertura
de C. sertularoides, debido a que el incremento
en su cobertura depende de la disponibilidad
de nutrientes (Fernández-García et al., 2012).
Las tasas más altas de resuspensión de
sedimentos fueron registradas en enero y febre-
ro 2011, coincidiendo con la más alta turbu-
lencia del agua, velocidad del viento y oleajes.
El incremento en las concentraciones de los
nutrimentos durante los meses de noviembre a
enero podría estar relacionado con el incremen-
to en los vientos alisios propios de la época de
afloramiento de Papagayo (Vargas, 2002). El
análisis de nutrientes muestra que los fosfatos,
nitritos, silicios y amonio tuvieron valores
mayores a los obtenidos por Fernández-García
et al. (2012), mientras que los nitratos fue-
ron menores. Al respecto, Saravia-Arguedas,
Lugioyo, Suárez-Serrano, Guillén-Watson y
Sierra (2019) concluyen que la calidad higiéni-
co-sanitaria de esta zona del Golfo de Papaga-
yo es regular, pues los análisis bacteriológicos
indican fuentes puntuales de contaminación
a lo largo de la costa. Se debe considerar la
posibilidad del arrastre de nutrientes desde
las zonas verdes de los hoteles, algunos de los
cuales utilizan los efluentes de las plantas de
tratamiento para regar estas áreas.
Las tasas de crecimiento de P. damicornis
(23.4 ± 7.4 mm
-
) y P. elegans (24.9 ± 3.9 mm
-
)
en Playa Blanca fueron menores a las reporta-
das por Jiménez y Cortés (2003b) (47.8 ± 12.4
y 44.5 ± 7.6, respectivamente) y Guzmán y
Cortés (1989) (P. elegans = 34.8 mm
-
) en dife-
rentes localidades de Costa Rica. Al comparar
el crecimiento de las colonias, según la especie
por ámbito de profundidad, la tasa de creci-
miento reportada por Guzmán y Cortés (1989)
es superior a la de Playa Blanca. Para explicar
las menores tasas de crecimiento es necesario
considerar los efectos potenciales y altamente
probables en las colonias del evento de mor-
talidad de 2010. A pesar de que las colonias
experimentales sobrevivieron a la mortalidad
generalizada de los corales en Playa Blanca,
los factores ambientales antes mencionados
posiblemente no propiciaron las condiciones
óptimas para el crecimiento de los corales. Otro
aspecto que influyó en una tasa de crecimiento
menor a las presentadas en otros sitios es la
propuesta por Manzello (2010), quien mencio-
na que, en los últimos 40 años, el crecimiento
de P. damicornis ha disminuido a una tasa de
0.9 % por año, como consecuencia del incre-
mento en la acidificación del océano (Sánchez-
Noguera et al., 2018). Tanzi, Brown, Tudhope
y Dunne (2009) plantean que el incremento en
la temperatura superficial del mar ha llevado
a que la tasa de calcificación y de crecimiento
lineal de Pocillopora lutea haya descendido
entre un 19.4 % y 23.4 %, respectivamente.
Esto podría contribuir a una tasa de crecimiento
menor a las registradas en sitios cercanos al
arrecife de Playa Blanca en años anteriores.
La condición del arrecife de Playa Blanca
se asemeja a la situación de los ecosistemas
coralinos a lo largo del mundo, pues la cobertu-
ra de coral vivo ha descendido de manera pre-
ocupante. Esto debe llevar a la implementación
de medidas urgentes de manejo activo de estos
ecosistemas, desde actividades básicas como
la jardinería de corales que ya ha iniciado en
la zona de Golfo de Papagayo y en otros sitios
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(Suppl. 2): S194-S207, October 2021 (Published Oct. 30, 2021)
de Costa Rica, prestando especial atención al
estudio genético de las poblaciones para evitar
su erosión genética. La determinación de los
ciclos reproductivos de las especies de corales
de manera que permita articular medidas de
manejo de los eventos de reproducción sexual
que son poco conocidos en esta región. El
ordenamiento espacial tanto en tierra como en
el mar son vitales para un adecuado desarrollo
humano, en el que incorpore dentro del análi-
sis, el incremento de la capacidad de recupera-
ción de los ecosistemas coralinos.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos al Centro de Investigación
en Ciencias del Mar y Limnología (CIMAR)
y la Universidad de Costa Rica, por el apoyo a
esta investigación.
RESUMEN
Introducción: Los arrecifes coralinos son afectados nega-
tivamente por diferentes causas antropogénicas y ambien-
tales en el Golfo de Papagayo.
Objetivo: En esta investigación, la condición del arrecife
coralino de Playa Blanca fue evaluado.
Métodos: Entre agosto de 2010 y setiembre de 2011 el
porcentaje de coral vivo por especie y del alga Caulerpa
sertularoides fue determinado; el crecimiento anual de
P. damicornis y P. elegans fue medido y relacionado con
variables ambientales.
Resultados: Se encontraron 14 especies de corales, dos de
ellas, F. curvata y L. papyracea, únicamente como esquele-
tos. La zona con la mayor cobertura fue en la zona media de
la playa. La especie con mayor CCV en todos los ámbitos
de profundidad fue P. damicornis, seguido de P. elegans.
La CCV descendió de 29 % en septiembre 2010 a 1 % en
octubre 2010. La mortalidad masiva fue causada por una
Floración Algal Nociva (FAN). La tasa de crecimiento de
P. damicornis (26.0 ± 8.9 mm año
-1
) y de P. elegans (27.9
± 4.5 mm año
-1
), no mostraron diferencias significativas
entre profundidades ni por ubicación en el arrecife.
Conclusiones: El exuberante arrecife de coral de Playa
Blanca experimentó una regresión repentina de la CCV
similar a las descritas por Glynn et al. (1983). Esto sugiere
que ocurren ciclos de mortalidad y recuperación natural de
los arrecifes de coral, aunque las presiones antropogénicas
reducen la capacidad de resiliencia de estos. El ordena-
miento espacial, tanto en tierra como en el mar, es vital para
un adecuado desarrollo humano, en el que se incorpore en
el análisis el aumento de la capacidad de recuperación de
los ecosistemas coralinos.
Palabras clave: arrecife coralino; Golfo de Papaga-
yo; variables ambientales; mortalidad masiva; creci-
miento de coral.
REFERENCIAS
Alfaro, E., Cortés, J., Alvarado, J. J., Jimenez, C., León,
A., Sánchez-Noguera, C., Nivia-Ruiz, J., & Ruiz, E.
(2012). Clima y temperatura sub-superficial del mar
en Bahía Culebra, Golfo de Papagayo, Costa Rica.
Revista de Biología Tropical, 60(Suplemento 2),
S159-S171. https://doi.org/10.15517/rbt.v60i2.20000
Alvarado, J. J., Beita-Jiménez, A., Mena, S., Fernández-
García, C., Cortés, J., Sánchez-Noguera, C., Jimé-
nez, C., & Guzmán-Mora, A. G. (2018). Cuando la
conservación no puede seguir el ritmo del desarrollo:
estado de salud de los ecosistemas coralinos del
Pacífico Norte de Costa Rica. Revista de Biología
Tropical, 66(Suplemento 1), S280-S308. https://doi.
org/10.15517/rbt.v66i1.33300
Arias-Godínez, G., Jiménez, C., Gamboa, C. Cortés, J.,
Espinoza, M., Beita-Jiménez, A., Alvarado, J. J.
(2021). The effect of coral reef degradation on the
trophic structure of reef fishes from Bahía Cule-
bra, North Pacific coast of Costa Rica. Journal of
Coastal Conservation, 25, 8. https://doi.org/10.1007/
s11852-021-00802-x
Bauman, A. G., Burt, J. A., Feary, D. A., Marquis, E., &
Usseglio, P. (2010). Tropical harmful algal blooms:
An emerging threat to coral reef communities? Mari-
ne Pollution Bulletin, 60(11), 2117-2122. https://doi.
org/10.1016/j.marpolbul.2010.08.015
Byers, J. E. (2020). Marine parasites and disease in the era
of Global Climate Change. Annual Review of Mari-
ne Science, 13(1), 397-420. https://doi.org/10.1146/
annurev-marine-031920-100429
Brown, B. E. (1997). Coral bleaching: causes and con-
sequences. Coral Reefs, 16, 129-138. https://doi.
org/10.1007/s003380050249
S206
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 69(Suppl. 2): S194-S207, October 2021 (Published Oct. 30, 2021)
Bruno, J. F., Siddon, C. E., Witman, J. D., Colin, P. L., &
Toscano, M. A. (2001). El Niño related coral blea-
ching in Palau, Western Caroline Islands. Coral Reefs,
20, 127-136. https://doi.org/10.1007/s003380100151
Calvo-Vargas, E., Berrocal-Artavia, K., & Boza-Abarca, J.
(2016). Floraciones algales nocivas durante el perio-
do 2008-2010 en el Golfo de Nicoya, Costa Rica.
Revista Ciencias Marinas y Costeras, 8(1), 129-149.
http://dx.doi.org/10.15359/revmar.8-1.9
Cortés, J., & Jiménez, C. (2003). Corals and coral reefs
of the Pacific of Costa Rica: history, research
and status. In: J. Cortés (Ed.), Latin American
Coral Reefs (pp. 361-385). https://doi.org/10.1016/
B978-044451388-5/50017-5
Cortés, J. & Reyes-Bonilla, H. (2017). Chapter 20: Human
influences on Eastern Tropical Pacific coral commu-
nities and coral reefs. In: P. W. Glynn, D. P. Manzello,
& I. C. Enochs (Eds.), Coral Reefs of the Eastern
Pacific: Persistence and Loss in a Dynamic Environ-
ment. (pp. 549-563). Coral Reefs of the World 8. Dor-
drecht, The Netherlands: Springer Science+Business
Media. https://doi.org/10.1007/978-94-017-7499-4
Di Rienzo, J. A., Casanoves, F., Balzarini, M. G., González,
L., Tablada, M., & Robledo, Y. C. (2011). InfoStat
versión 2011. Grupo InfoStat, FCA, Universidad
Nacional de Córdoba, Argentina. http://www.infostat.
com.ar
Fernández-García, C., Cortés, J., Alvarado J. J., & Nivia-
Ruiz, J. (2012). Physical factors contributing to the
benthic dominance of the alga Caulerpa sertularioi-
des (Caulerpaceae, Chlorophyta) in the upwelling
Bahía Culebra, north Pacific of Costa Rica. Revista
de Biología Tropical, 60(Suplemento 2), S93-S107.
Glynn, P. W., Alvarado, J. J., Banks, S., Cortés, J., Fein-
gold, J. S., Jiménez, C., … & Zapata, F. A. (2017).
Eastern Pacific coral reef provinces, coral community
structure and composition: An overview. In: P. W.
Glynn, D. P. Manzello, & I. C. Enochs (Eds.), Coral
Reefs of the Eastern Tropical Pacific: Persistence
and Loss in a Dynamic Environment (pp. 107-176).
Coral Reefs of the World, 8. Dordrecht: Springer.
https://doi.org/10.1007/978-94-017-7499-4_5
Glynn, P. W., Druffel, E., & Dunbar, R. (1983). A dead Cen-
tral American coral reef tract: possible link with the
Little Ice Age. Journal of Marine Research, 41, 605-
637. https://doi.org/10.1357/002224083788519740
Guzmán, H. M., & Cortés, J. (1989). Growth rates of
eight species of scleractinian corals in the eastern
Pacific (Costa Rica). Bulletin of Marine Science, 44,
1186-1194.
Guzmán, H. M., Cortés, J., Glynn, P. W., & Richmond, R.
H. (1990). Coral mortality associated with dinofla-
gellate blooms in the eastern Pacific (Costa Rica
and Panama). Marine Ecology Progress Series, 60,
299-303.
Jiménez, C. (2001a). Arrecifes y ambientes coralinos de
Bahía Culebra, Pacífico de Costa Rica: aspectos bio-
lógicos, económico-recreativos y de manejo. Revista
de Biología Tropical, 49(Suplemento 2), S215-S231.
Jiménez, C. (2001b). Seawater temperature measured at
the surface and at two depths (7 and 14 m) in one
coral reef at Culebra Bay, Gulf of Papagayo, Costa
Rica. Revista de Biología Tropical, 49(Suplemento
2), S153-S161.
Jiménez, C. (2007) Evaluación ecológica rápida del arre-
cife coralino de Playa Matapalo (Golfo de Papaga-
yo), uno de los arrecifes más extensos en la costa del
Pacífico de Costa Rica. Informe para Conservación
Internacional, San José, Costa Rica.
Jiménez, C., & Cortés, J. (2001). Effects of the 1991-92
El Niño on scleractinian corals of the Costa Rican
central Pacific coast. Revista de Biología Tropical,
49(Suplemento 2), S239-S250.
Jiménez, C., & Cortés, J. (2003a). Coral cover change
associated to El Niño, eastern Pacific, Costa Rica,
1992-2001. Marine Ecology, 24, 179-192. https://doi.
org/10.1046/j.1439-0485.2003.03814.x
Jiménez, C., & Cortés, J. (2003b). Growth of seven species
of sclaractinian corals in an upwelling environment of
the eastern Pacific (Golfo de Papagayo, Costa Rica).
Bulletin of Marine Science, 72, 187-198.
Jiménez, C., Bassey, G., Segura, Á., & Cortés, J. (2010).
Characterization of the coral communities and reefs
of two previously undescribed locations in the upwe-
lling region of Gulf of Papagayo (Costa Rica). Revis-
ta Ciencias Marinas y Costeras, 2, 95-108.
Jiménez, C., Cortés, J., León, A., & Ruíz, E. (2001). Coral
bleaching and mortality associated with the 1997–98
El Niño in an upwelling environment in the eastern
Pacific (Gulf of Papagayo, Costa Rica). Bulletin of
Marine Science, 69, 151-169.
Kleypas, J. A., & Yates, K. K. (2009). Coral reefs and
ocean acidification. Oceanography, 22(4), 108-117.
https://www.jstor.org/stable/24861028
Kruk, C., Martínez, A., Martínez de la Escalera, G., Trin-
chin, R., Manta, G., Segura, A. M., … & Calliari, D.
(2020). Rapid freshwater discharge on the coastal
ocean as a mean of long distance spreading of an
unprecedented toxic cyanobacteria bloom. Science
of The Total Environment, 754, 142362. https://doi.
org/10.1016/j.scitotenv.2020.142362
Lamberts, A. (1978). Coral growth: alizarin method. In: D.
Stoddart, & R. Johannes (Eds.), Coral reefs: research
methods (pp. 523-527). Paris, France: UNESCO.
Lesser M. P., Stochaj, W. R., Tapley, D. W., & Shick, J. M.
(1990). Bleaching in coral reef anthozoans: effects
of irradiance, ultraviolet radiation, and temperatu-
ra on the activities of protective enzymes against
S207
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 69(Suppl. 2): S194-S207, October 2021 (Published Oct. 30, 2021)
active oxygen. Coral Reefs, 8, 225-232. https://doi.
org/10.1007/BF00265015
Manzello, D. P. (2010). Coral growth with stress and
ocean acidification: lessons from the eastern tropi-
cal Pacific. Coral Reefs, 29, 749-758. https://doi.
org/10.1007/s00338-010-0623-4
Mulholland, M. R., Morse, R. E., Boneillo, G. E., Ber-
nhardt, P. W., Filippino, K. C., Procise, L. A.,
… & Gobler, C. J. (2009). Understanding causes
and impacts of the dinoflagellate, Cochlodinium
polykrikoides, blooms in the Chesapeake Bay. Estua-
ries and Coasts, 32, 734-747. https://doi.org/10.1007/
s12237-009-9169-5
NOAA, National Climatic Data Center. (2010). State of the
Climate: Global Analysis for Annual 2010. https://
www.ncdc.noaa.gov/sotc/global/201013
Quijano-Scheggia, S., Olivos-Ortiz, A., Bustillos-Guzmán,
J. J., Garcés, E., Gaviño-Rodríguez, J. H., Galicia-
Pérez, M. A., … & López-Cortés, D. J. (2012).
Bloom of Gymnodinium catenatum in Bahía Santiago
and Bahía Manzanillo, Colima, México. Revista de
Biología Tropical, 60(1), 173-186.
Reyes-Bonilla, H., Carriquiry, J. D., Leyte-Morales, G.
E., & Cupul-Magaña, A. L. (2002). Effects of the
El Niño-Southern Oscillation and the anti-El Niño
event (1997–1999) on coral reefs of the western coast
of México. Coral Reefs, 21, 368-372. https://doi.
org/10.1007/s00338-002-0255-4
Reynolds, R., & Smith, T. (1994). Improved global sea
surface temperature analysis using optimum inter-
polation. Journal of Climate, 7, 929-948. https://doi.
org/10.1175/1520-0442(1994)007<0929:IGSSTA>2
.0.CO;2
Rixen, T., Jimenez, C., & Cortés, J. (2012). Impact of
upwelling events on the sea water carbonate chemis-
try and dissolved oxygen concentration in the Gulf
of Papagayo (Culebra Bay), Costa Rica: Implica-
tions for coral reefs. Revista de Biología Tropical,
60(Suplemento 2), S187-S195.
Rogers, C. S., Fitz, H. C., Gilnack, M., Beets, J., & Hardin,
J. (1984). Scleractinian coral recruitment patterns
at Salt River submarine canyon, St. Croix, U.S.
Virgin Islands. Coral Reefs, 3, 69-76. https://doi.
org/10.1007/BF00263756
Romero-Torres, M., Acosta, A., Palacio-Castro, A. M.,
Treml, E. A., Zapata, F., Paz-García, D. A., & Porter,
J. A. (2020). Coral reef resilience to thermal stress in
the Eastern Tropical. Global Change Biology, 26(7),
3880-3890. https://doi.org/10.1111/gcb.15126
Sánchez-Noguera, C., Stuhldreier, I., Cortés, J., Jiménez,
C., Morales, Á., Wild, C., & Rixen, T. (2018). Natural
ocean acidification at Papagayo upwelling system
(north Pacific Costa Rica): implications for reef deve-
lopment. Biogeosciences, 15(8), 2349-2360. https://
doi.org/10.5194/bg-15-2349-2018
Saravia-Arguedas, A. Y., Lugioyo, G. M., Suárez-Serrano,
A., Guillén-Watson, A., & Sierra, L. (2019). Fuentes
terrestres de contaminación que impactan la zona
marino-costera del Golfo de Papagayo, Costa Rica.
Revista Ciencias Marinas y Costeras, 11(2), 69-84.
http://dx.doi.org/10.15359/revmar.11-2.4
Sierra-Beltrán, A. P., Lluch-Cota, D. B., Lluch-Cota, S. E.,
Cortés-Altamirano, R., Cortés-Lara, M. C., Castillo-
Chávez, M., Carrillo, L., Pacas, L., Víquez, R., &
García-Hansen, I. (2004). Dinámica espacio-temporal
de organismos precursores de marea roja en la costa
Pacífica de América del Norte y Centroamérica.
Revista de Biología Tropical, 52(Suplemento 1),
S99-S107.
Stuhldreier, I., Sánchez-Noguera, C., Rixen T., Cortés, J.,
Morales, A., & Wild, C. (2015). Effects of seasonal
upwelling on inorganic and organic matter dynamics
in the water column of eastern Pacific coral reefs.
PLoS ONE, 10(11), 1-16. https://doi.org/10.1371/
journal.pone.0142681
Stuhldreier, I., Sánchez-Noguera, C., Roth, F., Cortés, J.,
Rixen, T., & Wild, C. (2015). Upwelling increases
net primary production of corals and reef-wide gross
primary production along the Pacific coast of Costa
Rica. Frontiers in Marine Science, 2, 113. https://doi.
org/10.3389/fmars.2015.00113
Suggett, D. J., & Smith, D. J. (2020). Coral bleaching
patterns are the outcome of complex biological and
environmental networking. Global Change Biology,
26, 68-79. https://doi.org/10.1111/gcb.14871
Tanzi, J. T. I., Brown, B. E., Tudhope, A. W., & Dunne,
R. P. (2009). Decline in skeletal growth of the coral
Porites lutea from the Andaman Sea, South Thailand
between 1984 and 2005. Coral Reefs, 28, 519-528.
https://doi.org/10.1007/s00338-008-0457-5
Vargas, J. M. (2002). Interacción océano-atmósfera: sur-
gencia y generación de anillos en la región de Papa-
gayo. Revista Geográfica de América Central, 1(40),
133-144.
Vargas, M., Freer, E., Guzmán, J. C., & Vargas, J. C.
(2008). Florecimientos de dinoflagelados nocivos
en la costa Pacífica de Costa Rica. Hidrobiológica,
18(Suplemento 1), 15-23.
Westmacott, S., Teleki, K., Wells, S., & West, J. M. (2000).
Manejo de arrecifes de coral blanqueados o severa-
mente dañados. Gland, Suiza y Cambridge, Reino
Unido: UICN.
