768 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 70: 768–786, e50860, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 18, 2022)
Mariposas frugívoras (Lepidoptera: Nymphalidae) en plantaciones de
eucalipto y bosques de galería en la Orinoquia colombiana
Iván Darío Rivera-Gallego1*; https://orcid.org/0000-0002-8300-8299
Olga Patricia Pinzón Florián2; https://orcid.org/0000-0002-5858-4083
1. Laboratorio de sanidad forestal, Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales, Universidad Distrital Francisco
José de Caldas, Bogotá, DC11021, Colombia; idriverag@correo.udistrital.edu.co (*Correspondencia)
2. Laboratorio de sanidad forestal, Facultad del Medio Ambiente y Recursos Naturales, Universidad Distrital Francisco
José de Caldas, Bogotá, DC11021, Colombia; opatriciap@udistrital.edu.co
Recibido 25-IV-2022. Corregido 12-VIII-2022. Aceptado 09-XI-2022.
ABSTRACT
Fruit-feeding butterflies (Lepidoptera: Nymphalidae) in eucalyptus plantations
and gallery forests in the Colombian Orinoquia
Introduction: An economic activity that has boomed in the last decade in Colombian highlands is the afforesta-
tion of anthropized savannas, but its role in the conservation of fruit-feeding butterflies of gallery forests within
forest cores is unknown.
Objective: To compare the diversity of fruit-feeding butterflies in eucalyptus plantations and gallery forests, and
the role of environmental variables.
Methods: We used Van Someren-Rydon traps, two replicates of four traps, on each of four habitats sampled
simultaneously from December 2020 to July 2021: four-years-old eucalyptus plantation; six-years-old eucalyp-
tus plantation; dry soil gallery forest and waterlogged gallery forest. We also recorded ten abiotic, structural,
food and habitat variables.
Results: We collected 227 specimens of fruit-feeding butterflies (30 species, 23 genera, and 5 subfamilies within
the family Nymphalidae). There were more species in the forests. The butterfly species varied over 50 % between
the habitats; Satyrinae were more diverse in plantations.
Conclusion: Afforestation in this area provides habitats for some species of fruit-feeding butterflies from
adjacent natural forest remnants. Afforestations represent an intermediate disturbance scenario between the two
dominant landscape units in the region.
Key words: afforestation; biodiversity; bioindicator; colombian altillanura; land use change.
RESUMEN
Introducción: Una actividad económica que ha tenido auge en la última década en la altillanura es la forestación
de sabanas con alteraciones antrópicas, pero se desconoce su papel en la conservación de las mariposas frugívo-
ras de los bosques de galería dentro de los núcleos forestales.
Objetivo: Comparar la diversidad de mariposas frugívoras en plantaciones de eucalipto y bosques de galería, y
el papel de las variables ambientales.
Métodos: Utilizamos trampas Van Someren-Rydon, dos réplicas de cuatro trampas, en cada uno de los cuatro
hábitats muestreados simultáneamente desde diciembre 2020 hasta julio 2021: plantación de eucaliptos de cua-
tro años; plantación de eucaliptos de seis años; bosque de galería de suelo seco y bosque de galería anegado.
También registramos diez variables abióticas, estructurales, alimentarias y de hábitat.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v70i1.50860
ECOLOGÍA TERRESTRE
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INTRODUCCIÓN
Las plantaciones forestales comerciales
representan aproximadamente el 7 % de la
superficie forestal del mundo y constituyen un
factor importante de cambio de uso del suelo a
nivel global (Brockerhoff et al., 2013; Rivera et
al., 2013). Pese a esto, pueden brindar servicios
ambientales y tener efectos positivos en la con-
servación de la biodiversidad (Brockerhoff et
al., 2013; Secco & Pirard, 2015). Por ejemplo,
pueden proporcionar hábitats estructuralmente
funcionales y mantener flujos biológicos entre
fragmentos de coberturas naturales para distin-
tos organismos (Barbosa et al., 2017).
Las consecuencias del establecimiento de
plantaciones forestales comerciales sobre la
biodiversidad dependen de varios factores que
incluyen la vegetación colindante y el uso ante-
rior del suelo (Brockerhoff et al., 2013; Livings-
ton et al., 2013). Para este último, dependiendo
de la vegetación precedente al establecimiento
de las plantaciones forestales, pueden propor-
cionar un hábitat sustituto para las especies de
la antigua cobertura natural (Brockerhoff et al.,
2008). Por ejemplo, cuando bosques naturales
previamente deforestados son reemplazados
por plantaciones, estas pueden simular par-
cialmente la estructura y algunas condiciones
microambientales del bosque reemplazado y
pueden proveer algunos servicios ambientales
similares que los de la cobertura anterior (Bar-
bosa et al., 2017). Esto permitiría que algunas
de las especies del bosque no resulten afecta-
das por el establecimiento de las plantaciones
(Brockerhoff et al., 2008; Brockerhoff et al.,
2013; Felton et al., 2016; Livingston et al.,
2013; Rivera et al., 2013). Sin embargo, cuan-
do las plantaciones se establecen en coberturas
no forestales, como las llanuras o sabanas, el
efecto de esta forestación no necesariamente es
análogo al reemplazo de los bosques naturales
(Brockerhoff et al., 2008; Brockerhoff et al.,
2013). En este sentido, la forestación produce
cambios en la estructura y composición de la
vegetación, pero no es claro su efecto sobre
las especies de bosques naturales remanentes y
cercanos a las plantaciones.
En relación con la forestación, se conoce
que algunos grupos de vertebrados tienden a
mostrar mayor diversidad en las plantaciones,
especialmente si estas se encuentran en zonas
cercanas de bosque natural (Brockerhoff et al.,
2013; Felton et al., 2016). Dentro de los inver-
tebrados, los escarabajos coprófagos (Tavares
et al., 2019), las hormigas cortadoras de hojas
(Rivera et al., 2013) y las termitas (Junqueira et
al., 2008; Pinzón et al., 2012) muestran respues-
tas similares que los vertebrados. En contraste,
la diversidad de carábidos epiedáficos (García-
Suabita et al., 2019) y macroinvertebrados en
plantaciones forestales (Cordero-Rivera et al.,
2017) muestra una reducción considerable en
comparación a las coberturas naturales. Proba-
blemente las diferentes respuestas se deban a
cambios en las condiciones microclimáticas del
sotobosque y la complejidad estructural de la
vegetación (Brockerhoff et al., 2008). Teniendo
en cuenta que los organismos responden de
manera diferente ante los disturbios es impor-
tante profundizar tanto en la diversidad asocia-
da como en los factores que determinan dichos
cambios, esto para contar con herramientas que
permitan apoyar la toma de decisiones a favor
de la conservación de la biodiversidad de las
regiones en donde se realiza desarrollo socio-
económico basado en plantaciones forestales.
Resultados: Recolectamos 227 especímenes de mariposas frugívoras (30 especies, 23 géneros y 5 subfamilias
de la familia Nymphalidae). Había más especies en los bosques. Las especies de mariposas variaron más del 50
% entre los hábitats; Satyrinae fue más diversa en las plantaciones.
Conclusión: La forestación en esta área proporciona hábitats para algunas especies de mariposas frugívoras de
los remanentes de bosques naturales adyacentes. Las forestaciones representan un escenario de alteración inter-
media entre las dos unidades de paisaje dominantes en la región.
Palabras clave: altillanura colombiana; biodiversidad; bioindicador; cambio de uso del suelo; forestación.
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Las mariposas frugívoras son ecológica-
mente diversas y altamente sensibles a cambios
ambientales por perturbaciones (Lourenço et
al., 2019; Uehara-Prado et al., 2006) y han sido
usadas como bioindicadores (Barlow et al.,
2007a; Barlow et al., 2008; Lucci Freitas et al.,
2014). Asimismo, están estrechamente relacio-
nadas con el estado de conservación del bos-
que, la estructura de la vegetación, patrones de
disponibilidad de recursos y algunos factores
microclimáticos (Barlow et al., 2007a; Bobo
et al., 2006; Fermon et al., 2005; Lourenço et
al., 2019). Sin embargo, el papel de las planta-
ciones forestales como hábitats para especies
de mariposas frugívoras de bosques naturales
remanentes, en el caso de la forestación de
sabanas, no ha sido estudiado. Los estudios
en este grupo se han enfocado en el efecto
de la reforestación con especies de eucalipto
(Eucalyptus L’Hér.) y árboles de caucho (Hevea
brasiliensis (Willd. ex A.Juss.) Müll. Arg.) en
la Mata Atlántica en Brasil y sugieren que las
plantaciones mantienen comunidades de mari-
posas menos diversas que los bosques naturales
reemplazados (Barlow et al., 2007a; Barlow et
al., 2008; Barlow et al., 2012; Nogueira et al.,
2019), otros refieren efectos positivos sobre la
diversidad de mariposas (Ramos, 2000).
Estudios previos que han comparado la
diversidad de mariposas frugívoras entre bos-
ques naturales y plantaciones de eucalipto
resaltan la homogeneidad estructural de las
plantaciones (Barbosa et al., 2017; Bobo et
al., 2006; Ramos, 2000) y la simplificación
de las especies del sotobosque como factores
limitantes para los diferentes estadios de desa-
rrollo de las mariposas frugívoras (Barbosa
et al., 2017; Barlow et al., 2008; Bobo et al.,
2006; Nogueira et al., 2019; Ramos, 2000).
Se hipotetiza que la diversidad de mariposas
frugívoras será diferente entre las coberturas
estudiadas. Específicamente planteamos las
siguientes predicciones: 1) las comunidades de
mariposas frugívoras en las plantaciones pue-
den ser menos diversas que las encontradas en
bosques naturales circundantes y, 2) la diversi-
dad estará relacionada con los patrones locales
de diversidad del sotobosque y estructura del
bosque. El presente estudio estimó y com-
paró la diversidad de mariposas frugívoras
(Lepidoptera: Nymphalidae) en plantaciones
forestales de eucalipto y relictos de bosques
naturales y exploró algunas variables ambien-
tales para explicar la composición de las comu-
nidades de mariposas frugívoras observados en
el área de estudio.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: La investigación se llevó
a cabo en el municipio de San Martín (Meta,
Colombia) en un núcleo forestal comercial
de 88 km2 de Eucalyptus pellita F. Muell.,
Eucalyptus grandis W. Hill ex Maiden y Pinus
patula Schltdl. & Cham. Las plantaciones
fueron establecidas en áreas ocupadas por
sabanas previamente utilizadas para ganadería
extensiva en donde se realiza un manejo de
conservación de bosques de galería remanen-
tes. El predio se encuentra ubicado en la zona
Sabanas del Provenir (3°4’28’’ N & 72°32’12’’
W) entre las veredas de Cumaralito y La Cris-
talina (Apéndice 1). La temperatura media de la
región es 25.5 °C y la precipitación promedio
es 2 520 mm distribuidos en un régimen mono-
modal con una temporada de lluvias de abril a
noviembre y una temporada seca de diciembre
a marzo (Borralho & Nieto, 2012).
Muestreo de mariposas frugívoras: Con
el objeto de estimar la diversidad y compa-
rar las comunidades de mariposas frugívoras
entre diferentes usos del suelo, se muestrearon
simultáneamente especímenes de mariposas
frugívoras desde diciembre 2020 hasta julio
de 2021 en plantaciones de E. pellita de seis y
cuatro años; así como en dos tipos de bosques
de galería, uno con predominancia de suelos
secos (tipo 1) y otro con suelos anegados (tipo
2) (Apéndice 2).
Empleando un diseño similar al reportado
por Barbosa et al. (2017) y Nogueira et al.
(2019), en cada tipo de hábitat y edad de la
plantación estudiados se establecieron dos repe-
ticiones cada una compuesta de cuatro trampas
Van Someren-Rydon (TVSR). Las 32 trampas
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en las ocho repeticiones permanecieron durante
203 días en las unidades y representaron 6 496
días/trampa de muestreo durante el estudio.
Todas las TVSR fueron revisadas cada cinco
días en orden aleatorio para recolectar material
y renovar la provisión de cebo, que consistió
en 125 ml de cebo estándar de banano fermen-
tado, el cual es el más empleado en estudios
ecológicos sobre mariposas frugívoras (Lucci
Freitas et al., 2014; DeVries et al., 2016). Las
TVSR fueron dispuestas en un transecto lineal
de 75m, a 50 m del borde y ubicadas a una dis-
tancia de 25 m entre sí a una altura entre 1.5 y
3 m del suelo. En las plantaciones forestales los
transectos se establecieron siguiendo la línea de
siembra, pero en los bosques de galería se cen-
traron lo máximo posible en el sitio. Las ocho
repeticiones estuvieron separadas en promedio
1.5 km entre sí. Los especímenes recolectados
fueron procesados, examinados, fotografiados
y para futuras referencias fueron depositados
en la Colección Entomológica Forestal de la
Universidad Distrital Francisco José de Caldas,
Bogotá, Colombia (RNC 045).
Con el objeto de explicar la diversidad
encontrada, se registraron variables relaciona-
das con la biodiversidad de mariposas frugívo-
ras. Así, se registraron las variables abióticas
(temperatura, humedad y velocidad del viento)
(Agudelo-Martínez et al., 2018; Fermon et al.,
2005; Nogueira et al., 2019), bióticas estruc-
turales del bosque (DAP, cobertura de dosel,
número de árboles por transecto) (Bobo et
al., 2006; Ramos, 2000), bióticas de recursos
alimenticios (densidad de hierbas, densidad de
arbustos y abundancia de lianas) (Barlow et al.,
2008; Bobo et al., 2006; Ramos, 2000) y hábi-
tat (usos del suelo). Para su registro, en cada
réplica se establecieron tres transectos parale-
los de 125 m de longitud y distantes 25 m. El
transecto medio contenía la línea de TVSR y
los otros dos paralelos a cada lado de la línea. A
lo largo de los tres transectos se tomaron datos
en diferentes momentos del día de las variables
mencionadas en 30 puntos aleatorios y espacia-
dos en intervalos regulares de 10 m.
Se registró la temperatura y humedad
relativa empleando un termohigrómetro digital
de uso comercial (HCO ®, modelo HTC-2),
la velocidad del viento con un anemómetro
digital (Beneteh ®, modelo GM816), el diá-
metro a la altura del pecho (DAP) utilizando
una cinta diamétrica y el porcentaje de cober-
tura de dosel usando un densímetro esférico
convexo (Forestry Suppliers ®, Inc., Jackson,
MS, EE.UU.). Asimismo, la densidad se estimó
como el número de árboles por cada transecto,
se cuantificó la abundancia de plantas herbá-
ceas y arbustivas en cuadrantes de 1.5 × 1.5 m
y el número de árboles del transecto con carga
de lianas. Previo al análisis de Beta diversidad
el conjunto de datos de abundancia absoluta
de las especies de mariposas fue transformado
a datos de presencia/ausencia y para los datos
ambientales se calculó el valor promedio de
cada réplica.
Análisis estadístico: Para evaluar la repre-
sentatividad del muestreo se realizó una curva
de rarefacción con base en cobertura, la cual
representa la fracción de las abundancias tota-
les de la comunidad que están representadas,
dividido entre el número de individuos obser-
vados en la muestra (Hsieh et al., 2016). Se
evaluó la diversidad Alfa utilizando datos de
abundancia absoluta y empleando el análisis de
diversidad verdadera (Hsieh et al., 2016) con
base en los números efectivos de especies o
número de especies equivalentes (Hill, 1973).
La estimación de la diversidad incluyó la rique-
za de especies (q0), antilogaritmo del índice
de diversidad de Shannon (q1), e inverso del
índice de diversidad de Simpson (q2) (Hsieh
et al., 2016). Las diferencias entre los usos del
suelo se evidenciaron cuando no se traslaparon
los intervalos de confianza del 95 % (Hsieh et
al., 2016).
Se estimó la diversidad Beta utilizando
datos de presencia/ausencia, a partir del cál-
culo del grado de disimilitud segregado en los
componentes de recambio y diferencias en la
riqueza o anidamiento con ajuste a Jaccard
(βjac = βjtu + βjne) (Baselga & Orme, 2012)
entre los usos del suelo estudiados. De igual
manera, se empleó una prueba de comparación
múltiple ajustada a Bonferroni con el fin de
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observar las diferencias significativas entre las
edades de plantaciones forestales y los tipos de
bosques de galería. Asimismo, se compararon
las comunidades de mariposas empleando un
escalonamiento no métrico multidimensional
(NDMS) y con el fin de encontrar afinidades
entre especies y las coberturas se identificaron
especies indicadoras utilizando el método de
valor indicador (Dufrêne & Legendre, 1997).
Para determinar las variables que tienen
un efecto significativo sobre la composición
de mariposas frugívoras, previo análisis de
varianza se utilizó un PERMANOVA donde
se incluyeron todas las variables registradas.
Todas las estimaciones se implementaron en
el software estadístico R (R Core Team, 2018)
versión 4.0.2. y sus paquetes anexos vegan
(Oksanen et al., 2016), iNEXT (Hsieh et al.,
2016), vegetarian (Charney & Record, 2015),
labdsv (Roberts, 2007), indicspecies (De Cáce-
res & Legendre, 2009; De Cáceres et al., 2010;
Martín-Regalado, 2019) y betapart (Baselga &
Orme, 2012).
RESULTADOS
Diversidad de mariposas frugívoras: Se
recolectaron 227 especímenes de mariposas
frugívoras pertenecientes a 30 especies, 23
géneros y 5 subfamilias dentro de la familia
Nymphalidae (Tabla 1). La mayor cantidad de
especies y la mayor abundancia correspondie-
ron a la subfamilia Satyrinae (40.0 y 47.1 %,
respectivamente), seguida de Charaxinae (23.4
y 22.9 %, respectivamente). El 35.2 % de indi-
viduos se registró en las plantaciones de seis
años, mientras que en plantaciones de cuatro
años y los dos tipos de bosques de galería
TABLA 1
Diversidad Alfa de subfamilias de mariposas frugívoras (Nymphalidae) en bosques de galería tipo 1, tipo 2 y plantaciones
de Eucalyptus pellita de cuatro y seis años en el municipio de San Martín, Meta (Orinoquía colombiana). Tabl e 1. Alpha
diversity of fruit-feeding butterflies subfamilies (Nymphalidae) in gallery forests type 1, type 2 and plantations of Eucalyptus
pellita of four- and six-years-old in the municipality of San Martín, Meta (Colombian Orinoco).
Subfamilia Plantación
4 años
Plantación
6 años
Bosque galería
tipo 1
Bosque galería
tipo 2
Total
Subfamilia
Biblidinae
Número de individuos 8 (0.104) 11 (0.138) 8 (0.200) 9 (0.300) 36 (0.159)
Riqueza de especies 5 (0.227) 2 (0.087) 1 (0.083) 2 (0.167) 6 (0.200)
Charaxinae
Número de individuos 15 (0.195) 27 (0.338) 3 (0.075) 7 (0.223) 52 (0.229)
Riqueza de especies 6 (0.273) 6 (0.261) 3 (0.250) 4 (0.333) 7 (0.233)
Limenitidinae
Número de individuos 6 (0.078) 3 (0.038) -2 (0.067) 11 (0.048)
Riqueza de especies 1 (0.045) 2 (0.087) -1 (0.083) 2 (0.067)
Nymphalinae
Número de individuos 5 (0.065) 7 (0.088) 3 (0.075) 6 (0.200) 21 (0.093)
Riqueza de especies 2 (0.091) 2 (0.087) 2 (0.167) 2 (0.167) 3 (0.100)
Satyrinae
Número de individuos 43 (0.558) 32 (0.400) 26 (0.650) 6 (0.200) 107 (0.471)
Riqueza de especies 8 (0.364) 11 (0.478) 6 (0.500) 3 (0.250) 12 (0.400)
Número total de individuos (N) 77 (0.339) 80 (0.352) 40 (0.176) 30 (0.132) 227
Riqueza total de especies (S) 22 23 12 12 30
Los valores corresponden a la abundancia absoluta y la riqueza registradas en cada ambiente estudiado. El valor entre
paréntesis corresponde a la abundancia y la riqueza en relación con el total para el respectivo tipo de uso del suelo. / The
values correspond to the absolute abundance and richness recorded in each environment studied. The value in parentheses
corresponds to the abundance and richness in relation to the total of the respective type of land use.
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la abundancia fue menor (Tabla 1). Tayge-
tis laches (Fabricius, 1793), fue la especie
más abundante con 19.4 % de los individuos
recolectados, seguida de Zaretis ellops (Méné-
triés, 1855) y Catonephele acontius (Linnaeus,
1771) con 11.9 y 11.5 % respectivamente
(Apéndice 3).
Los muestreos realizados fueron represen-
tativos de la diversidad esperada de mariposas
en el área de estudio (Apéndice 4). El análisis
de completitud evidenció un valor general de
96.4 %. La cobertura del muestreo para las
plantaciones de eucalipto de seis años fue de
87.6 %, 84.5 % en plantaciones de cuatro años,
82.7 % para bosques de galería tipo 1 y 87.7 %
para bosques de galería tipo 2.
La diversidad de mariposas, expresada
en número efectivo de especies (q0, q1 y q2)
fue diferente entre los usos del suelo estudia-
dos (Fig. 1). Particularmente, la riqueza de
especies (q0) de las plantaciones fue mayor en
comparación con la observada en los bosques
de galería tipo 2 donde se registró un 60.5 %
menos de especies efectivas (Fig. 1A). Igual-
mente, se observaron diferencias en el número
efectivo de especies comunes (q1 antilogaritmo
Fig. 1. Número efectivo de especies de mariposas frugívoras (Nymphalidae) en bosques de galería tipo 1, tipo 2 y
plantaciones de Eucalyptus pellita de cuatro y seis años en el municipio de San Martín, departamento del Meta, Orinoquía
colombiana. (Intervalos de confianza al 95 % no sobrepuestos indican diferencias entre coberturas). A. Riqueza (orden de
diversidad q0). B. Antilogaritmo del índice de diversidad de Shannon (orden de diversidad q1). C. Inverso del índice de
Simpson (orden de diversidad q2) (Jost, 2006; Jost, 2007; Hsieh et al., 2016). / Fig. 1. Effective number of species of fruit-
feeding butterflies (Nymphalidae) in type 1, type 2 gallery forests and four- and six-year-old Eucalyptus pellita plantations
in the municipality of San Martín, department of Meta, Colombian Orinoco. (Non-overlapping 95 % confidence intervals
indicate differences between coverages). A. Richness (diversity order q0). B. Antilogarithm of Shannon diversity index
(diversity order q1). C. Inverse of Simpson’s index (diversity order q2) (Jost, 2006; Jost, 2007; Hsieh et al., 2016).
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del índice de diversidad de Shannon) entre las
plantaciones y los bosques de galería. q1 fue
mayor para las plantaciones y en el caso de las
de seis años fue 48 % más alta que en bosques
de galería tipo 1 (Fig. 1B). El número efectivo
de especies ponderado por su abundancia (q2,
inverso del índice de Simpson) entre sitios
mostro diferencias, q2 fue mayor en plantacio-
nes de eucalipto de seis años y un 53.4 % más
baja en los bosques de galería tipo 1 (Fig. 1C).
El análisis de disimilitud segregado en
componentes (Baselga & Orme, 2012) mostró
una disimilitud total del 67.5 % (βjac = 0.675)
entre los cuatro sitios evaluados. La contribu-
ción del recambio a esta disimilitud total fue
49.4 % (βjtu = 0.494) y de las diferencias en la
riqueza o andamiento de 18.1 % (βjne = 0.181).
Se registró una disimilitud total mayor al 60 %
entre las plantaciones de seis años y los bos-
ques de galería tipo 1 y 2 y del 58.3 % cuando
se compararon los dos tipos de bosques con las
plantaciones de cuatro años. Se evidenció una
diferencia de 39.3 % entre las dos edades de
plantación y de 58.8 % entre los dos tipos de
bosques de galería estudiados (Apéndice 5). El
mayor valor de recambio se encontró cuando se
compararon los dos tipos de bosques de galería
(βjtu = 0.588) y de anidamiento cuando se con-
trastaron las plantaciones de 6 años y el bosque
de galería tipo 1 (βjtu = 0.314).
El gráfico de ordenación NDMS evidencia
que las plantaciones de eucalipto de seis años
y los bosques de galería tipo 2 son las cober-
turas que muestran la mayor diferencia en la
composición de mariposas frugívoras (Fig. 2).
Asimismo, se evidencia que Z. ellops, Zaretis
itys (Cramer, 1777) y Prepona laertes (Hübner,
[1811]) se asocian con las plantaciones de seis
años. Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775)
y Manataria maculata (Hopffer, 1874) con las
plantaciones de cuatro años, C. acontius con
los bosques de galería tipo 2 y T. laches con los
bosques de galería tipo 1 (Fig. 2).
Las comunidades de mariposas frugívoras
fueron diferentes entre los sitios comparados
(ANOSIM, R = 0.098, P = 0.036). El análisis
de comparación múltiple (Apéndice 6) eviden-
ció diferencias en la diversidad de mariposas
frugívoras entre las combinaciones de pares
de usos del suelo (plantaciones vs bosques de
galería), pero no entre estratos del mismo uso.
De las 30 especies observadas 3 mostraron afi-
nidad por los ambientes de las plantaciones y 3
por los bosques naturales (Apéndice 7). En este
sentido, los mayores valores de indicación se
encontraron para H. hermes en las plantaciones
de cuatro años y Z. ellops para las plantaciones
de seis años. T. laches para bosques de galería
tipo 1 y C. acontius fue indicadora para bos-
ques de galería tipo 2 (Apéndice 7). Es impor-
tante señalar que los valores de indicación no
superaron el 44.2 %.
Factores ambientales relacionados con
la diversidad de mariposas frugívoras: De
las diez variables ambientales consideradas, el
uso del suelo, el DAP, la cobertura de dosel y
densidad de hierbas se relacionaron significa-
tivamente con la diversidad y composición de
las especies de mariposas frugívoras (Apéndice
8). El uso del suelo explicó un 13.2 % de la
variación, seguido de la cobertura de dosel con
un 5.4 %, la densidad de hierbas con 5.2 % y
el DAP con el 5.0 % (Apéndice 8). Las varia-
bles no reflejadas en la tabla presentaron un
R-cuadrado marginal (Apéndice 8).
DISCUSIÓN
Los métodos de muestreo de mariposas
frugívoras empleados detectaron mayor núme-
ro de especies efectivas en las plantaciones
forestales que en los relictos de bosque natu-
ral circundantes. Lo anterior es contrario a
nuestra hipótesis y a los reportes de menor
riqueza de especies en plantaciones forestales
en escenarios de reforestación (Barbosa et
al., 2017; Barlow et al., 2007a; Barlow et al.,
2007b, Barlow et al., 2008, Barlow et al., 2012;
Nogueira et al., 2019; Norfolk et al., 2017).
Así, las plantaciones de eucalipto de cuatro y
seis años presentaron aproximadamente un 50
% más de especies efectivas, especies comunes
y especies abundantes, y compartieron aproxi-
madamente el 30 % de las especies de maripo-
sas frugívoras presentes en coberturas naturales
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cercanas. Las diferencias en la composición
de las comunidades fueron explicadas por el
recambio de especies y la mayor diversidad
de las subfamilias Satyrinae y Charaxinae en
paisajes de plantación.
Un factor determinante de la diversidad
observada en las plantaciones, se atribuye a la
mayor diversidad y dominancia de la subfami-
lia Satyrinae, principalmente en las plantacio-
nes, similar a lo encontrado por Ramos (2000),
Barlow et al. (2007b), Barlow et al. (2008),
Nogueira et al. (2019) en plantaciones de euca-
lipto y por Barbosa et al. (2017) en plantacio-
nes de caucho. Este grupo se caracteriza por
especies generalistas (sensu Beccaloni et al.,
2008) y oportunistas que en etapas larvarias se
alimentan de plantas herbáceas principalmente
de la familia Poaceae (Beccaloni et al., 2008;
Fermon et al., 2005), hierbas altamente domi-
nantes en el sotobosque de las plantaciones, lo
cual fue consistente con la densidad de hierbas
como variable explicativa de las diferencias
observadas entre la diversidad y la composición
las comunidades de frugívoras. En este mismo
sentido, en otros estudios se ha encontrado que
este grupo de mariposas muestra respuestas
positivas a las perturbaciones forestales, ya que
algunas especies prefieren un sotobosque sim-
plificado como sería el caso de las plantaciones
forestales (Norfolk et al., 2017).
Asimismo, la mayor diversidad observada
de mariposas frugívoras puede obedecer a que
las plantaciones representan un escenario de
disturbio intermedio entre las sabanas y los
bosques de galería (Connell, 1978). En este
sentido, las plantaciones lograron mantener
Fig. 2. Escalonamiento métrico no multidimensional (NMDS) de la composición de mariposas frugívoras (Nymphalidae) en
bosques de galería y plantaciones de Eucalyptus pellita en el municipio de San Martín, Meta en la Orinoquía colombiana.
Las elipses muestran intervalos de confianza del 95 %. / Fig. 2. Non-multidimensional metric scaling (NMDS) of
the composition of fruit-feeding butterflies (Nymphalidae) in gallery forests and Eucalyptus pellita plantations in the
municipality of San Martín, Meta in the Colombian Orinoco. Ellipses show 95 % confidence intervals.
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algunos grupos umbrófilos asociados al bos-
que (e.g. Charaxinae) con algunos heliófilos
de zonas abiertas (e.g. Nymphalinae). Esto es
un caso diferente a la diversidad observada en
áreas que han sufrido deforestación y posterior
repoblamiento con monocultivos forestales, en
los que se reportan mayores niveles de riqueza
de especies en los tratamientos de bosque natu-
ral (Barbosa et al., 2017; Barlow et al., 2007a;
Barlow et al., 2007b; Barlow et al., 2008; Bar-
low et al., 2012; Nogueira et al., 2019; Norfolk
et al., 2017). En este último escenario, tanto
el uso del suelo anterior como el posterior
presentaban cobertura de dosel arbóreo y una
porción de especies de mariposas frugívoras
especialistas de bosques naturales logra tolerar
esta perturbación.
Otro argumento para explicar la mayor
diversidad de mariposas frugívoras que se
observó en las plantaciones de eucalipto y que
brinda elementos para apoyar la hipótesis de
disturbio intermedio, es la capacidad de las
plantaciones para acoger mariposas en tránsito
de la matriz de sabana circundante. Aunque
en este estudio no se tienen registros de mari-
posas frugívoras de sabanas colindantes con
las plantaciones, en uno de los pocos estudios
disponibles se encontró que en sabanas inunda-
bles de la Orinoquia se compartieron alrededor
del 30 % de las especies (Agudelo-Martínez et
al., 2018). Entre las especies típicas de hábitats
abiertos y fragmentados registradas se encuen-
tran H. hermes, Hamadryas spp. Hübner,
[1806], Historis acheronta (Fabricius, 1775) y
Colobura dirce (Linnaeus, 1758), así como los
charaxinos Z. ellops y Siderone galanthis (Cra-
mer, 1775) (Agudelo-Martínez et al., 2018).
Charaxinae, se compone de mariposas de vuelo
potente (Barbosa et al., 2017; Nogueira et al.,
2019), por lo que es posible pensar que además
de los recursos alimenticios, la morfología
de vuelo y la distancia a coberturas naturales
puede estar relacionada con ocurrencia de algu-
nas mariposas en las plantaciones forestales
(Barlow et al., 2008).
Con relación a lo anterior, H. hermes y Z.
ellops fueron especies indicadoras de las plan-
taciones estudiadas, mientras que la especie H.
hermes se reconoce como común en plantacio-
nes forestales (Barbosa et al ., 2017; Nogueira
et al., 2019; Ramos, 2000), Z. ellops es repre-
sentativa en hábitats abiertos como las sabanas
(Agudelo-Martínez et al., 2018). Estas obser-
vaciones apoyan el argumento del disturbio
intermedio mencionada anteriormente y refle-
jan la plasticidad de algunas especies ante las
perturbaciones en el escenario de forestación.
Otra hipótesis que podría explicar la mayor
diversidad taxonómica registrada en las planta-
ciones tiene en cuenta la distribución vertical
de las mariposas frugívoras. Se ha encontra-
do que las comunidades de dosel son más
diversas que las comunidades de sotobosque
(DeVries et al., 2012; Ribeiro & Freitas, 2012)
y que las perturbaciones forestales que sim-
plifican la estructura de la vegetación, alteran
la estratificación vertical de estos conjuntos
de mariposas (Fermon et al., 2005; Schulze et
al., 2001). Este sentido, se ha reportado mayor
diversidad en ambientes perturbados, debido a
una superposición entre la fauna de sotobosque
y dosel (Fermon et al., 2005; Schulze et al.,
2004). Para nuestro estudio, en las unidades de
plantaciones de eucalipto es posible que se pre-
sente este solapamiento, lo que explica que las
plantaciones muestren la mayor diversidad de
mariposas encontrada y la menor se evidencie
en las unidades de bosques de galería donde el
tipo de muestreo no alcanzó la comunidad de
dosel. Sin embargo, en casos de reforestación
en Brasil donde las comunidades de dosel
no fueron tenidas en cuenta se evidencia una
mayor diversidad en las unidades de bosque
natural que en las plantaciones (Barbosa et al.,
2017; Nogueira et al., 2019; Ramos, 2000).
Esto podría indicar que no en todos los casos
de perturbación se presente este solapamiento.
Además de las diferencias en la composi-
ción de las comunidades, los resultados tam-
bién apoyan la hipótesis de que la diversidad
de mariposas frugívoras está vinculada con los
patrones locales de densidad del sotobosque
y estructura del bosque (Barbosa et al., 2017;
Barlow et al., 2007b; Barlow et al., 2008;
Nogueira et al., 2019; Ramos, 2000). Se encon-
tró que la edad de la plantación (representada
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en el DAP), la cobertura de dosel, la densidad
de hierbas y el tipo de uso del suelo se rela-
cionaron con la riqueza y composición de las
especies de mariposas frugívoras en los usos
del suelo estudiados. Se puede considerar que
factores estructurales del bosque como el DAP
y la cobertura de dosel y de recursos alimenti-
cios como la densidad de hierbas son buenos
predictores de la diversidad de mariposas fru-
gívoras y pueden actuar como una herramienta
para predecir el efecto del cambio de uso del
suelo sobre la diversidad. Las comunidades
de mariposas también estuvieron fuertemente
relacionadas con la vegetación del sotobosque
y la estructura del bosque, en estudios realiza-
dos en la región amazónica de Brasil, que com-
pararon bosques naturales con plantaciones de
eucaliptos (Barlow et al., 2007b; Barlow et al.,
2008; Nogueira et al., 2019; Ramos, 2000) y en
plantaciones de caucho (Barbosa et al., 2017),
con un predominio también de los satirinos.
En este sentido, se podría esperar que una
mayor densidad de plantas en el sotobosque y
un mayor desarrollo de la estructura forestal
debería aumentar el número de especies de
mariposas frugívoras en los escenarios de plan-
taciones. De este modo, las plantaciones con
tiempos de residencia más largos y un manejo
a favor de mantener las condiciones comple-
jas del sotobosque (manejo de la densidad de
hierbas, arbustos y árboles) puede aumentar el
valor de conservación de este tipo de proyec-
tos. De esta forma, podrían mejorar el flujo de
fauna entre fragmentos de coberturas naturales
y servir de hábitat sustituto para algunas espe-
cies (Barlow et al., 2008).
Nuestros resultados sugieren que las fores-
taciones de eucalipto del sitio de estudio pue-
den proporcionar hábitats funcionales para
algunas especies de mariposas frugívoras de
remanentes de bosques adyacentes y pueden
ser una alternativa con mayor permeabilidad
y amortiguación que otros usos del suelo,
como el agrícola. Sin embargo, para aumentar
la representatividad y la utilidad en bioindi-
cación en la región se requieren estudios a
mayor escala. Si bien las plantaciones fores-
tales pueden ser una alternativa de desarrollo
socio-económico regional, preferible a otros
sistemas de monocultivos, evidentemente no
sugerimos que las plantaciones forestales sus-
tituyan las coberturas naturales de sabanas o
de bosques naturales, ya que estos no son los
hábitats óptimos para muchas especies de fauna
incluyendo las mariposas frugívoras.
Esta investigación exploró la diversidad
de mariposas frugívoras en el contexto de la
forestación de sabanas en la altillanura colom-
biana, que requiere la comparación con la
diversidad propia del uso anterior del suelo,
que no fue posible incluir en este estudio.
Estudios similares, pero en áreas forestadas en
la mata atlántica brasileña reportan niveles de
diversidad más altos que los encontrados en
este estudio (Barbosa et al., 2017; Barlow et
al., 2007b; Barlow et al., 2008; Nogueira et al.,
2019; Ramos, 2000). Sin embargo, en sabanas
de la Orinoquia colombiana, con el uso de
cebo estándar de banano fermentado, un mayor
tiempo de muestreo y replicas en época seca
y lluviosa, obtuvieron menor riqueza y abun-
dancia similar a las encontradas en este estudio
(Agudelo-Martínez et al., 2018).
Es importante resaltar que en futuros
estudios un muestreo con mayor número de
unidades y tipos de muestreo incluyendo la
comunidad de mariposas de dosel en bosques
de galería y muestreos en época seca y lluviosa
podría aumentar el alcance de los hallazgos
de esta investigación. Asimismo, en futuros
estudios es recomendable explorar la diversi-
dad taxonómica, y funcional de las mariposas
frugívoras en ambientes abiertos de sabanas
colindantes con plantaciones forestales y eva-
luar el impacto una vez realizado la cosecha de
las plantaciones. De igual forma, y teniendo en
cuenta que los bosques de galería son ambien-
tes con alta presión antrópica es importante
evaluar su estado de conservación y la relación
con la diversidad asociada. Igualmente, se
recomienda ampliar el alcance de este trabajo
en mariposas diurnas (Papilionoidea).
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
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su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos los
requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a la empresa
Campo Forestal S. A. por permitir y apoyar el
muestreo en sus instalaciones, así como por el
apoyo logístico brindado. También agradecen
a Fabián Herrera, Graciano Camargo y Juan
Mejía por la gestión y el apoyo en el proceso de
campo de este estudio; y a Martha García por
facilitar equipo de campo.
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APÉNDICE 1
Localización del área de estudio y disposición espacial de los puntos de muestreo de mariposas frugívoras (Nymphalidae) en
el municipio de San Martín, departamento del Meta (Orinoquía colombiana). / Appendix 1. Location of the study area and
spatial disposition of fruit-feeding butterflies (Nymphalidae) sampling points in the municipality of San Martín, department
of Meta (Colombian Orinoco).
Los símbolos identifican las ubicaciones de las trampas para mariposas en sus respectivas unidades de paisaje. Cartografía
elaborada a partir de información proporcionada por Campo Forestal S.A. / The symbols identify the locations of the
butterflies traps in their respective landscape units. Cartography based on information provided by Campo Forestal S.A.
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APÉNDICE 2
Unidades de paisaje donde se llevaron a cabo los muestreos de especies de mariposas frugívoras (Nymphalidae). / Appendix
2. Landscape units where sampling of fruit-feeding butterflies species (Nymphalidae) was carried out.
A-B bosques de galería tipo 1, C-D bosques de galería tipo 2, E-F plantaciones de Eucalyptus pellita de cuatro años y
G-H plantaciones de Eucalyptus pellita de seis años en el municipio de San Martín, departamento del Meta (Orinoquía
colombiana). / A-B gallery forests type 1, C-D gallery forests type 2, E-F four year old Eucalyptus pellita plantations and
G-H six year old Eucalyptus pellita plantations in the municipality of San Martín, department of Meta (Colombian Orinoco).
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APÉNDICE 3
Abundancia absoluta de mariposas frugívoras (Nymphalidae) en bosques de galería tipo 1, tipo 2 y plantaciones de
Eucalyptus pellita de cuatro y seis años en el municipio de San Martín, departamento del Meta (Orinoquía colombiana). /
Appendix 3. Absolute abundance of fruit-feeding butterflies (Nymphalidae) in gallery forests type 1, type 2 and plantations
of Eucalyptus pellita of four and six years old in the municipality of San Martín, department of Meta (Colombian Orinoco).
Subfamilia/Especie Plantación 6
años
Plantación 4
años
Bosque galería
tipo 1
Bosque galería
tipo 2
Total
general
Biblidinae 11 8 8 9 36
Catonephele acontius (Linnaeus, 1771) 7 3 8 8 26
Catonephele numilia (Cramer, 1775) 1 1
Eunica mygdonia (Godart, [1824]) 1 1
Hamadryas amphinome (Linnaeus, 1767) 2 2
Hamadryas feronia (Linnaeus, 1758) 1 1
Temenis laothoe (Cramer, 1777) 4 1 5
Charaxinae 27 15 3 7 52
Archaeoprepona demophon (Linnaeus, 1758) 32128
Archaeoprepona demophoon (Hübner, [1814]) 1 1 2 4
Memphis aff. moruus (Fabricius, 1775) 1 1
Prepona laertes (Hübner, [1811]) 12126
Siderone galanthis (Cramer, 1775) 1 1 1 3
Zaretis ellops (Ménétriés, 1855) 19 8 27
Zaretis itys (Cramer, 1777) 2 1 3
Limenitidinae 3 6 2 11
Adelpha aff. phylaca (Bates, 1866) 1 1
Adelpha cytherea (Linnaeus, 1758) 2 6 2 10
Nymphalinae 7 5 3 6 21
Colobura dirce (Linnaeus, 1758) 6 4 1 5 16
Historis acheronta (Fabricius, 1775) 1 1 2 4
Tigridia acesta (Linnaeus, 1758) 1 1
Satyrinae 32 43 26 6 107
Caligo illioneus (Cramer, 1775) 1 1 1 3
Catoblepia berecynthia (Cramer, 1777) 1 1 2
Hermeuptychia hermes (Fabricius, 1775) 12 1 13
Manataria maculata (Hopffer, 1874) 6 1 7
Morpho achilles (Linnaeus, 1758) 1 1
Opsiphanes invirae (Hübner, [1808]) 2 1 3
Pareuptychia ocirrhoe (Fabricius, 1776) 1 1 1 3
Pseudodebis sp. 1 1
Taygetis aff. virgilia (Cramer, 1776) 2 1 3
Taygetis laches Fabricius, 1793 9 16 16 3 44
Yphthimoides aff. affinis (A. Butler, 1867) 2 2 4
Yphthimoides aff. pacta (Weymer, 1911) 6 10 5 2 23
Total general 80 77 40 30 227
Los valores corresponden a las abundancias absolutas registradas en cada ambiente estudiado. / The values correspond to
the absolute abundances recorded in each studied environment.
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APÉNDICE 4
Curva de cobertura de la muestra. Appendix 4. Sample coverage curve.
Las líneas continuas indican los valores interpolados y las líneas discontinuas los valores extrapolados. Las áreas sombreadas
alrededor de cada curva delimitan los intervalos de 95 % de confianza. / The solid lines indicate the interpolated values and
the dashed lines the extrapolated values. The shaded areas around each curve delimit the 95 % confidence intervals.
APÉNDICE 5
Diversidad Beta como grado de disimilitud segregado en los componentes de recambio y diferencias en βjne riqueza
con ajuste a Jaccard. βjac: disimilitud total. Βjtu: recambio de especies y βjne: Anidamiento o diferencias en la riqueza
(βjac=βjtu+βjne) (Baselga & Orme, 2012; Calderón-Patrón & Moreno-Ortega, 2019) entre las comunidades de mariposas
frugívoras (Nymphalidae) en bosques de galería y plantaciones de Eucalyptus pellita en el municipio de San Martín,
departamento del Meta (Orinoquía colombiana). / Appendix 5. Beta diversity as degree of dissimilarity segregated into
turnover components and differences in βjne richness with Jaccard adjustment. βjac: total dissimilarity. βjtu: species
turnover and βjne: nestedness or differences in richness (βjac=βjtu+βjne) (Baselga & Orme, 2012; Calderón-Patrón &
Moreno-Ortega, 2019) among fruit-feeding butterfly (Nymphalidae) communities in gallery forests and Eucalyptus pellita
plantations in the municipality of San Martín, department of Meta (Colombian Orinoco).
Plantación 4 años Plantación 6 años Bosque galería tipo1
βjac βjtu βjne βjac βjtu βjne βjac βjtu βjne
Plantaciones 6 años 0.393 0.370 0.022
Bosque galería tipo1 0.583 0.286 0.298 0.600 0.286 0.314
Bosque galería tipo2 0.583 0.286 0.298 0.654 0.400 0.254 0.588 0.588 0.000
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 70: 768–786, e 50860, enero-diciembre 2022 (Publicado Nov. 18, 2022)
APÉNDICE 6
Análisis de comparación múltiple ajustado a Bonferroní (post-hoc) de la composición de mariposas frugívoras (Nymphalidae)
entre bosques de galería tipo 1, tipo 2 plantaciones de Eucalyptus pellita de cuatro y seis años en el municipio de San Martín,
departamento del Meta (Orinoquía colombiana). / Appendix 6. Bonferroní-adjusted multiple comparison analysis (post-
hoc) of the composition of fruit-feeding butterflies (Nymphalidae) between gallery forests type 1, type 2 Eucalyptus pellita
plantations of four and six years old in the municipality of San Martín, department of Meta (Colombian Orinoco).
Parejas F modelo R-cuadrado Valor p
Plantaciones 4 años vs Plantaciones 6 años 0.229 0.014 0.753
Plantaciones 4 años vs Bosque galería tipo 2 17.872 0.561 0.001**
Plantaciones 4 años vs Bosque galería tipo 1 13.267 0.525 0.002*
Plantaciones 6 años vs Bosque galería tipo 2 6.995 0.304 0.001**
Plantaciones 6 años vs Bosque galería tipo 1 5.800 0.293 0.006*
Bosque galería tipo 2 vs Bosque galería tipo 1 0.570 0.045 0.410
Códigos de significancia: 0 ‘***’ 0.001 ‘**’ 0.01 ‘*’ 0.05 ‘.’ 0.1 ‘ ’ 1.
APÉNDICE 7
Especies indicadoras de mariposas frugívoras (Nymphalidae) en bosques de galería tipo 1, tipo 2 y plantaciones de
Eucalyptus pellita de cuatro y seis años en el municipio de San Martín, departamento del Meta (Orinoquía colombiana).
Indicador valor (IndVal) raíz cuadrada del producto de los valores de especificidad y fidelidad indicspecies (De Cáceres
& Legendre, 2009; De Cáceres et al., 2010; Martín-Regalado, 2019). / Appendix 7. Indicator species of fruit-feeding
butterflies (Nymphalidae) in gallery forests type 1, type 2 and plantations of Eucalyptus pellita of four and six years old
in the municipality of San Martín, department of Meta (Colombian Orinoco). Indicator value (IndVal) square root of the
product of the values of specificity and indicspecies fidelity (De Cáceres & Legendre, 2009; De Cáceres et al., 2010; Martín-
Regalado, 2019).
Ambiente/Especies Especificidad Fidelidad IndVal p valor
Plantación 4 años
Hermeuptychia hermes 0.8618 0.1558 36.60% 0.005**
Plantación 6 años
Zaretis ellops 0.6957 0.2375 40.60% 0.015*
Manataria maculata 0.8524 0.075 25.30% 0.035*
Bosque galería tipo 1
Taygetis laches 0.4876 0.4 44.2% 0.005**
Bosque galería tipo 2
Catonephele acontius 0.4496 0.2667 34.6% 0.02*
Colobura dirce 0.5231 0.1667 29.5% 0.02*
Códigos de significancia: 0 ‘***’ 0.001 ‘**’ 0.01 ‘*’ 0.05 ‘.’.
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APÉNDICE 8
PERMANOVA para la diversidad de mariposas frugívoras (Nymphalidae) en función de variables abióticas, bióticas
estructurales del bosque, bióticas de recursos alimenticios y hábitat en bosques de galería tipo 1, tipo 2 y plantaciones de
Eucalyptus pellita de cuatro y seis años en el municipio de San Martín, departamento del Meta (Orinoquía colombiana). /
Appendix 8. PERMANOVA for the diversity of fruit-feeding butterflies (Nymphalidae) regarding abiotic, structural biotics
of the forest, biotics of food resources and habitat variables in gallery forests type 1, type 2 and plantations of Eucalyptus
pellita of four and six years old in the municipality of San Martin, department of Meta (Colombian Orinoco).
Variables Grados de
Libertad
Suma de
Cuadrados
Media de
cuadrados Pseudo-F R2 Valor P
Abióticas
Humedad 1 0.4474 0.44738 1.371 0.03755 0.108
Temperatura 1 0.3814 0.38144 1.1689 0.03201 0.226
Velocidad del viento 1 0.4631 0.4631 1.4192 0.03887 0.081.
Bióticas estructurales
DAP 1 0.6017 0.60165 1.8438 0.0505 0.012*
Cobertura de dosel 1 0.6478 0.64776 1.9851 0.05437 0.007**
Bióticas de recursos
Densidad de hierbas 1 0.6202 0.62019 1.9006 0.05205 0.013*
Hábitat
Uso del suelo 3 1.5741 0.52469 1.6079 0.13211 0.007**
Residual 22 7.179 0.32632 0.60254
Total 31 11.9146 1
ANOVA p= 0.3748. Códigos de significancia: 0 ‘***’ 0.001 ‘**’ 0.01 ‘*’ 0.05 ‘.’ 0.1 ‘ ’ 1.
REFERENCIAS
Agudelo-Martínez, J. C., Gómez-Tapia, E. M., & Pérez-
Buitrago, N. (2018). Dinámica temporal de la riqueza
de especies y la abundancia de mariposas frugívoras
(Lepidoptera: Nymphalidae) en la sabana inunda-
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de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas,
Físicas y Naturales, 42(164), 246–254. https://doi.
org/10.18257/raccefyn.672
Barbosa, C., De Vasconcelos, E. N., Mariano-Neto, R.,
Viana, E. F., & Márcio, B. Z. C. (2017). Positive
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