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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e52779, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
Efecto del pulso de inundación sobre el ensamble de ostrácodos (Ostracoda:
Podocopida) en microambientes en la Ciénaga Río Viejo, Colombia
Jenny Alejandra Ruiz-Jiménez1; https://orcid.org/0000-0001-9700-3774
Sergio Cohuo Duran2; https://orcid.org/0000-0002-7826-5303
María Isabel Criales-Hernandez3*; https://orcid.org/0000-0001-5608-8943
1. Escuela de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad Industrial de Santander, Bucaramanga, Santander, Colombia;
alejandrar.jj@gmail.com
2. Tecnológico Nacional de México–I. T. Chetumal., Av. Insurgentes 330, Quintana Roo 77013, México;
sergiocd@comunidad.unam.mx
3. Universidad Nacional de Colombia - Sede Bogotá -Facultad de Ciencias - Departamento de Biología, Ciudad Bogotá,
Colombia; micrialesh@unal.edu.co (Correspondencia*)
Recibido 12-X-2022. Corregido 13-IV-2023. Aceptado 30-XI-2023.
ABSTRACT
Effect of the flood pulse on the ostracod assemblage (Ostracoda: Podocopida)
in microenvironments in the Ciénaga Río Viejo, Colombia
Introduction: Swamps are lowland shallow tropical lakes in rivers floodplains, characterized by annual flood
pulses that modulate changes in biotic and abiotic variables. Biological assemblages have different responses to
flood pulses, remaining either undisturbed or with significant changes in composition and abundance.
Objective: To evaluate how physical and chemical conditions are modified in mixed macrophytes microenviron-
ments and ostracod species assemblages throughout a flood pulse in Rio Viejo swamp, Santander, Colombia.
Methods: We characterized physical and chemical variables of microenvironments of aquatic floating plants,
during four different hydrologic periods of the flood pulse: low, high, rising, and descending waters, at three
stations where the flood pulse have the most important effect. Freshwater ostracods were collected from such
microenvironments, identified, and counted.
Results: Environmental conditions within microhabitats fluctuated following the flood pulse in the system.
Three taxonomic families and six species of ostracods were observed. No differences in the composition and
abundance of the spatio-temporal ostracod assemblages were observed, suggesting that they are buffered against
environmental changes driven by hydrological fluctuations. Species abundance changed in response to environ-
mental variability. Species such as Keysercypria sp. and Keysercypria sp. 2 are associated to shallower waters and
more likely to dense aquatic vegetation cover. Other species showed to be more tolerant to hydrological fluctua-
tions and may be related to ecological plasticity, species such as Cytheridella ilosvayi, Diaphanocypris meridana
and Stenocypris major that have been recorded in a variety of aquatic environments and with distributions at
continental scale.
Conclusions: Flood pulses induced environmental changes in Rio Viejo Swamp, but microhabitats in mixed
macrophyte cover seems to be buffered against the hydrological pulse, thus allowing almost undisturbed ostracod
assemblages throughout a flood pulse. This updated tropical freshwater dataset contributes towards filling the
knowledge gaps related to habitat suitability and distribution of ostracods communities in Colombia.
Key words: Magdalena Valley; macrophyte; ostracoda; swamps.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v71i1.52779
ECOLOGÍA ACUÁTICA
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e52779, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
INTRODUCCIÓN
Los pulsos de inundación estacionales en
sistemas fluviales son reconocidos como fuer-
zas principales que estructuran los sistemas
biológicos en ambientes terrestres y acuáticos
dentro de las llanuras aluviales (Junk & Want-
zen, 2004; Pereira et al., 2017). Los pulsos de
inundación contribuyen a la dinámica funcio-
nal, mantenimiento y diversificación de espe-
cies, producción y descomposición de biomasa,
intercambio de materia orgánica y sólidos entre
el canal principal y la llanura aluvial (Benke et
al., 2000; Haynes et al., 1989). En ambientes
acuáticos permanentes y semipermanentes aso-
ciados a llanuras aluviales como las “ciénagas”
(lagos palustres poco profundos, con aguas
estancadas y abundantes tapetes de vegeta-
ción acuática (Castellanos, 2001) el dinamismo
hidrológico y geoquímico impulsado por las
lluvias es capaz de generar cambios profundos
en la estructura biológica de taxones acuáticos
(Granado-Lorencio et al., 2012). Estos cambios
pueden ser de naturaleza determinista o esto-
cástica, dependiendo de la interacción de las
variables ambientales abióticas, la tolerancia de
las especies, la disponibilidad de microambien-
tes y nichos ecológicos (Montoya et al., 2011).
En la fauna de peces, por ejemplo, los pulsos
de inundación promueven interconexiones de
hábitat dentro de la llanura de inundación, con
distribuciones de especies altamente estocás-
ticas, con un patrón de organización limitado
en la estructura de la comunidad (Araújo et
al., 2009; Granado-Lorencio et al., 2012). Para
el zooplancton, la influencia de los pulsos de
inundación en la distribución y la estructura
de la comunidad es muy heterogénea (Monto-
ya & Aguirre, 2009), y poco se conoce de esta
dinámica en regiones tropicales, donde existe
amplia variedad de microambientes.
En Colombia, la región del Magdalena
medio se caracteriza por extensas ciénagas, las
cuales brindan servicios ecosistémicos como el
mantener equilibrio entre ecosistemas terres-
tres y acuáticos a escalas regionales y brindar
RESUMEN
Introducción: Las ciénagas hacen parte de la llanura de inundación de un río y son influenciadas por el pulso de
inundación, fuerza que modula los cambios anuales en las variables bióticas y abióticas. Los ensambles biológicos
tienen diferentes respuestas a este pulso y podrían presentar cambios en la composición y abundancia.
Objetivo: Evaluar cómo se modifican las condiciones físico-químicas en los microambientes de vegetación flotan-
te y el ensamble de ostrácodos a lo largo de un pulso de inundación en la Ciénaga Río Viejo, Santander, Colombia.
Métodos: Se caracterizaron las variables físico-químicas de los microambientes de plantas acuáticas flotantes
durante las cuatro fases hidrológicas del pulso de inundación: aguas bajas, altas, ascenso y descenso, en tres esta-
ciones donde el pulso tuvo mayor efecto. Ostrácodos dulceacuícolas fueron recolectados de estos microambientes,
identificados y contados.
Resultados: Las condiciones ambientales dentro de los microhábitats fluctuaron siguiendo el pulso de inunda-
ción en el sistema. Se encontraron tres familias taxonómicas y seis especies de ostrácodos. No hubo diferencias
en la composición y abundancia del ensamble de ostrácodos en el espacio y el tiempo, lo que sugiere que están
protegidas contra los cambios ambientales causados por las fluctuaciones hidrológicas. La abundancia de especies
cambió en respuesta a la variabilidad ambiental. Strandesia cf. sphaeroidea y Keysercypria sp. 2 están asociadas con
aguas más someras y con mayor cobertura de vegetación acuática densa. Otras especies mostraron ser tolerantes
a fluctuaciones hidrológicas y pueden estar relacionadas con la plasticidad ecológica, como Cytheridella ilosvayi,
Diaphanocypris meridana y Stenocypris major, que han sido registradas en una variedad de ambientes acuáticos y
con distribuciones a escala continental.
Conclusiones: Los pulsos de inundación indujeron cambios ambientales en la Ciénaga de Río Viejo, pero los
microhábitats con cobertura de vegetación flotante parecen estar protegidos contra el pulso hidrológico, permi-
tiendo así que las comunidades de ostrácodos permanezcan casi sin alteraciones durante un pulso de inundación.
Este conjunto de datos actualizado de agua dulce tropical contribuye a llenar los vacíos de conocimiento relacio-
nados con la idoneidad del hábitat y la distribución de las comunidades de ostrácodos en Colombia.
Palabras clave: Magdalena Medio; plantas acuáticas; ostracoda; ciénaga.
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bienestar a las comunidades humanas (Garzón
Yepes & Gutiérrez Camargo, 2013; Roldán &
Ramírez, 2008). El desarrollo económico en
Colombia depende en gran medida de las uti-
lidades que se generan a partir de las ciénagas
y del río Magdalena, por lo que constituyen sis-
temas ecológicos estratégicos y son patrimonio
natural para el país (Garzón Yepes & Gutiérrez
Camargo, 2013). Uno de los lagos palustres más
importantes del Magdalena medio es la Ciénaga
Río Viejo, un sistema permanente y relativa-
mente grande (~ 4 km2), con una profundidad
que no supera 10 m. Esta ciénaga está indirecta-
mente conectada al río Magdalena y se encuen-
tra fuertemente influenciada por el pulso de
inundación, la cual determina sus niveles de
agua y condiciones físico-químicas (Conce-
jo Municipal Cimitarra Santander, 2016). Río
Viejo es particularmente biodiverso en aves,
peces y reptiles (Concejo Municipal Cimitarra
Santander, 2016) y se caracteriza por abundante
vegetación acuática flotante, semisumergida y
sumergida que cubren parcialmente la superfi-
cie. La vegetación acuática favorece la presencia
de microambientes, los cuales son determinan-
tes en las asociaciones de Martens (Choi et al.,
2014; Deosti et al., 2021). Los microambientes
pueden ser heterogéneos en los ecosistemas
tropicales y con alta complejidad estructural,
por lo que son fundamentales en el manteni-
miento de la estructura trófica, las relaciones
micro y macro ecológicas y la conservación de
la biodiversidad. A escala local y regional, los
microambientes pueden generar un efecto posi-
tivo en la biodiversidad por su efecto mosaico
(Chick & Mcivor 1994).
Los ostrácodos dulceacuícolas son micro-
crustáceos bivalvos (0.2 a 5.0 mm) que pueden
habitar una variedad de sistemas acuáticos y
semiacuáticos. En sistemas lóticos habitan en
las zonas litorales, y a través del gradiente de
profundidad e incluso en la columna de agua
(Echeverría Galindo et al., 2019; Higuti & Mar-
tens, 2014; Higuti et al., 2010; Rosa et al., 2020).
En sistemas acuáticos tropicales, son particu-
larmente abundantes y diversos y se encuen-
tran frecuentemente asociados a la vegetación
flotante y sumergida (da Conceição et al., 2018;
Higuti et al., 2007; Higuti et al., 2010).
Los ostrácodos se utilizan con frecuencia
como bioindicadores de cambios ambientales
recientes y pasados, debido a la sensibilidad del
ensamble (diversidad y abundancia) a los cam-
bios climáticos y antropogénicos, y al amplio
registro fósil en secuencias sedimentarias lacus-
tres y marinas (Butlin et al., 1998; Martins et al.,
2018). A pesar de su importancia, el estudio de
los ostrácodos en Colombia aún se encuentra
en desarrollo y la comprensión de los aspectos
ecológicos del grupo es fundamental para la
investigación aplicada en el país. El presente
estudio evalúa la relación de las fluctuacio-
nes ambientales (físico-químicas) de microam-
bientes en vegetación acuática flotante en la
Ciénaga Río Viejo y los cambios en la compo-
sición del ensamble de ostrácodos asociados
la vegetación, durante un ciclo anual del pulso
de inundación.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: La Ciénaga Río Viejo es
un sistema permanente ubicado en el departa-
mento de Santander, municipio de Cimitarra
y forma parte de las planicies aluviales de la
cuenca media del río Magdalena. La ciénaga se
ubica geográficamente entre las coordenadas
geográficas (6°34’0” N & 74°16’60” W), a una
altitud de 87 m.s.n.m., y cubre un área de 4.17
km2 aproximadamente (ll. 1).
La ciénaga tiene una precipitación anual
bimodal de gran amplitud, con dos estacio-
nes lluviosas (abril-mayo y octubre-noviembre)
y dos estaciones secas (diciembre-febrero y
junio-agosto) (Criales-Hernández et al., 2020;
Holdridge, 2000; Ricaurte et al., 2019). La pre-
cipitación promedio plurianual en la cuenca de
Río Viejo es 3 151.8 mm año-1 (IDEAM, 2019).
Según sus características físicas como el tipo
de conexión con el río principal (Arias, 1985;
Ducharmé, 1975), la Ciénaga Río Viejo es tipo
III, esto es, un lago de llanura aluvial primaria
indirectamente conectado a la cuenca media
del río Magdalena (Roldán & Ramírez, 2008).
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Medición de variables ambientales y
colecta de material biológico: Los muestreos
se realizaron durante cuatro periodos del pulso
de inundación caracterizados por variaciones
en la cantidad de precipitación pluvial y nivel
de agua del sistema. Los periodos evaluados
fueron: aguas altas en septiembre 2018, aguas
bajas en febrero 2019, aguas en descenso en
junio 2019 y aguas en ascenso en agosto 2019.
Se establecieron tres sitios de muestreo en la
Ciénega Rio Viejo, los cuales se determinaron
como los microambientes en estudio (Fig. 1).
La estación Sandovala se ubicó en el norte
del sistema, cerca del afluente Quebrada Sando-
vala; la estación el Cruce se localizó en el centro
de la ciénaga, cerca del efluente conectado al
río Magdalena a través del caño Rio Viejo; y la
estación Portugala en el sur, cerca del afluente
temporal de la localidad de Puerto Olaya. En
cada sitio se colocó un cuadrante de PVC de
1 m2 sobre la vegetación acuática flotante,
sumergida y enraizada, para delimitar el espa-
cio geográfico del microambiente.
Durante cada fase de inundación y en
cada microambiente se midieron siete variables
ambientales superficiales a una profundidad
de 5 a 10 cm, para determinar la variabili-
dad ambiental relacionada con los periodos de
inundación. Con una sonda multiparamétrica
Lovibond SD-320 CON, se registró el oxígeno
disuelto (OD mg L-1), saturación de oxígeno
(SO %), temperatura (°C), conductividad eléc-
trica (μS cm-1). El pH se midió con una sonda
Hatch a la misma profundidad. La transparen-
cia del agua se registró con un disco Secchi y la
profundidad máxima se midió con una ecoson-
da Hondex PS-7.
Se recolectó material biológico en los mis-
mos microambientes. Dentro de cada cua-
drante, se colectaron macrófitas acuáticas
sumergidas y parcialmente sumergidas y se
realizó el lavado de las raíces en una red de
Fig. 1. Ubicación geográfica de la ciénaga Río Viejo, Cimitarra, Santander, mostrando los sitios de muestreo (Sandovala, El
Cruce, Portugala). / Fig. 1. Geographic location of the Río Viejo swamp, Cimitarra, Santander, showing the sampling sites
(Sandovala, El Cruce, Portugala).
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mano con un tamaño de malla de 250 μm. Se
colectaron muestras durante los periodos más
representativos de cada fase de inundación (e.
g. mayor y menor cantidad de precipitación
pluvial), asumiendo que serían los periodos
con condiciones ambientales más contrastantes
y, por lo tanto, con mayor variabilidad en la
estructura de especies. Se identificaron y regis-
traron las macrófitas, y las muestras de agua
resultantes se fijaron in situ con etanol al 96
% y posteriormente, se conservaron en etanol
al 70 % siguiendo el procedimiento de Balta-
nás (2004). Para evitar un posible incremento
en la biodiversidad relacionada con el efecto
mosaico, no se tomaron réplicas espaciales en
los microambientes.
Identificación y caracterización del
ensamble de ostrácodos: Se separaron, clasi-
ficaron y contaron ejemplares de ostrácodos
adultos bajo un estereoscopio Zeiss SteREO
Discovery V12. Individuos representativos de
cada morfotipo se diseccionaron para su iden-
tificación. Los apéndices se montaron en una
mezcla de glicerina y formol al 4 % en una con-
centración de 1:1. Las disecciones de las partes
blandas se cubrieron con un cubreobjetos y
posteriormente fueron selladas con el medio
de montaje Entellan®. Las valvas se limpiaron
manualmente con hidróxido de potasio 3 % y se
almacenaron en placas micropaleontológicas.
Se realizó el análisis de microscopía electrónica
de barrido (MEB) en las valvas de las especies
seleccionadas, utilizando el microscopio Jeol
Jsm-6010 plus/LA de El Colegio de la Frontera
Sur, Unidad Chetumal (México). Los organis-
mos disectados y completos fueron depositados
en la Colección Hidrobiológica del Museo de
Historia Natural de la Universidad Industrial de
Santander (UIS), con los siguientes números de
colección MHN-UIS-2695 a MHN-UIS-3119.
En este estudio, la colecta de organismos se
realizó con el Permiso Marco de Recolección
de Especímenes de Especies Silvestres de la
Diversidad Biológica con Fines de Investiga-
ción Científica No Comerciales Resolución
ANLA 004 de 22 enero 2015 de la Universidad
Industrial de Santander.
La identificación taxonómica se realizó
sobre los ejemplares adultos, con base en las
características morfológicas de las valvas y los
apéndices. Se consultaron claves taxonómicas
proporcionadas por Karanovic (2012) y Meisch
(2000), así como descripciones originales. La
clasificación taxonómica se realizó siguiendo a
Cohuo et al., (2017) y Meisch et al. (2019).
Análisis de datos: Previo al análisis esta-
dístico se estandarizaron y normalizaron las
variables en la base de datos, puesto que provie-
nen de diferentes unidades de medida. Poste-
riormente, se determinó la normalidad usando
la prueba de Shappiro-Wilkins y se evaluó la
correlación de variables en el conjunto de datos
con la prueba de Spearman. La variabilidad
ambiental durante las fases hidrológicas del
pulso de inundación se evaluó con un análisis
de componentes principales (ACP). Se elimina-
ron variables que mostraron alta correlación y
luego se probó la contribución de las variables
no correlacionadas durante los cuatro perío-
dos hidrológicos del pulso de inundación. Los
cálculos y la ordenación final se realizaron en
el software R 4.3.0 (R Core Team, 2023), el
ambiente de trabajo RStudio v3.6.0 (RStudio
Team, 2019), paquetes Vegan (Oksanen et al.,
2022), Factoextra (Kassambara & Mundt, 2020)
y ggplot (Wickham, 2016).
Para determinar diferencias significativas
entre las abundancias de las especies de ostrá-
codos por microambiente y durante los perio-
dos del pulso de inundación, se realizó un
Análisis de Similitud (ANOSIM, por sus siglas
en inglés) cruzado de dos vías con 9999 permu-
taciones, basado en una matriz de datos de ran-
gos de disimilitud obtenidos mediante el índice
de Bray-Curtis. Este análisis utiliza el valor P
para evaluar la significancia y el valor R global
para determinar la disimilitud entre y dentro
de los grupos evaluados, esta prueba se realizó
con el software Primer v7 (Clarke & Gorley,
2015). Se realizó una prueba de beta diversidad
para determinar el recambio de especies entre
periodos del pulso de inundación.
Para evaluar la relación entre las variables
ambientales y el ensamble de especies, se realizó
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e52779, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
inicialmente un análisis de correspondencia sin
tendencia (DCA) con tendencia por segmentos
y re-escalado no lineal, con el fin de estimar
la extensión del gradiente ambiental (Hill &
Gauch, 1980). Este análisis permite evaluar si
las abundancias de ostrácodos a lo largo del
gradiente ambiental seleccionado responden
a un patrón lineal o a uno unimodal para, de
este modo, elegir el método de ordenación más
apropiado para el conjunto de datos. En este
caso, no se detectaron evidencias de un patrón
unimodal por lo que se procedió a someter
el conjunto de datos biológicos y ambientales
completos a un análisis de redundancia (RDA).
La ejecución se realizó usando los parámetros
estandarizados y aplicando el método de selec-
ción directa, utilizando la prueba de permuta-
ción de Monte Carlo con 999 permutaciones (α
= 0.05). Los cálculos de DCA, RDA y gráficos
de ordenación se realizaron en el software
Canoco V 5.0 (Ter Braak & Šmilauer, 2012).
RESULTADOS
Caracterización y variabilidad ambien-
tal en microhábitats de la ciénaga Río Viejo
durante el pulso de inundación: Los microam-
bientes analizados fueron relativamente homo-
géneos en relación con la composición de
plantas parcialmente sumergidas. En todos los
periodos de inundación, los sitios de muestreo
se caracterizaron por la presencia de vegeta-
ción acuática como Eichhornia crassipes (Mart.)
Solms, 1883, Azolla L. 1783., Limnobium cf.
laevigatum Humb. & Bonpl. ex Willd. Heine.,
Ludwigia cf. helminthorrhiza (Mart.) Hara,
1953, Salvinia sp Ség. 1754, de hábito flotan-
te, Utricularia L. 1753, de hábito sumergido y
Paspalum L 1753, de hábito enraizado. Durante
aguas altas se observó que el tapete vegetal
estaba caracterizado por casi todas las especies
observadas, en todos los microambientes en
estudio, mientras que, en los demás períodos
del pulso de inundación, el tapete vegetal esta-
ba caracterizado por aproximadamente tres
especies vegetales en cada microambiente. La
Tabla 1, describe la composición vegetal en los
microambientes estudiados.
Las variables ambientales (Tabla 2), pos-
terior a la estandarización y normalización,
denotaron distribución no normal. El análisis
de correlación de Spearman demostró correla-
ciones fuertes entre profundidad y transparen-
cia (⍴ = 0.83, P < 0.05), así como entre oxígeno
saturado, con oxígeno disuelto y temperatura
(⍴ = 0.84, P < 0.05 y ⍴ =0.83, P < 0.05, respec-
tivamente). Otras variables que demostraron
correlación relativamente alta fueron oxígeno
disuelto y temperatura (⍴ = 0.79, P < 0.05). Para
evitar colinealidad, en los análisis estadísticos
Tabla 1
Presencia de vegetación acuática durante el pulso de inundación. Table 1. Presence of aquatic vegetation during the
flood pulse.
Periodo Estación Eichhornia
crassipes Utricularia sp. Paspalum sp. Ludwigia cf.
helminthorrhiza Salvinia sp. Azolla sp.
Aguas altas Sandovala XXXXXX
Portugala XXXXX
Cruce X X X X
Aguas en
descenso
Sandovala X X X
Portugala X X
Cruce X X X X X
Aguas bajas Sandovala X X
Portugala X X X
Cruce X X
Aguas en
ascenso
Sandovala X X X X
Portugala X X
Cruce X X
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posteriores, se eliminaron las variables pro-
fundidad y oxígeno saturado, puesto que se
consideraron menos influyentes en el ensamble
de ostrácodos.
En relación con el comportamiento estacio-
nal y temporal de las variables físico-químicas,
se observaron tendencias relativamente homo-
géneas a lo largo del pulso de inundación en
los microambientes analizados (Fig. 2). El valor
mínimo de temperatura del agua se encontró
en la estación Sandovala durante el periodo de
aguas altas con 27.6 °C y la máxima tempera-
tura del agua fue de 35.8 °C en la estación el
Cruce durante el periodo de aguas en ascen-
so. Las concentraciones de oxígeno disuelto
variaron desde 0.14 mg L-1 hasta 7.49 mg L-1
con el mínimo valor registrado en la estación
Portugal del periodo de aguas en descenso y el
máximo valor obtenido en la estación el Cruce
del periodo de aguas en ascenso. Los valores de
pH estuvieron entre 5.61 en la estación el Cruce
del periodo de aguas altas y 8.4 correspondiente
a la misma estación durante el periodo de aguas
bajas. La conductividad eléctrica mostró valo-
res desde 40.8 μS cm-1 hasta 105.6 μS cm-1, con
el mínimo en la estación el Cruce del periodo
de aguas en ascenso. La transparencia tuvo un
valor mínimo de 8 cm en la estación del cruce
del periodo de aguas bajas y un valor máximo
de 40 cm en la estación el Cruce del periodo de
aguas en descenso y aguas altas.
El ACP explicó el 73 % de la variación de
los datos en los dos primeros componentes. La
transparencia y oxígeno disuelto se correlacio-
naron más estrechamente con el primer compo-
nente (-0.59 y 0.58, respectivamente), mientras
que pH y conductividad con el segundo com-
ponente (-0.59 y -0.56, respectivamente), por
lo cual estos fueron las variables que mejor
explicaron la variabilidad ambiental. El gráfico
de ordenación demostró que los microambien-
tes pueden diferenciarse de acuerdo con la fase
del pulso de inundación. Los periodos de aguas
bajas y aguas en ascenso fueron claramente dis-
tinguibles en el ACP. El período de aguas bajas
se asoció con valores altos de conductividad
eléctrica (105.6 μS cm-1) y pH básico (8.4). El
periodo de aguas en ascenso se caracterizó por
tener los valores más altos de temperatura (35.8
°C) y oxígeno disuelto (5.98 mg L-1).
Los periodos de aguas altas y en descenso
no fueron claramente identificables en el ACP,
y ambos mostraron asociación con aguas trans-
parentes. Aunque en ambos periodos se aso-
ciaron también a valores más bajos de oxígeno
disuelto y temperatura (Fig. 3).
Tabla 2
Variables físico-químicas medidas in situ en la ciénaga Río Viejo (Cimitarra, Santander) a lo largo del pulso de inundación.
/ Table 2. Physico-chemical variables measured in situ in the Río Viejo swamp (Cimitarra, Santander) throughout the flood
pulse.
Periodo Estación Profundidad
(cm)
Transparencia
(cm) pH Cond.
(μS/cm)
T
(°C)
OD
(mg/L)
OS
(%)
Aguas Altas Sandovala 208 29 6.73 45.5 27.6 0.38 5.7
Portugala 247 40 6.59 41.7 30.8 0.31 5.0
Cruce 255 30 5.61 41.9 30.4 0.53 8.1
Aguas en
descenso
Sandovala 170 38 6.55 57.9 31.0 0.93 14.7
Portugala 160 35 6.59 48.3 30.0 0.14 2.2
Cruce 210 40 6.65 51.2 35.5 1.79 28.7
Aguas Bajas Sandovala 40 13 7.85 73.3 28.5 1.21 12.9
Portugala 32 14 7.08 105.6 34.2 1.74 28.7
Cruce 34 8 8.40 41.6 32.4 5.67 8.91
Aguas en
Ascenso
Sandovala 55 21 6.57 60.8 34.3 2.77 38.3
Portugala 50 14 7.14 56.1 34.4 3.90 65.0
Cruce 38 8 5.98 40.8 35.8 7.49 134.5
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e52779, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
Composición del ensamble de ostrácodos
en microambientes de vegetación, durante
el pulso de inundación: Se encontró un total
de 4 749 individuos de ostrácodos en los tres
microambientes estudiados durante las cuatro
fases del pulso de inundación. Los individuos
fueron clasificados en tres familias taxonómi-
cas, Cyprididae Baird 1845, Limnocytheridae
Klie 1938 y Candonidae Kaufmann 1900. El
análisis de las valvas y apéndices permitió iden-
tificar seis especies: Stenocypris major Baird,
1859 (Fig. 4K, Fig. 4L). Strandesia cf. sphae-
roidea Broodbakker, 1983 (Fig. 4G, Fig. 4H).
Diaphanocypris meridana Furtos 1936 (Fig. 4A,
Fig. 4B), pertenecientes a la familia Cyprididae;
Cytheridella ilosvayi Daday 1905 (Fig. 4C, Fig.
4D, Fig. 4E, Fig. 4F) de la familia Limnocythe-
ridae; Keysercypria sp., y Keysercypria sp. 2 (Fig.
4I, Fig. 4J) de la familia Candonidae. La mayo-
ría de las especies estuvieron representadas
por poblaciones exclusivamente de hembras, a
excepción de Keysercypria sp. 2 y Cytheridella
ilosvayi quienes presentan poblaciones con pro-
porción 5:2 de hembras y machos, respectiva-
mente. A las especies Strandesia cf. sphaeroidea,
Keysercypria sp. y Keysercypria sp. 2, se le asig-
naron identidades taxonómicas provisionales
debido a que no fue posible identificarlas a nivel
de especie por falta de caracteres taxonómicos,
particularmente en estructuras reproductivas
de machos y por la variabilidad morfológica
Fig. 2. Representación de la variabilidad ambiental (pH, conductividad, temperatura, oxígeno disuelto) medidos en cada
microambiente y fase del pulso de inundación en la Ciénega Rio Viejo. / Fig. 2. Representation of environmental variability
(pH, conductivity, temperature, dissolved oxygen) measured in each microenvironment and phase of the flood pulse in the
Rio Viejo Wetland.
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que mostraron en comparación con descripcio-
nes de especies en la región.
La mayor abundancia de ostrácodos fue
durante el periodo de aguas bajas con 2 351
individuos, la estación Portugala representó el
90 % de la abundancia durante este periodo
siendo Keysercypria sp. 2 la especie que repre-
sentó el 88 % de la abundancia en esta estación.
El periodo con menor abundancia fue aguas en
ascenso con 182 individuos. El 50 % de abun-
dancia estuvo representado por la estación el
Cruce (Tabla 3).
La prueba ANOSIM de dos vías utilizada
para estimar las diferencias significativas entre
la composición de especies de las estaciones
muestreadas, dio como resultado un R global
-0.25 y P de 0.93, indicando que no existen
diferencias significativas en la abundancia del
ensamble de ostrácodos entre las estaciones. De
manera similar, al comparar la composición de
especies entre los periodos hidrológicos el valor
de R global fue de 0.3 y P de 0.06, no se encon-
traron diferencias significativas.
Relación entre variables ambientales y
el ensamble de ostrácodos: El RDA explica el
73.4 % de la relación entre las variables y espe-
cies en los dos primeros componentes con un p
de 0.018 para todos los ejes (Fig. 5). Se eviden-
cia que las especies se encuentran relacionadas
con los parámetros fisicoquímicos como la
temperatura, transparencia y profundidad (Fig.
5). El género Keysercypria se asoció al periodo
aguas bajas con alta transparencia. Las especies
Stenocypris major, Strandesia cf. sphaeroidea y
Cytheridella ilosvayi se asociaron a aguas altas
junto a valores bajos de conductividad y tem-
peratura. La especie Diaphanocypris meridiana
se encuentra próxima al origen de los ejes,
sugiriendo una menor influencia de estos pará-
metros fisicoquímicos en su abundancia.
Fig. 3. Análisis de componentes principales explicaron el 73 % (dimensión 1 y 2) de la variabilidad ambiental en
microambientes de vegetación durante los cuatro periodos del pulso de inundación en la ciénega Río Viejo: aguas altas. aguas
bajas, aguas en ascenso y aguas en descenso. / Fig. 3. Principal components analysis explained 73 % (dimension 1 and 2) of
the environmental variability in vegetation microenvironments during the four periods of the flood pulse in the Rio Viejo
wetland: high waters, low waters, rising waters, and receding waters.
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Fig. 4. Análisis SEM de las valvas derecha e izquierda de ostrácodos de la ciénaga Río Viejo. A. y B. Diaphanocypris meridana;
C. y D. Cytheridella ilosvayi hembra; E. y F. C. ilosvayi macho; G. y H. Strandesia cf. Sphaeroidea hembra; I. y J. Keysercypria
sp. 2 hembra; K. y L. Stenocypris major hembra. Las flechas blancas indican la posición anterior de la valva. / Fig. 4. SEM
analysis of the right and left valves of ostracods from the Río Viejo wetland. A. and B. Diaphanocypris meridana; C. and D.
Cytheridella ilosvayi female; E. and F. C. ilosvayi male; G. and H. Strandesia cf. Sphaeroidea female; I. and J. Keysercypria sp.
2 female; K. and L. Stenocypris major female. The white arrows indicate the anterior position of the valve.
Tabla 3
Abundancia de ostrácodos en tres microambientes durante el pulso de inundación. / Table 3. Ostracod abundance in three
microenvironments during the flood pulse.
Periodo Estación Cytheridella
ilosvayi
Strandesia cf.
sphaeroidea
Stenocypris
major
Diaphanocypris
meridiana
Keysercypria
sp. 2
Keysercypria
sp.
Altas Sandovala 7 489 0 134 0 0
Portugala 43 32 0 23 21 0
Cruce 1008 219 3 8 0 0
Bajas Sandovala 2 5 0 2 100 0
Portugala 16 0 0 19 2068 20
Cruce 30 16 0 31 42 0
Descenso Sandovala 0 7 0 12 0 0
Portugala 9 2 0 3 0 0
Cruce 119 65 0 12 0 0
Ascenso Sandovala 1 2 0 23 0 0
Portugala 4 2 1 42 16 0
Cruce 28 0 0 59 4 0
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espacial cuando se consideró la asociación
de plantas acuáticas (Higuti et al., 2010). Lo
anterior ejemplifica, la relevancia de las plantas
acuáticas para la modificación de condicio-
nes ambientales a nivel local. En Colombia se
ha encontrado que la especie Utricularia sp.,
puede modificar las condiciones ambientales
en un sitio, debido a procesos metabólicos
(Solís-Parra & Criales-Hernández, 2016). La
ecología y fenología de las plantas acuáticas
también pueden modificar el ambiente a nivel
local, por ejemplo, la temperatura superficial y
disponibilidad de oxígeno son afectados por la
cobertura y respiración vegetal, mientras que
los procesos metabólicos pueden alterar el pH
y conductividad (Sánchez-Lobo, 2017; Tezanos
Pinto, 2008).
Si bien, el ACP discriminó los sitios en res-
puesta a los pulsos de inundación, en términos
generales, las variables ambientales fluctuaron
dentro de un rango relativamente estrecho. El
oxígeno disuelto mostró la mayor variación en
el conjunto de datos, puesto que en los perio-
dos aguas altas y aguas en descenso, los valores
fueron desde muy bajos a anóxicos (< 1.8 mg
L-1), mientras que en los periodos aguas altas y
en ascenso los valores alcanzaron hasta 7.49 mg
L-1. Además, contrario a la tendencia general,
se encontró una correlación positiva entre el
oxígeno disuelto y la temperatura en Rio Viejo.
La disminución en el oxígeno disuelto durante
fases del pulso puede deberse a factores como
la respiración vegetal, incremento de N y mate-
ria orgánica por efecto antropogénico o por la
descomposición de plantas acuáticas (Caraco et
al., 2006; Montoya et al., 2011; Sánchez-Lobo,
2017; Stumm & Morgan 1981). Lo anterior
podría estar incentivado por la reducción de
volumen de agua del sistema que puede ser de
hasta 80 cm durante la transición de aguas altas
y aguas en descenso. Por el contrario, el incre-
mento en la disponibilidad de oxígeno disuelto
ocurre durante las fases más dinámica del sis-
tema, esto es, desde aguas bajas hacia aguas en
ascenso, por lo que se asume que las corrientes
y turbulencia generadas por el aporte hidro-
lógico de los tributarios como caño Rio Viejo,
aumentan la difusión del oxígeno atmosférico.
Fig. 5. Análisis de redundancia (RDA) que muestra las
asociaciones de los ostrácodos con las variables físico-
químicas tomadas en cuatro periodos correspondientes
al pulso de inundación. AL: Aguas altas. AS: Aguas en
ascenso. DE: Aguas en descenso y BA: Aguas bajas. / Fig.
5. Redundancy analysis (RDA) showing the associations of
ostracods with the physico-chemical variables taken in four
periods corresponding to the flood pulse. AL: High waters.
AS: Rising waters. DE: Receding waters. BA: Low waters.
DISCUSIÓN
Variabilidad ambiental en los microam-
bientes y fases del pulso de inundación: El
ACP demostró que los cambios hidrológicos
de la región influencian la estructura físico-
químicas de los microambientes en la Ciénaga
de Río Viejo, puesto que, en la ordenación cla-
ramente se discriminaron los microambientes
en respuesta a las cuatro fases hidrológicas (Fig.
3). Esto indica que los microambientes tienen
condiciones físico-químicas que se expresan
de manera independiente y que podrían estar
influenciadas por factores locales, como la
cubierta vegetal y el flujo de agua. En las llanu-
ras aluviales del Alto Paraná, se encontró que
los cambios ambientales del pulso de inunda-
ción no fueron significativamente diferentes
entre fases del pulso, pero sí lo fueron a nivel
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La disponibilidad de oxígeno disuelto, por lo
tanto, parece estar más relacionada con la diná-
mica local del microambiente, y no por factores
como la temperatura. En Río Viejo se registró
una fluctuación general de ~ 5 °C durante el
pulso de inundación anual, excepto por el sitio
La Sandovala en aguas altas, donde se registró
una variación de hasta 8 °C. Las condiciones
de temperatura relativamente homogéneos en
la ciénega, podrían estar influenciadas por la
cobertura vegetal que en la mayoría de las fases
del pulso, abarca casi la totalidad del espejo
de agua, disminuyendo la penetración de luz
y distribución del calor (Tezanos Pinto, 2008),
por lo cual, para los microambientes, la tempe-
ratura parece no ser determinante para el incre-
mento o reducción del oxígeno disuelto y la
correlación positiva encontrada en este estudio,
podría ser un artefacto del limitado número
de mediciones. Comparativamente, el oxíge-
no disuelto mostró valores de concentración
menores a las ciénagas del Magdalena Medio
(Criales-Hernández et al., 2020; Dulcey, 2012;
García-Lozano & Dister, 1990; Gavilán, 2000;
Hoyos & Toro, 2007; Plata, 2001; Solís-Parra &
Criales-Hernández, 2016).
Los cambios en otras variables ambientales
en la ciénaga de Rio Viejo fueron relativamen-
te homogéneos y similares a los observados
en otros cuerpos de agua en la región del
Magdalena Medio. Los valores de conductivi-
dad eléctrica 41.6-105.6 μS cm-1, por ejemplo,
estuvieron en el rango observado en la ciénaga
de Paredes (Solís-Parra & Criales-Hernández,
2016), el Llanito (Dulcey, 2012; Gavilán, 2000),
Chucurí (García-Lozano & Dister, 1990; Plata,
2001), Cachimbero (Hoyos & Toro, 2007) y a
los registrados durante el periodo de aguas altas
en las ciénagas la Colorada, la Duda, Río Viejo
y Limonal (Criales-Hernández et al., 2020).
La variabilidad ambiental que se observó en
los microambientes de vegetación sumergida
podría también estar siendo minimizada por la
vegetación acuática.
Diversidad de ostrácodos en microam-
bientes en la ciénega Río viejo y su relación
con la variabilidad ambiental: En la Ciénaga
Río Viejo, los ostrácodos se encontraron princi-
palmente asociados a las especies de vegetación
acuática sumergida y parcialmente sumergida
Eichhornia crassipes, Azolla sp., Limnobium cf.
laevigatum, Ludwigia cf. Helminthorrhiza, Pas-
palum sp., Utricularia sp., y Salvinia sp. Estas
plantas son típicas en los lagos tropicales de
tierras bajas en América del Sur (Alves Ferreira
et al., 2011; da Conceição et al., 2020), caracte-
rizadas por mantener complejas asociaciones
ecológicas entre tallos y raíces. No obstante,
la riqueza fue baja en los microambientes y
en general en la ciénaga, en comparación con
lo que se ha observado en otros estudios de la
región. Los ensambles de ostrácodos asociados
a Eichhornia sp., en el Río Alto Paraná, se carac-
terizaron por 44 especies (Higuti et al., 2017), y
en el río Araguaia (Brasil) se encontró un total
de 29 ostrácodos durante un periodo anual
del pulso de inundación (Pereira et al., 2017).
La riqueza de especies en microambientes de
la Ciénaga Río Viejo se asemeja al ensamble
de especies de lagos aislados en el Neotrópico
norte, como el Lago Petén Itzá (Guatemala) con
11 especies (Pérez et al., 2010; Cohuo, 2012).
En el embalse en Santa Fe, Antioquia (Colom-
bia) se registraron seis especies (Saldarriaga &
Martinez, 2010) y en lagos de elevación media y
tierras bajas en el sur de México y Guatemala se
registraron entre una y ocho especies de ostrá-
codos (Echeverría Galindo et al., 2019).
De las seis especies registradas en este estu-
dio, cinco especies son nuevos registros para
Colombia y para el Departamento de Santan-
der. La única especie registrada anteriormente
en esta región es Cytheridella ilosvayi, que tiene
dos registros en el país, una para el departa-
mento de Casanare (Wrozyna et al., 2018) y
otra para el departamento de Santander (Ruiz-
Jiménez et al., 2020). El análisis de ANOSIM,
reveló que entre los microambientes no existen
diferencias significativas entre los ensambles,
por lo que se asume que las especies encon-
tradas son especializadas en microambientes
de plantas acuáticas y que su distribución es
relativamente uniforme en los microambientes.
De manera similar, los cambios en las fases del
pulso no fueron significativas para diferenciar
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el ensamble de ostrácodos en los microam-
bientes. El RDA, sin embargo, demostró que
las especies tienen respuestas diferenciadas a
la fluctuación de parámetros ambientales. Las
especies Keysercypria sp. y Keysercypria sp. 2
mostraron un incremento de su abundancia
durante el periodo de aguas bajas cuando las
condiciones de transparencia fueron mayores.
De manera general, las especies de la subfamilia
Cyclocypridinae Kaufmann,1900 en la región
Neotropical se asocian con vegetación parcial-
mente sumergida. Por lo que, la exposición de
una mayor área de cobertura puede beneficiar
a que estas especies incrementen su abundancia
(Macario-González et al., 2022). Las especies
C. ilovayi, D. meridana, S. cf. sphaeroidea y S.
major, mostraron mayor asociación con aguas
altas y a valores más bajos de conductividad,
temperatura y oxígeno disuelto. Estas especies
se reconocen como altamente tolerantes y de
amplia distribución en las Américas (Cohuo et
al., 2017; Martens & Behen 1994), por lo que
su distribución pudiera no estar limitada por
la variación climática estacional en la región
tropical.
Diaphanocypris meridana ha demostrado
una notable tolerancia a variaciones en la con-
ductividad eléctrica del agua. Es un organismo
con reproducción asexual que se distribuye
en el neotrópico, específicamente en México,
Brasil, Ecuador, Argentina y en las Antillas
(Martens & Behen, 1994; Meisch et al., 2019;
Würdig & Pinto, 1990). En Brasil esta especie
se encuentra asociada a valores de conductivi-
dad eléctrica con rangos de 51.8 a 66.1 μS/cm
(Higuti et al., 2017); en la ciénaga Río Viejo se
registró para rangos de conductividad eléctrica
40.8 μS/cm a 105.6 μS/cm, mayores a lo repor-
tado por Higuti et al., (2017), lo que demuestra
su amplio rango de tolerancia a este parámetro
físico-químico.
La especie Stenocypris major, es de hábi-
to nectobentónico y cosmopolita, se tienen
registros de su distribución en Sudamérica,
África y Asia. Se ha encontrado en aguas poco
profundas y en charcas (Broodbakker, 1984), se
encuentra asociado a vegetación acuática como
Salvinia (Pérez et al., 2010) y presenta rangos
de conductividad eléctrica desde los 0 μS/cm
a 600 μS/cm (Echeverría Galindo et al., 2019).
Para la ciénaga Río Viejo también se encontró
en la planta acuática Salvinia sp., y se registró
entre Eichhornia crassipes, Paspalum sp., Utri-
cularia sp., Azolla sp., Ludwigia cf. helminthorr-
hiza y Limnobium cf. laevigatum, además, esta
especie se encontró entre los rangos de con-
ductividad eléctrica reportados por Echeverría
Galindo et al., (2019).
La especie Cytheridella ilosvayi es la única
especie registrada en este estudio con hábito
bentónico y se distribuye ampliamente en Sud-
américa, el Caribe y el sureste de México, en
particular, se ha registrado la presencia de C.
ilosvayi en México, Brasil, Chile, Cuba, Nica-
ragua, Paraguay, Trinidad y Tobago y Vene-
zuela (Cohuo et al., 2017; Pérez et al., 2010;) y
Colombia (Ruiz-Jiménez et al., 2020; Wrozyna
et al., 2016). Se ha encontrado habitando entre
rangos de temperatura desde los 16 °C y 35.5
°C, pH entre los 6.1 a 8.6 unidades, alta con-
ductividad eléctrica 5,110 (µS/cm) (Meyer et
al., 2017; Pérez et al., 2010; Purper, 1974) y aso-
ciado a la vegetación acuática como Eichhornia
(da Conceição et al., 2018; Higuti et al., 2007;
Higuti et al., 2009; Higuti et al., 2010; Higuti et
al., 2017). En la ciénaga Río Viejo se encontró
que la especie puede habitar aguas con baja
conductividad eléctrica (40.8 µS/cm) y entre
la vegetación acuática como Utricularia sp.,
Paspalum sp., Ludwigia cf. helminthorrhiza, Sal-
vinia sp., Azolla sp.
La composición de especies de la Ciénaga
Río Viejo está, constituida por una mezcla
de especies de amplia distribución en Amé-
rica como C. ilosvayi, D. meridana y S. major
(Cohuo et al., 2017; Martens & Behen 1994), y
especies con distribuciones restringidas como
S. cf. sphaeroidea y Keysercypria sp. En ambos
casos, consideramos que la distribución de
especies entre los microambientes puede estar
relacionada con el efecto buffer que las plantas
acuáticas generan y que limitan la variabilidad
ambiental. Además, entre los procesos hidro-
lógicos por los que atraviesa el sistema, estos
microambientes parecen mantener condiciones
propicias para los ostrácodos como suficiencia
14 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e52779, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
de alimento y refugio tropicales (Higuti &
Martens, 2016). La baja diversidad en estos
ambientes podría estar limitada por factores
como la competencia intraespecífica y la depre-
dación, para lo cual las especies encontradas
podrían ser especialistas en el uso de recurso y
la protección contra depredadores, evitando así
la colonización de otras especies de ostrácodos.
Conclusiones: Se identificó un total de
seis especies de ostrácodos en la Ciénaga de
Río Viejo asociados a microambientes en vege-
tación acuática de hábito flotante, sumergida
y enraizada. Cinco especies de ostrácoda son
nuevos registros para Colombia. Se requiere
una comparación detallada para algunas espe-
cies para proporcionar un estado taxonómico
definitivo para las especies de la Ciénaga Río
Viejo, puesto que existen variaciones morfoló-
gicas con especies previamente descritas. Los
microambientes se diferenciaron en relación a
la fase del pulso, aunque la variación ambiental
en cada microambiente fue estrecha. Esta con-
dición aparentemente favorece a la distribución
relativamente homogénea de especies de ostrá-
codos. El ensamble de ostrácodos no presen-
tó diferencias significativas en la abundancia
de las especies. Se asume que la vegetación
acuática amortigua el dinamismo del sistema
hidrológico y crean microambientes aptos para
el mantenimiento de las poblaciones durante el
pulso de inundación.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a la Escuela de Bio-
logía de la Universidad Industrial de Santander
(UIS) por el financiamiento para el desarrollo
de las actividades de campo, a la Vicerrectoría
de Relaciones Exteriores de la UIS por el apoyo
en la movilidad internacional de uno de los
autores, al personal del laboratorio de hidro-
biología de la UIS. Al Instituto Tecnológico de
Chetumal (ITCH) y al Colegio de la Frontera
del Sur (ECOSUR), por el financiamiento par-
cial de esta investigación. A Héctor Lara Arenas
por su contribución en el procesamiento de
datos y a Manuel Elías Gutiérrez por el acceso y
generación de imágenes SEM.
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