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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 713–725, e50805, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 02, 2022)
Proporción sexual y hermafroditismo del molusco,
Anadara tuberculosa (Bivalvia: Arcidae) en Panamá
Yolani A. Robles P.1 https://orcid.org/0000-0003-4140-9235
Angel Javier Vega1, 2*; https://orcid.org/0000-0002-9535-3348
Leisy del Carmen Díaz3; https://orcid.org/0000-0002-7704-5851
1. Centro de Capacitación, Investigación y Monitoreo de la Biodiversidad en el Parque Nacional Coiba, Universidad de
Panamá (CCIMBIO-Coiba-UP), Santiago de Veraguas, República de Panamá; yolany.robles@up.ac.pa,
angel.vega@up.ac.pa (*Correspondencia)
2. Estación Científica Coiba (Coiba-AIP), Clayton, Panamá, República de Panamá.
3. Programa de Maestría en Ecología y Manejo de Zonas Costeras, Universidad de Panamá, República de Panamá;
leysi_di@hotmail.com
Recibido 20-IV-2022. Corregido 15-VII-2022. Aceptado 07-X-2022.
ABSTRACT
Sexual proportion and hermaphroditism of the mollusc,
Anadara tuberculosa (Bivalvia: Arcidae) in Panama
Introduction: The bivalve Anadara tuberculosa is an important fishery in the Eastern Tropical Pacific. The sex
ratio varies along its geographic range and there are cases of hermaphroditism, occasional in some populations,
normal in others. These characteristics may be a response to anthropogenic and environmental pressure.
Objective: To evaluate sex ratio and hermaphroditism of the species in the Panamanian Pacific.
Methods: Data on reproductive features of A. tuberculosa generated between 1994 and 2020 for Gulf of
Montijo, as well as 2017 data from mangroves of David was analyzed. Macroscopic diagnosis of individual sex
is sensitive to the problem of indeterminate individuals, which in turn can skew the sex ratio analysis; therefore,
the macroscopic method was compared with histological sections to generate a correction factor to adjust the
macroscopically determined sex ratio.
Results: For Montijo, histology indicated that the female to male sex ratio ranged from 1:1 to 3.2:1 between
1994 and 2017, while macroscopy indicated 1.9:1 to 5.1:1 between 2004 and 2020. For David, histology indi-
cated a ratio of 3.7:1, and macroscopy 7.9:1. At both localities, larger specimens had more sex ratio variation,
independently of the technique, and there was non-casual protandric hermaphroditism in 2017.
Conclusion: The occurrence of protandric hermaphroditism and sex ratio changes suggest anthropogenic and
environmental pressure in all populations.
Key words: black cockles; Gulf of Chiriquí; mangroves; protandry.
RESUMEN
Introducción: El bivalvo Anadara tuberculosa es un recurso pesquero y económico importante en el Pacífico
Este Tropical. La proporción sexual varia a lo largo de su área de distribución, con casos de aparición de herma-
froditismo, ocasional para algunas poblaciones, normal en otras. Estas características podrían ser una respuesta
a presiones antropogénicas y ambientales.
Objetivo: Evaluar la proporción sexual y el hermafroditismo en la especie en el Pacífico de Panamá.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop.2022.50805
INVERTEBRATE BIOLOGY
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INTRODUCCIÓN
La concha negra, Anadara tuberculosa
(Sowerby, 1833), es un molusco bivalvo de
la familia Arcidae, cuya área de distribución
abarca desde Baja California, en México, hasta
la Bahía de Tumbes, en el norte de Perú (Keen,
1971; MacKenzie, 2001).
La reproducción de A. tuberculosa es con-
tinua, con picos variables en dependencia de
la localidad y condiciones ambientales, tales
como temperatura, lluvias, salinidad y dispo-
nibilidad de alimento (García-Domínguez et
al., 2008; Lucero-Rincón et al., 2013; Romo-
Piñera et al., 2015). A pesar de alcanzar tallas
cercanas a los 10 cm de longitud total (Vega et
al., 2021), se ha reportado para Colombia que
los organismos maduran a partir de los 25 mm
(Borda & Cruz, 2004), machos desde 18.87
mm y hembras desde 27.70 mm (Lucero et
al., 2012) y 20.18 mm (Lucero-Rincón et al.,
2013). En Costa Rica, la madurez sexual inicia
entre 23.2 y 26.2 mm (Ampie & Cruz,1989),
mientras que en Panamá maduran a partir de
los 32 mm (Guilbert, 2007).
En Colombia, A. tuberculosa alcanza la
talla media reproductiva poblacional (L50) a los
44 mm en Tumaco (Borda & Cruz, 2004), 39.5
mm y 43.5 mm, en diferentes localidades del
Pacífico (Lucero et al., 2012; Lucero-Rincón
et al., 2013); en Ecuador, Santa Martha, 41.61
mm para machos y 42.98 para hembras (Panta-
Vélez et al., 2020) y en Santo Domingo, Méxi-
co, 36.5 mm (Pérez-Medina, 2005).
Proporción sexual a favor de las hembras
ha sido reportada en Isla de las Perlas, Pacífico
de Panamá, 3.5H:1M (Guilbert, 2007), en la
Reserva de Manglar al Noreste de Ecuador,
2.6H:1M (Flores & Lincadeo, 2010), Pacífico
colombiano, 2.46H:1M (Lucero-Rincón et al.,
2013; Lucero-Rincón et al., 2021), en Baja
California, 2.09H:1M hasta 9H:1M (Romo-
Piñera et al., 2015) y en Tumbes, Perú, 1.6:1
(Alemán et al., 2019) y 1.4H:1M (Ordinola et
al., 2020). En contraste, la proporción sexual
1H:1M se ha reportado en El Conchalito,
México (Pérez-Medina, 2005), en Costa Rica,
localidades de Puntarenas (Cruz, 1982; Cruz,
1984), Térraba-Sierpe (Vega, 1994), Golfo
Dulce (Silva & Bonilla, 2001; Silva-Benavides
& Bonilla, 2015).
Cambios en la proporción sexual a favor de
las hembras, de forma progresiva en el tiempo,
se ha reportado para Perú, en el 2013 y 2014,
con una proporción de 1:1 (Alemán et al., 2014;
Alemán et al., 2017); mientras que en el 2019 y
2020, se reportó una proporción a favor de las
hembras, aunque no en todas las localidades
muestreadas (Alemán et al., 2019; Ordinola et
al., 2020). En contraste, en Golfo Dulce, Costa
Rica, la proporción sexual se ha mantenido
1:1, entre 2001 y 2015 (Silva & Bonilla, 2001;
Silva-Benavides & Bonilla, 2015).
Para México, la relación proporción
sexual-tallas se mantuvo 1H:1M, para tallas
entre 36 mm y 80 mm de longitud total (LT)
(Pérez-Medina, 2005). Sin embargo, para A.
anticuata, en Tanzania, se reportó cambios en
Métodos: Se analizó información reproductiva de A. tuberculosa generada entre 1994 y 2020 para el Golfo de
Montijo, así como datos de 2017 para el manglar de David. Se aplicaron procedimientos macroscópicos, contras-
tados con histológicos y se generó un factor de corrección para ajustar la proporción sexual macroscópica, debido
al efecto, sobre la proporción sexual, que ocasiona los organismos indeterminados.
Resultados: Para el Golfo de Montijo, la histología indicó una proporción sexual hembra a macho de 1:1 hasta
3.2:1, entre 1994 y 2017, mientras que la macroscopía varió de 1.9:1 a 5.1:1 entre 2004 y 2020. Para el manglar
de David, la histología indicó una proporción sexual de 3.7:1, y de 7.9:1 por macroscopía en el 2017. En ambas
localidades, especímenes más grandes mostraron mayor variación en la proporción sexual, pese a la técnica
implementada, así como hermafroditismo protándrico no casual en el 2017.
Conclusiones: La aparición del hermafroditismo protándrico y los cambios en la proporción sexual indican
que la población de A. tuberculosa, en ambas localidades, está respondiendo a presiones antropogénicas y
ambientales.
Palabras claves: concha negra; Golfo de Chiriquí; manglares; protandría.
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la proporción sexual asociada al incremento
de las tallas, convirtiéndose en significativa la
diferencia sobre los 41 mm de LT, para análisis
realizados entre los 10 mm y 70 mm de LT
(Mzighani, 2005).
El hermafroditismo más común en los
moluscos bivalvos es protándrico (Afiati, 2007;
Mzighani 2005), condición que ha sido repor-
tada para A. tuberculosa (Lucero-Rincón et al.,
2013; Lucero-Rincón et al., 2021; Panta Vélez
et al., 2020; Pérez-Medina, 2005); A. antiquata
y A. granosa (Afiati, 2007) y A. similis (Manja-
rres-Villamil et al., 2013). Según estos autores,
el hermafroditismo se puede identificar por
diferencias en la proporción de sexos a favor de
las hembras, hembras de mayor talla, presencia
de ovocitos y espermatozoides funcionales,
así como la predominancia del tejido gonadal
femenino sobre el masculino.
En A. tuberculosa se ha reportado herma-
froditismo casual en México y Ecuador, con
frecuencia de aparición de esta condición de
0.98 % (N = 205) (Pérez-Medina, 2005) y 1.14
% (N = 394) (Panta-Vélez et al., 2020). Sin
embargo, para Colombia se obtuvo 3.1 % (N
= 290), considerada como un comportamiento
normal, probablemente causada por factores
endógenos o exógenos como temperatura, sali-
nidad y nutrientes (Lucero-Rincón et al., 2013;
Lucero-Rincón et al., 2021).
Cambios en la proporción sexual y el
hermafroditismo pueden indicar desbalance en
las poblaciones, en respuesta a cambios de fac-
tores naturales o antropogénicos (Panta-Vélez
et al., 2020), y en el caso de A. tuberculosa, la
tendencia observada, en algunas localidades de
su área de distribución, ha sido a la aparición
del hermafroditismo acompañado de cambios
en la proporción sexual (Lucero-Rincón et al.,
2013; Lucero-Rincón et al., 2021; Panta-Vélez
et al., 2020; Pérez-Medina, 2005) y cambios
en la proporción sexual a favor de las hembras
sin hermafroditismo (Flores & Lincadeo, 2010;
Guilbert, 2007; Ordinola et al., 2019, Ordinola
et al., 2020; Romo-Piñera et al., 2015).
La estimación de la proporción sexual
está asociada a la correcta identificación del
sexo. En este sentido, estudios reproductivos en
Anadara spp. reportan con frecuencia la con-
dición de organismos indeterminados, donde
no se puede reconocer el sexo macroscópica-
mente, creando incertidumbre sobre el efecto
que puede producir esta condición en la inter-
pretación de los datos, sobre todo si existe
proporción sexual a favor de uno u otro sexo.
Por ejemplo, Flores y Licandeo (2010) indican
que, de 1 997 especímenes, 333 fueron inde-
terminadas, sin distinguir entre A. tuberculosa
(N = 1 273) y A. similis (N = 428). Panta-Vélez
et al. (2020), reportan 20 % de organismos
indeterminados en A. tuberculosa (N = 711),
mientras que Manjarres-Villamil et al. (2013)
observaron un 32.85 % en A. similis (N = 347).
El presente estudio tuvo por objetivo eva-
luar la proporción sexual, la presencia de
hermafroditismos y el efecto de la presen-
cia de organismos indeterminados sobre la
proporción sexual, en Anadara tuberculo-
sa, contrastando metodologías histológica y
macroscópica, en organismos recolectados en
Manglares de David y el Golfo de Montijo,
Pacífico de Panamá.
MATERIALES Y MÉTODOS
Sitios de muestreo: Golfo de Montijo
(GM): Es un Humedal de importancia interna-
cional (Sitio Ramsar), ubicado bajo las coor-
denadas 7°56’4’’ N & 81°17’33’’ W; 7°59’30’’
N & 81°1’40’’ W; 7°38’20’’ N & 80°58’40’’ W
y 7°36’29’’ N & 81° 13’ 37’’ W (Ministerio de
Ambiente, 2016). Los manglares y los bosques
de Ciénaga constituyen 313 km2, de los cuales
279 km2 pertenecen a los manglares ubicados
frente a un litoral costero con una superficie de
534.9 km2 (Cámara et al., 2004) (Fig. 1).
Manglares de David (MD): Declarada
área protegida a través del Decreto Municipal
21 del 6 de junio de 2007, por medio del cual
se adoptaron disposiciones para la protección
del ambiente y los manglares en las costas del
distrito de David. Se ubica entre las coorde-
nadas 8°22’47’’ N & 82°26’50’’ W; 8°20’09’’
N & 82°12’56’’ W; 8°13’49’’ N & 82°19’12”
W y 8°17’19” N & 82°28’49” W. En esta zona
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desembocan diferentes ríos, como el Plata-
nal que forma el principal estero en puerto
Pedregal y los ríos Chico y Chorcha. También
desembocan otros ríos de mayor caudal, como
David y Chiriquí (Díaz del Olmo et al., 2004)
(Fig. 1).
Metodología de análisis: Macroscopía:
Entre marzo de 2016 y febrero de 2017, se
recolectaron mensualmente y al azar, entre
80 y 140 ejemplares de Anadara tuberculosa
procedentes de las capturas manuales de los
extractores de concha en MD y GM, las cuales
se midieron en su longitud total (LT) con un
calibrador Vernier de 0.01 mm de precisión.
A cada ejemplar se le realizaron cortes trans-
versales y longitudinales para la evaluación
de la gónada, identificar el sexo según su
color, naranja para hembras y blanco a crema
en machos, así como el estadio de desarrollo
reproductivo, según porcentaje de cobertura de
la gónada con relación a la masa visceral y su
color (Borda & Cruz, 2004; Lucero-Rincón et
al., 2013). Este mismo procedimiento se aplicó
entre junio de 2019 y marzo de 2020 a ejempla-
res recolectados en el GM. Adicionalmente, se
revisó información no publicada de muestreos
realizados en 2004, 2013 y 2015 para el GM.
Histología: Entre marzo de 2016 y febrero
de 2017, se recolectaron mensualmente, en MD
y GM, 30 organismos adultos con tallas entre
50 y 55 mm de LT, a los cuales se le identi-
ficó el sexo y estadio de desarrollo gonadal,
aplicando la misma metodología descrita en
el apartado de macroscopía (Borda & Cruz,
2004; Lucero-Rincón et al., 2013), para poste-
riormente extraerle una sección transversal, a
Fig. 1. Zona de estudio, Golfo de Montijo (GM) y Manglares de David (MD), Panamá. / Fig. 1. Study zone within the
Montijo Gulf (GM) and mangroves of David (MD), Panama.
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nivel de gónada, la cual se fijó durante 24 horas
con Formaldehído - Ácido Acético - Cloruro
de Calcio (F.A.A.C.C.) (Samoilys & Roelofs,
2000) y se procesó hasta obtener placas con
cortes histológicos de 3 µ, teñidas con hema-
toxilina y eosina (Howard & Smith, 1983).
Cada placa se revisó y se fotografió utilizando
un microscopio Segeresa con cámara digital,
en los objetivos 4x y 10x y se verificó el sexo
y la condición de desarrollo gonadal, según los
criterios de Lucero-Rincón et al. (2013) y Man-
jarres-Villamil et al. (2013), que consideran el
desarrollo de las células sexuales y las caracte-
rísticas de los folículos y túbulos seminíferos
para definir el estadio de desarrollo gonadal.
En el mismo periodo se recolectaron ejem-
plares con tallas inferiores a 40 mm de longitud
total en MD y GM, a los cuales se les aplicó
la misma metodología de procesamiento his-
tológico para identificar la condición sexual y
la talla de inicio de la actividad reproductiva
(Manjarres-Villamil, et al., 2013).
Análisis de los datos: debido a la apa-
rición de individuos indeterminados en los
análisis macroscópicos (no se observó la góna-
da) y su efecto en el cálculo de la proporción
sexual, se procedió a generar una metodología
para comparar las estimaciones de proporción
sexual por procedimientos macroscópicos e
histológicos y, en caso de existir diferencias en
la misma, generar un factor de corrección para
tratar de igualar ambas estimaciones, como se
detalla a continuación:
• Los individuos indeterminados macroscó-
picamente se verificaron a través de cortes
histológicos (Lucero-Rincón et al., 2013),
para ubicarlos como machos, hembras o
hermafroditas. Esto permitió establecer,
del total de indeterminados, que porcen-
taje correspondía a machos, hembras o
hermafroditas.
• Se contabilizaron los individuos clasifi-
cados como indeterminados por procedi-
mientos macroscópicos y se multiplicó este
valor por el aporte porcentual de machos,
hembras y hermafroditas estimado en el
paso anterior, para calcular, del total de
indeterminados, cuantos correspondían a
cada condición.
• La cantidad estimada de machos, hembras
y hermafroditas se sumó a la obtenida de
cada condición por procedimiento macros-
cópico y se calculó una proporción sexual
ajustada dividiendo la cantidad de hembras
por la cantidad de machos.
• Al final se obtuvo una proporción sexual
macroscópica, una histología y una tercera
ajustada, las cuales se compararon para
evaluar la utilidad del factor de corrección.
Para evaluar la variación temporal de la
proporción sexual, se analizaron datos macros-
cópicos para el GM de 2004, 2013, 2015, 2017
y 2020 y se corroboró el resultado, por el
análisis placas histológicas de 1994 y se com-
pararon con las obtenidas en 2017. También se
realizó un análisis de la proporción macroscó-
pica por clases de tallas, con intervalos de 5
mm, a los ejemplares recolectados en el 2017
para ambas localidades. Para determinar si la
proporción sexual era diferente de la esperada
(1:1) se aplicó la prueba de X2 para un α = 0.05
(Zar, 2009).
RESULTADOS
Proporción sexual: por macroscopía, en el
2017, se estimó una proporción sexual a favor
de las hembras, tanto en el GM (6.2H:1M)
como en MD (7.9H:1M), lo cual fue confir-
mado por análisis histológico, tanto para el
GM (3.2H:1M) como en MD (3.7H:1M). Por
su parte, para el GM se encontró que la pro-
porción sexual presentó variación temporal,
ya que, por análisis macroscópico, pasó de
1.9H:1M en el 2004 a 5.1H:1M en el 2020
y por histología varió de 1H: 1M en 1994 a
3.2H:1M en el 2017 (Tabla 1).
Similar a lo observado en el análisis tem-
poral, la proporción sexual varió de acuerdo
con las tallas analizadas. Tanto en MD (LT
26.20 - 92.90 mm) como en el GM (LT 31.60 -
81.90 mm) se observó una proporción sexual a
favor de las hembras a medida que aumentaron
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las tallas (Fig. 2), lo que se corroboró por aná-
lisis histológico, donde para ejemplares captu-
rados en el GM, con tallas entre 20.2 y 40 mm
(Media = 31.11, DE = 5.72, N = 24) y en MD,
tallas entre 17.6 y 40.7 mm (Media = 28.51,
DE = 6.42, N = 28), se estimó una proporción
de 1H:1M, mientras que, para ejemplares entre
50 y 55 mm, tanto para el GM (Media = 52.65,
DE = 1.88, N = 360) como para MD (Media
= 52.38, DE = 1.87, N = 360) la proporción
sexual fue a favor de las hembras (Tabla 1).
Aunque en ambos ecosistemas se determi-
nó proporción sexual a favor de las hembras,
la diferencia radicó en que las estimaciones
macroscópicas resultaron más amplías que
las histológicas (Tabla 1), definido por la
existencia de organismos indeterminados en
los análisis macroscópicos. Para el GM, se
identificaron 30 ejemplares indeterminados a
través de macroscopía, los cuales, al aplicarle
a los mismos individuos procesamiento his-
tológico, resultaron 63.3 % machos, 33.3 %
hembras y 3.3 % indeterminados, y para MD,
de los 58 ejemplares indeterminados, resulta-
ron 55.2 % machos, 29.3 % hembras y 15.5 %
hermafroditas. Esto implica que los individuos
catalogados como indeterminados por proce-
dimientos macroscópicos, más del 55 % resul-
taron machos en ambas localidades (Tabla 2).
Mediante análisis macroscópicos se iden-
tificaron 179 indeterminados (N = 1 376) para
GM y 194 (N = 1 382) para MD. En ambos
casos se multiplicó los indeterminados por los
porcentajes asignados por análisis histológicos
y, al resultado estimado, se le sumó la cantidad
de ejemplares machos, hembras y hermafrodi-
tas obtenidos por macroscopía, para calcular
una proporción sexual ajustada de 3.9H:M en
GM y 4.6H:M, para MD, muy similares a las
estimadas por histología (Tabla 2).
Hermafroditismo: Para el GM, el pri-
mer antecedente para evaluar la presencia de
hermafroditismo corresponde a preparaciones
histológicas de 360 individuos (LT de 45.00
a 55.00 mm), recolectados en 1994, las cuales
fueron reevaluadas, sin encontrar evidencias
de hermafroditismo. En el 2017, mediante
observaciones macroscópicas, se determinó por
primera vez hermafroditismo en dos ejemplares
de 49.60 y 51.70 mm de LT, para un rango de
tallas analizadas de 31.6 a 81.9 mm de LT, lo
cual fue corroborado por análisis histológico,
donde se observó la presencia de esta condición
en 14 individuos (3.9 %), para tallas de 50.0 a
55.0 mm de LT. En el 2020 se identificó, por
macroscopía, la presencia de hermafroditismo
TABLA 1 / TABLE 1
Variación de la proporción sexual (H:M) en Anadara tuberculosa capturadas en el Golfo de Montijo y Manglares de
David analizados en diferentes años y localidades a través de metodología macroscópica e histológica. / Sex ratio (F:M)
variation in Anadara tuberculosa from the Montijo Gulf and mangroves of David analyzed from different years and
localities through macroscopic and histological techniques.
Loc. año Histológica Macroscópica
(H:M) N LT (mm) (H:M) I N LT (mm)
GM 1994 1:1 360 45-55
GM 2004 1.9:1* 192 45-55
GM 2013 2.6:1* 2 322 30.0-82.7
GM 2015 3.0:1* 71 604 35-79.3
GM 2017 3.2:1* 360 50-55 6.2:1* 179 1 376 26.2-92.9
GM 2017 1.1:1 24 20.2-40
MD 2017 3.7:1* 361 50-55 7.9:1* 195 1 382 31.6-81.9
MD 2017 0.9:1 28 17.6-40.7
GM 2020 5.1:1* 111 1 222 26.0-96.0
*diferencias significativas, I: indeterminados. / *significant differences, I: undetermined.
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en nueve ejemplares (0.74 %) en el rango de
tallas de 26.0 a 97.0 mm (Fig. 3, Tabla 3).
En MD se observó en 2017, por macros-
copía, siete ejemplares hermafroditas (0.51 %)
para tallas entre 26.2 y 92.9 mm, mientras que
por histología se identificaron 48 individuos
(13.3 %) para tallas entre 50.0 y 55.0 mm de
LT. En ambas localidades, por histología se
determinó como dominante el tejido femenino
(50 %) y el desove simultaneo en más del 75 %
de los casos (Tabla 3).
DISCUSIÓN
La paridad de sexos (1H:1M) en Anadara
tuberculosa ha sido reportada para diferen-
tes localidades de Costa Rica (Cruz, 1984;
Silva & Bonilla, 2001; Vega, 1994) y México
(Pérez-Medina, 2005), contrario a lo reportado
para Perú (Ordinola et al., 2019), Colombia
(Lucero-Rincón et al., 2013) y Ecuador (Flores
& Licandeo, 2010), donde se presentó domi-
nancia de hembras sobre machos. En el caso
de Ecuador, se sugiere que las variaciones en la
proporción sexual están relacionadas a herma-
froditismo protándrico.
En Panamá, la concha negra ha sido estu-
diada desde 1994 en el GM, cuando se deter-
minó una proporción sexual 1:1 (Rodríguez &
González, 1995), resultado que se confirmó en
2006 (Jordán & Gómez, 2006). Si embargo en
el 2004, 2013, 2015, 2017 y 2020, se encontró
un desbalance en la proporción sexual a favor
de las hembras, situación que coincide con los
reportado por Guilbert (2007), para esta espe-
cie, en el Archipiélago de las Perlas, Pacífico
panameño y el presente estudio, en MD; así
como para otras especies del género Anadara:
Fig. 2. Variación en la proporción sexual en Anadara tuberculosa capturadas en el Golfo de Montijo (GM) y Manglares de
David (MD). A: GM 2017, B: GM 2020, C: MD 2017. / Fig. 2. Sex ratio variation in Anadara tuberculosa from the Montijo
Gulf and mangroves of David. A: GM 2017, B: GM 2020, C: MD 2017.
720 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 713–725, e50805, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 02, 2022)
TABLA 2 / TABLE 2
Proporción sexual en Anadara tuberculosa obtenida por tres metodologías: observación macroscópica, observación
microscópica (placas histológicas) y ajustada, combinando ambas metodologías. / Sex ratio in Anadara tuberculosa
determined by three methodologies: macroscopic observation, microscopic observation (Histological sections), and
adjusted diagnostic (combining both methodologies).
Estadio
Histología
Golfo de Montijo
CC1 % IMA CC2 EM T PMaA PMa PHi
H 10 33.3 179.0 59.7 1 035.0 1 094.7 3.9:1 6.2:1 3.2:1
M 19 63.3 179.0 113.4 166.0 279.4
I 1 3.3 179.0 6.0 49.0 55.0
HF 0.0 0.0 179.0 0.0 2.0 2.0
30.0 100.0
Manglares de David
H 17 29.3 194.0 56.9 1 042.0 1 098.9 4.6:1 7.9:1 3.7:1
M 32.0 55.2 194.0 107.0 132.0 239.0
I 0.0 0.0 194.0 0.0
HF 9.0 15.5 194.0 30.1 7.0 37.1
58.0 100.0
CC1: Condición sexual corregida por histología a partir de ejemplares catalogados como indeterminadas por análisis
macroscópicos; IMA: Cantidad de ejemplares identificados como indeterminados por análisis macroscópicos; CC2:
Cantidad de ejemplares catalogados por categoría (H: hembras, M: machos, I: indeterminados, HF: hermafroditas) como
resultado de multiplicar el porcentaje ajustado por histología por la cantidad de indeterminado por análisis macroscópicos;
EM: Cantidad de ejemplares ubicados en cada categoría por análisis macroscópicos; T: Total obtenido para cada categoría
al sumar CC2 + EM; PMaA: Proporción sexual macroscópica ajustada combinando metodología macro e histológica; PMa:
Proporción sexual estimada por análisis macroscópico; PHi: proporción sexual estimada por análisis histológico. / CC1:
Corrected sexual condition by histology from catalogued simples as undetermined by macroscopic analysis; IMA: Quantity
of samples identified as undetermined by macroscopic analysis; CC2: Quantity of simples by category (H: Females, M:
Male, I: Undetermined, HF: hermaphrodites) as a result from the multiplication of the adjusted percentage by histology, by
the amount of undetermined by the macroscopic analysis; EM: Quantity of simples located in each category by macroscopic
analysis; T: Total obtained for each category when adding CC2 + EM; PMaA: Macroscopic sexual proportion adjusted by
combining the macro and histological methodologies; PMa: Estimated sexual proportion by macroscopic analysis; PHi:
Estimated sexual proportion by histological analysis.
Fig. 3. Anadara tuberculosa hermafrodita. A. Corte trasversal a nivel de gónada, B. Microfotografía (100x). h: Gónada
femenina, m: Gónada masculina, e. Espermatozoides, o: ovocitos. / Fig. 3. Anadara tuberculosa hermaphrodite. A.
Transverse section at the level of the gonad; B. Photomicrography (100x). h: female gonad, m: male gonad, e: Spermatozoids;
o: Oocytes.
721
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 713–725, e50805, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 02, 2022)
A. antiquata (Jahangir et al., 2014; Mzighani,
2005), A. scapha (Baron, 1992) y A. similis
(Flores & Licandeo, 2010; Manjarres-Villamil
et al., 2013).
Guilbert (2007), explicó la superioridad
numérica de las hembras con base en dos
posibles hipótesis: la primera, por el efecto que
podrían ejercer las propiedades fisicoquímicas
del agua que favorecen el desarrollo de las
hembras o interfieren en el desarrollo de los
machos, sin mayores evidencias de cuáles son
estos factores, y la segunda, en una distribu-
ción diferencial de machos y hembras, por lo
cual los machos podrían ser más difíciles de
capturar. Esta última hipótesis contrasta con lo
reportado por Vega et al. (2021), para el GM y
MD, en un análisis de tallas y densidades para
concha negra donde señalan que para los mues-
treos se recorrieron ampliamente los manglares
y el patrón de distribución de machos y hem-
bras fue similar en ambos ecosistemas.
El incremento en la proporción de hem-
bras observado en GM y MD coincide con la
disminución de las densidades poblacionales en
ambas localidades, debido a la presión pesquera
a la que ha estado sometido este recurso (Vega
et al., 2021), lo cual coincide con lo expuesto
por Romo-Piñera et al. (2009), en Megapitaria
Squalida y Breton et al. (2018), en una revisión
sobre bivalvos, al plantear que es una estrategia
para garantizar la reproducción de la especie.
En este sentido, Dalpé et al. (2022), reportaron
que en organismos sésiles (Crassostrea gigas),
el hecho de estar agregados o no, incide sobre
el cambio de sexo, y la proporción sexual,
resultando que machos solitarios se convirtie-
ron en hembras con más frecuencia que los
gregarios (Yasuoka & Yusa, 2016), con lo que
se podría interpretar que la disminución de las
densidades puede tener un efecto similar.
Una de las razones de cambios en la
proporción sexual es la protandría (Flores &
Lincadeo, 2010). Para GM y MD se evidenció
que A. tuberculosa presentó diferencias en la
proporción de sexos a favor de las hembras y
en ejemplares hermafroditas, se presentó ovo-
citos y espermatozoides funcionales, así como
predominancia del tejido gonadal femenino
sobre el masculino y machos con maduración
a menores tallas que las hembras, lo que
es indicio de hermafroditismo protándrico,
como lo indican Lucero-Rincón et al. (2013) y
TABLA 3 / TABLE 3
Descripción de la condición de la gónada en organismos hermafroditas en Anadara tuberculosa según método de análisis,
tallas y porcentaje de cobertura de la condición masculina y femenina. / Gonad condition in hermaphroditic
in Anadara tuberculosa individuals according to the method of analysis, sizes, and percentage of coverage
of the male and female condition.
Loc. Año HM % Método N LT (mm) Observaciones
GM 1994 0 0 Histológico 360 45.0-55.0 Se analizaron placas procesadas en 1994.
2017 14 3.9 Histológico 360 50.0-55.0 85.7 % desove en ambos sexos.
14.3 % maduración en curso en ambos sexos.
50 % dominó el tejido femenino, en el 14.3 %
masculino y en el 35.7 % fue similar.
2017 2 0.19 Macroscópico 1 035 31.6-81.9 Mayor volumen de tejido femenino.
2020 9 0.74 Macroscópico 1 222 26.0-97.0 Presencia de gónada de ambos sexos y mayor volumen
de tejido femenino.
MD 2017 7 0.51 Macroscópico 1 376 26.2-92.9 Presencia de gónadas de ambos sexos, con
predominancia de tejido femenino.
2017 48 13.3 Histológico 361 50.0-55.0 77 % desove en ambos sexos.
23 % desove en uno de los sexos y madurez en curso en
el otro.
54 % dominó tejido femenino, 12.5 % tejido masculino
y en 33.5 % similar para ambos sexos
722 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 713–725, e50805, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 02, 2022)
Lucero-Rincón et al., (2021), en A. tubercuosa;
Afiati (2007) en A. antiquata y A. granosa y
Manjarrés-Villamil et al. (2013) en A. similis.
El presente trabajo es el primer reporte
de hermafroditismo en A. tuberculosa para
Panamá, condición que ha sido documentada
previamente en México (Pérez-Medina, 2005),
en el Pacífico colombiano (Lucero-Rincón et
al., 2013; Lucero-Rincón et al., 2021), Ecuador
(Pante-Vélez et al., 2020), así como en otras
especies del género: A. antiquata, A. granosa
(Afiati, 2007) y A. similis (Manjarres-Villamil
et al., 2013).
Los porcentajes de hermafroditismo obser-
vados por procedimientos histológicos en MD
fue de 13.3 % (N = 361) y en el GM de 3.9 %
(N = 360), de los más altos reportados para A.
tuberculosa. Estudios realizados por Pérez-
Medina (2005) y Panta-Vélez et al. (2020),
señalan que es un evento casual, debido a la
baja incidencia de la condición; sin embargo,
Lucero-Rincón et al. (2021), lo describen como
un proceso intrínseco a la especie, no casual,
en función de su aparición en casi todos los
sitios de muestreo y lo atribuyen a factores
intrínsecos o extrínsecos, como la temperatura,
nutrición o salinidad. Para el GM, se puede
confirmar que la aparición del hermafroditis-
mo es un evento relativamente nuevo, con la
certeza de que no estaba presente en 1994, y
que su aparición estuvo acompañada de cam-
bios en la proporción sexual a favor de las
hembras y la disminución de las densidades de
A. tuberculosa (Vega et al., 2021), por lo que
lo catalogamos como un evento intrínseco a la
especie, como lo indica Lucero-Rincón et al.
(2021), asociado a una respuesta de la pobla-
ción de concha negra a la disminución de las
densidades, lo cual coincide con lo reportado
por Romo-Piñera et al. (2009) para Megapita-
ria squalida en Baja California, y Breton et al.
(2018), en una revisión sobre bivalvos.
Un factor no considerado en organismos
con proporción sexual diferencial es el efecto
del aporte de los indeterminados al estimado de
esta. Es así como, estudios macroscópicos con
resultados en la proporción sexuales a favor
de las hembras, en A. tuberculosa y A. similis,
han reportado porcentajes importante de indivi-
duos indeterminados como por ejemplo, Cruz
(1984) en Costa Rica, quien comunicó un
porcentaje promedio de 13.84 % con un máxi-
mo del 42 % (N= 1 094), Flores & Licandeo
(2010), en Ecuador, con 16.67% (N= 1 997) y
Manjarres-Villamil et al. (2013), en Colombia,
con 32.85 % (N= 347), lo que implica que
puede existir un sesgo en las estimaciones de la
proporción sexual.
En el presente trabajo, el sesgo salió a
relucir al realizar evaluaciones histológicas
y macroscópicas de los mismos individuos,
con lo cual se presentaron dos proporciones
sexuales, una macroscópica y otra histológica,
donde la primera resultó superior a la segunda,
por lo que se generó un factor de corrección,
basado en la frecuencia de sexos obtenida
mediante la validación histológica de los ejem-
plares indeterminados macroscópicamente, con
lo cual la proporción macroscópica ajustada se
acercó a la obtenida a partir de la estimación
histológica, tanto en el GM, como en MD,
convirtiéndose en una alternativa para ajustar
la proporción sexual cuando se hacen evalua-
ciones macroscópicas y existen desbalance a
favor de las hembras.
Futuras investigaciones deben apuntar a
confirmar la talla del cambio de sexo de la
especie y tratar de identificar los factores res-
ponsables de la disminución de las densidades
(Vega et al., 2021), y su relación con los cam-
bios en la proporción sexual y el hermafroditis-
mo, para lo cual se deben considerar los análisis
histológicos por intervalos de tallas (Flores &
Licandeo, 2010), así como los múltiples fac-
tores identificados como desencadenantes de
estos procesos: situaciones de estrés, meca-
nismos inestables de determinación del sexo,
factores ambientales o nutricionales y la con-
taminación, que puede actuar como disruptor
endocrino afectando el desarrollo reproductivo
(Afiati, 2007; Breton et al., 2018; Mzighani,
2005), e inclusive la plasticidad genotípica de
la especie, que provoca diferentes respuestas
en función de las presiones antropogénicas o
ambientales a las que está sometida (Yasuoka
& Yusa, 2016).
723
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 713–725, e50805, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 02, 2022)
En ausencia de monitoreo ambiental, el
estado de salud de las poblaciones de bivalvos
y el conocimiento de la historia de vida de
especies particulares, incluyendo la pérdida de
la capacidad reproductiva, puede ser un indica-
dor de alteraciones ambientales (Breton et al.,
2018), donde los estudios de los factores que
definen el sexo son útiles para reflejar la salud
de los ecosistemas (Campos et al., 2012). Es
así como, en Tegillarca granosa, después de
30 días de exposición a metales pesados (Cu,
Zn, Pb y Cd), todos mostraron efectos signifi-
cativos en la proporción de sexos, aumentando
la cantidad de machos, además de reducir los
valores del Índice Gonadosomático (Liu et
al., 2014), y en Nicaragua se encontró que A.
tuberculosa y Larkinia grandis tienen la capa-
cidad de bioacumular metales en sus tejidos,
por lo que recomiendan su uso como especies
centinelas en los ecosistemas de manglares del
Pacífico americano (Aguirre-Rubí et al., 2019).
En conclusión, Anadara tuberculosa, en
el GM y MD, ha experimentado cambios en
indicadores poblacionales, como la proporción
y la condición sexual (aparición del hermafro-
ditismo), asociado a reportes de disminución
importantes de las densidades, acompañado
de la existencia de tallas grandes (Vega et
al., 2021). Estos indicadores reflejan que las
poblaciones de la concha negra, en ambos
ecosistemas de manglar, están sometidas a
estresores que desencadenaron cambios en las
poblaciones, sin claridad sobre las causas que
originan esos cambios, por lo que es importante
dirigir investigaciones hacia la identificación
de los factores, naturales o antropogénicos, que
puedan estar afectando, ya sea a la población
adulta o las fases tempranas del desarrollo del
molusco, como puede ser la contaminación
ambiental o la sobrepesca del recurso.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publicación
y que han hecho aportes que justifican su auto-
ría; que no hay conflicto de interés de ningún
tipo; y que han cumplido con todos los requi-
sitos y procedimientos éticos y legales perti-
nentes. Todas las fuentes de financiamiento
se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Se agradece el apoyo financiero de la
Secretaría Nacional de Ciencia, Tecnología
e Innovación de Panamá (SENACYT), a la
Universidad de Panamá, a Conservación Inter-
nacional con el apoyo de la iniciativa Blue
Action Fund y a la fundación Marviva por el
apoyo dado a los proyectos que contribuyeron a
generar la información para esta publicación. A
los extractores de concha negra de Manglares
de David y Golfo de Montijo por el apoyo en
las recolectas.
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