Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

Macroinvertebrados acuáticos en un gradiente altitudinal del río Garagoa,

Andes orientales de Colombia

July Andrea Barrera-Herrera1*; https://orcid.org/0000-0001-9545-9639

Camila Andrea Díaz-Rojas1; https://orcid.org/0000-0001-9134-7453

Narcís Prat2; https://orcid.org/0000-0002-1550-1305

Camilo Andrés Roa-Fuentes1; https://orcid.org/0000-0002-4461-8019

1. Grupo de Investigación Unidad de Ecología en Sistemas Acuáticos, Universidad Pedagógica y Tecnológica de

Colombia, Tunja, Colombia; andreba93@hotmail.com (*Correspondencia), camila.diaz@uptc.edu.co,

camilo.roa@gmail.com

2. Freshwater Ecology, Hydrology and Management (FEHM) Research Group, Departament de Biologia Evolutiva,

Ecologia i Ciències Ambientals, Facultat de Biologia, Universitat de Barcelona, España; nprat@ub.edu

Recibido 02-XI-2022. Corregido 07-III-2023. Aceptado 08-VI-2023.

ABSTRACT

Aquatic macroinvertebrates in an altitudinal gradient of the Garagoa river, eastern Andes of Colombia

Introduction: The taxonomic identification of aquatic macroinvertebrates allows characterizing biodiversity in

aquatic ecosystems, but in many cases some groups (e.g. Diptera) are not classified to the same taxonomic level

than other due to difficulties and poor knowledge on these groups. It becomes relevant in regions little studied

and affected by anthropic pressures, such as the Garagoa River in the department of Boyacá, Colombia.

Objective: To study the biodiversity of aquatic macroinvertebrates from Garagoa river at the lowest taxonomical

level possible in an altitudinal gradient.

Methods: From March to June 2021, samples were taken at 40 sites in an altitudinal gradient between 500 and

2 887 m.a.s.l., performing a stratified aleatory sampling (36 Surber nets per site).

Results: A total of 70 taxa were reported, however, using a rarefaction technique, the estimated richness for

the Garagoa River may be greater than 104 taxa. The orders with the largest number of taxa were: Diptera,

Coleoptera, Trichoptera and Ephemeroptera with Chironomidae, Elmidae and Baetidae being the families with

the richest genera. Several genera have a wide distribution along the Garagoa River as Simulium, Parachironomus,

Cardiocladius, Leptonema, Heterelmis, Neoelmis and Baetodes. The phi-IndVal analysis allowed us to select

representative taxa at different altitudes. Thus, Lepthyphes and Belostoma are common with relatively low alti-

tudes, while Culoptila, Lumbriculus and Physa are representative of intermediate altitudes. Finally, Gundlachia,

Dugesia and Pentaneura were exclusive and frequent at the higher altitude sites.

Conclusions: The composition of the aquatic macroinvertebrate community presented notable differences with

respect to the evaluated altitudinal gradient that contrasted with the expected biodiversity patterns. The impor-

tance of including taxa that are not generally reported in biodiversity studies is highlighted to better understand

the distribution patterns of aquatic communities in Andean streams.

Key words: Andean foothills; Garagoa river; Meta river; neotropics; taxonomic sufficiency.

RESUMEN

Introducción: La información taxonómica de macroinvertebrados acuáticos brinda información importante para

caracterizar la biodiversidad en ecosistemas acuáticos, pero en muchos casos, algunos grupos (e.g. Diptera) no

https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v71i1.51538

ECOLOGÍA ACUÁTICA

2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

INTRODUCCIÓN

El sistema montañoso de los Andes repre-

senta un papel fundamental en el clima global y

regional, actúa como refugio, barrera y tránsito

para las especies. Además, allí se originan la

mayoría de los ecosistemas lóticos que son cru-

ciales para la supervivencia y sostenibilidad de

múltiples comunidades humanas en América

del Sur (Perrigo et al., 2020). Estos ecosistemas

se caracterizan por su interacción con los eco-

sistemas terrestres, lo cual se evidencia en fun-

ciones clave como el procesamiento de materia

orgánica terrestre, la retención de nutrientes y

el soporte de la biodiversidad (Vannote et al.,

1980). Por estas razones, los sistemas lóticos

andinos deben ser objeto de estudio para su

conservación y manejo.

El gradiente altitudinal que incide sobre

los ríos altoandinos en el Neotrópico es uno de

los principales impulsores del establecimien-

to y ensamblaje de la biota acuática, al igual

que las características ambientales a escala

de mesohábitat, como tipo de flujo y sustrato

(Ríos-Touma et al., 2011). Estas se relacio-

nan con la heterogeneidad de entornos y son

predictores de la composición de la comunidad

de macroinvertebrados acuáticos (González-

Trujillo, 2016; Silva et al., 2014). Para la

vertiente del río Orinoco en Colombia se distin-

guen varias ecorregiones de agua dulce, existen

cinco clasificadas por su posición latitudi-

nal, altitudinal, geomorfología y composición

biológica (piedemonte bajillanura, bajillanura,

piedemonte altillanura guayanesa, altillanura

guayanesa y serranía de La Macarena) (Mesa et

al., 2016). Además, se conocen diez ecorregio-

nes bajo un enfoque ecosistémico de ambientes

terrestres y acuáticos (zona de transición Ori-

noco-Amazonas, delta del Orinoco, corredor,

medio Orinoco, corredor bajo Orinoco, corre-

dor alto Orinoco, guayanesa, costera, andina,

llanera y altillanura orinoquense) (Lasso et al.,

2010). La cuenca del río Orinoco presenta pre-

siones antrópicas que pueden generar cambios

en los ciclos hidrológicos y biológicos natura-

les, afectando directa e indirectamente la biota

acuática que se establece en los ecosistemas

lóticos (Machado-Allison et al., 2011). Predo-

minan actividades como la deforestación, cons-

trucción de embalses, agricultura, ganadería,

minería, introducción de especies exóticas y

se clasifican al mismo nivel taxonómico que otros debido a las dificultades y el escaso conocimiento sobre estos.

Esta situación toma mayor relevancia en regiones poco estudiadas y/o afectadas por presiones antrópicas como

en el río Garagoa en el departamento de Boyacá, Colombia.

Objetivo: Estudiar la biodiversidad de los macroinvertebrados acuáticos del río Garagoa al nivel taxonómico más

bajo posible en un gradiente altitudinal.

Métodos: Entre marzo y junio de 2021 se tomaron muestras en 40 sitios abarcando un gradiente altitudinal entre

500 y 2 887 m.s.n.m., realizando un muestreo aleatorio estratificado (36 redes Surber por sitio).

Resultados: Se registraron un total de 70 taxones, sin embargo, usando una técnica de rarefacción, la riqueza

estimada para el río Garagoa puede ser superior a 104 taxones. Los órdenes con el mayor número de taxones fue-

ron: Diptera, Coleoptera, Trichoptera y Ephemeroptera, siendo Chironomidae, Elmidae y Baetidae las familias

más ricas en géneros. Varios géneros tienen una amplia distribución a lo largo del río Garagoa como Simulium,

Parachironomus, Cardiocladius, Leptonema, Heterelmis, Neoelmis y Baetodes. El análisis phi-IndVal nos per-

mitió seleccionar taxones representativos en diferentes altitudes. Así, Leptohyphes y Belostoma son comunes

en altitudes relativamente bajas, mientras que Culoptila, Lumbriculus y Physa son representativos de altitudes

intermedias. Finalmente, Gundlachia, Dugesia y Pentaneura fueron exclusivos y frecuentes en los sitios de

mayor altitud.

Conclusiones: La composición de comunidad de macroinvertebrados acuáticos en el río Garagoa presentó

diferencias notables respecto al gradiente altitudinal evaluado que contrastaron con los patrones de biodiversi-

dad esperados. Se resalta la importancia de incluir taxones que generalmente no se informan en los estudios de

biodiversidad, para comprender mejor los patrones de distribución de las comunidades acuáticas en arroyos de

los Andes.

Palabras clave: piedemonte andino; río Garagoa; río Meta; neotrópico; suficiencia taxonómica.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

sobrepesca, que afectan también a los afluentes

altoandinos de la cuenca (Barletta et al., 2010;

Corpochivor, 2018; Lasso et al., 2016).

Los macroinvertebrados acuáticos se uti-

lizan para evaluar la calidad ecológica de los

ecosistemas lóticos, ya que permiten evidenciar

efectos de presiones ambientales y antrópicas

como la modificación de caudales, el impacto

de especies exóticas, los cambios en el uso del

suelo y las modificaciones físicas en las cuen-

cas hidrográficas (Fierro et al., 2019; Prat et

al., 2009). La identificación de los diferentes

grupos de macroinvertebrados acuáticos a una

resolución taxonómica adecuada es fundamen-

tal para demostrar su respuesta a cambios en la

calidad ambiental del recurso hídrico (Encalada

et al., 2019; Roldán-Pérez, 2016). Además, la

determinación de taxones representativos del

hábitat es particularmente útil en procesos de

conservación o manejo ecológico (De Cáceres

et al., 2012). Por ejemplo, una especie res-

tringida a uno o unos pocos tipos de hábitat,

representa un mejor indicador ecológico del

cambio ambiental que una especie generalista

de hábitat, debido a la mayor susceptibilidad

del especialista a la extinción local o regio-

nal (Carignan & Villard, 2002; De Cáceres &

Legendre, 2009).

Sin embargo, las investigaciones desarro-

lladas para sistemas lóticos en Sudamérica y

específicamente para Colombia de los grupos

con mayor diversidad, abundancia y biomasa

aún son insuficientes (Encalada et al., 2019;

Roldán-Pérez, 2016). La ausencia de datos

básicos sobre composición, estructura y distri-

bución de especies limita el éxito de cualquier

medida de control, manejo y/o conservación de

los ecosistemas lóticos (Johnson et al., 2007;

Wahl et al., 2013). Para los sistemas lóticos de

la Orinoquia se destacan las investigaciones

de Granados-Martínez y Batista (2017) que

identificaron 74 taxones distribuidos en 43

familias en Caño Cristales (Meta) y donde los

órdenes Díptera, Trichoptera y Odonata fueron

los más abundantes. El trabajo de Lasso et al.,

(2020) en la reserva natural Bojonawi (Vicha-

da), registra 184 morfoespecies distribuidas

en 66 familias, donde los órdenes Coleoptera,

Odonata, Hemiptera y Díptera fueron los más

diversos. Otros estudios que recopilan valiosa

información de macroinvertebrados acuáticos

en esta región son Lozano et al., (2015),

Granados-Martínez y Montoya (2017), Salinas-

Jiménez et al., (2017) y Granados-Martínez

et al., (2018).

En los sistemas lóticos andinos de Colom-

bia que vierten hacia la cuenca del Orinoco se

han desarrollado algunos estudios que infor-

man sobre la diversidad de macroinvertebra-

dos. Por ejemplo, Motta-Díaz y Vimos-Lojano

(2020), identificaron 57 taxones para la que-

brada Agua Blanca (departamento de Boyacá,

subcuenca del río Meta), distribuidos principal-

mente dentro de los órdenes Coleoptera, Dipte-

ra y Trichoptera; las familias más abundantes

fueron Simuliidae y Sericostomatidae, y dentro

de los géneros, Leptohyphes, Smicridea y Heli-

copsyche. Por otra parte, González-Trujillo

et al., (2020), reporta 74 taxones dentro de

cinco quebradas altoandinas (departamento de

Cundinamarca, subcuenca del río Meta) donde

los géneros representativos detectados en un

hábitat particular fueron Metrichia, Giganto-

dax, Nectopsyche, Onychelmis, Elodes, Podo-

nomopsis, Hyalella y Microcara.

El objetivo de este trabajo fue determinar

la composición de géneros de macroinvertebra-

dos acuáticos del río Garagoa, departamentos

de Boyacá y Cundinamarca, en Colombia. Al

obtenerse muestras en un gradiente altitudinal

amplio (500 a 2 887 m.s.n.m.) que comprende

parte del piedemonte y la región andina, tam-

bién se estableció la distribución altitudinal de

los taxones y se identificaron géneros repre-

sentativos para diferentes gradientes de altitud.

Se evaluó la suficiencia taxonómica (ST), es

decir el nivel de detalle taxonómico con el

que se deben identificar los organismos, para

reconocer la condición biológica o los patrones

ecológicos con una certeza aceptable (Jones,

2008). Por último, se discute la importancia

de los patrones de distribución de los taxones

para explicar las diferencias que existen con

respecto a la altitud.

4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio: La cuenca del río Gara-

goa se ubica en el margen oriental de la cordi-

llera oriental de Colombia y pertenece a la zona

hidrográfica del río Meta dentro de la macro-

cuenca del río Orinoco. Este ecosistema lótico

nace en el páramo de Rabanal en el municipio

de Samacá a una altura de 3 450 m.s.n.m. y

desemboca en el río Guavio a una altura de 500

m.s.n.m. Tiene una superficie aproximada de

250 000 ha, donde el 80 % pertenece al depar-

tamento de Boyacá y el 20 % a Cundinamarca.

La temperatura promedio de la cuenca varía

entre 13.4 °C, en la parte alta, y 18.8 °C, en la

parte baja; la precipitación presenta un régimen

monomodal en gran parte de la cuenca, con

precipitaciones máximas en junio (hasta 600

mm/mes) y mínimas de diciembre a febrero (<

100 mm/mes) (Corpochivor, 2018).

Métodos de muestreo: Los muestreos se

realizaron entre marzo y junio de 2021, durante

la transición de épocas hidroclimáticas (seca a

lluvia), en 40 sitios que abarcaron la heteroge-

neidad de hábitat a escala de paisaje, meso y

microhábitats de la cuenca (Corpochivor, 2018;

Frissell et al., 1986), ubicados en un gradiente

altitudinal entre 500 y 2 887 m.s.n.m. (Fig. 1,

Tabla 1). La elección final de cada sitio consi-

deró la facilidad de acceso y el consentimiento

de los propietarios. Cada sitio correspondía a

un segmento de 100 m de longitud de río, en

Fig. 1. Sitios de muestreo en la cuenca del río Garagoa, Boyacá, Colombia. Fuente: Autores. Mapa generado usando

ArcGIS®. / Fig. 1. Sampling sites in the Garagoa river basin, Boyacá, Colombia. Source: Authors. Map generated using

ArcGIS®.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

Tabla 1

Sitios de muestreo, elevación, orden limnológico y riqueza en la cuenca del río Garagoa. / Table 1. Sampling sites, elevation,

limnological order and richness in the Garagoa river basin.

Sitios de

muestreo N W Elevación

(m.s.n.m.) Cuerpo de agua Orden limnológico

(Horton - Strahler)* Riqueza

R01 5°26’48’’ 73°20’42’’ 2 773 Río Teatinos 5 14

R02 5°26’19’’ 73°29’41’’ 2 887 Río Teatinos 5 11

R03 5°25’08’’ 73°16’43’’ 2 267 Río Juyasia 5 7

R04 5°27’35’’ 73°28’06’’ 2 885 Río Teatinos 5 14

R05 5°27’44’’ 73°26’30’’ 2 743 Río Teatinos 5 13

R06 5°27’02’’ 73°25’50’’ 2 731 Río Teatinos 5 12

R07 5°26’40’’ 73°22’45’’ 2 013 Río Teatinos 5 10

R08 5°26’03’’ 73°21’03’’ 2 165 Río Teatinos 5 29

R09 5°24’45’’ 73°20’16’’ 2 112 Río Juyasia 5 29

R10 5°23’14’’ 73°21’39’’ 2 083 Río Tibaná 6 21

R11 5°21’16’’ 73°22’17’’ 2 059 Río Tibaná 6 18

R12 5°19’16’’ 73°23’23’’ 2 013 Río Tibaná 6 19

R13 5°18’30’’ 73°25’56’’ 2 106 Río Turmequé 5 13

R14 5°20’11’’ 73°27’29’’ 2 082 Río Turmequé 5 14

R15 5°20’52’’ 73°29’19’’ 2 234 Río Turmequé 5 10

R16 5°21’50’’ 73°30’41’’ 2 430 Río Turmequé 5 11

R17 5°17’19’’ 73°23’59’’ 1 960 Río Garagoa 6 17

R18 5°16’00’’ 73°24’16’’ 1 921 Río Garagoa 6 16

R19 5°09’28’’ 73°20’57’’ 1 732 Río Garagoa 6 12

R20 5°08’44’’ 73°22’10’’ 1 492 Río Garagoa 6 19

R21 5°07’59’’ 73°21’50’’ 1 473 Río Garagoa 6 19

R22 5°04’24’’ 73°23’13’’ 1 340 Río Garagoa 6 14

R23 5°01’04’’ 73°23’22’’ 1 269 Río Garagoa 6 9

R24 5°00’34’’ 73°23’48’’ 1 275 Río Súnuba 6 13

R25 5°00’21’’ 73°25’59’’ 1 307 Río Súnuba 6 2

R26 4°59’03’’ 73°28’32’’ 1 370 Río Súnuba 6 12

R27 5°00’29’’ 73°31’04’’ 1 424 Río Súnuba 6 9

R28 5°02’23’’ 73°37’10’’ 2 046 Río Súnuba 6 10

R29 5°01’12’’ 73°37’45’’ 2 790 Río Súnuba 6 9

R30 4°44’55’’ 73°18’19’’ 500 Río Batá 7 0

R31 4°45’35’’ 73°17’40’’ 523 Río Batá 7 2

R32 4°46’37’’ 73°16’41’’ 559 Río Batá 7 4

R33 4°47’23’’ 73°16’36’’ 573 Río Batá 7 7

R34 4°47’54’’ 73°16’45’’ 620 Río Batá 7 5

R35 4°48’36’’ 73°15’50’’ 659 Río Batá 7 0

R36 4°49’37’’ 73°15’34’’ 711 Río Batá 7 7

R37 4°50’32’’ 73°16’04’’ 958 Río Batá 7 1

R38 4°50’50’’ 73°16’12’’ 861 Río Batá 7 4

R39 4°51’40’’ 73°16’08’’ 1 022 Río Batá 7 2

R40 4°53’12’’ 73°16’22’’ 1 030 Río Batá 7 9

*Información tomada de Corpochivor (2018). / *Information taken from Corpochivor (2018).

6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

el cual los macroinvertebrados acuáticos se

recolectaron con red Surber (300 μm diámetro

de poro), realizando un muestreo aleatorio

estratificado (36 Surber por sitio) teniendo

en cuenta los mesohábitats (rápido, corriente,

tabla y pozo) y microhábitats (bloque, canto,

grava, limo, arena y hojarasca) en cada tramo

y removiendo el sustrato durante un minu-

to (Rodrigues-Capítulo et al., 2009; Silveira

et al., 2004). Adicionalmente se recolectaron

ejemplares con red de arrastre (1.5 m de alto x

3.0 m de ancho y 5 mm diámetro de poro). Las

muestras se conservaron con alcohol al 70 % y

posteriormente se transportaron al laboratorio

(Wetzel & Likens, 2000).

Métodos de laboratorio: La identifica-

ción taxonómica se realizó mediante uso de las

claves taxonómicas McCafferty y Provonsha

(1981), Roldán-Pérez (1988), Machado y Rin-

cón (1989), Ruíz-Moreno et al., (2000a), Ruíz-

Moreno et al., (2000b), Domínguez (2006),

Valencia y Campos (2007); Domínguez y Fer-

nández (2009), Springer et al., (2010), Campos

(2014), Gutiérrez y Dias (2015), Prat et al.,

(2018), Hamada et al., (2018), Damborenea et

al., (2020), González-Córdoba et al., (2020a),

bajo observación en estereoscopios marca Zeiss

modelos STEMI 305 y 508, que permitieron

obtener el menor nivel taxonómico posible. El

material biológico fue depositado en la Colec-

ción Limnológica (UPTC-L) de la Universidad

Pedagógica y Tecnológica de Colombia (núme-

ros de catálogo M-291 a M-554). Información

adicional sobre el conjunto de datos se propor-

ciona en Barrera-Herrera et al. (2022).

Tratamiento de datos: Para estimar la

riqueza de taxones se utilizaron los estima-

dores no paramétricos Chao 2, Jackknife 1,

Jackknife 2 y Bootstrap con datos de presen-

cia–ausencia de los taxones (Gotelli & Chao,

2013). Posteriormente se graficaron las curvas

de acumulación de especies, lo cual permitió

evaluar la relación entre el esfuerzo de mues-

treo y el número de taxones observados y con

ello obtener información sobre la confiabilidad

del muestreo. Adicionalmente, se realizó un

análisis de macroinvertebrados representativos

del hábitat (utilizando los taxones recolectados

con red Surber), con el objeto de identificar

la relación entre especies y grupos de sitios

mediante el coeficiente de correlación phi de

Pearson que permite establecer preferencias

ecológicas de las especies con respecto a los

sitios (De Cáceres, 2020). Se establecieron

cuatro grupos de sitios diferenciados cada uno

por una escala altitudinal de 600 m; Grupo A,

representado por nueve sitios y un gradiente

altitudinal entre 500 y 1 100 m.s.n.m.; Grupo B,

ocho sitios, 1 100-1 700 m.s.n.m.; Grupo C, 14

sitios, 1 700-2 300 m.s.n.m.; y Grupo D, siete

sitios, 2 300-2 900 m.s.n.m. (Fig. 1).

Los sitios de monitoreo se compararon

para evaluar disimilitudes en la composición de

la comunidad de macroinvertebrados a lo largo

del gradiente altitudinal, mediante la prueba

no paramétrica PERMANOVA, un análisis

de escalamiento multidimensional no métrico

(NMDS) utilizando el índice de Sorensen (o

Bray-Curtis binario) y una prueba Pairwise.

Como complemento se realizó una prueba

SIMPER para conocer los macroinvertebrados

acuáticos que contribuyen a la disimilitud entre

los grupos de sitios establecidos. En los sitios

R30 y R35 no se reportaron ejemplares, por lo

tanto, se excluyeron del análisis. Los análisis

PERMANOVA, NMDS, Pairwise y SIMPER

se realizaron tanto a nivel de género como de

familia con el propósito de evaluar la sufi-

ciencia taxonómica (ST) propuesta por Ellis

(1985) y corroborar si se observa el mismo

patrón para la comunidad respecto al gradiente

altitudinal evaluado. Los análisis se realizaron

en el software de acceso libre R versión 3.5.3

(RStudio Team, 2018) con los paquetes Vegan

(Oksanen et al., 2013) para NMDS, PERMA-

NOVA, Pairwise y SIMPER; BiodiversityR

(Kindt & Kindt, 2019) para estimadores de

riqueza y el paquete Indicspecies (De Cáceres

et al., 2016) para macroinvertebrados repre-

sentativos del hábitat.

Con el propósito de identificar diferencias

respecto a la riqueza de taxones se contrastaron

nuestros resultados con la información obte-

nida en investigaciones previas realizadas en

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

el área de estudio (Gil, 2014; González-Tuta

y Gil-Padilla, 2020). Finalmente se discutie-

ron los patrones de distribución de los grupos

taxonómicos más representativos con base en

diferentes reportes de investigación publicados.

RESULTADOS

Macroinvertebrados acuáticos: En el río

Garagoa se registraron un total de 70 taxones

de macroinvertebrados acuáticos distribuidos

en 48 familias y 16 ordenes (Tabla 2). El orden

Diptera presentó el mayor número de géneros

con 22, seguido de Coleoptera, Trichoptera,

Ephemeroptera y Hemiptera con 11, nueve,

seis y cinco géneros, respectivamente. De

acuerdo con los estimadores de riqueza Chao2,

Jackknife1, Jackknife2 y Bootstrap, se obtuvo

una representatividad del muestreo del 70.4,

76.6, 66.7 y 88.4 %, respectivamente (Fig. 2).

Tabla 2

Macroinvertebrados acuáticos del río Garagoa, cuenca hidrográfica del Orinoco. / Table 2. Taxonomic list of aquatic

macroinvertebrates of the Garagoa River, Orinoco hydrographic basin.

TRICLADIDA Familia Chironomidae

Familia Dugesiidae Apsectrotanypus Fittkau, 1962

Dugesia Girard, 1850 Pentaneura Philippi, 1865

LUMBRICULIDA Corynoneura Winnertz, 1846

Familia Lumbriculidae Onconeura Andersen & Sæther, 2005

Lumbriculus Grube, 1844 Cardiocladius Kieffer, 1912

TUBIFICIDA Cricotopus Wulp, 1874

Familia Naididae Ehrenberg, 1828 Parachironomus Lenz, 1921

SPHAERIIDA Paracladopelma Harnisch, 1923

Familia Sphaeriidae Paratanytarsus Thienemann & Bause, 1913

Pisidium C.Pfeiffer, 1821 Familia Empididae

BASOMMATOPHORA Hemerodromia Meigen, 1822

Familia Physidae Familia Psychodidae

Physa Draparnaud, 1801 Clogmia Enderlein, 1937

Familia Planorbidae Maruina Muller, 1895

Gundlachia L. Pfeiffer, 1849 Familia Simuliidae

Drepanotrema P. Fischer & Crosse, 1880 Simulium Latreille, 1802

EPHEMEROPTERA Familia Limoniidae

Familia Baetidae Antocha Osten-Sacken, 1860

Baetodes Needham & Murphy, 1924 Limonia Meigen, 1803

Camelobaetidius Demoulin, 1966 Familia Tipulidae

Americabaetis Kluge, 1992 Tipula Linnaeus, 1758

Nanomis Lugo-Ortiz & McCafferty, 1999 Familia Tabanidae

Familia Leptophlebiidae Tabanus Linnaeus, 1758

Farrodes Peters, 1971 Familia Syrphidae

Familia Leptohyphidae Eristalis Latreille, 1804

Leptohyphes Eaton, 1882 HEMIPTERA

PLECOPTERA Familia Belostomatidae

Familia Perlidae Belostoma Latreille, 1807

Anacroneuria Klapálek, 1909 Familia Gerridae

ODONATA Charmatometra Kirkaldy, 1899

Familia Calopterygidae Charmatometra bakeri Kirkaldy, 1898

Hetaerina Hagen, 1853 Familia Veliidae

8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

El estimador Jackknife2 indicó la riqueza más

alta con 104.9 taxones y sin ninguna variación

en los datos, mientras que Chao2 mostró una

riqueza de 99.4 taxones, pero con una desvia-

ción estándar de ± 17.2. Respecto a la riqueza

reportada por sitio de muestreo, se evidenció

que los sitios con mayor número de taxones

fueron R08 y R09, ubicados dentro de las

subcuencas Teatinos y Juyasia, con un orden

limnológico 5 (Tabla 1). En segundo lugar,

estuvieron los sitios R10, R20 y R21 dentro

de las subcuencas Tibaná y Garagoa con un

orden limnológico 6. En contraste, los sitios

con la menor riqueza fueron R39, R37 y R31

ubicados en la subcuenca Batá con un orden

limnológico 7 (Tabla 1).

La Tabla 3 compara el número de taxones

reportados con otras investigaciones realizadas

en el río Garagoa. Gil (2014) evaluó 12 sitios

de muestreo ubicados dentro de las subcuen-

cas del río Tibaná y del río Garagoa de mayo

a noviembre del año 2013, identificando 59

taxones de macroinvertebrados acuáticos, de

los cuales, 24 no fueron encontrados en esta

Familia Aeshnidae Rhagovelia Mayr, 1865

Aeshna Fabricius, 1775 Familia Micronectidae

TRICHOPTERA Tenagobia Bergroth, 1899

Familia Hydrobiosidae Familia Naucoridae

Atopsyche Banks, 1905 Limnocoris Stål, 1860

Familia Hydropsychidae MEGALOPTERA

Leptonema Guerin-Meneville, 1843 Familia Corydalidae

Familia Glossosomatidae Corydalus Latreille, 1802

Culoptila Mosely, 1954 COLEOPTERA

Familia Helicopsychidae Familia Cantharidae

Helicopsyche von Siebold, 1856 Género cf. Rhagonycha Eschscholtz, 1830

Familia Hydroptilidae Familia Elmidae

Hydroptila Dalman, 1819 Hexanchorus Sharp, 1882

Metrichia Ross, 1938 Heterelmis Sharp, 1882

Familia Leptoceridae Macrelmis Motschulsky, 1859

Nectopsyche Mueller, 1879 Neoelmis Musgrave, 1935

Familia Polycentropodidae Xenelmis Hinton, 1936

Polycentropus Curtis, 1835 Pseudodisersus Brown, 1981

Familia Calamoceratidae Familia Ptilodactylidae

Phylloicus Mueller, 1880 Anchytarsus Guérin-Méneville, 1843

LEPIDOPTERA Familia Staphylinidae Latreille, 1802

Familia Coleophoridae Familia Lutrochidae

Coleophora Hübner, 1822 Género cf. Lutrochus Erichson, 1847

Familia Crambidae Familia Lampyridae Latreille, 1817

Petrophila Guilding, 1830 DECAPODA

Familia Tortricidae Familia Palaemonidae

Amorbia Clemens, 1860 Macrobrachium Spence Bate, 1868

DIPTERA Macrobrachium cf. reyesi Pereira, 1986

Familia Blephariceridae Familia Pseudothelphusidae

Limonicola Lutz, 1928 Género cf. Neostrengeria Pretzmann, 1965

Familia Ceratopogonidae AMPHIPODA

Bezzia Kieffer, 1899 Familia Hyalellidae

Probezzia Kieffer, 1906 Hyalella Smith, 1874

Atrichopogon Kieffer, 1906

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

investigación. Se destaca el orden Trichoptera

porque incluye ocho géneros diferentes (Tabla

3). Por otra parte, González-Tuta y Gil-Padilla

(2020), evaluaron tres sitios pertenecientes a

la cuenca del río Garagoa (subcuencas del río

Juyasía y del río Tibaná), abarcando épocas

de altas y bajas precipitaciones entre el año

2011 y 2012, encontraron 26 taxones, de los

cuales seis no fueron hallados por Gil (2014),

ni en el presente estudio. Se resalta el orden

Ephemeroptera, pues incluye cuatro géneros

diferentes (Tabla 3). Es importante señalar que

las investigaciones de Gil (2014) y González-

Tuta y Gil-Padilla (2020), concluyen que los

órdenes Diptera, Trichoptera, Ephemeroptera

y Coleoptera son los de mayor riqueza obser-

vada, a pesar de la diferencia en el número de

sitios, municipios y periodos hidroclimáticos

evaluados. Al reunir esta información se evi-

dencia que existen alrededor de 99 géneros de

macroinvertebrados acuáticos en la cuenca del

río Garagoa. Cabe aclarar que no es posible

aseverar si los taxones son realmente adiciones

o se trata de incongruencias en la identifica-

ción, ya que no se informa si el material de las

investigaciones anteriormente mencionadas se

encuentra depositado en una colección o museo

para su verificación.

Distribución altitudinal: Respecto a la

distribución de macroinvertebrados acuáticos

a lo largo del gradiente altitudinal se observó

que dentro de los grupos de sitios C (1 732 -

2 300 m.s.n.m.) y D (2 300 - 2 900 m.s.n.m.),

el número de macroinvertebrados acuáticos fue

mayor. Predominaron los moluscos (Pisidium

y Physa), oligoquetos (Lumbriculus) y turbela-

rios (Dugesia), y se presentó un mayor número

de géneros para el orden Diptera, encontrando

taxones de la familia Ceratopogonidae como

Bezzia, Probezzia y Atrichopogon y de la

familia Chironomidae como Apsectrotanypus,

Onconeura, Paratanytarsus, Pentaneura, Para-

cladopelma y Corynoneura. Además, géneros

como Hyalella (Amphipoda), Pseudodisersus

(Coleoptera), Hydroptila (Trichoptera), Eris-

talis (Diptera), cf. Neostrengeria (Decapoda) y

Coleophora (Lepidoptera) estuvieron presentes

únicamente en estos gradientes altitudinales.

Para zonas intermedias, en el grupo de

sitios B (1 100 - 1 732 m.s.n.m.) el número

de macroinvertebrados disminuyó. Al igual

Fig. 2. Curva de acumulación de la riqueza observada de taxones de macroinvertebrados acuáticos (S: 70) y los respectivos

estimadores no paramétricos (Chao 2: 99.4 ± 17.2 Jackknife1: 91.4 ± 7.3 Jackknife2: 104.9 ± 0 Bootstrap: 79.2 ± 3.8). / Fig.

2. Accumulation curve of the observed richness of aquatic macroinvertebrate taxa (S: 70) and the respective non-parametric

estimators (Chao 2: 99.4 ± 17.2 Jackknife1: 91.4 ± 7.3 Jackknife2: 104.9 ± 0 Bootstrap: 79.2 ± 3.8).

10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

que en los grupos C y D, los órdenes Tri-

choptera, Diptera, Ephemeroptera y Coleop-

tera presentaron el mayor número de taxones.

Se presentaron géneros únicos como Belos-

toma y Charmatometra bakery (Hemiptera),

Hexanchorus, Xenelmis y cf. Lutrochus

(Coleoptera), Tabanus (Diptera), Petrophila

(Lepidoptera), Hetaerina (Odonata) y Phy-

lloicus (Trichoptera). Taxones como Coryda-

lus (Megaloptera), Rhagovelia (Hemiptera),

Tabla 3

Comparación de riqueza de macroinvertebrados acuáticos con estudios previos realizados en el río Garagoa. / Table 3.

Comparison of richness of aquatic macroinvertebrates with previous studies carried out in the Garagoa River.

Orden

Riqueza

Gil, 2014

(Sitios = 12)

Taxones

Complementarios

2014

Riqueza González-Tuta

y Gil-Padilla, 2020

(Sitios = 3)

Taxones

Complementarios

2020

Riqueza Presente

Estudio, 2022.

(Sitios = 40)

Tricladida 1 0 1

Eunicida 1 0 0

Lumbriculida 0 0 1

Tubificida 2 N.id* 1 Tubifex 1

Sphaeriida 1 0 1

Basommatophora 2 0 3

Ephemeroptera 7 Mayobaetis

Zelusia

Thraulodes

8Moribaetis

Cloeodes

Guajirolus

Tricorythodes

Plecoptera 1 1 1

Odonata 0 0 2

Trichoptera 13 Protoptila,

Smicridea,

Neotrichia

Alisotrichia

Ochrotrichia

Oxyethira

Grumichella

Oecetis

Lepidoptera 1 0 3

Diptera 13 Chelifera

Odontomyia

Mansonia

Limnophora

622

Hemiptera 5 Mesovelia

Cryphocricos

Pelocoris

Megaloptera 1 1 1

Coleoptera 10 Hexacylloepus

Microcylloepus

Cylloepus

Dineutus

Gyretes

211

Decapoda 0 0 2

Amphipoda 1 2Gammarus 1

Total 59 26 70

*N.id: No identificado. / *N.id: Unidentified.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

Cricotopus (Diptera), Limonicola (Diptera) y

Metrichia (Trichoptera) solo se hallaron dentro

de los grupos B, C y D.

Para el grupo de sitios A (500 - 1 100

m.s.n.m.) se registró el número más bajo de

macroinvertebrados acuáticos. Se destacaron

los órdenes Ephemeroptera con géneros como

Baetodes, Leptohyphes y Farrodes; Trichoptera

con el género Leptonema; Diptera con Parachi-

ronomus, Cardiocladius y Limonia, y el orden

Coleoptera con la presencia de Heterelmis y

Neoelmis. Para esta zona en específico se reco-

lectaron los taxones Macrobrachium cf. reyesi

(Decapoda) y Macrelmis (Coleoptera).

Los géneros con mayor ocurrencia a lo

largo del gradiente altitudinal evaluado en el río

Garagoa (500 a 2 887 m.s.n.m.) fueron Simu-

lium, Parachironomus y Cardiocladius perte-

necientes al orden Díptera, y dentro del orden

Trichoptera se destacó el género Leptonema

(Tabla 4). Estos taxones ocurren en más de 20

sitios y están incluidos principalmente dentro

de los grupos C y D con gradientes altitudi-

nales entre 1 732 a 2 900 m.s.n.m., y en menor

proporción dentro de los grupos B y A (500 a

1 732 m.s.n.m.). Para el orden Coleóptera se

destacó Heterelmis en 19 sitios y Neoelmis en

15 sitios; incluidos en gran medida dentro de

los grupos B y C (1 100 a 2 300 m.s.n.m.), y en

menor proporción en los grupos A y D (Tabla

4). Respecto al orden Ephemeroptera, el género

Baetodes se reportó en 18 sitios ubicados prin-

cipalmente dentro del grupo de sitios B y C

(1 100 a 2 300 m.s.n.m.).

El análisis NMDS muestra las cuatro agru-

paciones relacionadas con el gradiente altitu-

dinal a nivel de género para la comunidad de

macroinvertebrados acuáticos en la cuenca del

río Garagoa (Fig. 3). Se evidencia una mayor

agrupación para los sitios de los grupos C y

D, ubicados en zonas de mayor altitud. Los

sitios de zonas intermedias representados por el

grupo B se asociaron con sitios del grupo C. Por

último, se destaca el grupo A (sitios con menor

altitud) por presentar una mayor dispersión res-

pecto a los demás grupos. Las estadísticas de

correlación indicaron el ajuste entre las distan-

cias de ordenación y las diferencias observadas

(R2 = 0.989) y un nivel de estrés de 0.11 para

una adecuada interpretación del NMDS. La

prueba PERMANOVA indicó diferencias res-

pecto a la composición de la comunidad para

los diferentes grupos altitudinales evaluados

(R2 = 0.306; P = 0.001). Sin embargo, la prueba

Pairwise confirma la similitud entre los grupos

C y D (P = 0.06). En contraste, para las demás

combinaciones de grupos existen diferencias

significativas, pues los valores de significancia

de la prueba Pairwise oscilaron entre 0.006 y

0.012. Según los resultados del análisis SIM-

PER los géneros que contribuyeron en mayor

medida a la disimilitud fueron Neoelmis (71 %)

Fig. 3. Ordenación (NMDS) de los sitios de acuerdo con la composición de macroinvertebrados acuáticos a nivel de género.

Distancia: Sorensen (Bray-Curtis binario). Estrés de la ordenación: 0.11. Ajuste no métrico, R2 = 0.989. / Fig. 3. Ordination

(NMDS) of the sites according to the composition of aquatic macroinvertebrates at the genus level. Distance: Sorensen

(Bray-Curtis binary). Stress: 0.11. Non-metric fit, R2 = 0.989.

12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

Tabla 4

Macroinvertebrados acuáticos con mayor ocurrencia a lo largo del gradiente altitudinal evaluado (500 a 2 887 m.s.n.m.) en

el río Garagoa. / Table 4. Aquatic macroinvertebrates with highest occurrence along the evaluated altitudinal gradient (500

to 2 887 m.a.s.l.) in the Garagoa River.

Baetodes Leptonema Cardiocladius Parachironomus Simulium Heterelmis Neoelmis

R01 + + + + + + +

R02 + + +

R03 + + +

R04 + + +

R05 + + + +

R06 + + +

R07 + + + + + +

R08 + + + + + +

R09 + + + + + + +

R10 + + + + + + +

R11 + + + + +

R12 + + + + + + +

R13 + + + + + +

R14 + + + + + +

R15 + + +

R16 + +

R17 + + + + +

R18 + + + + +

R19 +

R20 + + + + +

R21 + + + + + + +

R22 + + + +

R23 + + + +

R24 + + + +

R25

R26 + + +

R27 + + +

R28 + + +

R29 + + + + + +

R30

R31

R32 + +

R33 + + +

R34 + + +

R35

R36 + + + + +

R37

R38 + +

R39 + +

R40 + + + + +

(+): Presencia, ( ): Ausencia. / (+): Present, ( ): Absent.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

y Anacroneuria (69 %) para los grupos B y D,

Apsectrotanypus (70 %) y Farrodes (68 %) para

los grupos D y A, Pisidium (70 %) y Simulium

(68 %) para los grupos C y B, Anacroneuria

(71 %) y Corydalus (69 %) para los grupos C

y A, Cardiocladius (72 %) y Anacroneuria (70

%) para los grupos B y A.

A nivel de familia, el análisis NMDS evi-

dencia una mayor agrupación entre los grupos

altitudinales evaluados (Fig. 4). Se evidencia

que los sitios con menor altitud (grupo A) pre-

sentaron un comportamiento similar al obser-

vado en el NMDS a nivel de género, pues fue

el grupo más disperso respecto a los demás. Por

otra parte, los grupos B y C con un gradiente

altitudinal entre 1 100 a 2 300 m.s.n.m. presen-

taron una mayor agrupación, y los sitios del

grupo D (2 300 a 2 900 m.s.n.m.) se agruparon

en mayor medida con los sitios del grupo C

(1 732 a 2 300 m.s.n.m.). Para este análisis las

estadísticas de correlación indicaron el ajuste

entre las distancias de ordenación y las dife-

rencias observadas (R2 = 0.99) y un nivel de

estrés de 0.10 para una adecuada interpretación

del NMDS. La prueba PERMANOVA en este

nivel taxonómico también evidencian las dife-

rencias entre los grupos altitudinales evaluados

respecto a la composición de la comunidad

(R2 = 0.312; P = 0.001). La prueba Pairwise a

nivel de familia indica que existen diferencias

significativas entre todos los grupos de sitios

(P < 0.05). Se destaca el grupo A por presen-

tar los valores de significancia más bajos de

la prueba Pairwise y diferir en mayor medida

respecto a los demás grupos (P = 0.006). Los

resultados del análisis SIMPER mostraron que

las familias que contribuyeron en mayor medi-

da a la disimilitud fueron Limoniidae (72 %)

y Psychodidae (70 %) para los grupos D y C,

Chironomidae (70 %) y Simuliidae (68 %) para

los grupos D y B, Corydalidae (72 %) y Chi-

ronomidae (69 %) para los grupos D y A, Chi-

ronomidae (72 %) y Leptoceridae (69 %) para

los grupos C y B, Veliidae (72 %) y Sphaeriidae

(69 %) para los grupos C y A, Perlidae (73 %) y

Helicopsychidae (70 %) para los grupos B y A.

Macroinvertebrados representativos del

hábitat: Este análisis evidenció una preferen-

cia ecológica de algunos géneros por ciertos

grupos de sitios (phi-IndVal = P < 0.05; Tabla

5, Fig. 5). El grupo A (500 - 1 100 m.s.n.m.) no

presentó ningún taxón significativo y muestra

que no existe una exclusividad y ocurrencia

marcada de macroinvertebrados acuáticos para

este gradiente altitudinal. Para el grupo B (1 100

- 1 700 m.s.n.m.), Leptohyphes y Belostoma

fueron los géneros representativos. El grupo C

(1 700 - 2 300 m.s.n.m.) presentó tres géneros:

Culoptila, Lumbriculus y Physa. El grupo D

(2 300 - 2 900 m.s.n.m) mostró tres géneros sig-

nificativos: Gundlachia, Dugesia y Pentaneura.

Fig. 4. Ordenación (NMDS) de los sitios de acuerdo con la composición de macroinvertebrados acuáticos a nivel de familia.

Distancia: Sorensen (Bray-Curtis binario). Estrés de la ordenación: 0.10. Ajuste no métrico, R2 = 0.99. / Fig. 4. Ordination

(NMDS) of the sites according to the composition of aquatic macroinvertebrates at the family level. Distance: Sorensen

(Bray-Curtis binary). Stress: 0.10. Non-metric fit, R2 = 0.99.

14 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

Algunos géneros presentaron una preferencia

ecológica por más de un grupo de sitios. En

particular, el género Leptonema tuvo preferen-

cia por los grupos B y C, Cardiocladius y Cri-

cotopus por los grupos C y D (Tabla 5, Fig. 5).

Tabla 5

Asociación entre macroinvertebrados acuáticos y grupos

de sitios del río Garagoa. / Table 5. Association between

aquatic macroinvertebrates and groups of sites in the

Garagoa River.

Grupos de sitios Género phi-IndVal P valor

Grupo B Leptohyphes 0.633 0.004

Belostoma 0.549 0.002

Grupo C Culoptila 0.518 0.013

Lumbriculus 0.470 0.017

Physa 0.401 0.028

Grupo D Gundlachia 0.470 0.023

Dugesia 0.464 0.021

Pentaneura 0.432 0.035

Grupo B + C Leptonema 0.545 0.002

Grupo C + D Cardiocladius 0.590 0.002

Cricotopus 0.561 0.004

Método de correlación biserial del valor del indicador

(phi-IndVal) a un nivel de significancia P < 0.05. / Biserial

correlation method of the indicator value (phi-IndVal) at a

significance level P < 0.05.

DISCUSIÓN

Esta investigación reportó 70 taxones de

macroinvertebrados acuáticos, donde el orden

Diptera, específicamente la familia Chirono-

midae presentó el mayor número de géneros

y una amplia distribución en la cuenca del río

Garagoa. Los estimadores de biodiversidad

sugieren que el número de taxones podría estar

entre 79.2 (Boostrap) y 104.9 (Jackknife2),

de modo que aún no se ha capturado toda la

riqueza de la cuenca, pues se han realizado

pocos estudios en la misma y en su mayoría no

abarcan la heterogeneidad temporal. Además,

se destacan las zonas con mayor altitud por

presentar el mayor número de macroinverte-

brados acuáticos. Para la zona Neotropical y

específicamente en Colombia, los macroinver-

tebrados acuáticos de órdenes como Coleop-

tera, Diptera, Trichoptera y Ephemeroptera

con algunas de sus respectivas familias y que

fueron representativos en esta investigación,

son considerados grupos megadiversos y con

una amplia distribución (Díaz-Rojas et al.,

2020; Roldán-Pérez, 2016; Vásquez-Ramos

& Reinoso-Flórez, 2012; Walteros-Rodríguez

& Castaño-Rojas, 2020). Por ejemplo, dentro

Fig. 5. Macroinvertebrados acuáticos representativos del río Garagoa, Boyacá, Colombia. / Fig. 5. Representative aquatic

macroinvertebrates of the Garagoa River, Boyacá, Colombia.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

del orden Coleoptera, específicamente para

la familia Elmidae, los géneros Heterelmis y

Neolemis exhibieron el mayor rango de altura

muestreada coincidiendo con lo informado por

González-Córdoba et al., (2020a), estos taxo-

nes presentan hábitos generalistas y se adaptan

a una gran variedad de hábitats, lo que les per-

mite tener una amplia distribución principal-

mente en la región Andina y en el piedemonte

de la cordillera oriental (González-Córdoba et

al., 2020b). Por otra parte, Xenelmis y Pseu-

dodisersus aunque han sido encontrados en la

región Andina y en la vertiente del Orinoco,

no presentaron registros para el departamento

de Boyacá, según lo reportado por González-

Córdoba et al., (2020a). Sin embargo, Motta-

Díaz y Vimos-Lojano (2020) y Gil (2014),

sí registraron estos taxones, lo que implica

una mayor distribución de estos géneros en el

departamento de Boyacá.

La amplia distribución del género Lepto-

nema (Trichoptera) se atribuye a su tolerancia

a los cambios de las condiciones ambientales

(López-Delgado et al., 2015; Vásquez-Ramos

et al., 2010) y a la capacidad de volar en sus

etapas adultas lo que les confiere una elevada

capacidad de dispersión (Davis et al., 1991).

Además, pertenece a la familia Hydropsychi-

dae, la cual alberga cerca de 500 especies en

el Neotrópico (Holzenthal & Calor, 2017).

En los Andes colombianos se tiene el mayor

registro de taxones del orden Trichoptera, a

pesar que en las regiones con alturas elevadas

la riqueza y abundancia tienden a disminuir

(López-Delgado et al., 2015), lo cual concuer-

da con nuestros resultados, pues con alturas

mayores a 2 800 m.s.n.m. solo se registró el

género Hydroptila; el cual presenta preferencia

por la hojarasca que predomina a mayor altitud

debido a la incidencia de la vegetación ribere-

ña y la menor amplitud del cauce (Vásquez-

Ramos et al., 2014).

Para la familia Chironomidae se reporta-

ron nueve géneros en total, un número relati-

vamente bajo respecto a lo informado por otros

estudios en ríos andinos de la macrocuenca

hidrográfica del río Magdalena en los Andes

centrales. Por ejemplo, Oviedo-Machado y

Reinoso-Flórez (2018) registraron 16 géneros

en 19 estaciones de muestreo dentro de un

gradiente altitudinal de 230 a 936 m.s.n.m.

en el departamento del Tolima, Colombia. La

investigación de Rojas-Sandino et al., (2018),

reportó 15 géneros en nueve estaciones, que

abarcaron un gradiente altitudinal de 351 a

1 057 m.s.n.m. (Tolima, Colombia). Por otra

parte, Acosta y Prat (2010) registraron 38

géneros para 35 estaciones evaluadas en el río

Cañete (Lima, Perú), situadas en altitudes com-

prendidas entre 2 500 a 4 400 m.s.n.m. Esta

comparación evidencia la presencia de la fami-

lia Chironomidae en alturas mayores y menores

respecto al gradiente altitudinal evaluado en

esta investigación, destacando la amplia distri-

bución de esta familia en ecosistemas lóticos

de los Andes.

Los géneros Apsectrotanypus, Pentaneu-

ra, Corynoneura, Cardiocladius y Cricotopus,

se registraron en alturas superiores a 3 500

m.s.n.m. en Acosta y Prat (2010), por lo tanto,

cabe la posibilidad de encontrarlos en zonas de

mayor altitud del río Garagoa que no fueron

evaluadas, debido a dificultades de acceso en el

área de estudio. Respecto a los géneros repor-

tados por Oviedo-Machado y Reinoso-Flórez

(2018) y Rojas-Sandino et al., (2018) en zonas

de bajas altitudes (230 a 1 057 m.s.n.m.), Pen-

taneura, Onconeura, Corynoneura, Cardiocla-

dius, Paratanytarsus y Cricotopus presentaron

una amplia distribución. Los géneros Paracl-

adopelma y Paratanytarsus fueron los únicos

que no se reportaron en las áreas geográficas de

las investigaciones anteriormente mencionadas

y que estuvieron presentes en el río Garagoa.

Respecto a la taxonomía y distribución de

la familia Chironomidae (Diptera) en los Andes

orientales colombianos existe poca informa-

ción. Mendes y Pinho (2016) recopilan los

registros disponibles para Colombia, mientras

que Ospina et al., (1999), Ruíz-Moreno et al.,

(2000a) y Ruíz-Moreno et al., (2000b) presen-

tan las características taxonómicas de los géne-

ros en aguas corrientes de la sabana de Bogotá

y sus montañas circundantes. En afluentes del

río Meta (departamento de Cundinamarca),

González-Trujillo et al., (2019) reportan 28

16 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

géneros para la familia Chironomidae, al res-

pecto, el presente trabajo aporta cuatro nuevos

registros (Parachironomus, Apsectrotanypus,

Paratanytarsus y Paracladopelma) para esta

cuenca, pero en jurisdicción del departamento

de Boyacá.

Factores como la alta heterogeneidad

ambiental y la variabilidad en la hidrología

pueden promover una mayor biodiversidad en

los ecosistemas lóticos (Heino, 2005; Heino

et al., 2015a). El número de especies poco

frecuentes a lo largo del río Garagoa fue consi-

derable, en zonas con mayor altura y donde la

riqueza general de macroinvertebrados acuáti-

cos fue mayor, se presentaron 14 taxones, las

zonas intermedias con cinco taxones y tan solo

un taxón en zonas bajas. Este patrón se puede

relacionar con procesos de intervención antró-

pica como expansión urbana, agricultura, defo-

restación, construcción de represas y minería

de extracción de material de arrastre que inci-

den sobre el río Garagoa (Corpochivor, 2018;

Lasso et al., 2016) y pueden afectar la calidad

y disponibilidad de material alóctono (madera,

hojas y sustratos) que pueden proporcionan

refugio a la biodiversidad acuática aguas abajo

(Agra et al., 2018; Gooderham et al., 2007).

Dentro de los taxones poco frecuentes

se destacan los crustáceos decápodos Macro-

brachium cf. reyesi y cf. Neostrengeria. El

primero, se ha registrado en afluentes del río

Orinoco en diferentes departamentos del país,

como los ríos Cusiana y Aguazul (Casana-

re), en la quebrada Arenosa (Cundinamarca),

en el río Duda y en el río Guayuriba (Meta)

(Campos, 2014; Valencia & Campos, 2007;

Vásquez & Bocanegra, 2019), en este estudio

se registró para el municipio de Santa María

(Boyacá). Por otra parte, cf. Neostrengeria es

un género endémico de Colombia con distri-

bución en las dos vertientes y la planicie de la

cordillera Oriental (Campos, 2014; Campos &

Lasso, 2015), fue registrado para este estudio

a una altura de 2 773 m.s.n.m. en el municipio

de Boyacá (Boyacá) y se resalta que varias

de las especies de este género se encuentran

en peligro de extinción, principalmente por

la deforestación para agricultura, el ingreso

por escorrentía de fertilizantes e insecticidas

a los cuerpos de agua, el desarrollo urbano,

la fragmentación del hábitat por represas y

regulación de regímenes de caudales, la conta-

minación minera y la introducción de especies

invasoras (Campos & Lasso, 2015; Minis-

terio de Ambiente y Desarrollo Sostenible,

2017). La presencia del cangrejo rojo invasor

Procambarus clarkii en el departamento de

Boyacá (Camacho-Portocarrero et al., 2021) y

en la cuenca del río Garagoa (González-Ruiz

et al., 2019), puede afectar a especies nativas

del género Neostrengeria, principalmente por

competencia, transmisión de parásitos y enfer-

medades (Campos & Lasso, 2015).

El análisis de macroinvertebrados repre-

sentativos del hábitat evidenció la presencia

de algunos taxones con diferencias notables

entre zonas; estas distinciones podrían estar

asociadas con cambios en las variables locales

(condiciones físicas y químicas, composición

de mesohábitats y vegetación de ribera) y de

paisaje (uso del suelo y geomorfología) (Díaz-

Rojas et al., inédito; Jacobsen, 2008; Peters et

al., 2016). En zonas de mayor altitud (Grupo D)

géneros como Gundlachia y Dugesia presenta-

ron una mayor exclusividad y presencia; estos

organismos aun cuando no exhiben rasgos

característicos de adherencia al sustrato, poseen

tamaños pequeños que les permite ubicarse en

intersticios del sustrato lo cual favorece su

prevalencia en sitios con velocidades de flujo

moderadas (Tomanova & Usseglio-Polatera,

2007). Adicionalmente, en esta zona, los díp-

teros Cardiocladius, Pentaneura y Cricotopus

manifestaron preferencias en sitios de elevada

altitud, donde generalmente la temperatura y el

oxígeno disponible tienden a disminuir; estos

resultados concuerdan con trabajos previos,

que relacionan la distribución de familias del

orden Diptera con las características ambienta-

les y la disponibilidad de recursos alimenticios

(Acosta & Prat, 2010; Villamarín et al., 2021).

En las zonas altitudinales intermedias

(Grupo C) se destacó la especificidad del géne-

ro Culoptila que presenta una limitada distribu-

ción, ya que está restringido principalmente a

sustratos rocosos y zonas de salpicadura que le

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

brindan disponibilidad de perifiton como fuen-

te de alimento (Wiggins, 1996), este hallaz-

go concuerda con otros estudios en arroyos

andinos que abarcaron gradientes altitudinales

similares (1 670 a 2 586 m.s.n.m.) (Duarte-

Ramos & Reinoso-Flórez, 2020; Romero et al.,

2006). En contraste, Belostoma y Leptohyphes

fueron taxones exclusivos que se distinguen

en zonas relativamente bajas (Grupo B), sin

embargo, estos géneros se han reportado en un

gradiente altitudinal más amplio. Leptohyphes

se ha asociado con altitudes entre 340 a 3 275

m.s.n.m. y diferentes tipos de sustratos como

arena, grava/guijarro, hojarasca y roca (Crespo-

Pérez et al., 2016; Gutiérrez y Reinoso-Fló-

rez, 2010; Vásquez-Ramos & Reinoso-Flórez,

2012), además, Belostoma se ha registrado en

todas las regiones naturales de Colombia en

gradientes altitudinales que van desde los 0 a

2 800 m.s.n.m. (Romero & Noriega, 2013). Por

lo tanto, es posible que estos taxones presenten

una distribución más amplia en el río Garagoa.

En cuanto a la suficiencia taxonómica se

evidencia que la identificación a un nivel más

amplio (familia) proporciona resultados simi-

lares a los obtenidos a nivel de género para los

análisis multivariados PERMANOVA y NMDS.

Investigaciones como las de Waite et al., (2004)

y Feio et al., (2006), concluyen que los resulta-

dos a nivel de familia, con pocas excepciones,

resultó ser similar con un nivel taxonómico más

bajo. Sin embargo, los resultados obtenidos

en las pruebas Pairwise y SIMPER a nivel de

género mostraron diferencias sutiles respecto

a lo reportado a nivel de familia para esta

investigación, además la identificación taxonó-

mica a un nivel más bajo en familias diversas

como Chironomidae proporcionan información

para profundizar sobre la historia natural, la

ecología de los arroyos, la biodiversidad y las

especies indicadoras (Jones, 2008; Waite et

al., 2004). Por lo tanto, obtener información

taxonómica más detallada puede evitar reali-

zar generalizaciones e interpretaciones erradas

sobre las relaciones comunidad-ambiente en

estudios de ecología comunitaria, biología de

la conservación y evaluación ambiental (Heino,

2014; Roldán-Pérez, 2016).

Investigaciones como las de Heino et al.,

(2015a) y Agra et al., (2018), concuerdan con

nuestros resultados, pues señalan una relación

inversa entre la latitud, altitud y el cauce de

los arroyos (orden limnológico) con el número

de taxones acuáticos, lo cual difiere con los

patrones esperados de biodiversidad (Heino et

al., 2015b; Gaston, 2000; Stevens, 1989). Vás-

quez-Ramos y Reinoso-Flórez (2012) señalan

que encontrar una mayor riqueza de especies

en tramos de zonas altas y medias en ecosiste-

mas lóticos se puede atribuir a la variación en

los factores abióticos (temperatura, pendien-

te, geología y tipos de coberturas del suelo)

y actividades antrópicas que influyen en la

colonización de macroinvertebrados acuáticos

en zonas bajas de los Andes colombianos. Es

importante tener en cuenta que en la cuenca

del río Garagoa los procesos de expansión

urbana, agricultura, deforestación, introduc-

ción de especies invasoras, construcción de

represas y minería de extracción de material

de arrastre (Corpochivor, 2018) pueden trans-

formar las interacciones de las comunidades

acuáticas y generar importantes consecuencias

como extinción local y desplazamiento de

especies, además de la pérdida de funciones y

servicios ecosistémicos (Brooks et al., 2005;

Ríos-Touma & Ramírez, 2019; Vimos-Lojano

et al., 2019). En la actualidad, Díaz-Rojas et

al., (inédito) estudian la relación del hábitat y la

diversidad de macroinvertebrados acuáticos del

río Garagoa utilizando predictores de la diver-

sidad en escala espacial local y de paisaje, este

tipo de investigaciones permitirán profundizar

y explicar mejor los patrones de organización

y distribución de esta comunidad (Agra et al.,

2018; Heino et al., 2015b).

Nuestros resultados resaltan la importancia

de comprender los patrones de distribución

de comunidades poco previsibles como los

macroinvertebrados acuáticos en ecosistemas

acuáticos estratégicos, dinámicos y que sufren

constantes transformaciones (Heino et al.,

2015a). Considerando que los trabajos sobre

biodiversidad de macroinvertebrados en la

cuenca del río Garagoa y cuencas aledañas son

escasos, se deben realizar más investigaciones

18 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e51538, enero-diciembre 2023 (Publicado Jun. 23, 2023)

que incluyan gradientes de altitud más exten-

sos, períodos hidroclimáticos contrastantes y

una cobertura espacial amplia. Por último,

consideramos que el listado taxonómico de

macroinvertebrados es una herramienta sencilla

pero valiosa que ofrece numerosos beneficios

para estudios ecológicos, de gestión y conser-

vación de recursos naturales en la región.

Declaración de ética: los autores declaran

que todos están de acuerdo con esta publica-

ción y que han hecho aportes que justifican

su autoría; que no hay conflicto de interés de

ningún tipo; y que han cumplido con todos los

requisitos y procedimientos éticos y legales

pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-

to se detallan plena y claramente en la sección

de agradecimientos. El respectivo documento

legal firmado se encuentra en los archivos

de la revista.

Contribución de autores: Roa-Fuentes

conceptualizó y obtuvo los fondos para la inves-

tigación; Barrera-Herrera y Díaz-Rojas realiza-

ron la recolecta e identificación taxonómica de

especímenes; Prat realizó identificación y con-

firmación taxonómica de especímenes. Todos

los autores participaron de forma equitativa en

la validación de datos, análisis formal, edición

y escritura del manuscrito.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio se desarrolló en el marco de

los proyectos de investigación “Importancia

de las variables locales y de paisaje sobre las

comunidades de peces y macroinvertebrados

bentónicos de sistemas lóticos andinos” (SGI

2955) financiado por el Ministerio de Cien-

cia, Tecnología e Innovación de Colombia

con recursos provenientes del Fondo Francisco

José de Caldas – FFJC, Convenio Especial de

Cooperación 404-2019 para el programa de

investigación correspondiente al CDR derivado

número 15464-2020 del 19 de marzo de 2020

y Convenio Especial de Cooperación 386-

2019 para jóvenes investigadores e innovado-

res, correspondiente al CDR derivado número

15499-2020 del 25 de marzo de 2020 y por la

Vicerrectoría de Investigación y Extensión de

la Universidad Pedagógica y Tecnológica de

Colombia; y “Macroinvertebrados bentónicos

del río Garagoa, macrocuenca hidrográfica

del Orinoco, Colombia” (SGI 3035), finan-

ciado por la Dirección de Investigaciones de

la Universidad Pedagógica y Tecnológica de

Colombia a través de la convocatoria interna

DIN 21-2020. Agradecemos a Nelson Aran-

guren y Adriana Pedroza por los comentarios

y sugerencias a las primeras versiones del

manuscrito, también a Adriana Pedroza, Andrés

Galán, Cristian Vargas, Daniela Becerra y Feli-

pe Moreno por su apoyo en campo.

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