450 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 450-463, January-December 2022 (Published Jul. 12, 2022)
Disponibilidad y utilización de los recursos poliníferos por Apis mellifera
(Hymenoptera: Apidae) en el este de las Yungas de Jujuy (Argentina)
Magalí Verónica Méndez1*; https://orcid.org/0000-0003-2830-4172
Ana Carina Sánchez1; https://orcid.org/0000-0001-7505-3498
Liliana Concepción Lupo1; https://orcid.org/0000-0002-3447-1658
1. Instituto de Ecorregiones Andinas (INECOA), Laboratorio de Análisis Palinológicos, Facultad de Ciencias Agrarias,
Universidad Nacional de Jujuy, Alberdi 47, C. P. 4 600, S. S. de Jujuy, Argentina; magalivmendez@gmail.com
(*Correspondencia), anacarina_s@fca.unju.edu.ar, lupolc@fca.unju.edu.ar
Recibido 11-XI-2021. Corregido 17-II-2022. Aceptado 20-VI-2022.
ABSTRACT
Availability and use of polliniferous resources by Apis mellifera (Hymenoptera: Apidae)
in the Eastern Yungas of Jujuy (Argentina)
Introduction: Knowledge of vegetation richness and seasonality around Apis mellifera apiaries is an indispens-
able planning tool for beekeepers. It must include resource availability, food preferences and foraging behaviour.
Such information is unavailable for the Argentinian Yungas, one of the most seasonal forest ecosystems in South
America.
Objective: To assess the availability of trophic resources through a flowering calendar and its relationship with
A. mellifera pollen loads in the Yungas.
Methods: In El Fuerte, Jujuy, we collected monthly samples from September to March (2014-2015 and 2015-
2016) using pollen traps. We used standardized techniques for palynological analyses, and association indices
for resource use. The phenophases were Beginning of flowering, Full flowering, and End of flowering.
Results: We identified 47 botanical specimens to species level and 9 only to genus. In both periods there was
a moderate supply of flowers at the beginning of spring, represented equally by shrub and herbaceous plants,
with peak flowering in November. Subsequently, there was a drop in availability, with peak flowering again at
the end of the season. In five plant species, there was a medium to high association between the plant species
available and their presence in the pollen spectrum of the corbicular pollen samples collected (Vachellia aroma,
Blepharocalyx salicifolius, Cantinoa sp., Vernonanthura sp. And Zanthoxylum coco).
Conclusion: In this region, there is a moderate supply of shrub and herbaceous plant flowers at the beginning of
spring, with peak flowering in November and at the end of the season. Only five, out of nearly 50 plant species,
show an association of availability and use by bees.
Key words: phenology; vegetation; pollen; preferences; beekeeping.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop.2022.49039
BOTÁNICA & MICOLOGÍA
Los estudios sobre la fenología de plantas
son fundamentales para comprender la dinámi-
ca de los recursos de las comunidades (Bullock
& Solis-Magallanes, 1990), por ejemplo, la
actividad de los polinizadores, dispersores de
semillas, así como el período de reproducción
de muchos animales depende directa o indi-
rectamente de la producción de flores y frutos
en una comunidad vegetal (Smith-Ramírez &
Armesto, 1994; Terborgh, 1986).
451
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 450-463, January-December 2022 (Published Jul. 12, 2022)
En este sentido y en relación con la activi-
dad apícola, el conocimiento de la riqueza y la
distribución temporal de la vegetación en los
alrededores de los apiarios es muy importante,
ya que provee al apicultor una herramienta
básica e indispensable para planificar su acti-
vidad (Primost et al., 2013). Esta información
permite, por un lado, programar el traslado de
las colmenas en función de mayores volúmenes
de floración, con la finalidad de optimizar el
aprovechamiento de esta o bien para la pro-
ducción de mieles de determinados orígenes
botánicos. Por otro lado, la oferta de floración
de un área permite establecer relaciones con los
recursos utilizados por la abeja melífera (Apis
mellifera L.) e inferir acerca de su comporta-
miento recolector y preferencias alimenticias
(Fagúndez et al., 2016).
En las distintas regiones de Argentina se
han desarrollado diversos estudios sobre calen-
darios apícolas, es así que, para el Chaco Serra-
no, que pertenece a la ecorregión Chaco Seco
(Burkart, et al., 1999), se encuentra lo realizado
por Burgos (2012); en el Chaco Húmedo por
Cabrera et al. (2013), Salgado (2006) y Salgado
et al. (2014). En el Chaco Seco por Salgado
(2006) y Salgado et al. (2014); en la Pampa
se destacan los realizados por Aramayo et al.
(1993), Gurini y Basilio (1995), Tellería (1993)
y Tellería (1995); en el Espinal por Andrada
(2003) y Naab et al. (2001). En el Monte de
Llanuras y Mesetas estos estudios fueron desa-
rrollados por Forcone (2003), Naab y Tamame
(2007) y Tamame (2011); en los Bosques
Patagónicos los llevados a cabo por Forcone y
Kutscher (2006), y en la Estepa Patagónica por
Forcone y Muñoz (2009). Para el Dpto. Dia-
mante (Entre Ríos) donde convergen distintas
ecorregiones, generando ecotonos, se encuentra
lo realizado por Fagúndez et al. (2016). De los
antecedentes citados, se observa que la princi-
pal oferta de floración corresponde a especies
nativas, salvo en la ecoregión de la Pampa
(Gurini & Basilio, 1995; Telleria, 1993), y en
la provincia de Santa Cruz, en la transición
entre la Estepa y Bosque Patagónico (Forcone
& Kutscher, 2006; Forcone & Muñoz, 2009),
donde se observa que la vegetación exótica
adquiere mayor relevancia. En todos los tra-
bajos mencionados, las familias que presentan
mayor riqueza de especies son Asteraceae y
Fabaceae. En cuanto a los periodos de flora-
ción, éstos se extienden durante toda la tempo-
rada apícola con determinadas particularidades
para cada sector, presentándose entre octubre y
diciembre los picos de floración.
Los bosques subtropicales de montaña
como la Selva de las Yungas en el noroeste
argentino se caracterizan por una gran diver-
sidad de recursos. En relación con las carac-
terísticas fenológicas, al ser un área con un
marcado clima estacional, la fenología de las
especies vegetales también es estacional. Más
del 70 % de las especies y la mayor parte
de los individuos arbóreos pierden su follaje
durante la estación seca, entre junio y octubre.
Estos rasgos convierten a las Yungas en uno
de los ecosistemas forestales más estacionales
de Sudamérica. También es estacional la flora-
ción de los árboles, que mayormente se da en
primavera antes de que comiencen las lluvias
(Brown & Malizia, 2004). Si bien se conoce
la estacionalidad de la floración para estos
bosques, no existen trabajos sobre calendarios
apícolas en estos ecosistemas que brinden a los
apicultores de estas áreas la información base
para el desarrollo de esta actividad productiva.
Además, la nutrición de las abejas está basada
en néctar y polen principalmente y, por lo tanto,
la cantidad disponible de estos recursos es un
factor limitante para el desarrollo de la colo-
nia. Es por ello que el presente trabajo tiene
como objetivo evaluar la disponibilidad de los
recursos tróficos a través de un calendario de
floración y establecer su utilización a partir
de la relación con el contenido polínico en el
polen corbicular.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El área de estudio se
sitúa en la localidad de El Fuerte, ubicado en el
valle conformado por los cerros Centinela y la
serranía de Santa Bárbara en el sur del Depar-
tamento Santa Bárbara al Suroeste de la Pro-
vincia de Jujuy (24°15’43” S & 64°24’50” W).
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La vegetación natural se ve representada por
diferentes pisos boscosos, desde el chaqueño
serrano (en las partes bajas), pasando al chaco
húmedo de transición (Chaco/Yungas), poste-
riormente al húmedo de Yungas y por último
los pastizales de altura. La temperatura media
anual es de 21.5 ºC y la media de junio es de
15 °C. El área presenta un clima subtropical
serrano-templado con estación seca donde las
precipitaciones están concentradas en el vera-
no y oscilan entre 800-1 050 mm anuales en
promedio (Braun-Wilke, 2013). La principal
actividad económica es la forestación además
de la producción ganadera de subsistencia.
Durante los inicios de la década del 2000, un
fuerte impulso de la actividad apícola en Jujuy
a partir de la red Cluster del Noroeste Argenti-
no, permitió el desarrollo y crecimiento de esta
actividad en la región, nucleado principalmente
por la Escuela Agrotécnica N°12.
El apiario donde se llevó a cabo los
muestreos pertenece a la Escuela Agrotécnica
N° 12 que forma parte de la Red de Escue-
las con desarrollo apícola, iniciada en 2002,
como una iniciativa de fortalecimiento de la
actividad apícola y que se transformaron en
verdaderos referentes del desarrollo apícola,
con docentes capacitados, apiarios demostra-
tivos y activa participación en el proceso de
transferencia tecnológica a través de jornadas,
cartillas, asistencia directa, trabajos de inves-
tigación en conjunto con instituciones como
la Universidad Nacional de Jujuy (UNJu) y
el Consejo Nacional de Investigaciones Cien-
tíficas y Técnicas (CONICET), entre otros
(Bedascarrasbure, 2009).
Curvas de floración: La metodología
empleada para el seguimiento de la fenología
de la floración fue la propuesta por Anderson
y Hubritch (1940), la que considera el aspecto
visual que produce la floración de las distintas
especies en el paisaje. Las fenofases relevadas
fueron: a- inicio de floración, b- floración
plena, c- fin de floración-comienzo de fruc-
tificación, registradas una vez al mes en una
planilla elaborada para tal fin con excepción de
enero debido a las dificultades en acceso al área
de estudio por cortes de camino a consecuencia
de las lluvias estivales. Los registros fenológi-
cos fueron como mínimo de cinco individuos
por especie.
Vegetación disponible y utilización:
Relación vegetación-polen: Con el fin de
conocer la relación entre la vegetación de los
alrededores del apiario en la localidad de El
Fuerte (recursos tróficos disponibles para las
abejas) y el espectro polínico de las cargas cor-
biculares (utilización del recurso), se calculó
la asociación (A), sobrerrepresentación (O) y
subrepresentación (U) de los distintos tipos
polínicos a través del Índice de Davis (1984),
que fue adaptado con la finalidad de determinar
la relación entre la presencia de un taxón en la
muestra polínica y la vegetación local. En este
trabajo se presenta una adaptación del índice,
relacionando los tipos polínicos encontrados en
las muestras de polen corbicular con el recuso
disponible en cada mes relevado. Las fórmulas
empleadas son: A = B0 /(P0 + P1 + B0), U = P1/
(P1 + B0), O = P0/(P0 + B0). Donde, B0 es el
número de veces en los que el tipo polínico
está presente en la muestra y en el registro de
vegetación, P0 representa el número de veces
en donde el tipo polínico se encuentra presente
pero el taxón vegetal está ausente y P1 es igual
al número de veces donde el taxón vegetal
se encuentra presente pero el tipo polínico
está ausente.
Los valores del índice de asociación varían
entre 0 y 1; donde A = 1 indica que el tipo
polínico y el taxón vegetal están siempre
presentes y si A = 0 alguno de los dos ele-
mentos se encuentra ausente en todas las
muestras analizadas.
RESULTADOS
Relevamiento de la vegetación. Determi-
nación taxonómica, hábito y estatus: El rele-
vamiento de la vegetación realizada permitió
determinar un total de 47 especies y 9 géneros,
pertenecientes a 27 familias botánicas. Las
principales familias representadas a partir de
su riqueza específica fueron: Asteraceae (15),
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Fabaceae (6), Verbenaceae (4), Solanaceae (3).
Con dos especies le siguen: Anacardiaceae,
Lythraceae, Malvaceae, Rhamnaceae y Sapin-
daceae. Las restantes 18 familias estuvieron
representadas por solo una especie. En la
Fig. 1 se representa el valor porcentual de las
principales familias.
En la Fig. 2 se presenta la distribución por
estatus de las especies relevadas, observándose
la presencia de un amplio porcentaje de espe-
cies nativas (80 %).
Registros fenológicos. Curvas de flora-
ción: En la Tabla 1 se presentan los períodos
Fig. 1. Distribución porcentual de las familias botánicas relevadas en El Fuerte-Departamento Santa Bárbara, Jujuy.
Fig. 1. Percentage distribution of the botanical families surveyed in El Fuerte- Santa Barbara Department, Jujuy.
Fig. 2. Representación porcentual por estatus del relevamiento de especies vegetales realizado en El Fuerte-Departamento
Santa Bárbara, Jujuy.
Fig. 2. Percentage representation by status of the survey of plant species carried out in El Fuerte-Santa Bárbara Department,
Jujuy.
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TABLA 1
Registros de fenología de floración de las especies registradas en los alrededores del apiario en la localidad
de El Fuerte (Departamento Santa Barbara, Jujuy)
TABLE 1
Records of flowering phenology of the species recorded in the surroundings of the apiary in the town
of El Fuerte (Santa Barbara Department, Jujuy)
Familia Nombre Científico Hábito 2014-2015 2015-2016
S O N D F M S O N D F M
Acanthaceae Justicia mandonii (Lindau) Wassh. & C.
Ezcurra
Arbusto
Stenandrium dulce (Cav.) Nees Hierba
Amaranthaceae Amaranthus hybridus L. Hierba
Anacardiaceae Schinus sp. Árbol
Schinus myrtifolius (Griseb.) Cabrera Arbusto o arbolito
Apocynaceae Mandevilla laxa (Ruiz & Pav.) Woodson Enredadera o liana
Asteraceae Baccharis salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers. Arbusto
Barnadesia odorata Arbusto
Bidens andicola Kunth Hierba
Fleischmannia prasiifolia (Griseb.) R.M.
King & H. Rob.
Subarbusto
Jungia pauciflora Rusby Hierba o subarbusto
Mikania cordifolia (L. f.) Willd. Enredadera o liana
Onoseris alata Rusby Hierba
Senecio hieronymi Griseb. Subarbusto
Senecio rudbeckiiefolius Meyen & Walp. Arbusto
Stevia sp. Hierba
Stevia vaga Griseb. Subarbusto
Stevia yaconensis Hieron. Hierba
Taraxacum officinale F.H. Wigg. Hierba
Vernonanthura squamulosa (Hook. &
Arn.) H. Rob.
Arbusto
Zinnia peruviana (L.) L. Hierba
Berberidaceae Berberis commutata Eichler Arbusto
Boraginaceae Cynoglossum amabile Stapf & J.R.
Drumm.
Hierba
Brassicaceae Descurainia erodiifolia (Phil.) Prantl ex
Reiche
Hierba
Bromeliaceae Tillandsia tenuifolia L. Hierba Epífita
Euphorbiaceae Croton sp. Hierba
Fabaceae Collaea argentina Griseb. Subarbusto
Desmodium sp.
Parasenegalia visco (Lorentz ex Griseb.)
Seigler & Ebinger
Árbol
Senna sp.
Vachellia aroma Gillies ex Hook. & Arn. Arbusto o arbolito
Vachellia caven (Molina) Seigler &
Ebinger
Arbusto o arbolito
Iridaceae Herbertia tigridioides (Hicken) Goldblatt Hierba
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 450-463, January-December 2022 (Published Jul. 12, 2022)
de floración de las especies identificadas en el
área de estudio, en la que se indican las fenofa-
ses: inicio, plenitud y fin de floración.
En las Fig. 3 y Fig. 4 se representa la
oferta de floración durante los periodos apí-
colas estudiados y la variación de la distribu-
ción por hábito de las especies registradas en
el sitio. Se observa en el inicio del periodo
2014-2015 (setiembre y octubre de 2014) una
moderada oferta de floración representada en
forma equitativa por el estrato arbóreo arbus-
tivo y herbáceo. Avanzado en la primavera se
observa un pico de floración en noviembre.
Hacia diciembre 2014 y febrero 2015 se pre-
senta una baja disponibilidad de recursos flo-
rales, reiterándose un pico de floración a fines
de la temporada (marzo 2015). Mientras que
para el periodo 2015-2016 el inicio presenta
una buena oferta de floración que va disminu-
yendo hasta diciembre. Hacia fines de la época
estival (marzo) la oferta de floración tiene un
incremento, presentando un pico al igual que el
periodo anterior a fines de la temporada (marzo
2016). En ambos periodos, el incremento de la
Familia Nombre Científico Hábito 2014-2015 2015-2016
S O N D F M S O N D F M
Lamiaceae Cantinoa mutabilis (Rich.) Harley &
J.F.B. Pastore
Hierba
Loasaseae Caiophora clavata Urb. & Gilg Hierba
Lythraceae Heimia salicifolia (Kunth) Link Arbusto o subarbusto
Cuphea sp. Hierba
Malvaceae Modiolastrum malvifolium (Griseb.) K.
Schum.
Hierba
Sida rhombifolia L. Hierba o subarbusto
Malpigiaceae Heteropterys dumetorum (Griseb.) Nied. Liana
Myrtaceae Blepharocalyx salicifolius (Kunth) O.
Berg
Arbusto o árbol
Papaveraceae Argemone subfusiformis G.B. Ownbey Hierba
Ranunculaceae Clematis sp. Liana
Rhamnaceae Condalia buxifolia Reissek Arbusto o árbol
Colletia spinossisima J.F. Gmel. Arbusto
Rosaceae Cydonia oblonga Árbol
Rutaceae Zanthoxylum coco Gillies ex Hook. f. &
Arn.
Árbol
Sapindaceae Allophylus edulis (A. St.-Hil., A. Juss. &
Cambess.) Hieron. ex Niederl.
Arbusto o árbol
Serjania sp.
Solanaceae Cestrum sp. Arbusto
Solanum sp.
Verbenaceae Aloysia gratissima (Gillies & Hook. ex
Hook.) Tronc.
Arbusto
Duranta serratifolia (Griseb.) Kuntze Arbusto o árbol
Glandularia cabrerae (Moldenke) Botta Hierba
Glandularia scrobiculata (Griseb.) Tronc. Hierba
Vitaceae Cissus tweediana (Baker) Griseb. Liana
La intensidad del color gris indica los estados: INICIO, PLENITUD, FINALIZACION:
The intensity of the gray color indicates the states: START, FULLNESS, END:
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oferta de floración hacia el final de la tempora-
da se caracteriza por la mayor disponibilidad de
especies herbáceas.
Para complementar la información, en la
Fig. 5 se observa que, frente a una baja disponi-
bilidad de especies en flor, la abeja utiliza una
mayor diversidad de recursos polínicos (Rique-
za polínica), siendo en condiciones opuestas
menor la riqueza utilizada.
Relación vegetación-polen: Se calculó
el índice de asociación de Davis, utilizando
los datos de presencia-ausencia de los 64
taxones presentes en los registros de vegetación
y polen. De acuerdo con los valores obtenidos,
cinco de ellos presentan una asociación media
a alta entre la especie vegetal disponible y la
presencia de ésta en el espectro polínico de
la muestra de polen corbicular recolectada.
Estos recursos son: Vachellia aroma, B. sali-
cifolius, Cantinoa sp., Vernonanthura sp. y
Zanthoxylum coco (Tabla 2).
Cabe destacar, que existe una sobrerepre-
sentación (O = 1) de polen correspondiente
a taxones como Anadenanthera colubrina,
Berberis sp., Carduus thoermeri, Elephantopus
Fig. 3. Curva de floración para la localidad de El Fuerte. Periodo setiembre 2014-marzo 2015.
Fig. 3. Flowering curve for the town of El Fuerte. Period September 2014-March 2015.
Fig. 4. Curva de floración para la localidad de El Fuerte. Periodo setiembre 2015-marzo 2016.
Fig. 4. Flowering curve for the locality of El Fuerte. September 2015-March 2016 period.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 450-463, January-December 2022 (Published Jul. 12, 2022)
mollis, Lithraea molleoides, Parapiptadenia
excelsa, Apiaceae y Cucurbitaceae. Es decir,
hay ausencia de los individuos de la especie (en
la vegetación) en el radio de influencia al apia-
rio donde se realizaron los registros y colec-
ciones de los recursos florales disponibles.
Por otra parte, se registró la ausencia dentro
de los recursos polínicos utilizados (espectro
polínico) o Subrepresentación (U) de diversos
taxa en su mayoría arbustivos y herbáceos
como Aloysia gratissima, Barnadesia odorata,
Caiophora clavata, Collaea argentina, Colettia
spinosissima y Descurainia erodifolia, entre
otros, que si se encuentran en la comunidad
vegetal circundante al apiario.
DISCUSIÓN
A partir del relevamiento realizado, se
determinó que al igual a otras áreas apícolas de
Argentina, las familias botánicas que presenta-
ron mayor riqueza de especies son Asteraceae
y Fabaceae (Cabrera et al., 2013; Fagúndez et
al., 2016; Forcone & Muñoz, 2009; Naab &
Tamame, 2007; Salgado et al., 2014). Estos
resultados reflejan la importancia de estas
familias tanto a nivel global como regional.
En el caso de las Asteraceae, es la familia de
fanerógamas con mayor diversidad a nivel
mundial, representa 8-10 % de la flora global
y abarca alrededor de 22 750 taxones especí-
ficos e infraespecíficos (del Vitto & Petenatti,
2009; Zuloaga et al., 2014). Además, es de
distribución cosmopolita, ocupando hábitats
diversos, desde el nivel del mar hasta el límite
altitudinal de la vegetación. En Argentina,
también es la más numerosa de las familias de
plantas superiores con el mayor porcentaje de
endemismos, al igual que en la provincia de
Jujuy en la que constituye el 16 % de su flora
(Cabrera, 1961; Katinas et al., 2007; Zuloaga,
1999; Zuloaga et al., 1999).
En el caso de la familia Fabaceae, tam-
bién es una familia con un gran de número de
especies distribuidas en todo el mundo, sobre
todo en ambientes tropicales y subtropicales
(Burkart et al., 1987), y en Argentina, se distri-
buye preferentemente en el centro y norte del
país, representando el 6 % de la flora en la pro-
vincia de Jujuy. En esta familia la mayoría de
las especies poseen flores hermafroditas y ento-
mófilas en las cuales los himenópteros son los
principales agentes de polinización (Burkart,
1952; Burkart et al., 1987; Figueroa-Fleming,
2014; Figueroa-Fleming & Etcheverry, 2017;
Zuloaga et al., 1999).
El período de disponibilidad de recursos
alimentarios del área circundante al apiario en
la localidad de El Fuerte (Departamento Santa
Bárbara, Jujuy), se extiende durante toda la
temporada apícola (setiembre-marzo), situación
Fig. 5. Distribución de la riqueza polínica y el N° de especies en flor identificadas durante los periodos de estudio en la
localidad de El Fuerte (Departamento Santa Bárbara, Jujuy).
Fig. 5. Distribution of pollen richness and the number of flower species identified during the study periods in the town of
El Fuerte (Santa Bárbara Department, Jujuy).
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que también se observa en otras áreas apícolas
del país (Forcone, 2003; Forcone & Kutschker,
2006; Tellería, 1993). Al inicio de la tempora-
da, en ambos períodos la oferta de floración
esta entre moderada y alta y es representada
principalmente por especies nativas de los
diferentes estratos entre los que se encuentran:
Allophylus edulis, Zanthoxylum coco, Vachellia
aroma, Cestrum sp., Senecio rudbeckiiefolius
y Vernonanthura squamulosa. En el caso par-
ticular del período 2015-2016, el número de
especies en flor declina hacia mediados de
TABLA 2
Índices de asociación (A), Subrepresentación (U) y Sobrerrepresentación (O) adaptados de Davis (1984)
para la localidad de El Fuerte (Departamento Santa Bárbara, Jujuy)
TABLE 2
Association (A), Underrepresentation (U) and Overrepresentation (O) indices adapted from Davis (1984)
for the town of El Fuerte (Santa Bárbara Department, Jujuy)
Especies Índices Especies Índices
A U O A U O
Allophylus edulis 0.17 0.67 0.75 Glandularia cabrerae 010
Aloysia gratissima 010Glandularia scrobiculata 010
Amaranthus hybridus 0.17 0.5 0.8 Heimia salicifolia 010
Anadenanthera colubrina 001Herbertia tigridioides 010
Apiaceae 0 0 1 Heteropterys dumetorum 010
Argemone subfusiformis 010Jungia pauciflora 010
Baccharis sp. 0.22 0.67 0.6 Justicia mandonii 010
Barnadesia odorata 010Lithraea molleoides 001
Berberis commutata 010Mandevilla laxa 010
Bidens andicola 010Mikania cordifolia 010
Bignoniaceae 0 0 1 Modiolastrum malvifolium 010
Blepharocalyx salicifolius 0.57 0.2 0.33 Onoseris alata 010
Brassicaceae 0.25 0 0.75 Parapiptadenia excelsa 001
Caiophora clavata 010Parasenegalia visco 010
Cantinoa mutabilis 0.67 0.33 0 Schinus myrtifolius 010
Carduus thoermeri 001Schinus sp. 010
Cestrum sp. 010Senecio sp. 0.4 0.6 0
Cissus sp. 0.4 0.5 0.33 Senna sp. 010
Clematis sp. 010Serjania sp. 010
Collaea argentina 010Sida rhombifolia 010
Colletia spinossisima 010Solanum sp. 0.43 0.25 0.5
Condalia buxifolia 010Stenandrium dulce 010
Croton sp. 0.09 0.88 0.75 Stevia sp. 010
Cucurbitaceae 0 0 1 Stevia vaga 010
Cuphea sp. 010Stevia yaconensis 010
Cydonia oblonga 010Taraxacum officinale 010
Cynoglossum amabile 010Tilandsia tenuifolia 010
Descurainia erodiifolia 010Vachellia aroma 0.5 0 0.5
Desmodium sp. 010Vachellia caven 010
Duranta serratifolia 010Vernonanthura 0.5 0.5 0
Elephantopus mollis 001Zanthoxylum coco 0.5 0 0.5
Fleischmannia prasiifolia 010Zinnia peruviana 010
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 450-463, January-December 2022 (Published Jul. 12, 2022)
verano. Esta tendencia en la marcha de flora-
ción se observa también en otras áreas subtro-
picales del noroeste argentino (NOA) como
lo es el sector del chaco húmedo (Salgado et
al., 2014). Además, es necesario destacar que
durante estos meses se presentan bajos valores
de precipitación que condicionarían la disminu-
ción de los recursos para el área estudiada. En
relación a la máxima oferta (mayor número de
especies en floración plena), para la temporada
2014-2015, noviembre registró disponibilidad
de especies arbóreas como Allophylus edulis,
Blepharocalyx salicifolius, Condalia buxifolia,
Vachellia aroma; y arbustivas tales como: Bac-
charis salicifolia, Aloysia gratissima, Cestrum
sp. y herbáceas como Descurainia erodifolia,
Croton sp., Glandularia scrobiculata, Solanum
sp., Argemone subsiformis, entre otras. La
similitud temporal en relación con el pico de
floración también se presenta en la zona del
Espinal (Andrada, 2003), el Monte de Llanu-
ras y Mesetas, en la provincia de la Pampa
(Naab & Tamame, 2007), y en el noroeste de
Santa Cruz (Forcone & Muñoz, 2009). Por
otro lado, en ambos periodos hacia fines de la
temporada (marzo) se observa un segundo pico
de floración en el que el principal aporte está
dado por las especies herbáceas. Este compor-
tamiento en la comunidad vegetal permite a los
productores apícolas en general llevar a cabo
una segunda cosecha finalizando la temporada
apícola (obs. pers.).
Si bien solo se cuenta con los registros de
floración para el periodo apícola (setiembre a
marzo), es en esta época donde se produce la
mayor floración por la marcada estacionalidad
en respuesta a las variaciones climáticas en el
bosque de Yungas (Brown & Malizia, 2004).
Sin embargo, en otras regiones de importancia
apícola para el país como los son el Chaco y
Entre Ríos, la floración se extiende durante
todo el año (Cabrera et al., 2013; Fagúndez et
al., 2016; Salgado et al., 2014), complementa-
do en el caso de Entre Ríos, con la oferta de
especies adventicias o naturalizadas.
La utilización de los recursos disponibles
en los alrededores del apiario en la localidad de
El Fuerte (Santa Bárbara, Jujuy) es baja. Esto
se refleja en el valor del índice de similitud de
Jaccard (Ij = 0.11), que relaciona en este caso,
los recursos utilizados por A. mellifera y la flora
disponible y registrada durante las temporadas
estudiadas. Es decir que la abeja solo recolecta
polen de algunas especies presentes en sus alre-
dedores. Una situación similar se observó en
tres apiarios de la localidad de Diamante, Entre
Ríos (Fagúndez, 2011). En cambio, en otras
regiones del país, Forcone (2002) y Andrada y
Tellería (2005) observaron una mayor similitud
entre el número de tipos polínicos recolectados
y la oferta de la floración.
En cuanto al uso particular de los recursos,
si bien los índices de asociación (A), Sobre-
representación (O) y Subrepresentación (U)
adaptados de Davis (1984), se calcularon a par-
tir de datos de presencia y ausencia de los taxa
en las muestras de polen corbicular y en los
registros de vegetación, los valores obtenidos
muestran una tendencia sobre su utilización.
Los recursos Cantinoa sp. (0.66), B. salicifolius
(0.57), Vachellia aroma (0.5), Zanthoxylum
coco (0.5) y Vernonanthura sp. (0.5) son los
que presentaron mayor valor de asociación, es
decir que, frente a la presencia del recurso, éste
es pecoreado por las abejas. Como se observa,
la mayoría de ellos son especies arbóreas y su
elección se podría explicar a partir de lo plan-
teado por Ramalho (2004), quien demuestra
que, las abejas sin aguijón del Bosque Tropical
Atlántico, tienen preferencia por el estrato
superior (arbóreo), con floración masiva, carac-
terizada por una alta densidad de flores peque-
ñas dispuestas en numerosas inflorescencias,
característica que se observa en las especies
identificadas en este trabajo, como recurso
floral utilizado por A. mellifera. También se
conoce que el costo energético en la obten-
ción del recurso es un factor que influye en
su selección, al igual que la cantidad de polen
producida por las flores y la disposición del
polen dentro de la flor, esto se refleja en cómo
A. mellifera y Bombus prefieren forrajear en
flores donde el polen es abundante y se puede
obtener de forma rápida y sencilla (Pernal &
Currie, 2002; Rasheed & Harder, 1997; de Sá-
Otero et al., 2004). Sin embargo, en el espectro
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polínico aparecen numerosos recursos sobrere-
presentados, es decir que no se encuentran en
el radio de vegetación de influencia relevado
(O = 1). Entre ellos se destacan por su mayor
abundancia y/o frecuencia en las muestras polí-
nicas: Gleditsia amorphoides, Anadenanthera
colubrina y Parapiptadenia excelsa. Su presen-
cia podría estar relacionada con la ampliación
del área de forrajeo de la abeja, llegando hasta
distancias que pueden superar los 10 km de la
colmena (Beekman & Ratnieks, 2000; Rou-
bik, 1992; Steffan-Dewenter & Kuhn, 2003;
Visscher & Seeley, 1982), además de que todas
ellas presentan amplios periodos de floración
(Cazón, 2009; Digilio & Legname, 1966), cri-
terio que también es considerado para su selec-
ción (Avni et al., 2009; Girón-Vanderhuck,
1995; Montoya-Pfeiffer, 2011). En contraposi-
ción se encuentran los recursos subrepresenta-
dos (U= 1), es decir aquellos que se encuentran
disponibles en el área relevada pero que la
abeja no recolecta. Entre éstos encontramos en
su mayoría a especies herbáceas y arbustivas
como Aloysia grattisima, Duranta serratifo-
lia, Barnadesia odorata, Caiophora clavata,
Collaea argentina, Colletia spinosissima, Des-
curainia erodifolia, Glandularia scrobiculata
y Sida rhombifolia, Cestrum sp., entre otras.
Esta situación podría atribuirse a factores de
selección o atracción floral como la forma de
flor (síndrome de entomofilia), cantidad de
polen producida y disposición de los estambres
en la flor (Pernal & Currie, 2002; Rasheed &
Harder, 1997). Por ejemplo, en el caso de A.
gratissima, C. spinosissima, G. scrobiculata,
D. serratifolia y Cestrum sp., los estambres
se encuentran incluidos en una corola tubular
poco accesible para los visitantes florales. Por
otro lado, se puede considerar que algunas de
estas especies junto a Descurainia erodifolia
y Sida rhombifolia presentan sus periodos de
floración coincidente con especies arbóreas
de floración masiva como B. salicifolius por
ejemplo, situación que también podría estar
influenciando en su elección (Ramalho, 2004).
Un aspecto importante a destacar es lo
planteado por McLellan (1976) y Steffan-
Dewenter y Kuhn (2003) en referencia a la
riqueza de especies que usa la abeja frente a la
disponibilidad de los mismos; dichos autores
han documentado que las abejas visitan un
mayor número de especies vegetales bajo con-
diciones de escasez de recursos en el entorno
y un menor número de recursos en ambientes
más abundantes, como se observa en El Fuerte
en los periodos estudiados (Fig. 5).
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Consejo Nacio-
nal de Investigaciones Científicas y Técnicas
(CONICET), a los proyectos SECTER-UNJu
Códigos A/B028 y A/B048, a la escuela Agro-
técnica N° 12 de la localidad de El Fuerte y al
profesor/apicultor Jesús Robledo por permi-
tirnos trabajar en el apiario de la escuela y la
colaboración en la recolección de muestras.
RESUMEN
Introducción: El conocimiento de la riqueza vegetal y la
estacionalidad alrededor de los apiarios de Apis mellifera
es una herramienta de planificación indispensable para los
apicultores. Debe incluir la disponibilidad de recursos, las
preferencias alimenticias y el comportamiento de búsqueda
de alimento. Dicha información no está disponible para las
Yungas argentinas, uno de los ecosistemas forestales más
estacionales de América del Sur.
Objetivo: Evaluar la disponibilidad de recursos tróficos a
través de un calendario de floración y su relación con las
cargas de polen de A. mellifera en las Yungas.
Métodos: En El Fuerte, Jujuy, recolectamos muestras
mensuales de septiembre a marzo (2014-2015 y 2015-
2016) utilizando trampas de polen. Utilizamos técnicas
estandarizadas para los análisis palinológicos e índices de
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asociación para el uso de recursos. Las fenofases fueron
Inicio de floración, Plena floración y Fin de floración.
Resultados: Se identificaron 47 especímenes botánicos a
nivel de especie y 9 a nivel de género. En ambos perío-
dos hubo una oferta moderada de flores al inicio de la
primavera, representada igualmente por plantas arbustivas
y herbáceas, con un pico de floración en noviembre. Poste-
riormente, hubo una caída en la disponibilidad, con un pico
de floración nuevamente al final de la temporada. En cinco
especies de plantas hubo una asociación de media a alta
entre la especie vegetal disponible y la presencia de ésta
en el espectro polínico de la muestra de polen corbicular
recolectada (Vachellia aroma, Blepharocalyx salicifolius,
Cantinoa sp., Vernonanthura sp. y Zanthoxylum coco).
Conclusión: En esta región hay una oferta moderada de
flores de plantas arbustivas y herbáceas a principios de la
primavera, con un pico de floración en noviembre y al final
de la temporada. Solo cinco, de casi 50 especies de plantas,
muestran una asociación de disponibilidad y uso por parte
de las abejas.
Palabras clave: fenología; vegetación; polen; preferen-
cias; apicultura.
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