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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e50129, enero-diciembre 2023 (Publicado Mar. 23, 2023)
Variabilidad de comunidades de macroinvertebrados acuáticos
en charcas temporales del norte de Colombia
Daniel Serna-Macias1* https://orcid.org/0000-0002-0013-6771
Cesar E. Tamaris-Turizo1; https://orcid.org/0000-0001-8625-4981
Jorge Oliveros-Villanueva1; https://orcid.org/0000-0002-9600-4641
Pedro Eslava-Eljaiek1; https://orcid.org/0000-0002-4779-1589
1. Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada, Universidad del Magdalena, Carrera 32 No. 22-08,
Santa Marta, Colombia; danielserna@unimagdalena.edu.co (Correspondencia*), ctamaris@unimagdalena.edu.co,
jorgeoliveros327@gmail.com, peslava@unimagdalena.edu.co
Recibido 05-X-2022. Corregido 02-XII-2022. Aceptado 10-III-2023.
ABSTRACT
Variability of aquatic macroinvertebrate communities in temporary ponds in Northern Colombia.
Introduction: Temporary ponds are variable aquatic ecosystems in their physical and biotic structure, ephemeral
in the landscape and important in the flow of matter and energy. Aquatic macroinvertebrates constitute the most
abundant and diverse group in these ecosystems and need further study, particularly in the tropics.
Objective: To evaluate the alpha and beta diversity of the aquatic macroinvertebrate communities of six tempo-
rary pools during two climatic seasons in Northern Colombia.
Methods: In Magdalena, Colombia, we did six random trawls with hand nets in the coastal zone, and six zig zag
trawls with D nets in the lacustrine zone; we collected macrofauna in three random hauls with an Ekman dredge;
and sampled each pond in high rainfall (November 2020) and low rainfall (February 2021).
Results: We identified 3 358 individuals (13 orders, 39 families and 68 genera). The highest rainy season abun-
dance and diversity (N= 485, 0D= 32) were in Los Campanos, while Villa Leidy Pond had the highest number
of common (18) and dominant (14) taxa. During the dry season, Los Trillizos Pond had the highest abundance
(533) and diversity (43); while Villa Leidy and El Miquito had the largest number of dominant taxa (16). The
pools have a particular composition (no spatial or temporal grouping); taxa turnover is high, and the canonical
correspondence clustered by season.
Conclusions: The aquatic macroinvertebrate communities of the temporary ponds are diverse and have high
turnover in space and time, reflecting high replacement of taxa between climatic periods. The littoral zone had
a similar composition in the two seasons.
Key words: temporary tropical wetlands; aquatic macroinvertebrates; structure and composition; diversity,
Magdalena.
RESUMEN
Introducción: Las charcas temporales son ecosistemas acuáticos variables en su estructura física y biótica,
efímeros en el paisaje e importantes en el flujo de materia y energía. Los macroinvertebrados acuáticos cons-
tituyen el grupo más abundante y diverso en estos ecosistemas y requieren mayor estudio, particularmente en
los trópicos.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v71i1.50129
ECOLOGÍA ACUÁTICA
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e50129, enero-diciembre 2023 (Publicado Mar. 23, 2023)
INTRODUCCIÓN
Las charcas temporales, son ecosistemas
acuáticos variables en su tamaño, volumen,
profundidad, propiedades fisicoquímicas, bio-
diversidad; origen geológico, influencia antro-
pogénica y régimen climático (Bazzanti et
al., 2010; Williams, 2006), lo que implica
importantes variaciones en la fisicoquímica
del cuerpo de agua. Son considerados de
gran importancia por los múltiples bienes y
servicios ecosistémicos que ofrecen, entre los
que se destacan: ser sumideros de carbono,
reguladores del clima local, áreas de recarga
de acuíferos y hábitat de una gran variedad
de comunidades biológicas. Los procesos de
vaciado y llenado de estos ambientes acuáticos
se encuentran asociados con los periodos de
precipitaciones propios de cada región, y en
Colombia, suelen ocurrir por lo menos una
vez durante el año (Almonacid & Molinero,
2012; Serna-Macías et al., 2011; Serna-Macías
et al., 2019; Wedler, 1998; Williams, 2006).
Estos sistemas se destacan por proporcionar
una variedad de microhábitats que permiten el
establecimiento de una gran y particular diver-
sidad de organismos cuyas estrategias de vida y
reproducción están ligadas a las características
y condiciones propias de dichos microhábitats
presentes en cada una de las charcas tempora-
les (Pires et al., 2021). Su importancia en los
últimos años se ha incrementado, debido a que
son considerados puntos calientes (Hotspots)
de biodiversidad por que sirven de refugio a
una gran variedad de comunidades biológicas
(Céréghino et al., 2014; Chaves et al., 2008; De
Meester et al., 2005).
Una de las comunidades bióticas más
representativas en estos ecosistemas son los
estadios juveniles (como huevo o larva) de
macroinvertebrados acuáticos (Roldán-Pérez,
2016; Roldán, 2020; Williams, 2006), princi-
palmente de insectos, gasterópos y crustáceos
braquiópodos (Alonso, 1996; Ladrera, 2012;
Tamaris-Turizo et al., 2020). Estos organismos
son un componente fundamental en la diná-
mica trófica y flujo de la materia y la energía
(Domínguez & Fernández, 2009), debido a que
son fuente directa e indirecta de alimento para
otras comunidades dentro y fuera del ecosis-
tema. Además, han sido ampliamente usados
como indicadores de calidad ecológica en
sistemas lóticos (Roldán, 2003; Roldán-Pérez,
2016) y lénticos (Castellanos et al., 2017).
Estos trabajos se han realizado ampliamente en
Objetivo: Evaluar la diversidad alfa y beta de las comunidades de macroinvertebrados acuáticos de seis charcas
temporales durante dos épocas climáticas en el norte de Colombia.
Métodos: En Magdalena, Colombia, hicimos seis arrastres aleatorios con redes manuales en la zona litoral, y
seis arrastres en zigzag con redes tipo D en la zona lacustre; recolectamos macrofauna en tres lances con una
draga Ekman; y muestreamos cada charca durante la alta precipitación (noviembre, 2020) y la baja precipitación
(febrero, 2021).
Resultados: Identificamos 3 358 individuos (13 órdenes, 39 familias y 68 géneros). La mayor abundancia y
diversidad (N= 485, 0D= 32) durante la época de lluvia se presentó en Los Campanos, mientras que la charca
Villa Leidy tuvo el mayor número de taxones comunes (18) y dominantes (14). En la época de sequía, la charca
Los Trillizos presentó la mayor abundancia (533) y diversidad (43); mientras que Villa Leidy y El Miquito el
mayor número de taxones dominantes (16). Las charcas tienen composiciones particulares (sin agrupamientos
espaciales o temporales); el recambio de taxones es alto, y la correspondencia canónica se agrupa por temporada.
Conclusiones: la composición de las comunidades de macroinvertebrados acuáticos de las charcas temporales
son muy diversas, presentando alto recambio tanto espacial como temporal, reflejando altos valores de remplazo
de taxones entre épocas climáticas. La zona litoral mantuvo una composición similar durante las dos temporadas.
Palabras clave: humedales temporales tropicales; macroinvertebrados acuáticos; estructura y composición;
diversidad, Magdalena.
Nomenclatura: AT1: Anexo Tabla 1; AT2: Anexo Tabla 2; AF1: Anexo Figura 1.
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el neotrópico, especialmente, en aspectos rela-
cionados con su biología, ecología, taxonomía
y potencialidades como modelos biológicos de
perturbación del hábitat (Roldán-Pérez, 2016).
No obstante, la mayoría de los estudios han
sido realizados en ambientes lóticos, (García
et al., 2009; Merritt et al., 2008; Roldán, 2003;
Serna et al., 2015; Springer, 2008; Tamaris-
Turizo et al., 2013) en menor escala en los
ambientes lénticos (Domínguez & Fernández,
2009; Serna-Macías et al., 2019; Tamaris-
Turizo et al., 2020) y en menor proporción los
temporales (Abraham et al., 2021; Tamaris-
Turizo et al., 2020).
Los estudios sobre charcas temporales
se viene adelantando en desde hace algún
tiempo en otras latitudes (Camacho et al.,
2009; Latron et al., 2022; Prunier et al., 2011;
Rodríguez et al., 2011; Sahuquillo & Miracle,
2011); sin embargo, en Colombia se destacan
las investigaciones realizadas por Cohen et
al. (2014) quienes registraron por primera
vez para Colombia la especie Dendrocephalus
affinis (Anostraca: Thamnocephalidae); por
otro lado, Serna-Macías et al. (2019) estudia-
ron la biodiversidad de una charca estacio-
nal en la Guajira colombiana, encontrando
representantes de siete órdenes y 28 géneros;
Tamaris-Turizo et al. (2020) caracterizaron la
diversidad biológica de cinco charcas tempo-
rales en la Guajira Colombiana; y Oliveros-
Villanueva et al. (2021a, 2021b) registraron
por primera vez para Colombia del “camarón
hada” Thamnocephalus venezuelensis (Anos-
traca: Thamnocephalidae) y del “camarón
almeja” Leptestheria venezuelica (Crustacea:
Brachiopoda: Spinicaudata). Investigaciones
relacionadas con el estudio zooplancton en
ambientes temporales fueron publicadas por
Fuentes-Reinés et al. (2019) y Fuentes Reines
et al. (2021), quienes reportaron dieciocho
especies de cladóceros en una charca temporal
poco profunda en la Guajira colombiana y
registró por primera vez para Colombia la pre-
sencia del copépodo planctónico de agua dulce
Notodiaptomus maracaibensis.
Lo anterior, deja en evidencia el vacío de
información que existe sobre la dinámica que
pueden presentar las comunidades de macroin-
vertebrados acuáticos a nivel espacial (local
y regional) y temporal (épocas climáticas) en
charcas estacionales del norte de Colombia,
además del poco entendimiento de la relación
entre las variables ambientales de las charcas
y sus comunidades biológicas. Por ello, este
trabajo tuvo como propósito evaluar la diver-
sidad alfa (composición) y beta (composición
entre charcas y entre microhábitats) de las
comunidades de macroinvertebrados acuáticos
asociadas a seis charcas temporales del depar-
tamento del Magdalena durante las épocas de
sequía y lluvias. Debido a que estos ecosiste-
mas se encuentran estrechamente ligados a los
periodos hidrológicos y considerando su par-
ticularidad en la generación de microhábitats,
se esperaría que las comunidades biológicas
presenten alta riqueza en los periodos de estiaje
y en los microhábitats más heterogéneos (i.e.
macrófitas). Asimismo, teniendo en cuenta
las distancias considerables entre las charcas
analizadas (escala regional), se esperaría que la
composición de sus comunidades difiera.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se desarro-
lló en seis charcas temporales ubicadas en el
departamento del Magdalena, Colombia (Fig.
1, Tabla 1), el clima de esta región es seco con
una temperatura media de 29 °C, la vegetación
está dominada por la presencia de pastizales;
no obstante, en los alrededores de las charcas
se encuentran algunos árboles como la Ceiba
- Ceiba pentadra (L), el camajón - Sterculia
apelata (Jacq.) Karst y el samán - Samanea
saman (jacq.) Merr. entre otros.
De acuerdo con el Instituto de Hidro-
logía, Meteorología y Estudios Ambientales
(IDEAM, 2021), de1972 a 2021, el régimen de
precipitación es de carácter monomodal biesta-
cional, con picos de lluvias en mayo y octubre,
seguido de un periodo de sequía desde diciem-
bre hasta marzo. La precipitación promedio
multianual es de 1 446 mm (Fig. 2).
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e50129, enero-diciembre 2023 (Publicado Mar. 23, 2023)
Variables ambientales: En cada charca se
realizaron dos muestreos, el primero durante el
mes de noviembre del 2020, correspondiente a
la época de altas precipitaciones y el segundo
en el mes de febrero del 2021, correspondiente
a la época de bajas precipitaciones. Durante
las salidas de campo se midieron in situ las
siguientes variables ambientales: temperatura
del agua (°C), pH, sólidos suspendidos totales
(mg/l), conductividad (μS/cm), oxígeno disuel-
to (mg/l) y saturación del oxígeno (%), con un
multiparámetro HANNA HI9829. Además, se
tomaron muestras del centro de la columna de
agua y se depositaron en botellas de poliureta-
no de 600 ml, las cuales se mantuvieron refri-
geradas hasta su traslado al laboratorio para
Fig. 1. Ubicación de las charcas temporales evaluadas, C1: Villa Leidy, C2: Los Trillizos C3: El Paraíso, C4: El Miquito,
C5: Los Campanos y C6: La Dicha. / Fig. 1. Location of the temporary ponds evaluated, C1: Villa Leidy, C2: Los Trillizos,
C3: El Paraíso, C4: El Miquito, C5: Los Campanos and C6: La Dicha.
Tabla 1
Ubicación de las charcas estacionales del departamento del Magdalena, Colombia. / Table 1. Temporary ponds location in
the department of Magdalena, Colombia.
Estación Sitio Municipio Coordenadas geográficas
Latitud Longitud
1Villa Leidy (C1) Pivijay 10°30’30.56” N 74°29’43.04” W
2Los Trillizos (C2) Pivijay 10°27’52.15” N 74°25’52.63” W
3El Paraíso (C3) Pivijay 10°27’10.93” N 74°23’33.16” W
4El Miquito (C4) Nueva Granada 9°49’3.22” N 74°25’52.82” W
5Los Campanos (C5) Nueva Granada 9°47’11.51” N 74°19’20.96” W
6La Dicha (C6) Ariguaní 9°54’6.36” N 74°7’30.90” W
5
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la determinación de turbidez (UFN: Unidad
de Formacina Nefelométrica), fosfatos (PO4-
P mg/l), amonio (NH4 mg/l), nitritos (NO2
mg/l) y dureza total (mg/l) de agua, empleando
un kit de colorimetría Spectroquant Move
100 de Merck.
Recolecta e identificación de macroin-
vertebrados acuáticos: En cada campaña se
tomaron muestras en los microhábitats presen-
tes en las charcas: zona litoral, comprendida
entre la franja límite superior del espejo de
agua y el inicio de la vegetación; zona lacustre,
definida como área que comprende la columna
de agua y sedimento (bentos), localizada en el
fondo del cuerpo de agua (Roldán & Ramí-
rez, 2008). En la zona litoral, se hicieron seis
arrastres aleatorios en el sector de la ribera que
presentaba mayor vegetación, empleando una
red de mano con ojo de malla de 500 μm. En
la zona lacustre se hicieron seis arrastres en
zig zag durante 20 minutos en la columna de
agua, utilizando una red tipo D de 30 × 40 cm
y ojo de malla de 500 μm. Finalmente, para la
toma de muestras de la macrofauna asociada
al sedimento se utilizó una draga tipo Ekman
(266 cm2) realizando tres lances aleatorios. El
material recolectado en cada microhábitat se
depositó en bolsas plásticas de alta densidad,
debidamente rotuladas. Las muestras se preser-
varon con etanol al 95 %.
Los organismos se identificaron hasta
género con la ayuda de un estereomicroscopio
ZEISS stemi-3050 y empleando las claves y
guías taxonómicas de Domínguez & Fernández
(2009), Laython (2017), Merritt et al. (2008),
Roldán (2003) y Springer (2008).
Análisis de datos: La diversidad alfa de
macroinvertebrados acuáticos se comparó por
medio de la diversidad de orden q (qD) (Jost,
2006, 2010), la cual se basa en el número
efectivo de especies. Se usaron tres valores: q=
0 (riqueza de especies, 0D), q= 1 (exponencial
del índice de Shannon, 1D) y q= 2 (recíproco
del índice de Simpson, 2D) (Moreno et al.,
2011). La estimación y comparación de qD se
basa en la comparación de la diversidad bajo
el mismo nivel de cobertura de muestreo entre
comunidades (Chao et al., 2014). A pesar de
que la conversión del número efectivo está
diseñada para especies, también se ha emplea-
do a nivel de géneros (Barragán et al., 2016;
Oliveros-Villanueva et al., 2020), con el fin de
hacer una interpretación más adecuada de los
datos de abundancia, respondiendo al concepto
de diversidad a partir de la conversión de los
índices de diversidad a número efectivo de
especies (géneros en este caso). Para evaluar
el recambio de taxones (diversidad beta) entre
las charcas en cada época climática, se usaron
los estimadores propuestos por Baselga et al.,
Fig. 2. Precipitación promedio de cuatro estaciones pluviométricas ubicadas cerca de las charcas temporales evaluadas
(1972-2021). Fuente: IDEAM (2021). / Fig. 2. Average precipitation of four pluviometric stations located near the temporary
ponds evaluated (1972-2021). Source: IDEAM (2021).
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e50129, enero-diciembre 2023 (Publicado Mar. 23, 2023)
(2022), los cuales consisten en la división de
la diversidad beta en sus componentes (βsor=
βsim + βsne), donde βsor: es la diversidad beta
(disimilitud de Sorensen); βsim: diversidad
beta de Simpson (disimilitud debida a reem-
plazo); βnes: diversidad beta resultante (disi-
militud debida a anidamiento), lo que permite
una mejor comprensión de posibles causas de
diferencias entre sitios (Moreno et al., 2011).
Para conocer la similitud de la composición
de los taxones (basados en incidencia) entre
charcas en cada época como también entre
microhábitats, se realizó un análisis de conglo-
merados, construido mediante el coeficiente de
disimilitud de Sørensen y método de aglome-
ración UPGMA. Para probar la existencia de
diferencias significativas en la composición de
los organismos entre las charcas y las épocas
climáticas se realizó un ANOVA multivariado
no paramétrico (PERMANOVA) con 999 per-
mutaciones, aplicando también el coeficiente
de similitud de Sørensen, previa verificación
de la normalidad multivariante, usando como
nivel de significancia del 95 %. Para conocer
cómo los taxones de macroinvertebrados se
asociaron con las épocas climáticas se realizó
un análisis de escalamiento multidimensional
no métrico (nMDS) basado en la incidencia de
los organismos, para lo cual se aplicó el coefi-
ciente de similitud de Sørensen. El recambio se
realizó usando el paquete betapart 1.5.6 (Basel-
ga et al., 2022) y los análisis de conglomerados
y PERMANOVA con el paquete vegan 2.5-7
(Oksanen et al., 2020) y ejecutados en el pro-
grama R versión 4.1.3 (R Core Team, 2022).
RESULTADOS
Variables ambientales: El pH fue moder-
namente ácido en todas las charcas, con excep-
ción de La Dicha en la época seca (7.15). La
temperatura del agua osciló entre 27.1 y 33.6
ºC. El oxígeno disuelto (OD) y el porcentaje
de saturación (% sat.) presentaron valores muy
bajos durante las dos épocas (menores a 3mg/l
y 40 % respectivamente). La conductividad
(promedio: 2 208 μS/cm) y los sólidos totales
(1 104 mg/l) tuvieron valores máximos en Villa
Leidy durante la época seca, mientras que el
valor mínimo de conductividad (3.9 μS/cm)
correspondió a La Dicha en la misma época y el
valor más bajo de solidos totales disueltos (42
mg/l) en El Miquito durante la época lluviosa.
La turbidez osciló entre 6 y 103 UFN, siendo la
más baja en el Miquito durante la misma época
y la más alta en La Dicha durante la seca. La
concentración total de fosfatos osciló entre 30
y 410 μg/l, siendo la concentración más baja en
las charcas Villa Leidy y los Trillizos y la más
alta en Los Campanos durante la época lluvio-
sa. Las concentraciones más bajas de nitrato se
presentaron en El Miquito y Los Trillizos y las
más altas (4.40 mg/l) en Villa Leidy durante las
lluvias (Tabla 2).
Se recolectó un total de 3 358 individuos,
1 778 en la época seca y 1 580 en la época
lluviosa (AT1, AF1), agrupados en 13 órdenes,
39 familias y 68 géneros. Durante la época de
lluvias, en Los Campanos (C5) se presentó la
mayor abundancia y riqueza (N= 485, 0D= 32),
mientras que el humedal con menor número
de taxones fue Los Trillizos (C2) (N= 142,
0D= 22). El Miquito (C4) presentó el mayor
número de taxones comunes y dominantes, en
contraste a Los Campanos (C5) (1D= 11.6, 2D=
6.1) (Tabla 3).
Durante la época de sequía, Los Trillizos
(C2) obtuvo la mayor abundancia y riqueza
(N= 533, 0D= 43); mientras que la menos abun-
dante y rica fue El Miquito (C4) (N= 209, 0D=
28). En Los Trillizos (C2) se observó la mayor
abundancia de taxones comunes (1D= 21.7). En
Villa Leidy (C1) y El Miquito (C4) presentaron
la mayoría de los taxones dominantes (2D=
16). Contrario a esto, La Dicha (C6) obtuvo
el menor número de taxones comunes (1D=
11) y dominantes en ambas épocas climáticas
(Tabla 3).
Durante la época de lluvias, la diversidad
beta presentó su mayor valor entre las charcas
Los Trillizos (C2) y Los Campanos (C5) (βsor=
0.52) y el más bajo entre C5 y La Dicha (C6)
(βsor= 0.27). Para la época seca se estimó el
mayor valor de la diversidad beta entre C2 y
El Miquito (C4) (βsor= 0.30) y el más bajo
entre C2 y El Paraíso (C3) (βsor= 0.18). Pero
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Tabla 2
Valor de los parámetros fisicoquímicos de seis charcas temporales del departamento del Magdalena (Colombia), medidos en las épocas de lluvia y sequía. / Table 2. Physicochemical
parameter values of six temporary ponds in the department of Magdalena (Colombia) measured during rainy and dry seasons.
Época climática Estación pH Temp
(°C)
O2
(mg/l)
O2
(%)
Conductividad
(μS/cm)
Sólidos totales
disueltos (mg/l)
Turbidéz
(UFN)
NH4
(mg/l)
PO4-P
(μg/l)
NO2
(mg/l)
Dureza total
(mg/l)
Lluvias Villa Leidy 5.81 33.6 2.5 35.5 683.0 342.0 25.60 0.01 30.0 4.40 18,0
Los Trillizos 6.40 30.7 0.9 11.3 87.0 43.0 18.60 0.02 30.0 0.00 4,0
El Paraíso 6.30 28.8 0.6 8.4 95.0 44.0 25.50 0.02 350.0 0.50 28,0
El Miquito 6.65 28.7 1.6 21.0 92.0 42.0 6.00 0.01 30.0 0.00 3,0
Los Campanos 6.80 28.0 2.2 28.4 124.0 62.0 9.40 0.02 410.0 1.80 4,0
La Dicha 6.61 27.1 0.7 9.1 208.0 104.0 29.70 0.02 150.0 1.80 4,0
Seca Villa Leidy 6.03 27.7 0.5 5.1 2208.0 1104.0 99.90 0.03 70.0 3.10 92,0
Los Trillizos 6.34 29.1 1.9 22.7 157.0 72.0 35.80 0.23 30.0 1.60 73,0
El Paraíso 6.93 31.8 2.8 36.7 210.0 105.0 6.10 0.26 10.0 0.80 3,0
El Miquito 6.41 27.1 1.2 19.0 110.0 55.0 90.10 0.11 20.0 1.30 4,0
La Dicha 7.15 28.4 1.8 1.2 3.9 193.0 103.00 0.31 130.0 2.30 4,0
Valor máximo época de lluvias 6.80 33.6 2.5 35.5 683.0 342.0 29.70 0.02 410.0 4.40 28,0
Valor mínimo época de lluvias 5.81 27.1 0.6 8.4 87.0 42.0 6.00 0.01 30.0 0.00 3,0
Valor máximo época seca 7.15 31.8 2.8 36.7 2208.0 1104.0 103.00 0.31 130.0 3.10 92,0
Valor mínimo época seca 6.03 27.1 0.5 1.2 3.9 55.0 6.10 0.03 10.0 0.80 3,0
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e50129, enero-diciembre 2023 (Publicado Mar. 23, 2023)
el mayor valor de recambio en época de lluvia
se dio entre C2 y C6 (βsim= 0.45) y el menor
entre C5 y C6 (βsim= 0.13). Mientras que en
la época seca fue entre C4 y C6 (βsim= 0.29)
y la mayor pérdida de taxones durante la época
de lluvia ocurrió entre C5 y C6 (βnes= 0.14)
y durante la época seca fue entre C2 y C6
(βnes= 0.20) (Tabla 4; Fig. 3). El análisis de
conglomerado realizado en cada época climáti-
ca mostró que la composición de los macroin-
vertebrados acuáticos durante la época seca
fue muy diferente entre las charcas, siendo Los
Trillizos (C2) y El Paraíso (C3) las charcas
que conformaron un grupo mayor disimilitud
(18 %), seguido de Villa Leidy (C1), mientras
que C2 y El Miquito (C4) fueron las menos
Tabla 3
Abundancia y número efectivo de taxones de seis charcas temporales del Magdalena (Colombia), durante la época seca y
lluviosa. / Table 3. Abundance and effective number of taxa of six temporary ponds of the Magdalena (Colombia), during
rainy and dry seasons. Magdalena (Colombia).
Humedal N0D1D2D
Ll S Ll S Ll S Ll S
C1 293 264 31 29 18.7 20.6 14.1 16.1
C2 142 533 22 43 12.8 21.7 9.14 11.2
C3 302 413 23 33 11.9 17.1 7.7 10.6
C4 193 209 30 28 20.3 20.3 16.4 16.1
C5 485 ND 32 ND 11.6 ND 6.2 ND
C6 165 359 23 28 11.7 11.1 6.8 5.9
C1: Villa Leidy, C2: Los Trillizos, C3: El Paraíso, C4: El Miquito, C5: Los Campanos y C6: La Dicha. S: época seca, Ll:
época lluviosa, ND: no determinado porque la charca no tenía agua, N: abundancia, 0D: riqueza, 1D: taxones comunes, 2D:
taxones dominantes. / C1: Villa Leidy, C2: Los Trillizos C3: El Paraíso, C4: El Miquito, C5: Los Campanos and C6: La
Dicha. S: Season Dry, Ll: Season Rainy. ND: Not determined because the pond haven’t water. N: abundance, 0D: richness,
1D: common taxa, 2D: dominant taxa.
Tabla 4
Recambio de géneros estimados con el índice de diversidad beta de Sorensen para las charcas estacionales durante las épocas
lluviosa y seca. / Table 4. Turnover estimated with the Sorensen index in the ponds temporary for rainy and dry season.
Época C1 C2 C3 C4 C5 C6
Lluvias C1 0 0.43 0.41 0.38 0.37 0.37
C2 0 0.42 0.50 0.52 0.47
C3 0 0.43 0.45 0.30
C4 0 0.45 0.40
C5 0 0.27
C6 0
C1 C2 C3 C4 C5 C6
Seca C1 0 0.19 0.26 0.26 - 0.23
C2 0 0.18 0.30 - 0.24
C3 0 0.25 - 0.25
C4 0 - 0.29
C5 - - - - - -
C6 0
C1: Villa Leidy, C2: Los Trillizos C3: El Paraíso, C4: El Miquito, C5: Los Campanos y C6: La Dicha. / C1: Villa Leidy, C2:
Los Trillizos, C3: El Paraíso, C4: El Miquito, C5: Los Campanos and C6: La Dicha.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e50129, enero-diciembre 2023 (Publicado Mar. 23, 2023)
disímiles. La composición durante la época de
lluvias fue muy también difirió al compararla
con los grupos conformados en la época seca
y entre charcas. En esta época, se observó un
grupo conformado por La Dicha (C6), Los
Campanos (C5) y El Paraíso (C3) con cerca del
35 % de disimilitud; en este análisis Los Trilli-
zos (C2) se separó de las demás charcas (Fig. 3).
El análisis de agrupamiento en el microhá-
bitat litoral evidenció una composición similar
en las dos épocas climáticas, donde Villa Leidy
(C1), Los Trillizos (C2), El Paraíso (C3) y La
Dicha (C6) conformaron un grupo, mientras
que El Miquito (C4) y Los Campanos (C5)
conformaron otro en el periodo de lluvias.
El arreglo fue similar durante la sequía con
la excepción de que no se presentaron datos
en Los Campanos por no estar seca. Durante
ambas épocas los grupos difirieron cerca del
60 % de la composición de las comunidades.
En cuento a los microhábitats lacustre y sedi-
mento, no se evidenció una clara agrupación al
compararlas por épocas climáticas (AF1). La
zona litoral presentó la mayor riqueza y abun-
dancia, con excepción de C1, C5 y C6 en lluvias
y C4 en seca, donde las mayores abundancias
se observaron en la zona lacustre (AT2).
La prueba PERMANOVA mostró que
existen diferencias significativas en la com-
posición de los macroinvertebrados acuáti-
cos entre épocas climáticas, pero no entre
charcas (Tabla 5, Fig. 3). Lo cual se puede
confirmar visualmente en el nMDS, donde se
exhiben los taxones que ponderaron a dichas
diferencias, es así como los coleópteros Ora,
Derallus, Helochares, Hydrovatus, Canthidrus
y Scirtes, el ostrácodo Arrenurus y el dípte-
ro Provezzia solo estuvieron presente duran-
te la época seca; mientras que en la época
lluviosa los coleópteros Pelomnus, Cybester,
Thermonectus e Hydrochus, el efemeróptero
Callibetis y el hirudíneo Helopdella fueron
algunos de los taxones característicos durante
las lluvias (Fig. 3 y Fig. 4).
DISCUSIÓN
Los resultados evidenciaron que existe
un alto recambio y bajo anidamiento de la
Fig. 3. Análisis de escalamiento multidimensional no métrico (nMDS) realizado con la presencia y ausencia de los
macroinvertebrados de las charcas en las temporadas de lluvias (L) y seca (S). C1: Villa Leidy, C2: Los Trillizos C3: El
Paraíso, C4: El Miquito, C5: Los Campanos y C6: La Dicha. Stress: 0.14. / Fig. 3. No metric multidimentional scaling
(nMDS) based on incidence data of aquatic macroinvertebrates of ponds in rainy (L) and dry (S) season. C1: Villa Leidy,
C2: Los Trillizos C3: El Paraíso, C4: El Miquito, C5: Los Campanos and C6: La Dicha. Stress: 0.14.
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composición de las comunidades de macroin-
vertebrados acuáticos al compararlas entre las
seis charcas. Sin embargo, la composición de
las comunidades difirió entre las dos épocas
climáticas, lo cual se evidenció en la presencia
de algunos taxones exclusivos en cada periodo.
Con relación a los microhábitats, se evidenció
que solo el litoral exhibió un importante agru-
pamiento consistente entre charcas.
Los valores de las variables fisicoquímicas
presentaron un comportamiento típico de eco-
sistemas mesotróficos temporales tropicales
(Díaz et al., 2007), cuyas variaciones respon-
den al régimen hidrológico, la geología y a los
efectos del lavado de los suelos por acción de
actividades agropecuarias y antropogénicas, los
cuales se ven reflejados en el incremento de los
nutrientes durante el periodo de precipitaciones
por la resuspención producida por las lluvias y
la escorrentía (López-Lambraño et al., 2017;
Serna-Macías et al., 2019). A pesar de que las
charcas temporales estudiadas se encuentran
en una región con un régimen de precipitacio-
nes monomodal biestacional (IDEAM, 2021),
difiere de otras zonas del país (como en el
departamento de La Guajira), donde los perio-
dos de sequía son más extensos, lo que expone
a estos ecosistemas a un prolongado periodo
de precipitaciones, variable que puede influir
en los ciclos de vida de los organismos que
la habiten; consecuentemente, la variabilidad
en las épocas climáticas pueden influir sobre
la composición de las comunidades locales de
macroinvertebrados acuáticos.
Tabla 5
Análisis multivariado permutacional de la varianza (PERMANOVA) basado en los macroinvertebrados acuáticos según la
charca y época climática. / Table 5.Multivariate permutational multivariate analysis of variance (PERMANOVA) based on
aquatic macroinvertebrates according to ponds and climatic period.
Fuente gl Suma cuadrados R2FPr (>F) 0.05
Época 1 0.416 0.262 3.746 0.002 *
Charca 5 0.727 0.458 1.309 0.115
Residual 4 0.444 0.279
Total 10 1.588 1
gl= grados de libertad. * indica diferencias significativas (valores de p < 0.05). / gl= degree freedom. * Indicate significative
differences (p value < 0.05).
Fig. 4. Análisis de similitud Sorensen (cualitativo) de las charcas durante la época y seca y lluvias, C1: Villa Leidy, C2:
Los Trillizos, C3: El Paraíso, C4: El Miquito, C5: Los Campanos y C6: La Dicha. / Fig. 4. Sorensen similarity analysis
(qualitative) of temporary ponds in dry and rainy periods. C1: Villa Leidy, C2: Los Trillizos, C3: El Paraíso, C4: El Miquito,
C5: Los Campanos and C6: La Dicha.
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Las diferencias en la composición de las
comunidades entre épocas climáticas están
relacionadas con las estrategias de vida de los
organismos. En este sentido, se observó que los
representantes de la familia Scirtidae (Coleop-
tera) y el género Callibaetis (Ephemeroptera)
solo se presentaron durante la época seca y
que el odonato Remartinia y el díptero Tipula
durante la época de lluvias, puede deberse a
que los sirtidos pueden encontrarse en ambien-
tes semiacuáticos, mientras que los odonatos y
tipúlidos son organismos netamente acuáticos;
en cuanto Callibaetis tienen una estrategia
de maduración de los huevos interna y eclo-
sionan recién son depositados en el agua, por
ellos pueden ser encontrados en ambas épocas
climáticas (Johnson et al., 2012). No obstan-
te, análisis de los rasgos funcionales y otros
aspectos de las historias de vida que involucren
aspectos morfológicos y/o fisiológicas de los
organismos podrían contribuir a esta justifica-
ción. Trabajos realizados en charcas temporales
mediterráneas (Bazzanti et al., 2009, Bazzanti
et al., 2010; Della Bella et al., 2005) y de
Argentina (Abraham et al., 2021) han eviden-
ciado que durante los hidroperíodos más largos,
un mayor número de especies son capaces de
completar su desarrollo y mantener poblacio-
nes viables, especialmente aquellas que pre-
sentan dispersión activa, ya que la permanencia
del agua proporciona mayor tiempo disponible
para la colonización (Fontanarrosa et al., 2013),
lo que deja en evidencia que la duración de la
lámina de agua durante el periodo anual puede
considerarse como el factor más importante
que incrementa la riqueza de especies en estos
sistemas. La clase Insecta fue la dominante en
todas las charcas analizadas, dentro de este
grupo los órdenes más abundantes y diversos
fueron Coleoptera, Hemiptera, Diptera, Odo-
nata y Ephemeroptera, similar a lo registrado
en otros ecosistemas temporales del norte de
Colombia por Serna-Macías et al., (2019), por
García (1997) en Venezuela, por Boutin et al.
(1982) y Sancho & Lacomba (2012) en España
y por Abraham et al. (2021) en Argentina.
La marcada disociación que mues-
tran las épocas de muestreo en el análisis de
agrupamiento puede estar relacionada con uno
de los factores más importantes como lo es la
presencia y mayor disponibilidad de sustratos
producto de la época de lluvias, en compa-
ración con la sequía, lo cual impacta en la
composición y estructura de la comunidad de
macroinvertebrados tal como lo menciona Fon-
tanarrosa et al. (2013). Sin embargo, se requie-
ren de estudios experimentales para confirmar
este postulado.
El recambio de taxones entre humedales en
la época húmeda en contraste con la época seca
demuestra que las actividades de migración y/o
dispersión son más activas en la época de alta
precipitación, una de las causas ambientales
que más afectan a este recambio es la aparición
de arroyos efímeros e intermitentes que se
interconectan con los sistemas lénticos (como
las charcas), lo cual favorece las migracio-
nes pasivas de organismos acuáticos (Vellend,
2001) o que provienen de sistemas lóticos.
Evidencia de esto, es la aparición de Simulium
(Diptera), organismo que habita exclusiva-
mente de sistemas lóticos y que seguramente
fue arrastrado por escorrentía superficial a la
charca Los Trillizos durante la época de lluvias.
Las diferencias en la composición y abun-
dancia de macroinvertebrados encontradas en
los microhábitats, deja en evidencia la prefe-
rencia que tienen muchos organismos por las
macrófitas, resultados similares se han obser-
vado en otros sistemas lénticos temporales
(Abraham et al., 2021) y permanentes (Her-
nández et al., 2016; Rivera-Usme et al., 2008;
Rivera et al, 2015), por ejemplo: los órdenes
Coleoptera, Odonata y algunos Hemiptera sue-
len encontrarse en mayor medida en el litoral;
Los Hemiptera y Heteroptera que son organis-
mos depredadores estrechamente relacionados
con las macrófitas que les proveen refugio y
alimento (Jara et al., 2013); larvas de Diptera
que suelen alimentarse de la materia en des-
composición que se encuentra en el sedimento
o bien algunos moluscos gasterópodos que
se encuentran en mayor medida en el mismo
sustrato o asociados estructuras sumergidas de
las macrófitas. Lo anterior, evidencia lo pro-
puesto por Solimini et al. (2005) y Bazzanti et
12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e50129, enero-diciembre 2023 (Publicado Mar. 23, 2023)
al. (2010), que algunos sustratos tal como los
ambientes vegetados incrementan la heteroge-
neidad del hábitat influyendo en el aumento
de la composición de los grupos biológicos de
macroinvertebrados.
La composición de las comunidades de
macroinvertebrados acuáticos de las charcas
temporales son muy diversas y presentan alto
recambio tanto espacial como temporal, refle-
jando altos valores de reemplazamiento de
taxones entre épocas climáticas. El análisis
de los microhábitats mostró que el litoral
mantuvo una composición similar durante las
dos épocas.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio hizo parte del proyecto “Estu-
dio de la biodiversidad, relaciones tróficas y
servicios ecosistémicos de las charcas estacio-
nales del Departamento del Magdalena” finan-
ciado con recursos provenientes del Patrimonio
Autónomo Fondo Nacional de Financiamiento
para la Ciencia, la Tecnología y la Innovación
Francisco José de Caldas y la Universidad del
Magdalena. A Cristian Guzmán-Soto por la
asesoría en los análisis estadísticos.
Ver apéndice digital / See digital appendix
- a11v71n1-A1
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