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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 235-249, January-December 2022 (Published Apr. 27, 2022)
Comparación de cuatro métodos para contar peces en una bahía tropical:
el caso del Área Marina de Manejo Bahía Santa Elena
en el Pacífico de Costa Rica
Mario Espinoza1,2*; https://orcid.org/0000-0002-8355-2411
Fausto Arias-Zumbado3; https://orcid.org/0000-0003-0391-592X
Isaac Chaves-Zamora2,4; https://orcid.org/0000-0003-3423-756X
Beatriz Farías-Tafolla2,4; https://orcid.org/0000-0003-4754-0998
1. Escuela de Biología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica; mario.espinoza_m@ucr.ac.cr (*Correspondencia).
2. Centro de Investigación en Ciencias del Mar y Limnología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica;
ichaza.93@gmail.com, bft_93@outlook.com
3. Escuela de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional de Costa Rica, Heredia, Costa Rica; faz061087@gmail.com
4. Posgrado en Biología, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica.
Recibido 14-I-2022. Corregido 14-III-2022. Aceptado 05-IV-2022.
ABSTRACT
Comparison of four methods to count fish in a tropical bay:
the case of the Santa Elena Bay Marine Management Area in the Pacific of Costa Rica
Introduction: Tropical nature is experiencing an unprecedented threat that includes coastal fish communities
that requires a close monitoring of species presence. The simultaneous use of several monitoring methods should
reduce the bias caused by the selectivity of each method.
Objective: This study used four different sampling methods over two years to assess and compare fish assem-
blages in the Santa Elena Bay Marine Management Area (AMM-BSE), North Pacific of Costa Rica.
Methods: We examined changes in species richness and composition between upwelling and non-upwelling
seasons from July 2019 and February 2020. We applied visual censuses, underwater remote cameras; bottom
lines; and sport fishing.
Results: We identified 140 species of fish (54 families); remote underwater cameras detected 83 %, followed by
underwater visual censuses (65 %), sport-fishing (16 %) and bottom lines (14 %). Only the sport-fishing method
detected differences in species richness and composition between seasons.
Conclusion: Remote cameras appear to be the best method for species counts, and sport-fishing to detect sea-
sonal differences in tropical coasts similar to the one studied here.
Key words: fish diversity; conservation; management; ecological threats; climate change.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v70i1.49729
ECOLOGÍA ACUÁTICA
La degradación de los hábitats naturales
y el cambio climático están ocasionando una
crisis de biodiversidad global sin precedente
(Pettorelli et al., 2021; Segan et al., 2016),
donde se estima que más de un tercio de todas
las especies del planeta estarán en riesgo de
extinción al finalizar este siglo (di Marco et al.,
2018). Conocer la biodiversidad local es funda-
mental para poder definir la función ecológica
de cada especie en el ecosistema, su relación
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con actividades humanas y el grado de vulne-
rabilidad ante amenazas crónicas o emergentes
(Lohbeck et al., 2016). En ambientes costeros,
la identificación de sitios de alta diversidad
ictiológica puede ayudar a guiar estrategias de
manejo y conservación que mejoren la protec-
ción de especies y ecosistemas, o que promue-
van su aprovechamiento sostenible (Roberts
et al., 2002). Sin embargo, hábitats costeros
diversos y productivos (ej. arrecifes coralinos
y rocosos, manglares y estuarios) suelen ser
también los ambientes más impactados ante
presiones antropogénicas cómo la pesca, con-
taminación y desarrollo costero (Alvarado et
al., 2018; Arias-Godínez et al., 2019). Además,
en muchos sitios costeros aún existen desafíos
importantes para estimar de forma confiable la
diversidad local.
El manejo espacial se ha consolidado
como una de las herramientas de conserva-
ción más efectivas para solventar la pérdida
de biodiversidad y mantener la resiliencia de
los ecosistemas marinos (Gaines et al., 2010;
Magris et al., 2017). Sin embargo, no todas las
medidas de manejo espacial se enfocan en la
protección absoluta de los recursos (ej. áreas
marinas protegidas). Por ejemplo, las áreas
marinas de manejo (AMM) presentan una mez-
cla entre protección total y extracción regulada
bajo un esquema de zonificación (McClanahan
et al., 2006). Por lo tanto, evaluar el papel que
tienen medidas de manejo espacial como la
AMM en mantener la diversidad de peces de
importancia ecológica y comercial en un sitio,
así como la resiliencia de hábitats críticos
(sitios que contribuyen a la reproducción, creci-
miento y alimentación) para estas especies será
fundamental ante futuros escenarios de cambio
climático.
La Bahía Santa Elena (BSE), ubicada en
el Pacífico Norte de Costa Rica, fue declarada
un AMM en el 2018 debido a que posee una
gran variedad de hábitats esenciales para peces
y otros organismos, incluyendo arrecifes cora-
linos y rocosos, planicies arenosas y lodosas y
desembocaduras de ríos rodeados por bosque
de manglar (Cortés, 1997; Espinoza et al.,
2020; Wehrtmann & Cortés, 2009). A pesar
de su importancia ecológica, los estudios de la
ictiofauna en el AMM-BSE se han limitado a
observaciones puntuales o se han enfocado en
otras zonas del Pacífico Norte de Costa Rica
(Angulo et al., 2021; Arias-Godínez et al.,
2019; Eisele et al., 2020; Espinoza & Salas,
2005; Suárez et al., 2021). Además, el AMM-
BSE se encuentra en una región de afloramiento
costero, en la cual se dan cambios estacionales
en la productividad y condiciones ambientales,
producto de los fuertes vientos alisos, lo cual
a su vez puede influir en la composición de
especies a lo largo del año (Eisele et al., 2020;
Fiedler, 2002; Stuhldreier et al., 2015a).
El uso simultáneo de diversos métodos
de monitoreo biológico puede maximizar la
capacidad de detección de especies en una
gran variedad de ambientes, ya que permite
disminuir el sesgo en la información obtenida
debido a la posible selectividad asociada a
cada metodología de muestreo (Caldwell et al.,
2016; Griffiths et al., 2013; SINAC, 2020). Por
ejemplo, las técnicas de monitoreo visual son
muy efectivas en la detección de peces arreci-
fales (Eisele et al., 2020; SINAC, 2020), pero
su alcance es limitado en ambientes turbios de
baja visibilidad, o para algunas especies pelági-
cas que se distribuyen en la columna de agua.
Sin embargo, con el apoyo de métodos pesque-
ros complementarios es posible muestrear otros
ambientes y especies que son más susceptibles
a ser capturadas con métodos de pesca tradicio-
nal. Ante la necesidad de generar información
detallada que permita (1) evaluar los beneficios
ecológicos y económicos del AMM-BSE para
las comunidades aledañas, y (2) monitorear
cambios en el ensamblaje de peces ante amena-
zas como la degradación de los hábitats coste-
ros, la sobrepesca y el cambio climático, es de
suma importancia conocer con precisión cuales
son las especies de peces que habitan esta
bahía. Este estudio uso cuatro diferentes méto-
dos de muestreo a lo largo de dos años para
evaluar y comparar los ensamblajes de peces en
el Área Marina de Manejo Bahía Santa Elena,
Pacífico de Costa Rica. Además, se examinaron
cambios en la riqueza de especies entre épocas
de afloramiento y no afloramiento.
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MATERIALES Y MÉTODOS
Sitio de estudio: El estudio se realizó
en Bahía Santa Elena (BSE), localizada en
el Golfo de Santa Elena (10°55’41’’ N &
85°48’16’’ W), Pacífico Norte de Costa Rica
(Fig. 1). Esta bahía tiene un área aproximada
de 732 ha y contiene una gran variedad de
hábitats disponibles, incluyendo arrecifes de
coral y rocosos rodeados de arena en las partes
externas, planicies arenosas y lodosas en la
parte media y dos tributarios que aportan agua
dulce en la parte interna, rodeados por mangla-
res (Sibaja-Cordero et al., 2014; Wehrtmann
& Cortés, 2009). La profundidad en la bahía
incrementa progresivamente hacia la parte
externa, yendo desde 0 m en las orillas hasta
36 m cerca de la boca de la bahía y continuan-
do hasta 50 m en su exterior (Fig. 1). Además,
la bahía está influenciada por un afloramiento
costero que se produce durante la estación seca
(diciembre-abril), en donde los vientos alisios
del norte empujan las masas de agua superfi-
ciales, contribuyendo a que las aguas profundas
más frías emerjan hacia la superficie, transpor-
tando una gran cantidad de nutrientes, lo que
incrementa la productividad primaria (Fiedler,
2002; Stuhldreier et al., 2015b). La BSE fue
declarada un AMM en mayo del 2018 (Decreto
de Ley N° 41171) y está protegida de algunas
actividades extractivas (e.g., pesca de arrastre,
palangre y trasmallo), sin embargo, se permite
Fig. 1. Ubicación de los diferentes métodos de muestreo empleados en el Área Marina de Manejo Bahía Santa Elena (AMM-
BSE), Pacífico Norte de Costa Rica.
Fig. 1. Location of the different sampling methods used in Bahía Santa Elena Marine Management Area (AMM-BSE), North
Pacific of Costa Rica.
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la pesca deportiva, artesanal con cuerda y cien-
tífica en sitios específicos bajo una zonificación
establecida (SINAC, 2017).
Métodos de muestreo: En el estudio se
utilizaron cuatro métodos de muestreo para
cuantificar la diversidad de peces en el AMM-
BSE. En dos de estos métodos se realizaron
observaciones submarinas mediante censos
visuales con SCUBA y cámaras remotas. Los
otros dos métodos consistieron en el uso de
línea de fondo con anzuelos y el uso de caña-
carrete (pesca deportiva). Para los censos visua-
les submarinos, se realizaron 55 transectos de
30 m de largo y 5 m de ancho (área: 150 m2)
entre julio 2019 y febrero 2020. En cada tran-
secto se identificaron las especies de peces pre-
sentes en cada sitio de monitoreo y se estimó su
abundancia. Todos los transectos se efectuaron
entre las 9:00 y 15:00 h a profundidades entre
3 y 15 m. Los censos de peces se realizaron
principalmente en la parte externa del AMM-
BSE, donde hay mayor presencia de ambientes
arrecifales y mejor visibilidad, ya que la parte
media e interna de la bahía está mayormente
influenciada por las mareas, y hay una mayor
dominancia de manglares y ambientes con
fondos lodosos por lo que tienden a ser más
turbias.
Entre junio 2018 y febrero 2020 se coloca-
ron 83 cámaras remotas submarinas cubriendo
todos los hábitats disponibles en el AMM-
BSE. Las cámaras se colocaron a más de 400
m de distancia entre cada una para asegurar
la independencia entre réplicas (Cappo et al.,
2007), durante horas del día (8:00-15:00 h) y a
profundidades entre los 0.7 y 27 m (promedio ±
desviación estándar: 6.7 ± 4.7 m). Las cámaras
remotas consistían en una estructura de acero
inoxidable en donde se colocaba un cámara
de video (GoPro Hero4®) para que grabara a
60 cuadros por segundo a una resolución de 1
080 pixeles, con una duración mínima de 50
min (duración máxima: 120 min). Además, las
estructuras tenían un tubo de acero desmonta-
ble con un contenedor de PVC agujereado en el
extremo, en el cual se depositaba carnada tritu-
rada (una especie local de macarela Scomber
japonicus utilizada comúnmente en pesca de
palangre) para la atracción de peces median-
te la pluma de olor dispersada. Las cámaras
remotas submarinas fueron colocadas desde
una embarcación pequeña mediante una cuerda
de polipropileno con una boya superficial para
poder recuperarla posteriormente (para más
información ver Espinoza et al., 2020). Los
videos generados fueron analizados utilizando
el programa EventMeasure (SeaGIS, 2021)
para identificar las especies y contabilizar indi-
viduos. Para evitar reconteos de individuos, se
utilizó la métrica MaxN, la cual se define cómo
el número máximo de individuos de una espe-
cie que aparece en una misma toma del video,
como medida de abundancia relativa. Todas las
especies se identificaron al menor nivel taxonó-
mico posible utilizando guías de identificación
(Robertson & Allen, 2015) o criterio de exper-
tos en caso de ser necesario.
Para el muestreo de especies crípticas que
se distribuyen en áreas del AMM-BSE con
poca visibilidad o especies que no están tan
asociadas al fondo, se emplearon dos métodos
distintos: la pesca con línea de fondo, y la pesca
con caña y carrete (esta última de ahora en ade-
lante será llamada pesca deportiva). Este tipo
de métodos han sido efectivos en la detección
de especies de interés económico y ecológico
que a veces no son fácilmente detectados por
cámaras o censos visuales submarinos (SINAC,
2020). Además, la captura, manipulación y
eventual liberación de peces permite gene-
rar otra información biológica importante (ej.
sexo, longitud, peso, etc.), cuantificar el uso de
hábitat y la distribución de las especies dentro
del AMM-BSE. Entre mayo 2018 y setiembre
2020, se colocaron 77 líneas de fondo durante
horas del día (8:00-15:00), cubriendo princi-
palmente la zona interna y media de la bahía
(Fig. 1), las cuales no fueron muestreadas ade-
cuadamente con las cámaras remotas o censos
visuales debido a condiciones estuarinas de
baja visibilidad. Cada línea de fondo tenía entre
20 y 60 anzuelos circulares (tamaños 10/0 o
12/0), y se utilizó sardina gallera (Opisthonema
sp.) como carnada. El tiempo de remojo aproxi-
mado varió entre 1-1.5 h. Todos los organismos
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 235-249, January-December 2022 (Published Apr. 27, 2022)
capturados fueron identificados hasta el nivel
taxonómico más bajo posible, y posteriormente
fueron liberados.
El muestreo con pesca deportiva consiste
en el uso de caña/carrete y señuelos artificiales
en lugar de carnada, y fue usado para dirigir
la captura a especies de interés comercial o
recreacional, las cuales a veces no son fácil-
mente detectadas mediante otros métodos de
muestreo. Se realizaron 21 faenas de pesca
deportiva, entre julio 2019 y febrero 2020
durante horas del día (8:00-15:00), a lo largo
de toda la franja costera del AMM-BSE (apro-
ximadamente 13.36 km de largo). El número de
pescadores durante las faenas varió entre dos y
cinco. Todos los organismos capturados fueron
identificados hasta el nivel taxonómico más
bajo posible, y posteriormente liberados.
Análisis de datos: A partir de los cuatro
métodos de muestreo, se generó una lista de los
peces registrados en el AMM-BSE. Para gene-
rar la lista taxonómica de los peces del AMM-
BSE se uso el Catálogo de Peces de Eschmeyer
(Van der Laan & Fricke, 2022). Dado que cada
método tiene sesgos asociados, lo cual puede
limitar la comparación directa de la abundancia
de especies en el sitio de estudio, únicamente
utilizamos información de presencia/ausencia
de cada especie en la bahía. Sin embargo,
cada especie fue clasificada de forma cualita-
tiva, según el nivel de abundancia registrada
en todos los métodos de muestreo durante el
periodo de estudio, en las siguientes categorías:
R – especie rara (0-24 individuos); PF – especie
poco frecuente (25-49 individuos); F – especie
frecuente (50-100 individuos); MF – especie
muy frecuente (> 100 individuos). Se constru-
yeron curvas de acumulación de especies para
cada uno de los métodos de muestreo, y para
la combinación método – época de muestreo
(afloramiento y no-afloramiento). Para deter-
minar cambios en la riqueza de especies según
la época, se realizaron análisis de varianza
(ANDEVA) de una vía para cada uno de los
métodos empleados. Finalmente, se analizó
la similitud en la composición de especies
reportadas entre métodos y épocas. Para esto se
construyó una matriz de presencia/ausencia de
especies, las cuales fueron agrupadas usando el
índice de disimilitud de Jaccard según el méto-
do de monitoreo y la época del año. Para deter-
minar diferencias significativas entre grupos, se
realizó un análisis de varianza permutacional
multivariado (PERMANOVA) con el paquete
vegan del programa estadístico R v.4.1 (R Core
Team, 2021).
RESULTADOS
Durante este estudio se registró un total
de 140 especies de peces pertenecientes a 54
familias en el AMM-BSE (Tabla 1). La fami-
lia en la que se registraron más especies fue
TABLA 1
Especies reportadas con diferentes metodologías de muestreo en Bahía Santa Elena, Pacífico Norte de Costa Rica
TABLE 1
Species reported with different sampling methodologies in Bahía Santa Elena, North Pacific coast of Costa Rica
Familia Especie Línea fondo Cámaras
submarinas
Pesca
deportiva
Censos
visuales Abundancia
Acanthuridae Acanthurus triostegus X X R
Acanthuridae Acanthurus xanthopterus X X MF
Acanthuridae Prionurus laticlavius X X F
Apogonidae Apogon dovii X MF
Aulostomidae Aulostomus chinensis X X R
Balistidae Balistes polylepis X X X X MF
Balistidae Pseudobalistes naufragium X X PF
Balistidae Sufflamen verres X X X MF
Belonidae Tylosurus fodiator X X X R
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Familia Especie Línea fondo Cámaras
submarinas
Pesca
deportiva
Censos
visuales Abundancia
Blenniidae Ophioblennius steindachneri X X R
Blenniidae Plagiotremus azaleus X X F
Bothidae Bothus leopardinus X R
Carangidae Alectis ciliaris X R
Carangidae Caranx caballus X X X MF
Carangidae Caranx caninus X X X PF
Carangidae Caranx sexfasciatus X X X PF
Carangidae Elagatis bipinnulata X X PF
Carangidae Gnathanodon speciosus X X X MF
Carangidae Seriola rivoliana X X X R
Carangidae Trachinotus paitensis X R
Carangidae Trachinotus kennedyi X X R
Carangidae Trachinotus rhodopus X X R
Carcharhinidae Negaprion brevirostris X R
Centropomidae Centropomus medius X R
Chaenopsidae Acanthemblemaria exilispinus X R
Chaenopsidae Acanthemblemaria hancocki X MF
Chaenopsidae Chaenopsis deltarrhis X R
Chaetodontidae Chaetodon humeralis X X MF
Chaetodontidae Johnrandallia nigrirostris X X MF
Cirrhitidae Cirrhitus rivulatus X R
Cirrhitidae Cirrhitichthys oxycephalus X X PF
Coryphaenidae Coryphaena hippurus X R
Dasyatidae Hypanus longus X X R
Dasyatidae Styracura pacifica X R
Diodontidae Chilomycterus reticulatus X X R
Diodontidae Diodon holocanthus X X X MF
Diodontidae Diodon hystrix X X X PF
Elopidae Elops affinis X X R
Ephippidae Chaetodipterus zonatus X X PF
Fistulariidae Fistularia commersonii X X X F
Gerreidae Eucinostomus currani X MF
Gerreidae Gerres simillimus X X F
Ginglymostomatidae Ginglymostoma unami X X X F
Gobiidae Coryphopterus urospilus X PF
Gobiidae Elacatinus puncticulatus X MF
Gymnuridae Gymnura crebipunctata X R
Haemulidae Anisotremus interruptus X R
Haemulidae Anisotremus taeniatus X X R
Haemulidae Haemulon flaviguttatum X X MF
Haemulidae Haemulon maculicauda X X MF
Haemulidae Haemulon scudderii X X R
Haemulidae Haemulon sexfasciatum X X F
Haemulidae Haemulon steindachneri X X MF
Haemulidae Microlepidotus brevipinnis X R
Holocentridae Myripristis leiognathus X R
Holocentridae Sargocentronsuborbitale X X MF
Kyphosidae Kyphosus elegans X MF
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 235-249, January-December 2022 (Published Apr. 27, 2022)
Familia Especie Línea fondo Cámaras
submarinas
Pesca
deportiva
Censos
visuales Abundancia
Kyphosidae Kyphosusocyurus X X PF
Labridae Bodianus diplotaenia X X MF
Labridae Halichoeres chierchiae X X MF
Labridae Halichoeres dispilus X X MF
Labridae Halichoeres nicholsi X X MF
Labridae Halichoeres notospilus X X R
Labridae Iniistius pavo X X R
Labridae Novaculichthys taeniourus X R
Labridae Thalassoma grammaticum X X PF
Labridae Thalassoma lucasanum X X MF
Labrisomidae Malacoctenus sudensis X R
Lutjanidae Hoplopagrus guentherii X X R
Lutjanidae Lutjanus aratus X X R
Lutjanidae Lutjanus argentiventris X X X MF
Lutjanidae Lutjanus colorado X R
Lutjanidae Lutjanus guttatus X X MF
Lutjanidae Lutjanus inermis X X R
Lutjanidae Lutjanus novemfasciatus X X R
Malacanthidae Malacanthus brevirostris X R
Mobulidae Mobula munkiana X R
Monacanthidae Aluterus monoceros X R
Monacanthidae Aluterus scriptus X R
Mugilidae Mugil curema X X MF
Mullidae Mulloidichthys dentatus X X MF
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis X X R
Muraenidae Echidna nebulosa X X R
Muraenidae Echidna nocturna X X R
Muraenidae Gymnomuraena zebra X R
Muraenidae Gymnothorax castaneus X X R
Muraenidae Gymnothorax dovii X R
Muraenidae Gymnothorax flavimarginatus X R
Muraenidae Gymnothorax panamensis X R
Muraenidae Gymnothorax undulatus X X R
Muraenidae Muraena argus X X R
Muraenidae Muraena clepsydra X X R
Muraenidae Muraena lentiginosa X X PF
Muraenidae Scuticaria tigrina X R
Myliobatidae Aetobatus laticeps X X PF
Nematistiidae Nematistius pectoralis X PF
Ophichthidae Myrichthys tigrinus X R
Ophichthidae Ophichthus triseralis X R
Ophichthidae Quassiremus nothochir X X R
Ostraciidae Ostracion meleagris X X R
Pomacanthidae Holacanthus passer X X PF
Pomacanthidae Pomacanthus zonipectus X X R
Pomacentridae Abudefduf concolor X PF
Pomacentridae Abudefduf troschelii X X MF
Pomacentridae Azurina atrilobata X X MF
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Familia Especie Línea fondo Cámaras
submarinas
Pesca
deportiva
Censos
visuales Abundancia
Pomacentridae Microspathodon bairdii X R
Pomacentridae Microspathodon dorsalis X X MF
Pomacentridae Stegastes acapulcoensis X X MF
Pomacentridae Stegastes flavilatus X X F
Rhinobatidae Pseudobatos glaucostygma X R
Rhinobatidae Pseudobatos prahli X R
Rhinopteridae Rhinoptera steindachneri X R
Scaridae Scarus ghobban X X MF
Scaridae Scarus perrico X R
Scaridae Scarus rubroviolaceus X X R
Scombridae Euthynnus lineatus X R
Scombridae Scomberomorus sierra X PF
Scorpaenidae Scorpaena mystes X X X R
Serranidae Alphestes immaculatus X X R
Serranidae Cephalopholis colonus X X MF
Serranidae Paranthias panamensis X X PF
Serranidae Dermatolepis dermatolepis X R
Serranidae Epinephelus analogus X X R
Serranidae Epinephelus labriformis X X X MF
Serranidae Epinephelus quinquefasciatus X R
Serranidae Mycteroperca xenarcha X X X PF
Serranidae Rypticus bicolor X X R
Serranidae Serranus psittacinus X X MF
Sparidae Calamus brachysomus X X PF
Sphyraenidae Sphyraena ensis X X X R
Syngnathidae Doryrhamphus excisus X R
Synodontidae Synodus lacertinus X R
Tetraodontidae Arothron hispidus X X F
Tetraodontidae Arothron meleagris X X PF
Tetraodontidae Canthigaster punctatissima X X F
Tetraodontidae Sphoeroides annulatus X X R
Tetraodontidae Sphoeroides lobatus X X PF
Tripterygiidae Axoclinus lucillae X R
Urotrygonidae Urobatis pardalis X R
Urotrygonidae Urotrygon chilensis X R
Las especies fueron clasificadas según su abundancia en: R – especie rara (1-24 ind.); PF – especie poco frecuente (25-49
ind.); F – especie frecuente (50-100 ind.); MF – especie muy frecuente (> 100 ind.).
Species were classified according to their abundance into: R – rare species (1-24 ind.); PF – infrequent species (25-49 ind.);
F – frequent species (50-100 ind.); MF – very frequent species (> 100 ind.).
Muraenidae (morenas) con 12 especies, sin
embargo, estas especies únicamente fueron
detectadas por métodos visuales (censos y
cámaras submarinas). La segunda familia de
peces más diversa fue la familia Serranidae
(meros y cabrillas) con 10 especies, seguida
por la familia Labridae (viejas y señoritas) con
9 especies, y las familias Carangidae (jureles)
y Haemulidae (roncadores) con 8 especies cada
una. Las especies de las familias Serranidae
y Carangidae fueron detectadas en todos los
métodos de muestreo, pero principalmente por
243
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 235-249, January-December 2022 (Published Apr. 27, 2022)
cámaras remotas. Las especies de las familias
Labridae y Haemulidae solo fueron detectadas
mediante censos visuales.
De las 140 especies reportadas para el
AMM-BSE, 54 % fueron consideradas espe-
cies raras (especies cuya abundancia varió entre
1 y 24 individuos) y 15 % fueron considera-
das especies poco frecuentes (especies cuya
abundancia varió entre 25 y 49 individuos). El
resto de las especies fueron clasificadas como
especies frecuentes (6 %; especies cuya abun-
dancia varió entre 50 y 100 individuos) o muy
frecuentes (25 %; especies cuya abundancia era
superior a 100 individuos) (Tabla 1). Un alto
porcentaje de especies (36 %) fueron detec-
tadas mediante solo un método de muestreo,
mientras que el 52 % y 11 % de las especies
fueron detectadas por dos y tres métodos de
monitoreo, respectivamente. El pez chancho
Balistes polylepis fue la única especie detec-
tada por los cuatro métodos de muestreo, pero
principalmente mediante cámaras remotas. En
general, las cámaras remotas detectaron 83 %
de toda la diversidad de peces registrada para
el AMM-BSE. El segundo método que detectó
más especies fue el de censos visuales (65 %),
seguido por el método de pesca deportiva (16
%) y las líneas de fondo (14 %). Sin embargo,
un análisis de rarefacción evidenció que el
número de especies detectadas mediante líneas
de pesca y pesca deportiva continúo aumen-
tando sin llegar a una asíntota. Únicamente
las curvas de acumulación de especies con
cámaras remotas y censos visuales llegaron a
nivelarse (Apéndice 1).
La riqueza de peces reportada en el AMM-
BSE, según el método de monitoreo, no varió
significativamente entre épocas de afloramien-
to y no-afloramiento (Fig. 2). Únicamente en
el método de pesca deportiva se observó una
mayor riqueza de especies durante la época
de no-afloramiento (Fig. 2; KS = 5.49, g.l. =
1, P = 0.019). El análisis de similitud de espe-
cies evidenció que los métodos de monitoreo
visuales (censos visuales y cámaras remotas)
se agruparon entre ellos, pero no hubo una clara
distinción entre las especies registradas según
las épocas de muestreo (Fig. 3). Por otro lado,
la mayoría de las especies registradas mediante
líneas de fondo formaron un agrupamiento
singular, particularmente durante la época de
no-afloramiento (Fig. 3; grupo de color verde).
Fig. 2. Número de especies reportada (promedio ± desviación estándar) según método de monitoreo para el Área Marina de
Manejo Bahía Santa Elena, Pacífico Norte de Costa Rica.
Fig. 2. Number of species reported (mean ± standard deviation) by monitoring method for Bahía Santa Elena Marine
Management Area, North Pacific coast of Costa Rica.
244 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 235-249, January-December 2022 (Published Apr. 27, 2022)
El tercer agrupamiento contenía especies simi-
lares que fueron detectadas mediante pesca
deportiva y líneas de fondo, pero sin una clara
distinción entre épocas de muestreo (Fig. 3;
grupo de color azul). El PERMANOVA reve-
ló diferencias significativas entre métodos de
muestreo (F(3, 37) = 4.92, P = 0.001), pero no
entre épocas o la interacción método por época.
DISCUSIÓN
Estimar la diversidad de un grupo taxo-
nómico tan diverso cómo los peces, siempre
conlleva una serie de desafíos debido a la gran
variedad de roles ecológicos y funcionales, la
complejidad de sus ciclos de vida y el com-
portamiento particular que exhiben algunas
especies o estadios de una especie (Cheal et al.,
2010; Magnussen, 2002; Stuart-Smith et al.,
2013). Esta labor se torna aún más desafiante
en sitios que presentan una gran diversidad de
hábitats y nichos disponibles, y que además
están expuestos a condiciones ambientales
cambiantes, en donde pueden darse cambios
estacionales abruptos que afectan el ensambla-
je de especies (Eisele et al., 2020; Stuhldreier
et al., 2015b). Al utilizar cuatro métodos de
muestreo complementarios, logramos estimar
la diversidad de peces de Bahía Santa Elena
(BSE), un sitio de gran importancia ecológica
y económica para las comunidades de Cuaji-
niquil, El Jobo y Puerto Soley, ubicadas en el
Golfo de Santa Elena, Pacífico Norte de Costa
Rica. Además, debido a la reciente declaración
de BSE cómo un Área Marina de Manejo
(AMM) en el 2018, resulta crucial poder gene-
rar información confiable y detallada de los
peces que utilizan el AMM, lo cual permitirá
monitorear cambios ecológicos ante amenazas
crónicas o emergentes como la sobrepesca, la
degradación de los hábitats costeros y el cam-
bio climático.
Nuestro estudio logró reportar 140 espe-
cies de peces pertenecientes a 54 familias.
Fig. 3. Análisis de similitud en la composición de especies reportadas en el Área Marina de Manejo Bahía Santa Elena entre
métodos de monitoreo y épocas del año (afloramiento vs. No afloramiento), Pacífico Norte de Costa Rica. Se utilizó una
matriz de presencia/ausencia de especies, las cuales fueron agrupadas usando el índice de disimilitud de Jaccard.
Fig. 3. Analysis of similarity in species composition reported in Bahía Santa Elena Marine Management Area between
monitoring methods and seasons (upwelling vs. non-upwelling), North Pacific coast of Costa Rica. A presence/absence
matrix of species was used, which were grouped using Jaccard’s dissimilarity index.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 235-249, January-December 2022 (Published Apr. 27, 2022)
Otros estudios en el Pacífico Norte de Costa
Rica que cubren un área geográfica más exten-
sa, y que utilizan métodos de muestreo simi-
lares a nuestro estudio (principalmente censos
visuales), típicamente han reportado una menor
diversidad de peces (Angulo et al., 2021; Arias-
Godinez et al., 2019; Beita-Jiménez et al., 2019;
Eisele et al., 2020). Por ejemplo, Beita-Jiménez
et al. (2019) realizaron un monitoreo en 31
sitios arrecifales en donde observaron 94 espe-
cies de peces pertenecientes a 37 familias. Por
otro lado, Arias-Godínez et al. (2019) monito-
rearon 6 sitios arrecifales que cubren gran parte
de Bahía Culebra en la Península de Papagayo,
en donde lograron registrar 122 especies per-
tenecientes a 42 familias. Angulo et al. (2021)
realizaron un muestreo de peces asociados a 49
pozas intermareales en siete localidades dentro
del Área de Conservación Guanacaste, inclu-
yendo el AMM-BSE, mediante el cual pudie-
ron registrar 67 especies de peces. A pesar de
que nuestro estudio reportó una mayor riqueza
de especies que Angulo et al. (2021), solo
38 (57 %) de estas fueron compartidas entre
ambos estudios. Estos resultados sugieren que
(1) los métodos utilizados en nuestro estudio
tienden a subestimar la riqueza de peces bentó-
nicos y crípticos que se encuentran en el AMM-
BSE, y (2) para generar listados más completos
de la ictiofauna presente en el AMM-BSE
es necesario incluir una mayor variedad de
ambientes marinos disponibles. Únicamente
un estudio realizado en arrecifes del Golfo de
Santa Elena y las Islas Murciélago ha reportado
una mayor diversidad de peces arrecifales (183
especies pertenecientes a 60 familias) respecto
al presente estudio (Eisele et al., 2020). Aun-
que en este estudio logramos muestrear una
gran variedad de hábitats marinos (ej. arrecifes
coralinos y rocosos, manglares, fondos lodosos
y arenosos, etc), los ambientes estuarinos de
la parte interior de la bahía son típicamente
menos diversos que los ambientes arrecifales
de la parte externa (M. Espinoza observ. pers.).
La extensión y complejidad de los ambientes
arrecifales del AMM-BSE es mucho menor que
en otros sitios del Pacífico Norte monitoreados
por Beita-Jiménez et al., (2019) y Eisele et al.,
(2020). Por ejemplo, las Islas Murciélago, uno
de los sitios focales de Eisele et al. (2020),
comprenden un conjunto de islas e islotes de
tamaño variado que han estado completamente
protegidas como parte del Parque Nacional
Santa Rosa desde 1987 (Alvarado et al., 2012).
La extensión de protección marina de las
Islas Murciélago (460 km2) es 65 veces más
grande que el AMM-BSE, y actualmente las
Islas Murciélago representan uno de los sitios
de mayor biodiversidad y productividad de la
costa Pacífica de Costa Rica (Wehrtmann &
Cortés, 2009). Además, en ciertas zonas del
AMM-BSE (parte media y externa) se per-
miten actividades extractivas cómo la pesca a
pulmón, pesca deportiva y el uso de cuerda de
mano (SINAC, 2017), lo cual podría afectar
la distribución, abundancia y diversidad de
especies marinas de importancia económica.
Al utilizar técnicas de muestreo variadas, pero
complementarias, logramos obtener estimacio-
nes más completas de la diversidad de peces
para el AMM-BSE. Sin embargo, aún es nece-
sario realizar estudios adicionales que ayuden
a entender la importancia de está bahía para la
reproducción, crecimiento y alimentación de
estas especies (Stål et al., 2007).
La mayoría de los estudios de peces que
se han realizado en el Pacífico Norte de Costa
Rica se han enfocado en el monitoreo de
peces asociados a arrecifes coralinos y rocosos,
mediante censos visuales submarinos (Arias-
Godínez et al., 2019; Beita-Jiménez et al.,
2019; Espinoza & Salas, 2005; Suárez et al.,
2021). Únicamente Eisele et al., (2020) ha
integrado el uso de técnicas tradicionales e
innovadoras (ej. censos visuales y cámaras
remotas) de forma simultánea para la detec-
ción de peces arrecifales. Las cámaras remotas
contienen un contenedor agujereado en el cual
se coloca carnada triturada. La carnada genera
una pluma de olor que atrae a especies que se
encuentran en la cercanía de la cámara (Dor-
man et al., 2012), por lo que está técnica se
está utilizando comúnmente en monitoreos de
peces depredadores en una gran variedad de
ambientes y profundidades, cubriendo zonas
geográficas mucho más amplias que los censos
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visuales (Cambra et al., 2021; Espinoza et
al., 2020; Sih et al., 2017). Sin embargo, las
cámaras remotas no solo son efectivas para
estudiar especies depredadoras. De acuerdo
con Eisele et al., (2020), las cámaras remotas
lograron detectar 44 especies de peces más que
los censos visuales, por lo que estas también
tienen un gran potencial para caracterizar de
forma adecuada la diversidad local. En este
estudio, además del uso de técnicas visuales
(censos visuales y cámaras remotas), se incor-
poraron métodos tradicionales de pesca (líneas
de fondo y pesca deportiva), los cuales fueron
efectivos en la captura de especies comerciales,
especies cuya detección visual es limitada en
ambientes estuarinos típicos de la parte interna
y media del AMM-BSE, o especies que perma-
necen más tiempo en la columna de agua. Esto
permitió generar una mejor estimación de la
diversidad local en un área de gran importancia
ecológica y económica para Costa Rica. La
gran mayoría de especies reportadas en este
estudio fueron detectadas por medio de méto-
dos visuales (cámaras remotas: 83 %; censos
visuales: 65 %). Sin embargo, a pesar del bajo
porcentaje de detección de especies por medio
de métodos independientes de la pesquería
(líneas de fondo: 14 %; pesca deportiva: 16 %),
ambos métodos lograron capturar especies que
no pudieron ser detectadas por métodos visua-
les. Se recomienda aumentar el esfuerzo de
muestreo para los métodos de líneas de fondo
y pesca deportiva, particularmente durante la
época de afloramiento.
La familia de peces más diversa reporta-
da dentro del AMM-BSE fueron las morenas
(Muraenidae), un grupo de depredadores gene-
ralista que utiliza ambientes arrecifales para
refugio y alimentación (Young & Winn, 2003).
Las morenas fueron reportadas únicamente
en métodos visuales, principalmente mediante
cámaras remotas submarinas. Sin embargo,
todas las especies fueron clasificadas como
raras o poco frecuentes, posiblemente atribui-
ble al comportamiento sedentario y territorial
de esta familia (Santos & Castro, 2003; Young
& Winn, 2003). Los meros y cabrillas (Serra-
nidae) fueron la segunda familia más diversa;
este grupo de mesodepredadores tiene una gran
variedad de roles ecológicos, la mayoría son
especies asociadas a fondos rocosos y coralinos,
y además tienden a ser territoriales (Thompson
& Munro, 1978). Según su abundancia, las
especies Serranus psittacinus, Cephalopho-
lis colonus y Epinephelus labriformis fueron
clasificadas como muy frecuentes dentro del
AMM-BSE. Otras de las familias de mayor
diversidad reportadas en nuestro estudio fueron
las viejas y señoritas (Labridae), los jureles
(Carangidae) y los roncadores (Haemulidae).
La mayoría de las especies de estas familias
fueron detectadas mediante métodos visuales.
Por otro lado, algunos peces cartilaginosos que
suelen ser depredadores costeros importantes
como el tiburón limón (Carcharhinidae, Nega-
prion brevirostris), la raya mariposa (Gymnuri-
dae, Gymnura crebipunctata) y el pez guitarra
punteada (Rhinobatidae, Pseudobatos glau-
costygma) únicamente fueron reportados en
líneas de fondo. Del mismo modo, hubo varias
especies que solo fueron reportadas mediante
pesca deportiva (Tabla 1), lo cual reafirma la
importancia de combinar múltiples métodos de
monitoreo para caracterizar la diversidad local.
El afloramiento estacional ocasiona cam-
bios en las condiciones ambientales y en la
productividad local del Golfo de Santa Elena
(Stuhldreier et al., 2015b), lo cual puede afectar
la distribución y abundancia de peces arrecifa-
les (Eisele et al., 2020). Sin embargo, nuestro
estudio no encontró un efecto del afloramiento
sobre la riqueza de especies ni la composición
del ensamblaje de peces en el AMM-BSE.
Únicamente se encontró evidencia de cambios
estacionales en la riqueza de especies entre
épocas para el método de pesca deportiva,
lo cual reafirma las observaciones de varios
tour-operadores locales (M. Lara & K. Alfaro
comm. Pers.), quienes han visto que ciertas
especies de importancia para la pesca deportiva
como el pez gallo (Nematistius pectoralis) y
el dorado (Coryphaena hippurus) solo ingre-
san a la bahía en ciertas épocas del año. Sin
embargo, la falta de evidencia del efecto del
afloramiento sobre la riqueza y composición
de especies observadas en el AMM-BSE para
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 235-249, January-December 2022 (Published Apr. 27, 2022)
los demás métodos de monitoreo puede deberse
también a otros factores. Por ejemplo, durante
el periodo de estudio, la intensidad y duración
del afloramiento fue menor que en otros años
(M. Lara observ. pers.), lo cual podría ser un
indicador del cambio climático y los efectos
sobre regiones de afloramiento costero (Snyder
et al., 2003). Un monitoreo ambiental y ecoló-
gico más constante en el AMM-BSE permitiría
definir mejor el papel que tiene el cambio cli-
mático sobre el afloramiento y los cambios en
la composición y riqueza de especies, así como
el impacto sobre actividades económicas que
afectan directa e indirectamente a las comuni-
dades aledañas.
Este estudio logró generar una lista deta-
llada de las especies que utilizan el AMM-BSE
en el Pacífico Norte de Costa Rica, lo cual
representa una línea base para futuros estudios
ecológicos y para evaluar cambios ante amena-
zas crónicas o emergentes. La gran diversidad
de peces reportada en el AMM-BSE se debe,
principalmente, a la gran variedad de hábitats
críticos disponibles que son necesarios para
la alimentación, protección y crecimiento de
especies de interés ecológico y económico en
la bahía. Además, los cambios ambientales que
trae el afloramiento costero crean condiciones
favorables para eventos de reproducción y
reclutamiento de una gran variedad de especies
(Cubillos et al., 2001; Eisele et al., 2020). A
pesar de que nuestro estudio no logró detectar
cambios estacionales en la riqueza y composi-
ción de especies, es posible que el monitoreo
de indicadores como la abundancia y biomasa
de peces dentro de la AMM logren reflejar
estos cambios.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio fue apoyado por la Asociación
Costa Rica por Siempre y el Área de Conser-
vación Guanacaste (ACG) del Sistema Nacio-
nal de Áreas de Conservación (SINAC). Los
autores agradecen a los miembros del Consejo
Local de Áreas de Conservación (COLAC) por
los aportes brindados, a Steven, Minor y Minor
Lara de Diving Center Cuajiniquil, Aníbal Lara
de Snorkeling Cuajiniquil y Keylor Alfaro de
Ocean Dreams por la ayuda brindada en el
campo y el conocimiento tradicional compar-
tido durante todo el proceso de investigación.
De igual forma se agradece el apoyo brindado
durante las giras de monitoreo a los guarda-
parques del Área de Conservación Guanacaste
Christian Zúñiga y Braulio Bermúdez.
RESUMEN
Introducción: La naturaleza tropical está experimentando
una amenaza sin precedentes que incluye comunidades de
peces costeros que requieren un constante seguimiento de
la presencia de especies. El uso simultáneo de varios méto-
dos de monitoreo debería reducir el sesgo causado por la
selectividad de cada método.
Objetivo: Este estudio uso cuatro diferentes métodos de
muestreo a lo largo de dos años para evaluar y comparar los
ensamblajes de peces en el Área Marina de Manejo Bahía
Santa Elena, Pacífico de Costa Rica.
Métodos: Examinamos los cambios en la riqueza y compo-
sición de especies entre épocas de afloramiento y no aflo-
ramiento entre julio de 2019 y febrero de 2020. Aplicamos
censos visuales, cámaras remotas submarinas; líneas de
fondo; y pesca deportiva.
Resultados: Identificamos 140 especies de peces (54
familias); las cámaras submarinas remotas detectaron el 83
%, seguido por los censos visuales submarinos (65 %), la
pesca deportiva (16 %) y las líneas de fondo (14 %). Solo el
método de pesca deportiva detectó diferencias en la riqueza
y composición de especies entre temporadas.
Conclusión: Las cámaras remotas parecen ser el mejor
método para el conteo de especies y la pesca deportiva para
detectar diferencias estacionales en las costas tropicales
similares a la aquí estudiada.
Palabras clave: diversidad de peces; conservación; mane-
jo; amenazas ecológicas; cambio climático.
248 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 235-249, January-December 2022 (Published Apr. 27, 2022)
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