1
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e52916, enero-diciembre 2024 (Publicado Feb. 06, 2024)
Diversidad de ninfas de Leptohyphidae (Ephemeroptera)
en el río Quenane-Quenanito, piedemonte llanero colombiano
Sara Velásquez-López1; https://orcid.org/0000-0001-7584-1136
Jesús M. Vásquez-R.1*; https://orcid.org/0000-0003-1465-9407
Clara I. Caro-C2; https://orcid.org/0000-0003-1589-6535
Lucimar Gomes Dias3; https://orcid.org/0000-0001-6480-7688
1. Grupo de Investigación Evaluación, Manejo y Conservación de Recursos Hidrobiológicos y Pesqueros (Girehpes),
Universidad de los Llanos, Meta, Colombia; sara.velasquez@unillanos.edu.co, jvasquez@unillanos.edu.co
(Correspondencia*)
2. Grupo de Investigación en Gestión Ambiental Sostenible (Gigas), Universidad de los Llanos, Meta, Colombia;
clarainescaro@unillanos.edu.co
3. Grupo de Investigación Bionat: Biodiversidad y Recursos Naturales, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales,
Universidad de Caldas, Caldas, Colombia; lucimar.dias@ucaldas.edu.co
Recibido 03-V-2022. Corregido 02-IV-2023. Aceptado 26-I-2024.
ABSTRACT
Diversity of Leptohyphidae (Ephemeroptera) nymphs in the
Quenane-Quenanito river, Colombian plain foothills
Introduction: Various anthropic pressures affect the aquatic ecosystems of the foothills of Colombia. The
response to environmental stressors is still unknown in bioindicator organisms such as Leptohyphidae.
Objective: To determine the diversity of Leptohyphidae nymphs of the Quenane-Quenanito river, in two con-
trasting hydrological periods and its relationship with some physicochemical variables.
Methods: In December (2014) and February (2015), organisms were collected with a Surber net at six stations
along the current. Alpha and beta diversity was analyzed and redundancy analysis and generalized linear model
were applied to establish the relationship between taxa and environmental variables.
Results: Were identified 369 organisms belonging to four genera (Amanahyphes, Traverhyphes, Tricorythopsis,
and Tricorythodes), two species, and eight morphospecies. Amanahyphes saguassu is reported for the first time for
the Meta department. High diversity of Leptohyphidae nymphs was recorded in the transition to drought season
and greater abundance in drought. Beta diversity indicated that the configuration of the assemblage changes
spatially and temporally.
Conclusions: Leptohyphidae organisms prefer fast habitats, particularly in the dry period where they find food
(leaf litter, detritus) and shelter to establish themselves successfully; anthropic activities such as urbanization
notably affect diversity. The high diversity recorded in this small river in the foothills of the plains reflects the
need to increase this type of works and collection efforts of study material in the region.
Key words: mayflie; richness; turnover; water quality; Orinoquia.
RESUMEN
Introducción: Varias presiones antrópicas sufren los ecosistemas acuáticos del piedemonte llanero en Colombia.
La respuesta a estresores ambientales aún se desconoce en organismos bioindicadores como Leptohyphidae.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v72i1.52916
AQUATIC ECOLOGY
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e52916, enero-diciembre 2024 (Publicado Feb. 06, 2024)
INTRODUCCIÓN
En la región de la Orinoquía colombiana,
los diferentes usos de suelo, principalmente
ganadería, han promovido la pérdida parcial o
total de la vegetación ribereña (Osorio-Ramírez
et al., 2015). Estos impactos generan la altera-
ción de las características fisicoquímicas del
agua, la pérdida de hábitat y, consecuente-
mente, influyen en la calidad del agua (Corbi
et al., 2013; Melo et al., 2017; Uieda et al.,
2017) y afectan significativamente la diversidad
de las comunidades acuáticas (Bauernfeind
& Moog, 2000).
La creciente transformación de los ecosis-
temas naturales y la pérdida de integridad de
los recursos hídricos ha motivado diferentes
investigaciones relacionadas con estrategias de
evaluación de la calidad ambiental, entre ellas la
utilización de bioindicadores (Perevochtchiko-
va, 2013). En este contexto, los macroinverte-
brados acuáticos se emplean como indicadores
de la calidad del agua, debido a la capacidad
de respuesta a diferentes tipos de impactos
(Hodkinson & Jackson, 2005; Miranda, 1987;
Roldán-Pérez, 2016; Springer, 2010). Dentro
de éstos, los efemerópteros se consideran como
uno de los principales indicadores biológicos
de la integridad ecológica en ríos y arroyos
(Gutiérrez & Reinoso-Flórez, 2010). El estudio
de estos organismos a nivel de género y especies
se ha sugerido en diferentes investigaciones, ya
que puede ser más eficiente para la detección de
perturbaciones sutiles o puntuales (Hodkinson
& Jackson, 2005; Miranda, 1987; Prat et al.,
2009; Springer, 2010). En el continente ameri-
cano, una de las familias más representativas
del orden Ephemeroptera es Leptohyphidae
(Hoyos et al., 2014); sin embargo, estudios del
grupo como bioindicador a nivel de género o
especie son escasos (Arimoro & Muller, 2010).
El río Quenane-Quenanito, ubicado en
la el piedemonte de la Orinoquia colombiana,
se destaca por sus características ambientales
particulares, como escasa pendiente y perio-
dos hidrológicos contrastantes. En época seca
(diciembre a marzo) experimenta una alta pre-
sión, consecuencia de diferentes actividades
antrópicas (turismo, actividades agropecuarias
y algunas relacionadas con la producción de
hidrocarburos), pues nace en inmediaciones de
la ciudad de Villavicencio (Meta, Colombia).
Adicionalmente, su caudal disminuye hasta
desaparecer superficialmente (Osorio-Ramírez
et al., 2015; Vargas-Pineda et al., 2020).
Dado que Leptohyphidae tiene potencial
para la evaluación de la calidad del agua,
se requiere adelantar estudios encaminados
a conocer aspectos biológicos y ecológicos
en corrientes del piedemonte llanero. Por lo
Objetivo: Determinar la diversidad de ninfas de Leptohyphidae del río Quenane-Quenanito, en dos periodos
hidrológicos contrastantes y su relación con algunas variables fisicoquímicas.
Métodos: En diciembre (2014) y febrero (2015) se recolectaron organismos con red Surber en seis estaciones a lo
largo del río. Se analizó la diversidad alfa y beta y se aplicó análisis de redundancia y modelos lineales generaliza-
dos con el fin de establecer la relación entre los taxones y las variables ambientales.
Resultados: Se identificaron 369 organismos pertenecientes a cuatro géneros (Amanahyphes, Traverhyphes,
Tricorythopsis y Tricorythodes), dos especies y ocho morfoespecies. Se reporta por primera vez para el depar-
tamento del Meta Amanahyphes saguassu. Se registró la mayor diversidad de ninfas en la transición a la sequía
y la mayor abundancia en sequía. La diversidad beta señaló que la configuración del ensamblaje cambia a nivel
espacial y temporal.
Conclusiones: Los organismos de Leptohyphidae prefieren hábitats de corrientes, particularmente en el perio-
do de sequía, donde hallan alimento (hojarasca, detritos) y refugio para establecerse exitosamente; actividades
antrópicas como la urbanización afectan notablemente la diversidad. La alta diversidad registrada en este pequeño
río de piedemonte llanero refleja la necesidad de incrementar este tipo de trabajos y esfuerzos de recolección de
material de estudio en la región.
Palabras clave: efímeras; riqueza; recambio; calidad del agua; Orinoquia.
3
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e52916, enero-diciembre 2024 (Publicado Feb. 06, 2024)
anterior, se planteó como pregunta de inves-
tigación: ¿cuál es la composición y estructura
del ensamblaje de la familia Leptohyphidae en
el río Quenane-Quenanito (Meta-Colombia),
en dos periodos hidrológicos contrastantes?
Por consiguiente, la hipótesis planteada fue: la
diversidad de la familia Leptohyphidae cambia
de acuerdo con las características ecológicas y
ambientales de los diferentes tramos del río; así,
aquellos con mayor alteración de las variables
fisicoquímicas tendrán menor diversidad alfa
y mayor diversidad beta, debido al recambio,
entre los diferentes tramos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: el río Quenane-Que-
nanito es tributario directo del río Negro que
desemboca en el río Metica (Osorio-Ramírez
et al., 2015). El río Negro nace al occidente
del municipio de Villavicencio en la vereda La
Concepción, donde confluyen pequeñas que-
bradas de la zona montañosa (Díaz-Guarnizo &
Daza-Díaz, 2009). La cuenca del río Quenane-
Quenanito comprende parte de la zona noroc-
cidental del departamento del Meta, desde el
municipio de Villavicencio hasta las terrazas
del municipio de Puerto López. Nace en la Base
de la Fuerza Aérea de Apiay (375 m.s.n.m.)
en la vereda Apiay y tributa al río Negro (200
m.s.n.m.) en la vereda Pachaquiaro en el muni-
cipio de Puerto López (Meta) (Fig. 1). A lo largo
de la cuenca se desarrollan diferentes activi-
dades antrópicas; así, en la zona alta y media
prevalece el turismo y en la zona baja activi-
dades agropecuarias y aquellas asociadas a la
producción de hidrocarburos (Osorio-Ramírez
et al., 2015) (Tabla 1).
Material biológico y variables fisicoquí-
micas: el material biológico y las variables
fisicoquímicas, se recolectaron y midieron, en
el proyecto “Identificación de alternativas de
manejo ambiental de los ríos Guayuriba y Ocoa
y Quenane-Quenanito de la cuenca alta del río
Meta, basado en estrategias educativas, inves-
tigativas y de proyección social”, del convenio
marco de colaboración No. 5211592 suscrito
entre la Universidad de los Llanos y la Empresa
Colombiana de Petróleos S.A. (Ecopetrol). Las
muestras se recolectaron en diciembre de 2014
(transición a sequía o periodo hidrológico de
Fig. 1. Ubicación geográfica y zonificación de las estaciones de muestreo (puntos amarillos) del río Quenane-Quenanito. Fig.
1. Geographical location and zonification of sampling stations (yellow dots) of the Quenane-Quenanito river.
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e52916, enero-diciembre 2024 (Publicado Feb. 06, 2024)
aguas descendentes) y febrero de 2015 (sequía o
periodo hidrológico de aguas bajas). Las varia-
bles fisicoquímicas medidas in situ fueron: pH
(unidades de pH), oxígeno disuelto (mg/l O2),
porcentaje de saturación de oxígeno (% OD)
temperatura del agua (º C), conductividad eléc-
trica (μS/cm) y caudal (m3/s); ex situ se midie-
ron 13 variables por un laboratorio acreditado
por el Instituto de Hidrología, Meteorología y
Estudios Ambientales (IDEAM): sólidos disuel-
tos totales (ppm SDT ), turbidez (UNT), bicar-
bonatos (mg/l HCO3), amonio (mg/l NH4),
nitrógeno total (mg/l), fósforo total (mg/l),
sulfatos (mg/l SO4), demanda bioquímica de
oxígeno (mg/l DBO5), demanda química de
oxígeno (mg/l DQO), fenoles (mg/l), surfactan-
tes (mg/l tensoactivos aniónicos), hierro (mg/l
Fe) y coliformes fecales (NMP/100 ml).
La recolección de muestras biológicas se
realizó en una franja de 100 metros de lon-
gitud en cada estación (seis en total) (Fig. 1),
la cual representó los tipos de hábitats más
frecuentes en la corriente. Los especímenes se
capturaron con una red Surber (250 µm, 900
cm2) sumergida sobre el área seleccionada en
contracorriente (Roldán, 1988), y se removió
el sustrato (piedras, hojarasca, macrófitas acuá-
ticas) durante tres minutos. Se tomó un total
de siete muestras por estación y se fijaron y
conservaron en alcohol etílico (70 %). La deter-
minación de los especímenes se realizó con
base en las claves taxonómicas de Domínguez
et al. (2006), Domínguez et al. (2009) y Salles
et al. (2018). Las ninfas que no se lograron
identificar se nombraron como morfoespecies,
debido a que estaban en estado inmaduro y no
se observaban las características necesarias para
llegar a especie o se requería el adulto (como en
Traverhyphes). El material biológico se depositó
en la colección de macroinvertebrados acuá-
ticos del Museo de Historia Natural Unillanos
(MHNU-MA).
Análisis de datos: para analizar la diver-
sidad alfa de Leptohyphidae a nivel espacial
y temporal se empleó el número efectivo de
especies propuesto por Jost (2006). Se usaron
las medidas de riqueza (q0), diversidad de
Shannon-Wiener (q1) y dominancia de Simp-
son (q2) calculadas a partir del paquete iNext
Tabla 1
Estaciones de muestreo establecidas, coordenadas, altura y actividad antrópica asociada. / Table 1. Stablished sampling
stations, coordinates, height and associated anthropogenic activity.
Estación Nombre de la
estación
Altura
(m.s.n.m) Longitud Latitud Actividad antrópica asociada
CQ1 Predios del SENA 329 4°04’2.64” N 73°30’28.06” W “Punto de referencia”. Vertimientos puntuales
de algunas viviendas.
CQ2 Sector La Reforma II 345 4°04’28.3” N 73°28’25.30” W Turismo. En el sector se presentaron eventos
de filtración de crudo (2012). Se capta agua
para cultivos varios.
CQ3 Santa Helena 298 4°04’50.44” N 73°25’32.53” W Turismo
CQ4 Finca Villa Esperanza 280 4°04’33.08” N 73°22’34.48” W Vertimientos de asentamientos humanos y de
lodos asociadas a actividades de explotación
de hidrocarburos de la estación Apiay
(clausurado en el 2013). En el sector captan
agua para piscicultura.
CQ5 El Naranjal vía
Puerto Colombia
228 4°02’45.95” N 73°15’2.42” W Vertimientos difusos de cultivos de cítricos,
arroz, entre otros.
CQ6 Desembocadura al
río Negro
205 4°02’23.52” N 73°10’33.42” W Ganadería – cultivos. Trasvase de cauce del
río Pachaquiaro (en el perímetro del canal hay
criaderos de cerdos).
5
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e52916, enero-diciembre 2024 (Publicado Feb. 06, 2024)
(Hsieh et al., 2016). Para diversidad beta se usó
el enfoque de Baselga (2010), y Baselga & Orme
(2012), que asume que la diversidad beta total
(βBC) es la sumatoria de la variación balancea-
da de la abundancia (βBC.BAL) y el gradiente
de abundancia (βBC.GRA); se calcularon a
partir del índice de similitud de Bray-Curtis,
con el paquete betapart (Baselga et al., 2018). Se
realizó un Análisis de Redundancia (RDA) para
determinar las relaciones entre las variables
fisicoquímicas y el componente biótico con los
paquetes vegan (Oksanen et al., 2018), y ades-
patial (Dray et al., 2019); previamente se realizó
un Análisis de Correspondencia Sin tendencia
(DCA) que arrojó que la longitud del primer
eje de ordenación era inferior a tres (< 3) por
lo que se seleccionó un análisis de gradiente
directo (Lepš & Šmilauer, 2003). Los datos bio-
lógicos fueron sometidos a una estandarización
de Hellinger (Peres-Neto et al., 2006), y los fisi-
coquímicos fueron estandarizados a “z-cores”
(Guisande et al., 2011). Para la selección de las
variables más importantes se empleó el proce-
dimiento “forward selection” (Blanchet et al.,
2008). Con el fin de obtener mayor soporte en
las posibles relaciones entre los ejemplares de la
familia Leptohyphidae y las variables ambien-
tales, se aplicó un Modelo Lineal Generaliza-
do (GLM), cuya variable de respuesta fue la
abundancia de las morfoespecies, utilizando el
paquete MuMIn (Burnham & Anderson, 2002)
y la selección de modelos mediante el Criterio
de Información de Akaike (AICc) (Martínez et
al., 2008). Dentro de las variables ambientales
se incluyeron el índice de calidad del agua
(ICA) calculado a partir de cinco variables
(DQO, % OD, conductividad eléctrica, pH y
relación nitrógeno total/fósforo total) (Insti-
tuto de Hidrología, Meteorología y Estudios
Ambientales, 2011), el ICOTRO y el ICOMO
de acuerdo con lo propuesto por Ramírez et
al. (1997). Todos los paquetes se corrieron en
software RStudio (RStudio Team, 2016).
RESULTADOS
Composición taxonómica de la familia
Leptohyphidae en el arroyo Quenane-Que-
nanito: se obtuvo un total de 369 ejemplares
pertenecientes a cuatro géneros; el más abun-
dante fue Tricorythopsis (95.12 %) y el menos
abundante Tricorythodes (1.08 %) (Tabla 2). Se
identificaron 2 especies: Amanahyphes saguassu
(primer registro para el país de un género que
se creía únicamente amazónico) y Tricorythop-
sis rondoniensis; también 5 morfoespecies de
Tricorythopsis, y una de Tricorythodes, Traver-
hyphes y Amanahyphes, respectivamente.
Diversidad del ensamblaje de la familia
Leptohyphidae: en el periodo hidrológico de
sequía se registró el mayor número de ejem-
plares (259), mientras que en la transición a
sequía se registraron 110. Las estaciones que
Tabla 2
Leptohyphidae del río Quenane-Quenanito en dos periodos hidrológicos contrastantes (transición a sequía y sequía). /
Table 2. Letohyphidae of the Quenane-Quenanito river in two contrasting hydrological periods (transition to drought and
drought).
Género Especie Abundancia relativa (%)
Amanahyphes (2.71 %) Amanahyphes saguassu (Salles & Molineri, 2006) 0.54
Amanahyphes sp. (Salles & Molineri, 2006) 2.17
Traverhyphes (1.35 %) Traverhyphes sp. (Molineri, 2001) 1.35
Tricorythodes (1.08 %) Tricorythodes sp. (Ulmer, 1920) 1.08
Tricorythopsis (95.12 %) Tricorythopsis rondoniensis (Dias et al., 2009) 0.54
Tricorythopsis sp. 1(En descripción) 44.17
Tricorythopsis sp. 2 (En descripción) 45.26
Tricorythopsis sp. 3 (Traver, 1958) 4.06
Tricorythopsis sp. 4 (Traver, 1958) 0.27
Tricorythopsis sp. 5 (Traver, 1958) 0.27
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e52916, enero-diciembre 2024 (Publicado Feb. 06, 2024)
registraron mayor abundancia fueron CQ6 y
CQ5 (con 156 y 135 ejemplares, respectiva-
mente), representada principalmente por Tri-
corythopsis sp.1 y Tricorythopsis sp. 2; la menor
abundancia se evidenció en CQ2 y CQ4 (25 y
23 ejemplares respectivamente). Es necesario
señalar que no se registró ningún Leptohyphi-
dae en la estación CQ1 en los dos periodos
hidrológicos, ni en la estación CQ2 en transi-
ción a sequía (Tabla 3).
A nivel espacial, en cada periodo hidro-
lógico no hubo diferencia significativa en la
diversidad alfa. Al contrastar los índices entre
periodos hidrológicos se evidenció que en
sequía en la estación CQ2 se registró la mayor
riqueza (q0) y dominancia (q2); mientras que
en transición a sequía no se registró ningún
ejemplar en esta estación, y CQ4 reportó mayor
número efectivo de especies (Fig. 2A, Fig. 2B).
Análisis de diversidad beta: la diversidad
beta total para cada periodo hidrológico fue
alta (en transición a sequía βBC = 0.86, en
sequía βBC = 0.80), lo cual señala que existe
un recambio alto en el ensamblaje de taxones a
nivel espacial en ambos periodos hidrológicos.
En transición a sequía el principal responsable
de la disimilitud fue el gradiente de abundancia
(βBC.GRA = 0.50); en sequía tanto la variación
balanceada como el gradiente de abundancia
determinaron el recambio de especies (βBC.
BAL = 0.43 y βBC.GRA = 0.38).
En cuanto al análisis de agrupamiento
pareado, en el periodo transición a sequía se
evidenció, según la variación balanceada de la
abundancia, que las estaciones CQ3 y CQ6 se
agruparon con un valor de disimilitud de cero
(βBC.BAL = 0), es decir que comparten las
mismas especies; por el contrario la estación
CQ4 registró la mayor disimilitud (βBC.BAL
= 0.5) (Fig. 3A, Fig. 3B). Por otra parte, en el
gradiente de abundancia las estaciones con
menor disimilitud fueron CQ3 y CQ4 (βBC.
GRA = 0.10), junto a CQ6; la estación CQ5
se separó considerablemente de este grupo
(βBC.GRA = 0.90). En el periodo hidrológico
de sequía, según la variación balanceada, las
estaciones CQ4, CQ5 y CQ6 fueron similares
en composición (βBC.BAL > 0.133), mien-
tras que CQ2 se diferenció notablemente de
las demás (βBC.BAL = 0.81). Por otra parte,
el dendrograma de gradiente de abundancia
evidencia tres agrupaciones diferenciadas: las
estaciones CQ2-CQ5 (βBC.GRA = 0.082), las
estaciones CQ3-CQ4 (βBC.GRA = 0.0129), y
Tabla 3
Distribución, riqueza y abundancia de las especies de Leptohyphidae en el río Quenane-Quenanito en dos periodos
hidrológicos contrastantes. / Table 3. Distribution, richness and abundance of the Leptohyphidae species in the Quenane-
Quenanito river in two contrasting hydrological periods.
Especies
Estaciones de muestreo
CQ2 CQ3 CQ4 CQ5 CQ6
Ad Ab Ad Ab Ad Ab Ad Ab Ad Ab
Amanahyphes saguassu 0110000000
Amanahyphes sp. 0800010000
Traverhyphes sp. 0000010202
Tricorythodes sp. 0020100100
Tricorythopsis rondoniensis 0101000000
Tricorythopsis sp. 1 0 0 7 12 2 6 28 42 2 64
Tricorythopsis sp. 2 0 13 0 0 4 7 51 6 0 86
Tricorythopsis sp. 3 0243004020
Tricorythopsis sp. 4 0000100000
Tricorythopsis sp. 5 0000001000
Ad = transición a sequía; Ab = sequía.