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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 277-289, January-December 2022 (Published May. 03, 2022)
Remoción de semillas por Dorymyrmex insanus (Hymenoptera: Formicidae)
en una reserva ecológica en la Ciudad de México, México
Cecilia Salazar Reyes¹; https://orcid.org/0000-0002-0100-2505
Leticia Ríos-Casanova¹*; http://orcid.org/0000-0003-3731-2609
1. Unidad de Biología, Tecnología y Prototipos, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional
Autónoma de México, Estado de México, México; ceci.sala.re@gmail.com, leticiarc@unam.mx (*Correspondencia)
Received 04-XI-2021. Corrected 10-III-2022. Accepted 27-IV-2022.
ABSTRACT
Seed removal by Dorymyrmex insanus (Hymenoptera: Formicidae)
in an ecological reserve in Mexico City, Mexico
Introduction: Seed removal by ants is an interaction that may greatly affect the dynamic and structure of the
vegetation. This aspect is well known for granivorous ants; however, there is little information on the effect of
omnivorous ants.
Objective: To assess the potential impact of the omnivorous ant Dorymyrmex insanus on vegetation.
Methods: In the Pedregal Reserve, Mexico City, we identified the items in the refuse piles of ten ant colonies,
for one year, covering the rainy and dry seasons. For each season we calculated seed diversity and analyzed the
possible relationship between seed size and their abundance in the refuse piles, with regression models. We also
did germination tests with seeds of Tagetes micrantha, comparing seeds from piles and from plants.
Results: D. insanus removed seeds of 19 plant species as well as plant remains (such as leaves, twigs, roots),
and remains of insects. Seed diversity was higher in the rainy season but the greatest abundance was in the dry
season. When analyzing the relationship between seed length and abundance in the refuse piles, we found that
the ants preferred seeds of around 10 mm. We also found that more seeds of T. micrantha germinated when they
were previously handled by ants.
Conclusions: The ant D. insanus actively participates in the removal of seeds from several species, favoring
germination, and seasonality affects the selectivity of resources.
Key words: Ecological reserve Pedregal de San Angel; omnivorous ants; seed removal; seed size;
Tagetes micrantha.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v70i1.48982
TERRESTRIAL ECOLOGY
Entre los insectos, los formícidos se des-
tacan por las interacciones que establecen con
las semillas de diferentes plantas. Entre ellas
se incluye la dispersión o mirmecocoria, que
es el movimiento de las semillas lejos de la
planta madre para asegurar su germinación y
supervivencia (Delabie et al., 2003), la remo-
ción que consiste en la relocalización de las
semillas (Detrain & Tasse, 2000) y la depre-
dación o granivoría que implica el consumo
de las semillas y por lo tanto su destrucción
(MacMahon et al., 2000).
Algunas de las semillas que son removidas
presentan eleosomas que son cuerpos ricos en
lípidos que están adheridos a las diásporas y que
atraen a las hormigas (Christianini et al., 2007),
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sin embargo, muchas de las que son removi-
das no presentan estas estructuras (Escobar-
Ramírez et al., 2012). Una vez removidas, las
semillas pueden ser consumidas o almacenadas
en los nidos (Jansen et al., 2004), parte de las
que son almacenadas se acumulan en cámaras
especiales dentro de los nidos o se descartan
en sitios específicos, como las pilas de desecho
denominadas basureros donde una proporción
puede germinar (Retana et al., 2004). La tasa de
germinación puede aumentar debido a la esca-
rificación mecánica o química producida por
las hormigas al manipularlas (Escobar-Ramírez
et al., 2012; Hurtado et al., 2012; Jansen et al.,
2004; Ohkawara & Akino, 2005; Salazar-Rojas
et al., 2012).
De acuerdo con la teoría del forrajeo ópti-
mo, el tiempo y la energía que cada consumidor
invierte en la recolección de alimento son cru-
ciales para maximizar las ganancias energéticas
(Pyke, 1980), por esta razón las hormigas utili-
zan diversas características de las semillas para
obtener las mayores ganancias con el menor
gasto de energía. En este sentido, la selectividad
depende de características que cambian en el
tiempo y el espacio, como son la distribución y
abundancia de las semillas (Wilby & Shachak,
2000). De esta forma, se ha propuesto que las
hormigas serían más selectivas cuando la dis-
ponibilidad de sus semillas preferidas es mayor
y menos selectivas cuando decrece la dispo-
nibilidad de éstas (Crist & MacMahon, 1992;
Wilby & Shachak, 2000). También interfieren
en la selectividad de las semillas características
anatómicas como su forma, tamaño, presencia
de apéndices, peso y textura (Escobar-Ramírez
et al., 2012; Pulliam & Brand, 1975). Las
características nutricionales también resultan
ser un factor decisivo ya que se ha encontrado
que las hormigas prefieren semillas con un alto
contenido nutricional (Kelrick et al., 1986),
aunque también pueden remover aquellas con
bajo contenido y que pueden ser consumidas
en caso de presentarse escasez de alimento
(Tschinkel & Kpawich, 2016).
En regiones con estacionalidad marcada, la
distribución espacial y temporal de los recursos
varía, lo que afecta la actividad de forrajeo
de las hormigas y la selectividad de semillas
(Pol et al., 2011; Wilby & Shachak, 2000).
En algunas regiones se ha encontrado que hay
mayor actividad de forrajeo durante la época
de lluvia, ya que hay mayor disponibilidad de
recursos que pueden ser explotados por varias
especies de hormigas (Coelho & Ribeiro, 2006;
Marsh, 1985).
En México se sabe que la remoción de
semillas se lleva a cabo por hormigas de
varios géneros como Forelius, Crematogaster,
Dorymyrmex Ectatomma, Pheidole, Monomo-
rium, Solenopsis, Tapinoma, Trachymyrmex y
Pogonomyrmex (Cuautle et al., 2005; Munguía-
Rosas et al., 2009; Ríos-Casanova et al., 2004),
aunque muchos estudios se han enfocado en
hormigas estrictamente granívoras como Pogo-
nomyrmex barbatus (Luna et al., 2018; Ríos-
Casanova, 2005). Sin embargo, varias especies
omnívoras también pueden remover semillas y
eventualmente incluirlas en su dieta (Vergara-
Torres et al., 2018). Por ejemplo Azteca gnava
que remueve semillas de orquídeas (Morales-
Linares et al., 2018) o Dorymyrmex goetschi
que remueve semillas de cactáceas (Escobar-
Ramírez et al., 2012).
La manipulación de semillas por hormigas
puede tener un papel clave en la germinación.
La escarificación con las mandíbulas y la elimi-
nación del eleosoma por hormigas omnívoras
de la familia Dolichoderinae entre las que se
encuentran Forelius analis y Dorymyrmex tho-
racicus, afectan positivamente la germinación
de las semillas que remueven (Cuautle et al.,
2005; Leal et al., 2007). Además, la aplicación
de secreciones de la glándula metapleural
puede disminuir la probabilidad de infecciones
por patógenos y aumenta la posibilidad de ger-
minación (Ohkawara & Akino, 2005).
El género Dorymyrmex Mayr es uno de los
más diversos de la subfamilia Dolichoderinae
(Cuezzo & Guerrero, 2012). Aunque se reco-
noce como un género de hormigas omnívoras
que remueve ítems muy diversos, algunas espe-
cies de Sudamérica como D. antarcticus, D.
insanus, D. minutus, D. tener y D. wolffhuegeli,
participan activamente en la remoción de la
semilla exótica Carduus nutans (Asteraceae),
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mientras que D. brunneus y D. thoracicus
remueven semillas de diferentes especies de la
familia Euphorbiaceae (Leal et al., 2007; Pirk
& López de Casenave, 2017), sin embargo en
México no se conoce qué semillas podrían estar
removiendo las hormigas de este género.
Dentro de la Ciudad de México (CDMX),
se encuentra ubicada la Reserva Ecológica del
Pedregal de San Ángel (REPSA). La REPSA
se reconoce como un ecosistema embebido
dentro de una de las ciudades más grandes del
mundo y se caracteriza por ser una zona muy
heterogénea y compleja (Lot & Cano-Santana,
2009). La REPSA tiene dos temporadas bien
diferenciadas, la de lluvias que abarca de junio
a octubre, y la seca que comprende de noviem-
bre a mayo (Castillo-Argüero et al., 2004). Se
ha visto que la biomasa vegetal y producción
de frutos y semillas disponibles en el sitio
varía dependiendo de la estación ya que ésta es
mayor durante la temporada de lluvias (Cano-
Santana, 1994). Como resultado de los estudios
que se han realizado en la REPSA para conocer
su dinámica y diversidad (Lot & Cano-Santana,
2009), se ha encontrado que en ella habitan al
menos 37 especies de hormigas de seis subfa-
milias entre las que se incluyen granívoras,
depredadoras y omnívoras (Ríos-Casanova et
al., 2017), sin embargo, aún no se conocen las
interacciones de éstos insectos con las plantas
ni se tienen datos sobre la remoción de semillas
u otros ítems, ni sobre los efectos que la remo-
ción puede tener sobre la germinación.
Dorymyrmex insanus (Hymenoptera: For-
micidae) es una especie omnívora que puede
remover semillas, restos vegetales y artrópodos
(Hung, 1974). Esta hormiga se ha registrado
en la zona Núcleo Poniente de la REPSA y es
una de las especies más abundantes del sitio,
principalmente en la temporada lluviosa, aun-
que también está activa durante la temporada
seca (Jiménez-Vargas, 2017). A pesar de que se
tienen antecedentes previos de la remoción de
semillas por D. insanus en otros sitios (Carney
et al., 2003), no existe información de cómo
son los basureros de sus nidos, ni acerca de los
ítems que remueve y deposita en éstos o cuál
es el porcentaje de germinación de las semillas
removidas por esta hormiga en la REPSA.
En este trabajo se evaluó el papel de D.
insanus en la remoción de semillas y otros
ítems dentro de la REPSA durante la tempora-
da seca y de lluvias, a partir del análisis de los
basureros asociados a sus nidos. Por la esta-
cionalidad tan acentuada de la REPSA, espe-
rábamos encontrar una mayor diversidad de
semillas removidas por esta especie en la tem-
porada de lluvias, ya que es cuando se encuen-
tran disponibles los propágulos de muchas
especies. Asimismo, se esperaba un efecto
positivo de D. insanus sobre la germinación de
la especie de planta cuyas semillas fueron las
más abundantes en los basureros de sus nidos
(Tagetes micrantha, ver Resultados), ya que
éstas han sido manipuladas por las hormigas,
en contraste con las semillas no manipuladas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio de estudio: Este trabajo se realizó
entre diciembre de 2018 y febrero de 2020 en
la REPSA, ubicada al suroeste de la Ciudad de
México (19°31’N - 99°19’W) (De la Fuente,
2005). El clima es templado subhúmedo (Gar-
cía, 1988), la temperatura media anual es de
15.5 °C y la precipitación promedio anual de
835 mm (Castillo-Argüero et al., 2004). La
vegetación predominante es matorral xerófilo
con una gran diversidad florística. Se carac-
teriza por tener pocas especies arbóreas y un
gran número de herbáceas donde las asteráceas
son las mejor representadas (Castillo-Argüero
et al., 2004; Rzedowski, 1954). Los nidos
de D. insanus se encuentran principalmente
en los senderos de la zona Núcleo Poniente
y tienen una distancia de 30 a 50 m entre sí.
Los senderos son sitios planos con insolación
y evaporación altas donde predominan espe-
cies como el pasto Muhlenbergia robusta, la
cactácea Opuntia tomentosa y otros arbustos y
herbáceas entre las que se encuentran las aste-
ráceas Dahlia coccinea y Tagetes micrantha
(Villanueva, 2015).
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Remoción de ítems: Una vez que los
nidos fueron localizados, se midieron, el diá-
metro de orificio de entrada, diámetro de la
circunferencia que rodea al nido (disco) y
altura del montículo, con un vernier digital
(Steren HER-411). El basurero, que rodea la
entrada del nido, fue dividido en cuatro ejes
correspondientes a los puntos cardinales (N, S,
E, O); en cada uno de estos puntos se tomó una
muestra de material utilizando como medida
una cuchara cafetera de 5 ml (Andersen et al.,
2000). Estas muestras se recolectaron mensual-
mente en diez nidos durante 12 meses (dos días
por mes de muestreo).
Ya que los basureros de D. insanus están
constituidos por tierra, piedras y otros ítems
orgánicos, se utilizó la técnica propuesta por
Malone (1967), que permite la separación de
la materia orgánica por flotación. Para evitar
perdida de información por aquellos ítems que
podrían no flotar, las muestras se revisaron
previamente bajo microscopio estereoscópico.
Los ítems encontrados se contaron y fueron
asignados a las categorías: a) semillas, b) insec-
tos y c) restos vegetales (raíces, ramas, hojas,
partes florales). Se utilizó el término “semilla”,
para referirnos a la unidad reproductiva com-
pleta más pequeña de una planta removida por
las hormigas, aunque en ocasiones se trató de
infrutescencias, frutos como los aquenios de
las asteráceas o las cariópsides de las poáceas.
Todas se determinaron a nivel de familia, géne-
ro y cuando fue posible, a nivel de especie.
Para conocer si el tamaño de las semillas
está relacionado con su abundancia en los basu-
reros, se midieron el largo y el ancho mayor
de 20 de cada una de las especies encontra-
das, cuando se contó con un número menor,
se midió el total disponible. Las semillas se
midieron a partir de fotografías tomadas con
un microscopio estereoscópico marca Motic
(modelo SMZ168 con cámara digital M5) y
con ayuda del programa Motic Images Plus 3.0.
Pruebas de germinación: Se realizaron
pruebas de germinación durante 40 días para
examinar los posibles efectos de la remo-
ción por hormigas sobre las semillas de T.
micrantha, detectada como la especie más
abundante y frecuente en los nidos de D.
insanus (ver Resultados). Se recolectaron semi-
llas directamente de los frutos disponibles en
las plantas, las cuales fueron almacenadas en
bolsas de papel glassine y en condiciones de
obscuridad. También se recolectaron semillas
de T. micrantha encontradas en los basureros
de los nidos de D. insanus. Las muestras se
recolectaron de la misma manera que cuando
se analizaron los basureros, aunque una vez
en el laboratorio, las semillas se separaron
manualmente con el uso de un microsco-
pio estereoscópico. En ambos tratamientos, se
seleccionaron semillas de tamaño similar las
cuales se presionaron con unas pinzas, aquellas
que fueron intactas y duras se consideraron
viables y se usaron en el experimento, aquellas
dañadas y vacías se consideraron inviables y se
descartaron.
Las pruebas de germinación se realizaron
a temperatura ambiente y luz natural. Para
cada tratamiento (semillas manipuladas por
hormigas y semillas provenientes de plantas
en pie) se utilizaron 20 cajas de Petri, con un
diámetro de 60 mm y altura de 15 mm, con una
gasa de algodón como sustrato. En esta gasa se
colocaron 10 semillas para un total de 200 por
tratamiento. La gasa de algodón fue humede-
cida con 5 ml de agua corriente. Para evitar la
pérdida de humedad en las cajas, se añadieron
2 ml de agua a diario. Las cajas se revisaron
diariamente para registrar el número de semi-
llas que germinaron, lo cual se consideró con
la emergencia de la radícula.
Análisis de datos: Se realizó un listado de
las semillas presentes en los basureros de los
nidos de D. insanus, así como el mes y la tem-
porada en que fueron registradas. Para deter-
minar si existían diferencias en la abundancia
de las semillas entre temporadas, se hizo una
prueba U de Mann-Whitney. La diversidad en
ambas temporadas se evaluó utilizando el índi-
ce de diversidad de Shannon obtenido a partir
de la rarefacción de los datos para lo cual se
utilizó el programa EstimateS 9.0 y para com-
parar los valores obtenidos entre temporadas se
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obtuvieron los intervalos de confianza al 95 %
(Colwell, 1997).
Para conocer la relación entre el ancho o
largo de las semillas y su abundancia en los
nidos se hicieron modelos de regresión para
encontrar el mejor ajuste. El mejor modelo fue
elegido con base en el valor del criterio Akaike
(AIC). Los datos de abundancia de los ítems
obtenidos fueron transformados utilizando el
logaritmo natural de (x +1), con la finalidad
de normalizar los datos. Para conocer el efecto
de la manipulación ejercida por las hormigas a
las semillas, se realizó una prueba de ANOVA
de un factor al porcentaje final de semillas
germinadas provenientes de cada tratamiento.
Este porcentaje fue transformado previamente
mediante la función arcoseno (Hurtado et al.,
2012). Para estos análisis se utilizó el programa
PAST 3.0 (Hammer et al., 2001).
RESULTADOS
Caracterización de basureros: Las entra-
das a los nidos se ubican en el centro de los
basureros y presentan una forma circular de
diámetro 1.3 ± 0.11 mm (media ± E.E.). Estas
entradas, se encuentran rodeadas por piedras
que forman una estructura cónica donde las
hormigas acumulan las semillas y otros ítems
formando el basurero. El diámetro del disco de
los basureros fue de 37.05 ± 2.49 mm (media ±
E.E.), mientras que la altura fue de 7.81 ± 0.61
mm (media ± E.E.).
Remoción de ítems: En los basureros
de D. insanus se encontraron semillas de 19
especies (ninguna de las cuales presenta eleo-
somas), restos de insectos de cuatro órdenes y
restos de hojas, raíces y ramas (restos vegeta-
les) (Tabla 1). Las semillas representaron el
50.55 % de los ítems removidos seguido por
los restos vegetales (49.09 %) e insectos (0.35
%). Entre los insectos se encontraron restos de
organismos de los órdenes Coleoptera, Hemip-
tera, Hymenoptera y Orthoptera. La mayor can-
tidad de restos de Hymenoptera corresponden
a cabezas de la hormiga Solenopsis geminata.
La familia Poaceae presentó el mayor
número de especies (5), seguido por Asteraceae
TABLA 1
Semillas por familia y otros ítems presentes en los basureros de los nidos de Dorymyrmex insanus
durante dos temporadas en la REPSA
TABLE 1
Seeds by botanical family and other items found in Dorymyrmex insanus nest middens during two seasons at REPSA
2018 2019 2020
Dic Mar Abr Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb
Semillas Temporada seca Temporada de lluvias Temporada seca
Asteraceae
Bidens aurea 3.8 0.4 0.4 1.5 - - - 1.1 2 0.7 0.6 2.2
Dyssodia papposa - - - - - - - 4.7 0.3 11.5 0.9 0.6
Heterosperma pinnatum 0.5 0.8 - 0.2 0.5 0.3 - - - 0.7 - 0.6
Tagetes micrantha 82 90.1 74.1 25.3 9.1 9.5 3.6 48.3 59 49.5 35.9 478
Convolvulaceae
Ipomoea purpurea - - - 0.5 0.2 0.9 0.3 - - - - -
Crassulaceae
Echeveria gibbiflora --0.4---------
Cyperaceae
Bulbostylis capillaris - - 0.4 - 0.3 - 0.7 - - - - -
Fabaceae
Crotalaria pumila 1 - - 3.7 1.2 0.1 1.8 0.8 0.5 7.5 4.9 16.1
Onagraceae
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TABLA 1 (Continuación) / TABLE 1 (Continued)
2018 2019 2020
Dic Mar Abr Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic Ene Feb
Semillas Temporada seca Temporada de lluvias Temporada seca
Onagraceae sp. 1 9.9 0.4 6.1 4.8 0.3 0.5 - 0.8 11.2 1 2.3 1.1
Oxalidaceae
Oxalis corniculata - - 0.4 - 0.2 0.1 - - - - - -
Poaceae
Panicum sp. ---0.2--------
Paspalum sp. ---0.3--------
Poaceae sp.1 1-0.4---------
Poaceae sp. 2 1.9 7.1 1.2 - - - - - - - - -
Poaceae sp. 3 ---0.2--------
Portulacaceae
Portulaca pilosa -----2.4------
Solanaceae
Solanum sp. ---0.2--------
Verbenaceae
Verbena carolina - 1.2 16.2 3.4 8.9 8.3 11 11 15 - - -
No identificada
Sp. 1 --0.4---------
Otros ítems
Coleoptera - - - - 0.2 0.2 0.3 - - - - -
Hemiptera - - - - 0.2 - - - - - -
Hymenoptera - - - 0.6 0.7 - - - 0.2 0.4 - 1.1
Orthoptera - - - - - 0.1 - - - - - 30.6
Restos vegetales - - - 59.2 78.1 77.5 82.4 33.1 11.8 28.7 55.5 -
Valores expresados como porcentaje del total. / Values expressed as percentage of the total.
(4) (Tabla 1). El número de semillas removidas
en la temporada seca fue significativamente
mayor en comparación con las removidas en la
temporada de lluvias (Z = -2.078, P = 0.037),
mientras que el número de restos vegetales fue
mayor en la temporada de lluvias (Z = -3.743,
P < 0.001), en tanto que no hubo diferencia
entre la abundancia de insectos presentes en
ambas temporadas (Z = -1.805, P = 0.071). Las
semillas de Tagetes micrantha fueron las más
abundantes ya que representaron el 67.28 %
del total de semillas registradas, seguido por
Verbena carolina con 15.04 % (Fig. 1).
La diversidad de especies removidas fue
mayor en la temporada de lluvias (H’ = 1.38
± 0.031, índice de diversidad ± intervalo de
confianza al 95 %) que en la temporada seca
(H’ = 0.99 ± 0.025). Los índices son diferentes ya
que sus intervalos de confianza no se traslapan.
Con respecto al tamaño de las semillas
halladas en los basureros de D. insanus, la
relación entre la longitud del largo mayor y
la abundancia fue descrita con una regresión
polinomial de tercer grado dado que presentó
el mejor ajuste de AIC (39.91) la cual fue sig-
nificativa (R² = 0.42, F = 3.51, P = 0.04, Fig. 2).
El ancho de las semillas y su abundancia en los
nidos no tuvieron ninguna relación (R² = 0.06,
F = 1.095, P = 0.90).
Germinación de semillas: La proporción
de semillas de T. micrantha germinadas fue
mayor para las manipuladas por hormigas
(0.47 ± 0.039) (media ± E.E.) que para aquellas
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provenientes de las plantas (0.27 ± 0.031, F =
16.16, g.l.= 39, P = 0.0002, Fig. 3).
DISCUSIÓN
En este estudio se registró una gran varie-
dad de ítems en los basureros de D. insanus,
entre los que se encuentran: insectos, restos
vegetales y semillas de 19 especies de plantas.
La diversidad de semillas en estos basureros
fue afectada por la temporalidad, pues, aunque
en la temporada de lluvias se obtuvo la mayor
diversidad, en la temporada seca los basureros
tuvieron una abundancia mayor de semillas.
Además, se encontró que la manipulación por
D. insanus afecta positivamente la germinación
de Tagetes micrantha.
En la REPSA se ha documentado una
riqueza taxonómica de hasta 377 plantas vas-
culares (Castillo-Argüero et al., 2009), que son
dispersadas principalmente por viento (César-
García, 2002), sin embargo, las semillas de
estas plantas pueden ser removidas por las hor-
migas luego de haber caído al suelo. Muchas
especies de plantas presentes en la REPSA
florecen y fructifican durante la temporada de
lluvias (Castillo-Argüero et al., 2009), lo que
puede estar explicando la mayor diversidad de
semillas en los nidos de D. insanus durante esa
época. Sin embargo, muchas especies de pastos
y asteráceas producen sus propágulos al final de
la temporada de lluvias por lo que sus semillas
están disponibles al terminar esta temporada.
Además, las plantas de estas especies producen
una gran abundancia de semillas por lo que hay
Fig. 1. Abundancia total de las semillas encontradas en los basureros de los nidos de Dorymyrmex insanus en la REPSA.
Fig. 1. Total abundance of seeds found in Dorymyrmex insanus nest middens at REPSA.
284 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 277-289, January-December 2022 (Published May. 03, 2022)
una gran cantidad disponible para las hormigas
en la temporada seca (César-García, 2002).
Esta gran disponibilidad es lo que puede expli-
car por qué se registró la mayor abundancia de
semillas en los nidos de D. insanus, durante la
temporada seca.
Estos hallazgos estarían de acuerdo con
las predicciones de la teoría de forrajeo óptimo
pues durante las lluvias habría poca disponibili-
dad de las semillas preferidas por las hormigas
por lo que la dieta de éstas se ampliaría y por
ello encontramos una diversidad más alta. Por
el contrario, en la temporada seca hay una
gran abundancia de semillas de asteráceas y
pastos que son preferidas por estas hormigas y,
por lo tanto, aunque la diversidad de semillas
encontrada en los basureros en esta época es
menor, hay una abundancia muy alta de algunas
especies como por ejemplo T. micrantha. Sin
embargo, para poder afirmar que D. insanus
cumple con estas predicciones, es necesario
que, de las semillas encontradas en los basu-
reros de D. insanus, se cuantifique su disponi-
bilidad y patrón de distribución en la REPSA
porque esto puede estar afectando la forma en
la que las hormigas las seleccionan (Pol et al.,
2011; Wilby & Shachak, 2000).
Aunque D. insanus se considera una espe-
cie omnívora, en este estudio se encontró que
más del 50 % de los ítems removidos por esta
hormiga son semillas, por lo que podría consi-
derarse que ejerce una función similar a la de
muchas especies granívoras. Para otras espe-
cies como Dorymyrmex tener y Dorymyrmex
antarcticus ya se ha reportado que son impor-
tantes removedoras de semillas en la Patagonia
argentina (Ortiz et al., 2021). Debido a que el
género Dorymyrmex suele ser considerado un
grupo omnívoro y generalista, existen pocos
estudios en los que se ha analizado su interac-
ción con semillas, no obstante, los datos dispo-
nibles sugieren que este género podría tener un
papel relevante en la remoción, por ello consi-
deramos fundamental que se realicen estudios
que incluyan experimentos donde se controle
el número de semillas ofrecidas a esta especie
de hormiga y a otras que habitan en la REPSA.
Fig. 2. Relación entre el largo o ancho de las semillas y
su abundancia en basureros de los nidos de Dorymyrmex
insanus en la REPSA.
Fig. 2. Relationship between the abundance and the
length or width of the seeds found in the nest middens of
Dorymyrmex insanus at REPSA.
Fig. 3. Proporción de semillas de Tagetes micrantha
germinadas manipuladas y no manipuladas por
Dorymyrmex insanus. Medias (± E.E.) con letras distintas
son significativamente diferentes (P < 0.05).
Fig. 3. Proportion of germinated Tagetes micrantha seeds
manipulated and not manipulated by Dorymyrmex insanus.
Means (± S.E.) with different letters are significantly
different (P < 0.05).
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 277-289, January-December 2022 (Published May. 03, 2022)
En este trabajo encontramos una gran
abundancia de semillas de T. micrantha en los
basureros de D. insanus, lo cual sugiere que
esta hormiga remueve activamente las semillas
de esta especie. De todas las que lleva a sus
nidos, esta especie es la que presenta uno de
los tamaños más grandes (8.51 ± 0.2 mm).
De acuerdo con Pirk (2007) ante la oferta de
semillas de diferentes tamaños, las más gran-
des suelen ser preferidas por las hormigas ya
que ofrecen mayores beneficios en términos de
biomasa y nutrientes, lo que podría explicar en
parte los resultados obtenidos. Además, aun-
que encontramos que las semillas más grandes
removidas por D. insanus son las de Bidens
aurea (10.53 ± 0.52 mm), éstas son escasas en
los basureros por lo que es muy probable que
D. insanus tenga un límite en el tamaño de las
semillas que remueve.
Otras especies de Dorymyrmex como D.
brunneus son capaces de remover semillas
de Cnidoscolus quercifolius (Euphorbiaceae)
que tienen una longitud promedio de 13.5 mm
(Leal et al., 2007), la cual es mayor a la lon-
gitud promedio de T. micrantha (8.51 mm), a
pesar de que los tamaños de ambas hormigas
son similares (Cuezzo & Guerrero, 2012). Un
factor importante en la selectividad de semillas
y su posterior remoción es su disponibilidad
(Wilby & Shachak, 2000). Es probable que
en la REPSA haya semillas más grandes que
potencialmente podrían ser utilizadas por D.
insanus sin embargo, debido a su baja dispo-
nibilidad, no fueron abundantes ni frecuentes
como otras más pequeñas. La disponibilidad
de semillas para D. insanus en la REPSA es
un aspecto que tendrá que ser explorado en
estudios futuros.
Las semillas de las gramíneas presentan
bajas concentraciones de metabolitos secunda-
rios en comparación con las de otras familias
de plantas (Díaz, 1996). Esto podría explicar
el número de especies de gramíneas removidas
por D. insanus. Además, la calidad nutricional
podría ser un factor que tuviera un efecto sobre
la selectividad. La concentración de carbo-
hidratos y ácidos grasos está asociada positi-
vamente con la selectividad de las hormigas
(Boulay et al., 2006; Kelrick et al., 1986). Por
ejemplo, las semillas de Tagetes minuta con-
tienen ácidos grasos como palmítico, linoleico
y linolénico (Rezaei et al., 2018). Aunque en
este estudio no se evaluaron características
químicas de los componentes de las semillas
de T. micrantha es posible que presente alguno
de estos ácidos grasos lo cual podría explicar
su alta frecuencia en los nidos de D. insanus,
por lo que es necesario analizar los compuestos
químicos de esta especie.
Varias especies del género Dorymyrmex
remueven ítems que no consumen (e. g. ramas,
hojas, partes florales y piedras) los cuales son
colocados alrededor de la entrada del nido.
La función de estos objetos ha sido asociada
con marcadores que funcionan para el reco-
nocimiento de nidos (Lenoir et al., 2009) y
con la regulación de la temperatura (Smith &
Tschinkel, 2007). No obstante, se desconoce
qué otras funciones podrían tener la remoción
de estos ítems no comestibles y si este compor-
tamiento podría tener algún papel adaptativo
(Cuautle et al., 2005).
En la REPSA habitan otras hormigas que
podrían estar compitiendo con D. insanus por
recursos o espacios para anidar, como por
ejemplo Monomorium minimum, Nylanderia
bruessi, Pheidole sp., y Solenopsis geminata
que son especies dominantes en la zona Núcleo
Poniente de la REPSA (Jiménez-Vargas, 2017).
Debido a que no está clara cuál es la interac-
ción que existe entre las hormigas presentes
en el sitio de estudio, se requiere de trabajos
en los que se analicen las interacciones entre
estas especies.
En los nidos de D. insanus encontramos
restos de Solenopsis geminata, lo cual coinci-
de con los hallazgos de otros autores que han
identificado a D. insanus como una fuerte com-
petidora de S. geminata y Solenopsis invicta
principalmente por sitios de anidación y forra-
jeo (Nickerson et al., 1975). Las observaciones
indican que las obreras de D. insanus llevan los
cuerpos a sus nidos, donde son desmembrados
y las cabezas son colocadas en los basureros
(Hung, 1974; Nickerson et al., 1975).
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En este estudio, se encontró experimen-
talmente que las semillas de T. micrantha
manipuladas por D. insanus presentan mayor
capacidad germinativa comparadas con aqué-
llas que provenían directamente de las plan-
tas en pie. Ese resultado sugiere que dicha
manipulación podría mejorar las capacidades
germinativas de las semillas debido a que pro-
bablemente las escarifica mediante procesos
físicos, aunque esto requiere ser corroborado.
No obstante, este manejo de las semillas por
hormigas puede influir en la germinación a tra-
vés de factores mecánicos y químicos (Leal et
al., 2007; Ohkawara & Akino, 2005). En otros
estudios se encontró que las semillas de Turne-
ra ulmifolia (Passifloraceae) que fueron reco-
lectadas en los nidos de la hormiga Forelius
analis presentaron hasta cuatro veces mayor
germinación que las que no provenían de los
nidos (Cuautle et al., 2005; Salazar-Rojas et al.,
2012). Otras especies como Odontomachus sp.,
Pachycondyla sp. y S. geminata pueden generar
incisiones con las mandíbulas en semillas de
Calathea microcephala (Marantaceae) durante
los eventos de remoción favoreciendo su ger-
minación (Horvitz, 1981). La escarificación
permite que se rompa la latencia además de
facilitar la entrada de agua y oxígeno, lo que
aumenta la tasa de germinación (Traveset &
Verdú, 2002).
Los resultados obtenidos sugieren que
Dorymyrmex insanus juega un papel impor-
tante en la remoción de semillas en la REPSA.
Los basureros de D. insanus reflejan de forma
parcial el número de ítems que pueden remover
estas hormigas. Aunque las observaciones en
campo nos permitieron detectar a algunas obre-
ras removiendo ítems como piedras pequeñas y
ramas, además de algunas semillas, otros ítems
podrían estar presentes en los basureros debido
a factores como el azar o agentes de dispersión
mecánica como el viento. Por ello conside-
ramos indispensable continuar analizando la
remoción que lleva a cabo esta hormiga, por
ejemplo, retirando directamente los ítems que
estas hormigas transportan.
La remoción realizada por D. insanus
puede tener el potencial de aumentar la ger-
minación de semillas, particularmente en el
caso de T. micrantha. Con la finalidad de com-
prender los patrones en el destino de las semi-
llas luego de ser removidas y descartadas se
requieren de estudios a largo plazo en los que
se compare la germinación o el reclutamiento
de plantas en condiciones de campo. Además,
se requiere de estudios adicionales para obtener
información sobre el contenido nutricional y la
composición química de las semillas removi-
das. Asimismo, aunque se analizaron todos los
nidos disponibles de D. insanus se recomienda
realizar búsquedas más intensivas que permitan
complementar la información obtenida. Final-
mente, los datos sobre la remoción de ítems
por D. insanus representan una base sobre la
cual, se podrán realizar investigaciones futuras
sobre su comportamiento, ecología y estrate-
gias de forrajeo.
Ethical statement: the authors declare
that they all agree with this publication and
made significant contributions; that there is
no conflict of interest of any kind; and that we
followed all pertinent ethical and legal proce-
dures and requirements. All financial sources
are fully and clearly stated in the acknowled-
gements section. A signed document has been
filed in the journal archives.
AGRADECIMIENTOS
Cecilia Salazar-Reyes agradece al Posgra-
do en Ciencias Biológicas de la Universidad
Nacional Autónoma de México y al Consejo
Nacional de Ciencia y Tecnología (CONA-
CyT) (Número de CVU: 921969) por la beca
otorgada para los estudios de posgrado que
permitieron el desarrollo de este estudio. Agra-
cemos a Zenón Cano-Santa y a Rosa Gabriela
Castaño-Meneses por la orientación y comenta-
rios durante el desarrollo de este trabajo y a tres
revisores anónimos que con sus comentarios
enriquecieron y mejoraron el manuscrito.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 277-289, January-December 2022 (Published May. 03, 2022)
RESUMEN
Introducción: La remoción de semillas por parte de las
hormigas es una interacción que puede afectar en gran
medida la dinámica y estructura de la vegetación. Este
aspecto es bien conocido para las hormigas granívoras;
sin embargo, hay poca información sobre el efecto de
las omnívoras.
Objetivo: Evaluar el impacto potencial de la hormiga
omnívora Dorymyrmex insanus sobre la vegetación.
Métodos: En la Reserva Pedregal, Ciudad de México, se
identificaron los ítems en el área del basurero para diez
colonias de hormigas, durante un año, cubriendo la época
de lluvia y sequía. Para cada temporada calculamos la
diversidad de semillas y analizamos la posible relación
entre el tamaño de las semillas y su abundancia en los
basureros, con modelos de regresión. También hicimos
pruebas de germinación con semillas de Tagetes micrantha,
comparando las encontradas en los basureros con las prove-
nientes de las plantas.
Resultados: D. insanus eliminó semillas de 19 especies de
plantas, así como restos de plantas (hojas, ramitas, raíces)
y restos de insectos. La diversidad de semillas fue mayor en
la estación lluviosa pero la mayor abundancia lo fue en la
estación seca. Al analizar la relación entre la longitud de las
semillas y la abundancia en el área del basurero, encontra-
mos que las hormigas preferían semillas de alrededor de 10
mm. También encontramos que germinaron más semillas
de T. micrantha cuando fueron manipuladas previamente
por hormigas.
Conclusiones: La hormiga D. insanus participa acti-
vamente en la remoción de semillas de varias especies,
favoreciendo la germinación, y la estacionalidad afecta la
selectividad de recursos.
Palabras clave: Reserva Ecológica Pedregal de San Ángel;
hormigas omnívoras; remoción de semillas; tamaño de
semillas; Tagetes micrantha.
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