1
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ene. 24, 2023)
Estructura de las comunidades de briófitos
en los complejos de páramos de Boyacá-Colombia
Diego A. Moreno-Gaona1*; https://orcid.org/0000-0002-9783-3564
María E. Morales-Puentes1, 2; https://orcid.org/0000-0002-5332-9956
Jorge E. Gil-Novoa3; https://orcid.org/0000-0003-4695-2683
Jorge D. Mercado-Gómez4; https://orcid.org/0000-0002-4619-0028
1. Maestría en Ciencias Biológicas, Facultad de Ciencias, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Grupo
Sistemática Biológica, Herbario UPTC, Tunja, Boyacá, Colombia; diego.moreno@uptc.edu.co (*Correspondencia)
2. Grupo Sistemática Biológica, Herbario UPTC, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Tunja, Boyacá
Colombia; maria.morales@uptc.edu.co
3. Bolsista CAPES, Escola Nacional de Botânica Tropical, Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, Brasil;
jorge.gil@uptc.edu.co
4. Grupo Evolución y Sistemática Tropical, Departamento de Biología y Química, Universidad de Sucre, Sincelejo,
Colombia; jorge.mercado@unisucre.edu.co
Recibido 10-I-2023. Corregido 13-III-2023. Aceptado 08-VIII-2023.
ABSTRACT
Structure of bryophyte communities in the paramo complexes of Boyacá-Colombia
Introduction: The Boyacá paramos cover 18.3 % of the Colombian surface, and are diverse in flora and fauna,
moreover, have a high temperature, topography, and habitats, which allow these ecosystems to be centers of
diversity in the Neotropics, and therefore they harbor a high diversity of bryophytes.
Objectives: Analyze the structure and composition of the bryophyte communities of the paramos in the Boyacá
complexes.
Methods: Using literature, databases and herbariums records, the floristic composition, and the completeness of
the sampling for the paramo and substrate complexes was evaluated.
Results: We analyzed 5 132 specimens, with 343 species of mosses being the most diverse group, 256 liverworts
and two hornworts. The sampling completeness analysis is 98 % representative. In addition, we found that the
preference of substrates is terrestrial with 409 species and corticolous with 341. Alpha diversity of order 0D
showed that Tota-Bijagual-Mamapacha (TBM) is the most diverse complex with 368 species, and Pisba (124) the
least diverse; the 1D index showed that the complex (TBM) presented 178 species considered common, and the
dominance of species (2D) was higher in the Iguaque-Merchán Complex with 119 dominant taxa and Guantiva-
La Russia (105) and TBM (105) to a lesser number. (102).
Conclusions: the analysis of beta diversity showed that 62 % of the dissimilarity in the composition of species
between the complexes is due to the species turnover, the same happens with the divergence by substrates that
is 51 %. Bryophytes in the Boyacá paramos represent 36.05 % of Colombian diversity, and 2.96 % worldwide.
Key words: completeness; corticolous; diversity; species turnover.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v71i1.53584
BOTANY AND MYCOLOGY
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ago. 24, 2023)
INTRODUCCIÓN
Los briófitos son uno de los grupos de
plantas más diversos y antiguos del mundo,
considerados la transición entre las plantas
acuáticas y terrestres, debido a sus adaptaciones
morfológicas, fisiológicas y evolutivas (Harris
et al., 2022), son importantes para el funciona-
miento y la estructura de los ecosistemas de alta
montaña y páramo (Díaz-Acevedo et al., 2020;
Churchill & Linares, 1995). Cumplen un papel
fundamental en procesos de colonización de
nuevos hábitats y sustratos, ayudan a la estabi-
lidad del suelo, y generan sitios para el estable-
cimiento de epífitas vasculares (Glime, 2021).
La diversidad de briófitos a nivel mundial
se estima en ~12 800 especies de musgos, 7
270 de hepáticas y 215 de antocerotes (Wang et
al., 2022), distribuidos en todos los ambientes,
desde zonas cálidas (desiertos) a frías (polos)
(Glime, 2021). La región Neotropical, específi-
camente la cordillera de los Andes, presenta la
mayor diversidad de briófitos como resultado
de la evolución y distribución de estos en Sura-
mérica (Díaz-Acevedo et al., 2020), igualmente,
el levantamiento andino produjo profundos
cambios en la topografía y condiciones cli-
máticas del norte del continente, generando
condiciones ecológicas que proporcionaron
múltiples oportunidades para la adaptación y
especiación de los briófitos (Gil-Novoa et al.,
2020; Gradstein et al., 1989).
Condiciones de alta precipitación y bajas
temperaturas favorecen el establecimiento de
los briófitos en los bosques andinos (>2 350
- 3 500 m) (Estébanez et al., 2011). En este sen-
tido, estos ecosistemas han sido estudiados en
términos de diversidad y biogeografía; dichos
trabajos muestran que la mayor frecuencia de
sustratos habitados por los briófitos son las
cortezas de los árboles y el suelo en gruesas
alfombras (Gil-Novoa, 2017; Martínez et al.,
2019; Porras-López & Morales-Puentes, 2020).
La formación de los Andes ha propiciado
diferentes ecosistemas, favorables para el esta-
blecimiento y diversificación de los briófitos,
ambientes más fríos que los bosques andinos
(Díaz-Acevedo et al., 2020). Un ejemplo de
estos son los páramos, ecosistemas únicos pre-
sentes en Centro y Suramérica (Costa Rica,
Venezuela, Ecuador, Perú y Colombia) (Díaz-
Granados et al., 2005; Acevedo et al., 2020).
Principalmente son fríos y húmedos, con niebla
durante gran parte del día van sobre el límite
superior del bosque a 2 800 m hasta las nieves
a 5 000 m (Díaz-Granados et al., 2005), con
RESUMEN
Introducción: Los páramos de Boyacá cubren el 18.3 % de la superficie de Colombia, y son diversos en flora y
fauna, además, registran una alta variabilidad climática, topográfica y de hábitats, que permite que estos ecosiste-
mas sean centros de diversidad en el Neotrópico, y por tanto albergan una alta diversidad de briófitos.
Objetivo: Analizar la estructura y composición de las comunidades de briófitos de los complejos de páramos de
Boyacá.
Métodos: a partir de información de literatura, bases de datos y revisión de herbarios, se evaluó la composición
florística y la completitud de muestreo para los complejos de páramos y sustratos.
Resultados: Se encontraron 5 132 ejemplares, con 343 especies de musgos que fue el grupo más diverso, 256
hepáticas y dos antocerotes. El análisis de completitud de muestreo es representativo en un 98 %. Además,
encontramos que la preferencia de sustratos es el terrícola con 409 especies y el cortícola con 341. La diversidad
alfa del orden 0D mostró que Tota-Bijagual-Mamapacha (TBM) es el complejo más diverso con 368 especies, y
Pisba (124) el menos diverso; el índice 1D mostró que el complejo (TBM) presentó 178 especies consideradas
comunes, y la dominancia de especies (2D) fue mayor en el complejo Iguaque-Merchán con 119 taxa dominantes
y en menor número Guantiva-La Rusia (105) y TBM (102).
Conclusiones: El análisis de la diversidad beta mostró que el 62 % de la disimilitud en la composición de especies
entre los complejos se debe al recambio de especies, igualmente sucede con la divergencia por sustratos que es
del 51 %. Los briófitos en los páramos de Boyacá representan el 36.05 % de la diversidad colombiana, y el 2.96
% a nivel mundial.
Palabras clave: completitud; cortícola; diversidad; recambio de especies.
3
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ene. 24, 2023)
temperaturas que oscilan entre 0-12 ºC y pre-
cipitaciones, de 600 a 3 000 mm anuales (Díaz-
Granados et al., 2005; Garavito, 2015).
Dichos páramos corresponden a zonas
con aislamiento en las partes altas de las mon-
tañas (Díaz-Acevedo et al., 2020), por lo que
han guardado una historia (eventos ecológicos,
geológicos y evolutivos) evolutiva importan-
te para los Andes, considerándose así, como
centros de endemismos y diversidad biológica
(Díaz-Acevedo et al., 2020; Gil-Novoa et al.,
2020). Colombia cuenta con el 49 % de las
áreas del páramo del planeta, y el 18.3 % de
estas, se hallan en el departamento de Boyacá
(Díaz-Granados et al., 2005), y se encuentran
divididos en seis complejos (Sierra Nevada del
Cocuy, Guantiva-La Rusia, Iguaque-Merchán,
Pisba, Rabanal-Río Bogotá y Tota-Bijagual-
Mamapacha “TBM”) (Morales et al., 2007). Sin
embargo, pese a que, se han realizado estudios
sobre diversidad y biogeografía de briófitos en
algunos de estos páramos (Martínez et al., 2019;
Gil-Novoa et al., 2020; Porras-López & Mora-
les-Puentes, 2020), se desconoce la estructura
de las comunidades de briófitos en ellos; de
hecho, no se ha reportado cuál de estos comple-
jos de páramos presenta mayor diversidad de
especies, o si los briófitos que aquí habitan pre-
sentan un patrón similar al de los bosques andi-
nos; es decir, sus taxones ocurren en diferentes
sustratos. Según lo anterior, el presente estudio
tiene como objetivo analizar la estructura y
composición de las comunidades de briófitos
de los complejos de páramos de Boyacá.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: Colombia tiene cerca
del 49 % de las áreas paramunas del planeta, y
están distribuidas en 34 complejos de páramo,
seis de ellos se encuentran en el departamento
de Boyacá (Fig. 1) 1. Sierra Nevada del Cocuy
con una precipitación promedio de 889 mm/
año, temperatura de 5 ºC y un rango altitudi-
nal de 2 719 - 4 869 m; 2. Guantiva-La Rusia
(1 026 mm/año, 9 ºC y 2 789 - 3 888 m) 3.
Iguaque-Merchán (955 mm/año, 10 ºC y 2 667
Fig. 1. Localización de los complejos de páramos en Boyacá, Colombia. A. Ubicación de Colombia en Suramérica; B.
Departamento de Boyacá en Colombia; C. Complejos de páramos en el departamento de Boyacá. / Fig. 1. Location of páramo
complexes in Boyacá, Colombia. A. Location of Colombia in South America; B. Department of Boyacá in Colombia; C.
Páramo complexes in the department of Boyacá.
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ago. 24, 2023)
- 3 632 m); 4. Pisba (1 909 mm/año, 7 ºC y
2 730 - 3 805 m); 5. Rabanal-Río Bogotá (977
mm/año, 9 ºC y 3 146 - 3 422 m), y 6. Tota-
Bijagual-Mamapacha (TBM) (1 522 mm/año,
10 ºC y 2 757 - 3 845 m) (Morales et al., 2007;
WorldClim, 2023).
Procesamiento de datos: con el fin de
conocer la diversidad de especies de briófitos en
los páramos de Boyacá se realizó una búsque-
da minuciosa de colecciones de los herbarios
UPTC y COL (Thiers, 2018). De igual forma,
se revisaron bases de datos en GBIF (2022),
Missouri Botanical Garden (2022) y SibCo-
lombia (2022; Sistema de Información sobre la
biodiversidad de Colombia). Posteriormente,
se depuraron los datos (coordenadas geográ-
ficas, resolución taxonómica y datos dudosos)
para reducir sesgos Linneanos y Wallaceanos,
siguiendo el protocolo de tratamiento de datos
de Escobar et al. (2015).
Determinación de material: teniendo en
cuenta que parte de los ejemplares deposita-
dos en la colección de referencia del herbario
UPTC no se encontraban identificados a nivel
de especie, fue necesario realizar un proceso
de determinación taxonómica, con el uso de
equipos ópticos como microscopio (LEICA
Dm750) y estereoscopio (LEICA EZ4 HD con
Software LAS EZ v3.0 2013), con el empleo de
claves para la determinación taxonómica clási-
ca y especializada (Churchill & Linares, 1995;
Gradstein, 2021). Adicionalmente, se realizaron
comparaciones con material de referencia de
la colección del Herbario UPTC; ademas en
colecciones virtuales del herbario COL (Herba-
rio Nacional Colombiano) y Missouri Botanical
Garden (MO). Para efecto de clasificación taxo-
nómica se siguieron las propuestas de Goffinet
et al. (2009) para musgos, Söderström et al.
(2016) para hepáticas, y Renzaglia et al. (2009)
para antocerotes. Para la revisión nomenclatu-
ral y procesos de sinonimización de especies se
empleó el Catálogo de Plantas y Líquenes de
Colombia (Bernal et al., 2019).
Análisis de la estructura de comunidades
(representatividad del muestreo): para esta-
blecer si los muestreos fueron representativos,
fue calculado el número esperado de especies
en cada uno de los complejos a través de curvas
de rarefacción y extrapolación-interpolación.
Este método usa el doble de la muestra de refe-
rencia más pequeña y la curva de completitud
con un intervalo de confianza de 95 % obtenida
del remuestreo de 100 pseudoréplicas de Boots-
trap (Chao & Jost, 2012; Chao et al., 2014).
Estas curvas fueron realizadas con el paquete
de R iNEXT (Hsieh et al., 2016) para lenguaje
de programación R en Rstudio (v.1.4.1106) (R
Core Team, 2021), siguiendo los parámetros de
Chao et al. (2014) y Colwell et al. (2012).
Análisis de la diversidad alfa y beta:
para calcular la diversidad alfa y beta de los
complejos de páramos, así como para los dife-
rentes sustratos encontrados, se emplearon en
primer lugar, índices para medir la diversi-
dad alfa (números de “Hill”) expresada en
el número efectivo de especies (Jost 2006),
mediante el paquete de R, Entropart (Marcon &
Hérault 2015). Los números efectivos presentan
tres niveles: la diversidad del orden cero (0D)
“riqueza de especies”, la diversidad del orden
uno (1D) “abundancia relativa” y la diversidad
del orden dos (2D) “especies abundantes” (Jost,
2006; Chao et al., 2014).
Asimismo, se calculó la disimilitud total en
todos los complejos de páramos (bSOR) con el
índice de Sorensen y, por lo tanto, la diversidad
beta, junto con sus componentes de variación
equilibrada (bSOR.BAL) y gradientes de abundan-
cia (bSOR.GR) en el paquete Betapart de R (Basel-
ga & Orme, 2012; Baselga et al., 2021). Estos
componentes de similitud, permiten establecer
si las comunidades en el área de estudio se
configuraron a través del recambio de especies
(bSIM) o el anidamiento (bSNE).
RESULTADOS
Composición florística: se revisaron 5 132
ejemplares, distribuidos en 601 especies, 220
géneros y 80 familias. Los musgos presentaron
5
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ene. 24, 2023)
la mayor abundancia con 2 804 muestras, la
mayor riqueza con 343 especies, correspon-
diente al 57.07 %, seguidos de las hepáticas
con 2 313 especímenes (256 taxa) equivalente
al 42.60 %, y finalmente, los antocerotes con
15 ejemplares (2 especies) que representan el
0.33 % de la revisión efectuada, Nothoceros
vincentianus (Lehm. & Lindenb.) J.C. Villarreal
(en este estudio) y Anthoceros tristanianus J.C.
Villarreal, J.J. Engel & Váňa (Peñaloza-Bojacá
et al., 2020). A continuación, se ilustra a tra-
vés de la Tabla 1, la diversidad en número de
familias, géneros y especies presentes en el área
de estudio.
Se destacan las especies con mayor núme-
ro de registros, las cuales fueron: Herbertus
juniperoideus (Sw.) Grolle con 91 muestras,
Syzygiella rubricaulis (Nees) Steph (84), Thui-
dium peruvianum Mitt (81), Leptodontium
viticulosoides (P. Beauv.) Wijk & Margad (81),
Hypnum amabile (Mitt.) Hampe (70), Polytri-
chum juniperinum Hedw (61), Lepicolea prui-
nosa (Taylor) Spruce (60), Frullania convoluta
Lindenb. & Hampe (56), y Sphagnum magella-
nicum Brid (54).
Finalmente, Nothoceros vincentianus
(Lehm. & Lindenb.) J.C. Villarreal que fue la
única especie de antocerote encontrada en los
complejos de páramos de Boyacá y Anthoceros
tristanianus J.C. Villarreal, J.J. Engel & Váňa
para el complejo de Sierra Nevada del Cocuy
(Peñaloza-Bojacá et al., 2020).
La preferencia de sustratos mostró que,
el mayor porcentaje de especies fue para el
terrícola con un 33.47 % (Tabla 2), seguido del
cortícola (27.91 %), saxícola (13.67 %), madera
en descomposición (11.78 %), epífito (4.66 %)
y reófilo (3.03 %). Asimismo, se identificaron
especies, en los sustratos turberas (0.90 %),
epífilas (0.82 %) y raíz aflorante (0.49 %). Final-
mente, el 3.27 % de las muestras revisadas en las
colecciones, no fue posible asociarla a ningún
sustrato, ya que al revisar su etiqueta y/o bases
de datos, no registraba o no fue posible deter-
minar el tipo de sustrato al que pertenecía la
muestra/especie.
Tabla 1
Número de familias, géneros y especies por cada grupo de briófitos. / Table 1. Number of families, genera and species for
each group of bryophytes.
Grupos Clase Orden Familias Géneros Especies N.º de registros
Antocerotes 1 2 2 2 2 15
Musgos 4 20 48 149 343 2 804
Hepáticas 2 11 30 69 256 2 313
Tabla 2
Número de especies y registros de briófitos por tipo de sustrato. / Table 2. Number of species and records of bryophytes by
type of substrate.
Sustrato N° de registro N° de especies
Terrícola 2 529 409
Cortícola 1 544 341
Saxícola 443 167
Madera en descomposición 308 144
Epífito 96 57
Reófilo 90 37
No registra/No encontradas 75 40
Turbera 17 11
Epífila 13 10
Raíz Aflorante 17 6
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ago. 24, 2023)
Análisis de la estructura de las comuni-
dades (representatividad del muestreo): la
completitud del muestreo en los complejos de
páramo de Boyacá fue del 98 %, lo cual significa
que el muestreo es representativo, registró el 99
% de taxa para el complejo TBM (Fig. 2), 98.7
% Rabanal- Río Bogotá, 99 % en Guantiva-La
Rusia, 99 % para Iguaque-Merchán, 98.6 % Sie-
rra Nevada del Cocuy y Pisba 98.4 %.
Para cada complejo de páramos se obser-
vó que al duplicar el tamaño de muestra de
referencia (5 132 muestras) en términos de
individuos (TBM [2 231], Rabanal-Río Bogo-
tá [896], Guantiva-La Rusia [785], Iquaque-
Merchán [452], Sierra Nevada del Cocuy [441]
y Pisba [327]), la completitud de muestreo será
la misma con un intervalo de confianza del 95
%, y la riqueza seguiría siendo superior en TBM
que, en Pisba, aun cuando todas las especies
existentes fuesen registradas (Fig. 3).
Estructura ecológica de comunidades:
el complejo TBM presentó el mayor número
de especies efectivas (0D) con 368 especies
(213 musgos, 154 hepáticas y un antocerote),
seguido por el complejo Guantiva-La Rusia con
247 taxa (182/64/1), Rabanal-Río Bogotá 221
(121/100), Iguaque-Merchán 207 (95/112), Sie-
rra Nevada del Cocuy 135 (104/30/1), y Pisba
124 (90/34) taxa, siendo este el complejo con
menor diversidad (Fig. 4).
Por otro lado, el orden 1D mostró que el
complejo TBM presentó el mayor valor de espe-
cies efectivas (abundancias relativas) con 178,
Guantiva-La Rusia (162), Iguaque-Merchán
(162), Rabanal-Río Bogotá (125), Sierra Neva-
da del Cocuy (97), y Pisba (92) que registró la
menor cantidad de especies comunes (Fig. 4).
Es así como, TBM presentó 16 especies más
que Guantiva-La Rusia, que es el segundo más
diverso y 86 taxa más con relación a Pisba, sien-
do el complejo menos diverso.
Para el orden 2D, se determinó que los
complejos TBM, Guantiva-La Rusia y Igua-
que-Merchán, presentaron mayor número de
especies dominantes efectivas (181, 164 y 161
respectivamente), seguido por Rabanal-Río
Bogotá (113), y finalmente, Sierra Nevada del
Cocuy y Pisba con menor dominancia de espe-
cies (93) cada uno (Fig. 4).
Fig. 2. Curva de completitud de muestreo (número de individuos) de briófitos en los complejos de páramos de Boyacá. Línea
sólida “rarefacción” (número de especies observadas) y línea punteada “extrapolación” (número de especies esperadas). / Fig.
2. Sampling completeness curve (number of individuals) of bryophytes in Boyacá páramo complexes. Solid line “rarefaction”
(number of species observed) and dotted line “extrapolation” (number of species expected).
7
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ene. 24, 2023)
Por otro lado, el orden 0D (el mayor núme-
ro de especies efectivas) y 1D (el mayor valor
de especies efectivas (abundancias relativas),
mostraron que el sustrato terrícola presentó
el mayor valor con 401 especies y 220 especies
efectivas respectivamente, cortícola (241/186),
saxícola (167/101), madera en descomposición
(144/105), epífito (57/46), no registra (40/33),
reófilo (37722), epífila (10/9), la menor can-
tidad de especies efectivas fueron halladas en
los sustratos turbera y raíz aflotante (6/4). El
sustrato terrícola presentó 160 taxa más con
Fig. 3. Número de individuos en cada uno de los complejos de páramos de Boyacá. / Fig. 3. Number of individuals in each
of the Boyacá páramo complexes.
Fig. 4. Perfil de diversidad de los órdenes cero (0D), uno (1D) y dos (2D) de los briófitos en los complejos de páramos. / Fig.
4. Diversity profile of orders zero (0D), one (1D) and two (2D) of the bryophytes in the páramo complexes.
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ago. 24, 2023)
respecto al cortícola y con relación al sustrato
menos diverso (raíz aflorante) se presentaron
395 especies más.
Para el orden 2D, se determinó que los sus-
tratos terrícola y cortícola presentaron mayor
número especies dominantes efectivas (141 y
107 respectivamente), seguido de madera en
descomposición (73), saxícola (58), epífito (35),
reófilo (14), epífila (9), y turbera (7). Finalmen-
te, la raíz aflorante, con menos especies (4).
Diversidad beta: los resultados indican
que los páramos presentan alrededor del 73
% (bSOR= 0.7313) de la disimilitud en la com-
posición de especies (Fig. 5); en este sentido,
dicha disimilitud es el resultado tanto del ani-
damiento (bSNE= 0.1144) como del recambio
de especies (bSIM= 0.6169). El análisis clúster
mostró dos grandes grupos, el primero con un
55 % de disimilitud que se encuentra constitui-
do por Iguaque-Merchán, Rabanal-Río Bogotá,
Guantiva-La Rusia, TBM, y el otro con un 60 %
de disimilitud que está conformado por Cocuy
y Pisba. A su vez, dentro del primer grupo, los
páramos Guantiva-La Rusia y TBM mantienen
mayor relación con un 45 % de disimilitud.
La diversidad beta para la composición de
las especies por sustratos fue cercana al 86 %
(bSOR= 0.8587) (Fig. 6), el 35 % (bSNE= 0.3469)
corresponde al anidamiento de las especies
en los sustratos, y el 51 % (bSIM= 0.5117) por
el recambio de especie. El análisis de clúster
estableció tres agrupaciones: un primer grupo
formado por reófilo (6) y turbera (9), difieren
en un 41 %; el segundo grupo conformado por
epífila (2) y terrícola (8) que no difieren entre
sí, pero se contrasta en un 27 % con el sustra-
to madera en descomposición (4), y el tercer
grupo, formado por cortícola (1) y epífito (3)
difieren en un 17 % entre ellos, y se relacionan
en un 25 % con raíz aflorante (5) y saxícola (7)
que no discrepan entre sí.
La diversidad beta basada en las medias
de disimilitud, mostró un 51 % de la discre-
pancia de la composición de especies en los
sustratos, y se debe al reemplazo de especies
entre zonas con mayor o menor cercanía, es
así como 98 especies [por ejemplo, Herbertus
juniperoideus (Sw.) Grolle, Syzygiella rubricau-
lis (Nees) Steph., Thuidium peruvianum Mitt.,
Leptodontium viticulosoides (P. Beauv.) Wijk
& Margad., Hypnum amabile (Mitt.) Hampe.,
Polytrichum juniperinum Hedw y Lepicolea
pruinosa (Taylor) Spruce] se comparten en los
sustratos terrícola, cortícola y saxícola, mien-
tras que, cinco taxones (por ejemplo, Riccar-
dia poeppigiana (Lehm. & Lindenb.) Hässel y
Lophocolea fragmentissima R. M. Schust.) están
únicamente en el sustrato epífilo; también fue-
ron halladas, cuatro taxa en zonas reófilas (tales
como, Fontinalis bogotensis Hampe y Isotachis
lacustris Herzog).
Fig. 5. Dendrograma de la disimilitud de Jaccard entre los seis complejos de páramos de Boyacá, se destaca la formación de
dos grandes grupos (rojo y azul). / Fig. 5. Dendrogram of the Jaccard dissimilarity between the six Boyacá páramo complexes,
the formation of two large groups (red and blue) stands out.
9
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ene. 24, 2023)
DISCUSIÓN
Este trabajo genera información en torno
a la diversidad de los briófitos en los comple-
jos de páramos de Boyacá, con 601 especies
para el departamento, que representa el 36.05
% de la diversidad colombiana, y un 2.96 %
a nivel mundial. Lo anterior, indica una alta
representatividad del muestreo (> 98 % de
cobertura) en estas áreas, con presencia de
algunas especies restringidas a dichos ecosiste-
mas como Bazzania placophylla (Taylor) Grolle,
Isotachis lopezii (R. M. Schust.) Gradst, Jensenia
florschuetzii Gronde, Lophonardia jamesonii
(Mont.) L. Söderstr. & Vana, Pleurochaete luteo-
la (Besch.) Thér, Sphagnum boyacanum H. A.
Crum, Sphagnum cuspidatum Hoffm y Sphag-
num cleefii H. A. Crum. Además, la similitud
de las especies se da por el recambio entre com-
plejos de páramos.
Las familias más diversas en este estu-
dio (Lejeuneaceae, Lepidoziaceae, Pottiaceae,
Plagiochilaceae, Bartramiaceae, Dicranaceae,
Frullaniaceae, Metzgeriaceae, Amblystegiaceae,
Hypnaceae, Sphagnaceae, Aneuraceae y Palla-
viciniaceae) también son representativas de los
páramos (Hallingbäck & Hodgetts, 2000); no
obstante, estas taxa son igualmente diversas en
otros hábitats (bosques altoandinos) (Churchill
& Linares, 1995), al igual que en otras regiones
del Neotrópico (Gradstein et al., 2001). La
abundancia de las familias indicadas anterior-
mente en los complejos de páramos se debe a la
heterogeneidad de hábitats y sustratos; al igual
que características específicas de estos grupos
como las formas de crecimiento reptantes, tape-
tes y cojines que pueden ser gruesos o laxos, del
mismo modo, células de las hojas con paredes
gruesas, que pueden actuar como adaptaciones
para sobrevivir a estos ecosistemas (Churchill &
Linares, 1995; Gradstein, 2021).
Para el complejo Guantiva-La Rusia se
encontraron 247 taxa en este trabajo, mientras
que, Martínez et al. (2019) hallaron 128 espe-
cies de musgos, es así que, aumentó el registro
de la brioflora en un 48 % para el complejo,
por la vinculación no solo de hepáticas, sino
de nuevos registros de musgos. En el complejo
de Rabanal-Río Bogotá se encontraron 221
especies de briófitos, mientras que, Moreno et
al. (2018) halló 121 taxa, y Acosta y Sanabria
(2021) registraron 106 taxones epífitos con
mayor representatividad de hepáticas (58.5 %).
Con este estudio se aumenta en 87 especies la
brioflora en el complejo, pese a que la zona pre-
senta ~ 45 % de sus áreas naturales con afecta-
ción por parte del hombre (Morales et al., 2007).
A partir de este trabajo se presenta para la
Sierra Nevada del Cocuy 136 especies de briófi-
tos (30 hepáticas, 105 musgos y un antocerote),
Fig. 6. Dendrograma de la disimilitud de Sorensen de los diferentes sustratos en los páramos. Se destaca la formación de
tres grandes grupos (azul, verde y rojo). / Fig. 6. Dendrogram of the Sorensen dissimilarity of the different substrates in the
páramos. The formation of three large groups (blue, green and red) stands out.
10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ago. 24, 2023)
no obstante, Mejía y Castro (2018) recolectaron
80 taxa de musgos, en sustratos epífitos y rupí-
colas entre los 1 200 a 4 500 m; con este estudio
se aumenta en 40.74 % el registro de flora de
briófitos, gracias a la variabilidad de hábitats
y sustratos evaluados (Mejía & Castro, 2018).
Con relación al complejo de Iguaque-Merchán
se amplían los datos en un 38.4 % para el área,
con la inclusión de hepáticas y nuevos datos de
musgos, en 209 especies (Morales et al., 2007).
En este estudio fueron hallados 368 taxo-
nes para el complejo TBM, que contrastan con
los datos de Gil-Novoa (2017) que encontró
261 especies, lo cual muestra un incremento
significativo (29.5 %) en la riqueza de especies;
probablemente esta disminución en la diversi-
dad de este grupo de plantas en los páramos, se
deba a los procesos asociados al cambio climá-
tico (aumento de la temperatura y estaciona-
lidad climática), así como intensificaciones de
actividades de agricultura, ganadería y minería
(Garavito, 2015; Peyre, 2018).
La mayor preferencia de las especies por
un sustrato se presenta en el terrícola con 409
registros, le sigue cortícola (341) y saxícola
(167), evidenciado en los estudios de Gil-Novoa
(2017) en el complejo TBM, con briófitos en
sustratos terrestres y cortícolas, y esta misma
tendencia se observó en los estudios de Mar-
tínez et al. (2019), y Porras-López y Morales-
Puentes (2020) para Guantiva-La Rusia, que
trabajaron en varios sustratos en dicho com-
plejo. Aunque existen estudios en Colombia,
no hay un referente que permita cotejar de una
manera precisa y actual, los musgos, hepáticas y
antocerotes versus los sustratos en dichas zonas.
El análisis de diversidad de los órdenes 0D
y 1D mostraron que el complejo TBM es el más
rico, diverso y dominante, y donde se halla el
60 % de las especies, todas ellas de origen Neo-
tropical (Gil-Novoa et al., 2020), esto debido a
las variaciones climáticas y altitudinales de esta
región (Glime, 2021), que se ve reflejada en la
temperatura (10 ºC) y precipitaciones (1 522
mm/año), además, de una de mayor humedad
(~90 % en el flanco oriental), lo cual puede
ser consecuencia de la presencia de bosques
altoandinos conservados (Gil-Novoa, 2017), y
puede generar disponibilidad de agua y por lo
tanto, un mayor número de especies.
En el caso del complejo de Pisba, que pre-
senta la menor riqueza (124 especies), diver-
sidad y dominancia, causada por el grado de
perturbación generado por actividades como
la minería, extensión de tierras para ganadería
y cultivos que se presenta en esta área, lo cual
disminuye no solo las coberturas de briófitos,
sino también los hábitats potenciales donde
estas ocurren (Amaya & Duran, 2017).
El análisis de diversidad beta explica que
el 62 % de disimilitud total entre complejos se
debe al recambio de especies (Fig. 4); de esta
manera, el análisis clúster mostró una agrupa-
ción formada por los complejos Pisba y TBM,
que a su vez se relacionan con Guantiva-La
Rusia, y divergen de Sierra Nevada del Cocuy,
Rabanal-Río Bogotá e Iguaque-Merchán. Lo
que es soportado por el grado de conectividad
que existe o existió entre dichos complejos,
como resultado de la variabilidad topográfica
y las oscilaciones climáticas que se presentaron
en los páramos del norte de los Andes desde
el Plioceno; es así que, en los períodos fríos y
secos, estas zonas de páramo aumentaron su
extensión y no alcanzaban altitudes conside-
rables, lo que permitió una mayor conectivi-
dad con otras zonas del norte de los Andes;
mientras que, en los periodos cálidos se pre-
senta un aislamiento en las zonas altas y una
reducción en su área (Hofstede et al., 2014;
Flantua et al., 2019).
La diversidad beta se basa en las medias de
disimilitud y mostró un 51 % de la discrepancia
de la composición de especies en los sustratos, y
se debe al reemplazo de especies entre zonas con
mayor o menor cercanía. Lo anterior, probable-
mente se debe a la influencia de las condiciones
climáticas dadas por el levantamiento de los
Andes, al cambio de temperatura en el gradien-
te altitudinal (0.6-0.7 ºC/100 m), al igual que
la humedad ambiental (0.6-0.8 %) que regula
las fluctuaciones térmicas diarias en zonas de
páramo (Cuesta et al., 2012). Dichas variacio-
nes generan nichos ambientales colonizados
por briófitos, gracias al desarrollo de adapta-
ciones fisiológicas y ecológicas que soportan
11
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ene. 24, 2023)
estas condiciones (capacidad de dispersión por
esporas, presencia de eláteres y pseudoeláteres,
peristoma y setas altas) (Hofstede et al., 2014;
Patiño & Vanderpoorten, 2018).
Sin embargo, el bajo recambio de espe-
cies, como resultado de un filtro ecológico
juega un papel limitante en la diversificación,
relacionado con el conservadurismo del nicho
en el Neotrópico para este grupo, lo que deja
la idea que no necesariamente la riqueza de
especies de briófitos es baja en áreas pequeñas
o que el número de especies disminuye con
el gradiente altitudinal (Peña-Retes & Delga-
dillo-Moya, 2020).
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Pedagógica y Tecnológica
de Colombia, a la Convocatoria 8/2021 ViE-
Uptc (SGI 3163). A la Maestría en Ciencias
Biológicas. Al Herbario UPTC y al grupo Sis-
temática Biológica. A los herbarios COL y MO
por acceso a la información.
REFERENCIAS
Díaz-Acevedo, C., Alarcón, L., & Miranda-Esquivel, D.
(2020). Páramos neotropicales como unidades bio-
geográficas. Revista de Biología Tropical, 68(2), 503–
516. http://dx.doi.org/10.15517/rbt.v68i2.39347
Acosta, A., & Sanabria, L. (2021). Briófitos epífitos en el
páramo de Rabanal, Ventaquemada, Boyacá [Trabajo
de grado]. Universidad Pedagógica y Tecnológica de
Colombia, Colombia.
Amaya, S., & Duran, J. (2017). Análisis del conflicto minero-
ambiental en el páramo de Pisba (en jurisdicción de
Tasco- Boyacá) desde la perspectiva de las comunida-
des locales [Tesis de Pregrado]. Universidad Libre,
Colombia.
Baselga, A., & Orme, C. (2012). betapart: an R pac-
kage for the study of beta diversity. Methods in
Ecology and Evolution, 3(5), 808–812. https://doi.
org/10.1111/j.2041-210X.2012.00224.x
Baselga, A., Orme, D., Villeger, S., De Bortoli, J., Leprieur,
F., & Logez, M. (2021). betapart: partitioning beta
diversity into turnover and nestedness components (R
package versión 1.5.4). https://CRAN.R project.org/
package=betapart
Bernal, R., Gradstein, R., & Celis, M. (2019). Catálogo
de plantas y líquenes de Colombia (versión online).
http://catalogoplantasdecolombia.unal.edu.co
Chao, A., & Jost, L. (2012). Coverage-based rarefaction and
extrapolation: standardizing samples by completeness
rather than size. Ecology, 93(12), 2533–2547. https://
doi.org/10.1890/11-1952.1
Chao, A., Gotelli, N., Hsieh, T., Sander, E., Ma, K., Colwell,
R., & Ellison, A. (2014). Rarefaction and extrapo-
lation with Hill numbers: a framework for sam-
pling and estimation in species diversity studies.
Ecological Monographs, 84(1), 45–57. https://doi.
org/10.1890/13-0133.1
Colwell, R., Chao, A., Gotelli, N., Shang-Yi, L., Chang Xuan,
M., Robin, L., & Jhon, T. (2012). Models and esti-
mators linking individual-based and sample-based
rarefaction, extrapolation and comparison of assem-
blages. Journal of Plant Ecology, 5(1), 3–21. https://
doi.org/10.1093/jpe/rtr044
Churchill, S., & Linares, E. (1995). Prodromus Bryoloqiae
Novo-Granatensis. Introducción a la flora de musgos
de Colombia (Partes 1 y 2). Instituto de Ciencias
Naturales, Colombia.
Cuesta, F., Muriel, P., Beck, S., Meneses, R., Halloy, S., Sal-
gado, S., Ortiz, E., & Becerra, M. (2012). Biodiversidad
y Cambio Climático en los Andes Tropicales - Confor-
mación de una red de investigación para monitorear
sus impactos y delinear acciones de adaptación. Red
Gloria-Andes.
Díaz-Granados, M., Navarrete, J., & Suárez, T. (2005). Pára-
mos: hidrosistemas sensibles. Revista de Ingeniería,
22, 64–75.
Escobar, D., Jojoa, L., Díaz, S., Rudas, E., Albarracín, R.,
Gómez, J., López, C., Saavedra, J., & Ortiz, R. (2015).
Georreferenciación de localidades: una guía de referen-
cia para colecciones biológicas (Vol. 014). Instituto de
12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ago. 24, 2023)
Investigación de Recursos Biológicos Alexander von
Humboldt, Colombia.
Estébanez, B., Draper, I., Díaz, de A., & Medina, R. (2011).
Briófitos: una aproximación a las plantas terrestres
más sencillas. Memorias de la Real Sociedad Española
de Historia Natural, 9, 19–73.
Flantua, S., O’Dea, A., Onstein, R., Giraldo, C., &
Hooghiemstra, H. (2019). The flickering connectivity
system of the north Andean páramos. Journal of Bio-
geography, 46(8), 1808–1825. https://doi.org/10.1111/
jbi.13607
Garavito, L. (2015). Los páramos en Colombia, un ecosis-
tema en riesgo. Ingeniare, 19, 127–136. https://doi.
org/10.18041/1909-2458/ingeniare.19.530
GBIF (Global Biodiversity Information Facility). (2022).
Sistema Global de Información sobre Biodiversidad.
www.gbif.org
Gil-Novoa, J. (2017). Briófitos del complejo de páramos
Tota-Bijagual-Mamapacha y fitogeografía. [Trabajo
de grado de maestría]. Universidad Pedagógica y
Tecnológica de Colombia, Colombia.
Gil-Novoa, J., Morales-Puentes, M., & Mercado-Gómez,
J. (2020). Biogeographic origins and floristic affini-
ties of the bryophyte of the Tota-Bijagual-Mamapa-
cha complex in the Páramos of Boyacá, Colombia.
Phytotaxa, 477(2), 171–193. https://doi.org/10.11646/
phytotaxa.477.2.3
Glime, J. (2021). Bryophyte Ecology. Michigan Techno-
logical University. https://digitalcommons.mtu.edu/
oabooks/4
Goffinet, B., Buck, W., & Shaw, J. (2009). Morphology,
anatomy, and classification of the Bryophyta. En B.
Shaw (Ed.), Bryophyte Biology (55–98). Cambridge
University Press.
Gradstein, R., van Reenen, G., & Griffin III, D. (1989).
Species richness and origin of the bryophyte flora of
the Colombian Andes. Acta Botanica Neerlandica,
38(4), 439–448.
Gradstein, R., Churchill, S., & Salazar, N. (2001). Guide
of the bryophytes of Tropical America. W. Buck., T.
Daniel, & W. Reese (Eds.). The New York Botanical
Garden Press.
Gradstein, R. (2021). The liverworts and hornworts of
Colombia and Ecuador. NYBG Press. https://doi.
org/10.1007/978-3-030-49450-6
Hallingbäck, T., & Hodgetts, N. (2000). Mosses, liverworts,
and hornworts: Status Survey and Conservation Action
Plan for Bryophytes. IUCN.
Harris, B., Clark, J., Schrempf, D., Szöllösi, G., Donoghue,
P., Hetherington, A., & Williams, T. (2022). Diver-
gent evolutionary trajectories of bryophytes and
tracheophytes from a complex common ancestor of
land plants. Nature Ecology & Evolution, 6, 1634–
1643. https://doi.org/10.1038/s41559-022-01885-x
Hofstede, R., Calles, J., López, V., Polanco, R., Torres, F.,
Ulloa, Y., Vásquez, A., & Cerra, M. (2014). Los pára-
mos Andinos ¿Qué sabemos? Estado de conocimiento
sobre el impacto del cambio climático en el ecosistema
páramo. UICN.
Hsieh, T., Ma, K., & Chao, A. (2016). iNEXT: an R package for
rarefaction and extrapolation of species diversity (Hill
numbers). Methods in Ecology and Evolution, 7(12),
1451–1456. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12613
Jost, L. (2006). Entropy and diversity. Oikos, 113(2), 363–375.
https://doi.org/10.1111/j.2006.0030-1299.14714.x
Marcon, E., & Hérault, B. (2015). Entropart: an R package
to measure and partition diversity. Journal of Statis-
tical Software, 67(8), 1–26. https://doi.org/10.18637/
jss.v067.i08
Martínez-O., M., Díaz-Pérez, C., & Morales-Puentes, M.
(2019). Los musgos en el complejo de páramos
Guantiva-La Rusia en los departamentos de Boyacá
y Santander, Colombia. Boletín Científico Centro de
Museos Museo de Historia Natural, 23(1), 15–30.
https://doi.org/10.17151/bccm.2019.23.1.1
Mejía, J., & Castro, C. (2018). Zonación altitudinal de mus-
gos al oeste de la Sierra Nevada del Cocuy (Boyacá,
Colombia) [Trabajo de grado]. Universidad Distrital
Francisco José de Caldas, Colombia.
Missouri Botanical Garden. (2022). Tropicos.org www.
tropicos.org
Morales, M., García, J., van der Hammen, T., Torres, A.,
Cadena, C., Pedraza, C., Rodríguez, N., Franco, C.,
Betancourt, J., Olaya, E., Posada, E., & Cárdenas,
L. (2007). Atlas páramos de Colombia. Instituto de
Investigación de Recursos. Biológicos Alexander von
Humboldt, Colombia.
Moreno, D., Gil-Novoa, J., Acosta, A., & Morales, M.
(2018). Briófitos de Rabanal. En O. Moreno-Mancilla,
D. Caro-Melgarejo, M. Morales-Puentes, & P. Gil-
Leguizamón (Eds), Entre plantas y animales: una
muestra de la diversidad del DRMI Rabanal (Boya-
cá) y el piedemonte llanero Sabanalarga (Casanare)
(pp.27–62). Editorial UPTC.
Patiño, J., & Vanderpoorten, A. (2018). Bryophyte biogeo-
graphy. Critical Reviews in Plant Sciences, 37(2-3),
175–209. https://doi.org/10.1080/07352689.2018.148
2444
Peña-Retes, A., & Delgadillo-Moya, C. (2020). Distribución
y condición sexual de las Pottiaceae (Bryophyta) en
México. Acta Botánica Mexicana, 127, 1–18. https://
doi.org/10.21829/abm127.2020.1688
13
Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e53584, enero-diciembre 2023 (Publicado Ene. 24, 2023)
Peñaloza-Bojacá, G., de Oliveira, M., & Maciel-Silva, A.
(2020). Anthoceros tristanianus J.C. Villarreal, J.J.
Engel & Váňa in Váňa & Engel (Anthocerotaceae,
Anthocerotophyta) a new record for South America
from the Colombian bryophyte flora. Cryptogamie,
Bryologie, 41(9), 105–110. https://doi.org/10.5252/
cryptogamie-bryologie2020v41a9.
Peyre, G. (2018). El páramo Andino: vulnerabilidad
frente al cambio global (presentación). Universi-
dad de los Andes. https://www.car.gov.co/uploads/
files/5b08423a71dbc.pdf.
Porras-López, S., & Morales-Puentes, M. (2020). Distri-
bución altitudinal de musgos en algunos sustratos
en Tipacoque, Colombia. Boletín Científico Centro
de Museos Museo de Historia Natural, 24(1), 15–30.
https://doi.org/10.17151/bccm.2020.24.1.1
R Core Team. (2021). R: a language and environment for
statistical computing. R Foundation for Statistical
Computing, Vienna, Austria. https://www.R-project.
org/
Renzaglia, K., Villarreal, J., & Duff, R. (2009). New insights
into morphology, anatomy, and systematics of hor-
nworts. En B. Goffinet, & J. Shaw (Eds.), Bryophyte
Biology (2nd Ed.) (pp.141–171). Cambridge University
Press.
SibColombia. (2022). Sistema de Información sobre la biodi-
versidad de Colombia. www.sibcolombia.net
Söderström, L., Hagborg, A., von Konrat, M., Bartholo-
mew-Began, S., Bell, D., Briscoe, L., Brown, E., Car-
gill, C., Pinheiro da Costa, D., Crandall-Stotler, B. J.,
Coper, E., Dauphin, G., Engel, J., Feldberg, K., Glenny,
D., Gradstein, S. R., He, X., Heinrichs, J., Hentschel,
J., … & Feldberg, K. (2016). World checklist of horn-
worts and liverworts. PhytoKeys, 828, 1–828. https://
doi.org/10.3897/phytokeys.59.6261
Thiers, B. (2018). Index Herbarium: a global directory
of public herbaria and associated staff. New York
Botanical Garden’s virtual herbarium. http://
sweetgumnybgorg/science/ih/
Wang, Q., Zhang, J., Liu, Y., Jia, Y., Jiao, Y., Xu, B., & Chen,
Z. (2022). Diversity, phylogeny and adaptation of
bryophytes: insights from genomic and transcrip-
tomic data. Journal of Experimental Botany, 73(13),
4306–4322. https://doi.org/10.1093/jxb/erac127
WorldClim. (2023). Datos Climáticos y meteorológicos glo-
bales. https://www.worldclim.org/
