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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e54026, enero-diciembre 2024 (Publicado May. 21, 2024)
Actividad tripanocida de cinco plantas latinoamericanas
Ana Lucía Torres-Barajas1; https://orcid.org/0009-0008-9634-5383
Karla Daniela Salas-Baéz1; https://orcid.org/0009-0009-8815-2765
Rosa Isela Chávez-Gómez1; https://orcid.org/0009-0004-1492-333X
Norma Adela Carrasco-Esparza1; https://orcid.org/0009-0008-7824-8862
Martín Humberto Muñoz-Ortega2; https://orcid.org/0000-0002-1961-6919
Eduardo Sánchez-García3; https://orcid.org/0000-0001-5751-9848
David Alejandro Hernández-Marín1*; https://orcid.org/0000-0003-4978-294X
1 Laboratorio de Microbiología, Departamento de Microbiología, Centro de Ciencias Básicas, Benemérita Universidad
Autónoma de Aguascalientes, Avenida Universidad 940, C.P. 20100, Aguascalientes, Aguascalientes, México;
david_cure@hotmail.com (*Correspondencia), altb2000@hotmail.com, danielasalas1987@hotmail.com,
isela.chavez@edu.uaa.mx, adela.carrasco@edu.uaa.mx
2 Laboratorio de Patología Molecular Experimental, Departamento de Química, Centro de Ciencias Básicas, Benemérita
Universidad Autónoma de Aguascalientes, Avenida Universidad 940, C.P 20100, Aguascalientes, Aguascalientes,
México; mhmunoz@correo.uaa.mx
3 Laboratorio de Química Analítica, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, Pedro de
Alba SN, Niños Héroes, Ciudad Universitaria, C.P.66451, San Nicolás de los Garza, Nuevo León, México;
eduardo.sanchezgrc@uanl.edu.mx
Recibido 02-II-2023. Corregido 22-XI-2023. Aceptado 13-V-2024.
ABSTRACT
Trypanocidal activity of five Latin American plants
Introduction: Chagas disease is caused by a hemoflagellate parasite called Trypanosoma cruzi, distributed mainly
in Latin America. Countries like Mexico are affected by this parasite, and it is estimated that one million people
carry the disease. Currently, the treatment focuses on benznidazole and nifurtimox, which, when applied in the
acute phase, is effective but not in the chronic phase and is difficult to access. Therefore, alternatives that can
provide new treatments are sought; one option is plants, since they produce secondary metabolites with various
biological activities, including antiparasitic.
Objective: To evaluate the trypanocidal potential of methanolic extracts collected in some Mexican states from
various Latin American plants.
Methods: The five plant species under study were obtained in Mexico from the states of Jalisco, Aguascalientes,
and Nuevo León; the samples were dried, and the methanolic extracts were obtained. Two strains of T. cruzi were
used to evaluate its trypanocidal activity; the Ninoa strain and a wild strain obtained in Calvillo, Aguascalientes.
Concentrations of the extracts from 1 000 to 10 ppm were evaluated using a microdilution method.
Results: The extracts showed an inhibitory concentration between 1 418.74 ± 6 ppm and 14.1 ± 5 ppm; the
extract that presented the best activity was the Arctostaphylos pungens (pinguica) leaf.
Conclusions: A. pungens is a plant used in traditional Mexican medicine, and this study has shown that it is a
source of compounds against T. cruzi. Future studies could determine its toxicity and cytotoxicity to be applied
as a possible treatment for Chagas disease.
Key words: Trypanosoma cruzi; Chagas disease; plant extracts; medicinal plant; inhibitory concentration.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v72i1.54026
BIOMEDICINE
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54026, enero-diciembre 2024 (Publicado May. 21, 2024)
INTRODUCCIÓN
La tripanosomiasis americana, conocida
como enfermedad de Chagas (ECH), es una
enfermedad zoonótica parasitaria causada por
Trypanosoma cruzi, un protozoario hemofla-
gelado, distribuido en 21 países de América
Latina. En México, se estima que un millón de
personas podrían estar presentando síntomas
de esta enfermedad. La principal forma para
adquirir el parásito es mediante las heces u
orina de insectos triatominos (vía vectorial)
infectados, el vector se conoce como chinche,
la cual defeca mientras se alimenta de la sangre
de los humanos o animales (Morales-Moran et
al., 2021; (Organización Mundial de la Salud
[OMS], 2023). La terapia para esta enfermedad
se realiza con los medicamentos benznidazol
y nifurtimox, estos antiparasitarios tienen una
eficacia de casi el 100 % si se administra al
inicio de la fase aguda, sin embargo, su eficacia
disminuye en la fase crónica, ya que aproxi-
madamente solo el 5.9 % de los pacientes que
reciben tratamiento durante la etapa crónica
logran curarse (Morales-Moran et al., 2021).
En 2012, Muñoz-Calderón et al. evaluó in vitro
dichos antiparasitarios en contra de T. cruzi en
estadío de epimastigote, encontrando una IC50
de 2.34 ± 0.72 ppm para Nifurtimox y para el
Benznidazol la IC50 fue de 13.12 ± 2.45 ppm.
Así mismo, Faria et al. (2017), utilizó el Benz-
nidazol como control positivo en su ensayo
tripanocida, encontrando una concentración
efectiva 50 de entre 14.63 µg/mL y 16.6 µg/mL.
Sin embargo, la distribución de estos medica-
mentos se encuentra estrictamente regulada
por la Secretaría de Salud en México (Callejas
et al., 2022), lo que desencadena un difícil
acceso (distribución), además se han reportado
efectos adversos, debido a la hipersensibili-
dad a los componentes de la fórmula (Abdel-
Sattar et al., 2010; Centro para el Control y
Prevención de Enfermedades [CDC], 2023;
Jackson et al., 2020).
Es importante mencionar que el trata-
miento contra la ECH es escaso o ineficiente
(dependiendo de la fase), por lo que, la bús-
queda de nuevos métodos alternativos natu-
rales se ha vuelto constante e importante para
los investigadores (Miranda-Cruz et al., 2012;
Velázquez-Vázquez et al., 2019), esto se debe a
que las plantas producen diversos metabolitos
secundarios (MS), tales como los terpenos,
alcaloides y compuestos fenólicos, los cuales no
RESUMEN
Introducción: La enfermedad de Chagas es causada por un parásito hemoflagelado llamado Trypanosoma cruzi,
distribuido principalmente en América Latina. Países como México se ven afectados por este parásito, y se estima
que un millón de personas padecen la enfermedad. Actualmente, el tratamiento se centra en el benznidazol y el
nifurtimox, que, cuando se aplican en la fase aguda, son efectivos, pero no en la fase crónica y son de difícil acceso.
Por lo tanto, se buscan alternativas que puedan proporcionar nuevos tratamientos; una opción son las plantas, ya
que producen metabolitos secundarios con diversas actividades biológicas, incluida la actividad antiparasitaria.
Objetivo: Evaluar el potencial tripanocida de extractos metanólicos recolectados en algunos estados mexicanos
de diversas plantas latinoamericanas.
Métodos: Las cinco especies de plantas estudiadas fueron obtenidas en México de los estados de Jalisco,
Aguascalientes y Nuevo León; las muestras fueron secadas y se obtuvieron los extractos metanólicos. Se utilizaron
dos cepas de T. cruzi para evaluar su actividad tripanocida; la cepa Ninoa y una cepa silvestre obtenida en Calvillo,
Aguascalientes. Se evaluaron las concentraciones de los extractos de 1 000 a 10 ppm utilizando un método de
microdilución.
Resultados: Los extractos mostraron una concentración inhibitoria entre 1 418.74 ± 6 ppm y 14.1 ± 5 ppm; el
extracto que presentó la mejor actividad fue la hoja de Arctostaphylos pungens (pinguica).
Conclusiones: A. pungens es una planta utilizada en la medicina tradicional mexicana, y este estudio ha demos-
trado que es una fuente de compuestos contra T. cruzi. Estudios futuros podrían determinar su toxicidad y cito-
toxicidad para ser aplicados como un posible tratamiento para la enfermedad de Chagas.
Palabras clave: Trypanosoma cruzi; enfermedad de Chagas; extractos de plantas; planta medicinal; concentración
inhibitoria.
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tienen reportes de efectos adversos; de hecho se
estima que los extractos de plantas o los com-
puestos aislados de estas pueden ser fuente de
un sinfín de oportunidades para la humanidad
(Jain et al., 2019).
México es considerado uno de los países
más antiguos en el uso tradicional de las plan-
tas, debido a la diversidad de éstas y la riqueza
de su vasta cultura, en esta práctica se utilizan
diferentes partes de ellas, más a menudo hojas y
flores, y esporádicamente raíces o tallos (Barra-
gán, 2006). El consumo de plantas medicinales
ha sido ampliamente difundido debido a que,
existen hasta 5 000 especies con potencial tera-
péutico; esto para tratar afecciones causadas
por microorganismos, entre ellos los parásitos
(Pérez-Molphe et al., 2018; Ramírez-Moreno et
al., 2017; Sharma et al., 2017). Es por lo antes
mencionado, que se han realizado estudios
con diferentes partes de las plantas (principal-
mente corteza, flores, hojas, frutos, y raíces) y
usando solventes orgánicos para su extracción
con la finalidad de ser evaluadas en contra el
parasito T. Cruzi (Abe et al., 2002; Bortoluzzi
et al., 2021; Faria et al., 2017; Pérez-Treviño et
al., 2017). Sin embargo, una gran cantidad de
especies vegetales carecen de registro biológico,
como las que se describen a continuación.
Dentro del género Nothoscordum hay 30
especies distribuidas en el mundo, encontrán-
dose principalmente en regiones tropicales, 20
especies son nativas de Sudamérica; Nothos-
cordum bivalve Britton, o también llamada
cebolleta o ajo falso, es la única especie que se
encuentra en Norteamérica (Estados Unidos,
México, Argentina, Uruguay y Chile). Lazo
y Ravenna (1989) realizaron estudios in vitro
utilizando extractos acuosos de especies del
genero Nothoscordum en contra de Staphylo-
coccus aureus, Aspergillus fumigatus y Candida
albicans, consiguiendo inhibir su crecimiento.
Así mismo, Hernández-Marín (2018a) evalua-
ron la actividad antimicrobiana del extracto
metanólico de N. bivalve, contra Acinetobacter
baumanni, además, evaluaron la toxicidad, la
citotoxicidad, la citoprotección y la capaci-
dad antioxidante. Ese mismo año, Hernández-
Marín (2018b), evaluó el potencial de N. bivalve
para eliminar la formación de biopelículas bac-
terianas de A. baumannii y, además, encontró
que los principales compuestos encontrados
en sus extractos fueron, esteroles, triterpenos,
cumarinas, alcaloides, taninos y flavonoides.
Teucrium cubense Jacq, también conocida
como cabeza de hormiga, apazotillo, epazo-
tillo, ipazotillo, hierba del negro, hierba de la
gallina y en lengua totonaca se conoce como
chachacanch-an. Es nativa de ciertos estados
de México (Coahuila, Durango, Tamaulipas,
Sinaloa, Nuevo León, Guanajuato, Querétaro,
San Luis Potosí, Veracruz, Tabasco, Yucatán y
Quintana Roo). De acuerdo con Alonso-Castro
et al. (2010) T. cubense se ha usado como trata-
miento alterno natural para la diabetes mellitus
tipo II, usando extractos acuosos; los cuales
mostraron la presencia de compuestos fenóli-
cos, alcaloides y flavonoides. Así mismo, Godí-
nez-Caraballo y Volpato (2008), registraron
que la infusión de las hojas es usada para tratar
afecciones de la garganta; el jugo de las hojas
se puede aplicar para curar el dolor de oídos
y las hojas fritas para la cura de bronquitis,
así como el cocimiento de las hojas para tratar
edemas e hinchazón de las piernas. Estudios in
vitro de las especies, Teucrium ramosissimum y
Teucrium polium han evidenciado la actividad
antiplasmodial y antibacteriana respectivamen-
te, demostrando su potencial antimicrobiano
(Henchiri et al., 2009; Safari et al., 2014).
Arbutus xalapensis Kunth o madraño, es
un árbol perennifolio de la familia Ericaceae,
habita en la mayor parte de los estados de la
república mexicana, con excepción de Tabas-
co, Campeche, Yucatán y Quintana Roo. El
extracto acuoso de A. xalapensis se utiliza como
remedio casero para la diarrea, así mismo, los
frutos poseen propiedades narcóticas (Niem-
bro-Rocas et al., 2010) y las ramas se han
usado tradicionalmente para tratar problemas
relacionados con la circulación, problemas car-
diovasculares, fiebre y enfermedades gastroin-
testinales (Dimayuga et al., 1998; Sharma et al.,
2017). Extractos acuosos de A. unedo, han mos-
trado actividad antimicrobiana en contra de
Bacillus cereus, B. subtilis, Staphylococcus aureus
y S. epidermis, Escherichia coli y Pseudomonas
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aeruginosa (Hernández-Rodríguez et al., 2015;
Malheiro et al., 2012; Mohamed et al., 2013).
Con respecto a su fitoquímica, el género Arbus-
tus contiene fenoles, iridoides, antocianinas,
carotenoides, terpenoides y ácidos grasos
(Tenuta et al., 2019).
Mimosa malacophylla Gray es nativa en
diversos estados de la república mexicana, prin-
cipalmente al norte de México en los estados
como Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas. La
infusión del tallo, raíz y hoja de esta planta se
usa como antidiurética y para tratar enferme-
dades como los cálculos renales (Camargo-
Ricalde et al., 2001). También ha presentado
propiedades antimicrobianas, antioxidante y
citoprotectora (Guillén-Meléndez et al., 2022).
En el género mimosa se encuentra M. pudica,
para la cual se ha reportado actividad antimi-
crobiana de extractos metanólicos en contra
de Aspergillus fumigatus, Citrobacter divergens
y Klebsiella pneumonie y actividad antipalúdica
frente Plasmodium berghei; estas actividades
se atribuyen principalmente a la presencia de
terpenoides, flavonoides y alcaloides (Blanco,
2019). Además, en la especie M. malacophy-
lla se han registrado, saponinas, alcaloides,
flavonoides, sesquiterpenlactonas, cumarinas,
terpenoides y compuestos fenólicos (Guillén-
Meléndez et al., 2022).
También se ha reportado que los extrac-
tos metanólicos de las hojas de T. cubense, A.
xalapensis y M. malacophylla, han mostrado
propiedades bactericidas en contra de S. aureus,
P. aureginosa y Stenotrophomonas maltophilia
(Pérez-Narváez, et al., 2019).
Por su parte, Arctostaphylos pungens (pin-
güica o manzanita) habita en lugares tem-
plados del suroeste de Estados Unidos y del
norte-centro de México (Márquez-Linares et
al., 2005). Se le atribuyen una gran variedad de
aplicaciones medicinales; tales como propie-
dades analgésicas, antinflamatorias, antiespas-
módicas y antimicrobianas, las infusiones de
hojas o frutos son usadas para tratar problemas
urinarios y bronquitis (Berg, 1974; Weise et al.,
1991). Recientemente, Navarro-Cortez et al.
(2022), reporta que el extracto metanólico de
la pingüica es hipertensivo, pues inhibe en un
50 % la actividad de la enzima convertidora de
angiostenina (ECA). En la actualidad, no hay
registros de que A. pungens demuestre actividad
antiparasitaria, en cambio, hay estudios que
demuestran que plantas de la misma familia
(Ericaceae), como es Erica arborea y Calluna
vulgaris, han presentado actividad antihelmín-
tica (Moreno-Gonzalo et al., 2012).
Diversas plantas medicinales de origen
latinoamericano y mexicano han sido eva-
luadas por una gran cantidad de métodos in
vitro e in vivo; esto con la finalidad de conocer
sus aplicaciones terapéuticas y ofrecer una
alternativa a los padecimientos actuales. Tal es
el caso de las especies Nothoscordum bivalve,
Teucrium cubense, Arbustus xalapensis, Mimosa
malacophylla y Arctostaphylos pungens, existen
registros de sus diversas actividades biológicas,
entre ellas antimicrobianas, pero no específica-
mente de su potencial tripanocida. Por lo que,
este estudio se enfoca en evaluar a cada especie
mencionada, por métodos de microdilución,
en contra de una cepa de referencia de T. cruzi
(Ninoa) y una cepa de silvestre obtenida en el
municipio de Calvillo, Aguascalientes.
MATERIALES Y MÉTODOS
Obtención del material vegetal: Las
especies en estudio fueron obtenidas en tres
estados de la República Mexicana. N. bivalve
fue colectada en Santa Catarina, Nuevo León
(25°38’50.78” N & 100°43’24.19” W) en el mes
de marzo del año 2020 (Hernández-Marín et
al., 2018a). Para el caso de las especies T. cuben-
se, A. xalapensis y M. malacophylla estás fueron
obtenidas de la Localidad de Potreto Redondo,
Santiago, Nuevo León, México (25°23’17.6604”
N & 100°08’37.9896” W) en mayo del año
2019 (Pérez-Narváez et al., 2019). A. pungens
fue recolectada en el Cerro del Picacho en
Aguascalientes en enero de 2020 (21°53’03.53”
N & 102°25’02.05” W). Y el fruto de la misma
planta fue obtenido de un local comercial en
Lagos de Moreno Jalisco. Todas las plantas
fueron secadas a una temperatura de 40 °C por
un periodo de 96 h, con ayuda de un horno
(Faithful Gp-45B), subsecuentemente fueron
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molidas y almacenadas en un lugar fresco y
seco hasta su uso.
Obtención de extractos (Maceración y
Soxhlet): Los extractos metanólicos fueron
obtenidos por maceración estática a excepción
de una muestra de N. bivalve que fue obtenida
por el método de reflujo en Soxhlet. Para las
extracciones por maceración estática con meta-
nol (J.T Baker®), diferentes partes de las plantas
fueron utilizados, colocando aproximadamente
100 g de la planta seca y triturada en un frasco
con tapón de rosca de 1 l y agregando 500 ml
de metanol durante 48 h, posteriormente los
extractos fueron filtrados con la ayuda de papel
Whatman No. 1 y finalmente se concentraron
con ayuda de un rotaevaporador (Pacheco-
Ordaz, 2022). En el caso de extracto de N.
bivalve, una porción del material vegetal fue
sometida a una extracción consecutiva utilizan-
do un equipo Soxhlet, utilizando solventes de
menor a mayor polaridad (hexano (J.T Baker®),
cloroformo (J. T Baker®) y metanol (J. T Baker®)
en la misma muestra de planta, estos extractos
fueron concentrados de la manera previamen-
te descrita (Hernández-Marín et al., 2018a).
Por último, se calculó el rendimiento de cada
extracto obtenido.
Cepas de Trypanosoma cruzi utilizadas:
La actividad antiparasitaria se realizó sobre
dos cepas diferentes de T. cruzi. La primera
fue la cepa Ninoa, proporcionada por el depar-
tamento de Microbiología de la Benemérita
Universidad de Aguascalientes; esta cepa fue
mantenida en medio bifásico NNN (Novy,
McNeal, Nicolle), a una temperatura de 27
°C. La segunda cepa fue aislada de triatomi-
nos de la especie Meccus longipennis o Meccus
phyllosoma, los cuales fueron colectados en la
comunidad Las Cabras, perteneciente al muni-
cipio de Cavillo, en Aguascalientes, México,
ambas especies de triatominos tienen reportes
de ser portadoras de T. cruzi (Morales-Moran
et al., 2021). Una vez colectados, los triatomi-
nos fueron trasladados a las instalaciones del
departamento de Microbiología de la Benemé-
rita Universidad Autónoma de Aguascalientes,
fueron separados en frascos de vidrio, tapados
con gasa para permitir la respiración de las
chinches (Alzogaray, 1996). Los triatominos
fueron alimentados con ayuda de un conejo de
la raza Nueva Zelanda blanco (Martínez-Ibarra
et al., 2018; Quirós-Gómez et al., 2017). Des-
pués de 24 h, se realizó un masaje abdominal
para la obtención de la materia fecal, la cual
fue observada al microscopio (40 X) en busca
de la presencia de T. cruzi (Morales-Moran
et al., 2021). Las muestras positivas fueron
mezcladas con solución salina fisiológica, en
una proporción 1:1 (vol:vol); posteriormente
1 ml con aproximadamente 1x104 parásitos
fue inoculada vía intraperitoneal a tres ratones
de la cepa BALB/c con ayuda de una jeringa
de insulina (Mendes-Carvalho et al., 2020;
Reboreda-Hernández et al., 2021). Transcurri-
dos 15 días de la inoculación, la sangre de los
ratones fue analizada a microscopio (40X) para
realizar la búsqueda de T. cruzi (Borghi et al.,
2021; Espinoza et al., 2011). Los ratones posi-
tivos, fueron sacrificados por punción cardiaca
en un ambiente estéril, para obtener la mayor
cantidad de sangre (aproximadamente 2 ml); la
sangre fue depositada en tubos que contenía el
medio NNN para la proliferación al parásito, a
este medio se le añadió gentamicina (0.1 % de
40 mg/ml) y penicilina (0.5 % de 10 000 UI/ml)
para inhibir el crecimiento bacteriano (Alviarez
et al., 2014; Ballesteros-Rodea et al., 2012, Klu-
yber et al., 2021).
Evaluación de la actividad tripanocida de
los extractos metanólicos: Para evaluar la acti-
vidad tripanocida de los 12 extractos obtenidos
frente a las dos cepas en estudio, se realizó la
metodología propuesta por Pérez-Treviño et
al. (2017) y por Rodríguez-Garza et al. (2019),
con algunas modificaciones. Los medios de
cultivo NNN que contenían epimastigotes con
crecimiento de 21 días (fase exponencial) se
ajustaron a una concentración a 1x105 epimas-
tigotes/ml, utilizando una cámara de Neubauer.
Posteriormente, se colocaron 140 µl de epimas-
tigotes y 10 µl del extracto a evaluar, en una
microplaca de 96 pocillos (CELLTREAT®). Las
concentraciones de los extractos se ajustaron
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a 1 000 ppm, 750 ppm, 500 ppm, 250 ppm,
100 ppm, 75 ppm, 50 ppm, 25 ppm y 10 ppm.
Como control negativo, se utilizaron los epi-
mastigotes sin tratamiento, mientras que el
control positivo contenía cristal violeta al 1 %
(Sayé et al., 2020). El solvente utilizado en los
extractos fue colocado como blanco del ensayo.
Todas las evaluaciones se realizaron 2 veces por
triplicado. Las microplacas fueron incubadas
en cámara húmeda a 27.5 °C por 24 h. Después
del tiempo de incubación, se revisó la viabilidad
de los parásitos con la ayuda de una cámara de
Neubauer. Los resultados fueron sometidos a
un análisis Probit utilizando el programa esta-
dístico SPSS ver. 23 (IBM Corp., 2015), para
obtener las concentraciones mínimas inhibito-
rias 50 (CI50).
RESULTADOS
Los diferentes gramajes utilizados para las
extracciones de las plantas en estudio se mues-
tran en la Tabla 1; los rendimientos obtenidos
oscilan entre el 30 % y 5.2 %. En el caso de los
resultados obtenidos de las CI50 de cada uno de
los extractos en estudio (Tabla 2). Los valores
oscilan entre y 1 418.74 ± 6 ppm y 14.1 ± 5 ppm;
destacando que la hoja de A. pungens fue aque-
lla que presentó mejor actividad tripanocida.
DISCUSIÓN
México es un país considerado endémico
de la enfermedad de Chagas, se estima que
en más de la mitad de su territorio existe el
riesgo de transmisión vectorial (Organización
Panamericana de la Salud [OPS], 2023); con
mayor frecuencia en los estados de, San Luis
Potosí, Querétaro, Veracruz, Morelos, Oaxaca,
Yucatán, Chiapas, Guerrero y Jalisco (Arnal,
2019). Estudios recientes han demostrado la
presencia de T. cruzi en vectores ubicados en
el estado de Aguascalientes (Morales-Moran
et al., 2021); por ello se recolectaron triatomi-
nos del municipio de Calvillo, Aguascalientes;
con el fin de buscar el parásito y así obtener
una cepa silvestre. Tras la inoculación de las
muestras positivas en ratones y obtener tripo-
mastigotes sanguíneos estos fueron sembrados
en el medio NNN para obtener epimastigotes,
estadío utilizado para los ensayos biológicos;
con respecto a esto, el medio NNN es amplia-
mente utilizado para proliferar parásitos fla-
gelados en su forma móvil, además la adición
Tabl a 1
Rendimiento de extracción de cada una de las plantas utilizadas. / Table 1. Extraction yield of each of the plants used.
Planta Parte de la
planta utilizada Tipo de extracción Gramaje
utilizado2Rendimiento3
Nothoscordum bivalve flor/parte aérea maceración estática 50 22.6
Nothoscordum bivalve flor/parte aérea soxhlet150 17.5
Teucrium cubense hoja maceración estática 75 18.8
Teucrium cubense tallo maceración estática 50 5.3
Teucrium cubense raíz maceración estática 40 7.9
Arbustus xalapensis hoja maceración estática 75 21
Arbustus xalapensis tallo maceración estática 50 6.3
Mimosa malacophylla hoja maceración estática 75 10.5
Mimosa malacophylla tallo maceración estática 50 5.2
Arctostaphylos pungens fruto maceración estática 50 30
Arctostaphylos pungens hoja maceración estática 50 9.8
Arctostaphylos pungens Fruto / Comercial4maceración estática 50 22.9
1. Los rendimientos obtenidos por Hexano y Cloroformo no se muestran. 2. La cantidad de planta fue en gramos. 3. El
rendimiento de extracción es en porcentaje (%). 4 .Muestra proveniente de un local comercial ubicando en Lagos de Moreno,
Jalisco. / 1. Yields obtained by Hexane and Chloroform are not shown. 2. The amount of plant was in grams. 3. Extraction
yield is in percentage (%). 4. Sample from a commercial plant located in Lagos de Moreno, Jalisco.
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de antibióticos como penicilina y gentamicina
evita la propagación de bacterias indeseadas
(Alviarez et al., 2014; Ballesteros-Rodea et al.,
2012; Kluyber et al., 2021).
Estudios de laboratorio han demostrado,
una correlación positiva entre la actividad tri-
panocida contra epimastigotes in vitro y tri-
pomastigotes in vivo, por lo que estimar la
actividad de algún compuesto o metabolito con
actividad contra epimastigotes se ha implemen-
tado de forma efectiva (Abe et al., 2002; Calvo,
2015). Los ensayos in vitro de plantas medici-
nales necesitan de controles para llevar a cabo
una correcta evaluación; como se ha mencio-
nado previamente los fármacos benznidazol y
nifurtimox tienen un acceso difícil y son estric-
tamente regulados en nuestro país, por ello, la
búsqueda de otras alternativas permite enfren-
tar los ensayos con un control adecuado y más
accesible (Callejas et al., 2022; CDC, 2023;
Jackson et al., 2020). Con respecto a esto, Sayé
et al. (2020) utilizó cristal violeta como control
positivo, debido a que el compuesto inhibe el
metabolismo de la prolina; este aminoácido
participa en la diferenciación de los estadios de
T. cruzi, así como en funciones vitales para la
supervivencia del mismo.
Diversos ensayos in vitro para evaluar la
actividad tripanocida, han sido realizados con
extractos y/o derivados de plantas medicina-
les; tal es el caso de Rojas et al. (2010), donde
evaluaron aceites esenciales extraídos de 10
especies de plantas, contra el estadio de epimas-
tigote de T. cruzi, destacando una IC50 de 63.09
μg/ml para Cimbopogon citratus y 96.49 μg/ml
para Aloysia triphylla, su actividad biológica
podría estar relacionada a su componente prin-
cipal, que es el citral, el cual posee propiedades
antibacterianas y antiparasitarias. En el caso de
plantas mexicanas, Pérez-Treviño et al. (2017),
evaluaron extractos metanólicos de Hema-
toxilum brasiletto, Marrubium vulgare, Schinus
molle y Cympongon citratusk, obteniendo CI50
de 543 μg/ml, 647 μg/ml, 827 μg/ml y 1 210 μg/
ml, respectivamente, en contra del estadio de
epimastigote de una cepa de T. cruzi obtenida
en Cerralvo, Nuevo León.
Con respecto a los métodos de extracción,
N. bivalve presentó una actividad tripanocida
variable; para la cepa Ninoa, ya que el extracto
Tabl a 2
CI50 obtenidas de los diferentes extractos evaluados sobre las cepas de T. cruzi, Ninoa y la cepa silvestre del Estado de
Aguascalientes (Calvillo). / Table 2. CI50 obtained from the different extracts evaluated on T. cruzi strains, Ninoa and the wild
strain from the State of Aguascalientes (Calvillo).
Planta Parte de la
planta utilizada Tipo de extracción CI50 Cepa Ninoa1CI50 Cepa Calvillo1
Nothoscordum bivalve flor/parte aérea maceración estática 700.98 ± 8 193.47 ± 10
Nothoscordum bivalve flor/parte aérea soxhlet 1 418.74 ± 10 655.17 ± 9
Teucrium cubense Hoja maceración estática 435.4 ± 6 398.3 ± 5
Teucrium cubense Tallo maceración estática 100.5 ± 8 110.2 ± 5
Teucrium cubense Raíz maceración estática 705.6 ± 7 748.1 ± 8
Arbustus xalapensis Tallo maceración estática 1 182.8 ± 9 1 100.4 ± 5
Arbustus xalapensis Hoja maceración estática 175 ± 6 152.7 ± 8
Mimosa malacophylla Tallo maceración estática 131 ± 5 150 ± 6
Mimosa malacophylla Hoja maceración estática 1 028 ± 12 1108 ± 9
Arctostaphylos pungens Fruto maceración estática 934 ± 6 1 031.0 ± 9
Arctostaphylos pungens Hoja maceración estática 14.1 ± 10 35.9 ± 4
Arctostaphylos pungens Fruto / Comercial maceración estática 246.0 ± 3 400 ± 6
1. Las concentraciones de las IC50 son en ppm. Nota: El control positivo eliminó a todos los parásitos evaluados. En el caso
del control negativo, su viabilidad se mantuvo superior al 95 % en cada triplicado. / 1. IC50 concentrations are in ppm. Note:
The positive control eliminated all parasites evaluated. In the case of the negative control, viability remained above 95 % in
each triplicate.
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54026, enero-diciembre 2024 (Publicado May. 21, 2024)
obtenido por maceración estática, presentó una
CI50 de 700.98 ppm ± 8 ppm, mientras que
para el extracto proveniente de la extracción
en reflujo Soxhlet se obtuvo una IC50 superior
a 1 400 ppm, esto puede ser explicado debido
al desgrasamiento del material vegetal, ya que
los compuestos no polares fueron extraídos
previamente, demostrando que dichos com-
puestos pueden tener una posible actividad
tripanocida, cabe resaltar que dicho extracto
fue seleccionado por presentar baja toxicidad
en estudios anteriores (Hernández-Marín et al.,
2018a). Por otro lado, se puede observar que
las CI50 para la cepa Calvillo, fueron inferiores
(< 655.17 ± 9 ppm), demostrando que la cepa
silvestre presenta una mayor sensibilidad a los
extractos de N. bivalve, esto podría explicarse
ya que es común que las cepas silvestres pre-
senten diferentes grados de susceptibilidad al
comparase con cepas de referencia (Da Costa et
al., 2020). N. bivalve, ha mostrado poca o nula
citotoxicidad (Hernández-Marín et al., 2018a);
es por ello por lo que fue considerada como una
posible fuente de compuestos tripanocidas.
T. cubense destaca por presentar usos como
antidermatofítico, pero estudios han evidencia-
do actividad antimicrobiana contra Acinetobac-
ter lwoffii, Staphylococcus aureus, Pseudomonas
aureginosa, Stenotrophomonas maltophilia, y
Candida albicans. Con respecto a la citotoxi-
cidad del extracto, resulta ser no citotóxico
(Jacobo-Salcedo et al., 2011; Pérez-Narváez
et al., 2019; Sharma et al., 2017). Henchiri et
al.(2009) realizó una evaluación in vitro de
extractos etanólicos de las partes aéreas de
la especie T. ramosissimum, mostrando una
marcada actividad antiplasmodial en contra de
Plasmodium falciparum con una CI50 de 1.2-5
µg/ml. Nuestros resultados muestran que el
extracto del tallo de T. cubense presenta una
CI50 contra de T. cruzi menor a 111 ppm para
ambas cepas, siendo la segunda especie con
mejor actividad en el presente estudio; demos-
trando que el género Teucrium puede contener
compuestos con actividad tripanocida.
Con respecto a la especie A. xalapensis,
esta contiene compuestos fenólicos y ha pre-
sentado una variedad de actividades biológicas,
siendo así fuente de compuestos antioxidantes,
antibacteriales, antihipertensivos, antidiarreico,
antiagregante plaquetario, entre otros (Hernán-
dez-Rodríguez et al., 2015; Niembro-Rocas et
al., 2010; Pérez-Narváez, et al., 2019; Sharma
et al., 2017). Estudios in vitro han demos-
trado su actividad antibacteriana inhibiendo
a bacterias gram positivas y gram negativas
(Hernández-Rodríguez et al., 2015; Malheiro et
al., 2012; Mohamed et al., 2013; Pérez-Narváez
et al., 2019); lo anterior sugiere la presencia de
compuestos con actividad antimicrobiana con
potencial tripanocida, esto se puede observar
en el extracto de la hoja donde las CI50 obteni-
das son < 176 ppm.
En M. malacophylla se han reportado alca-
loides y taninos, estos compuestos podrían
estar relacionados con los halos de inhibición
obtenidos contra los patógenos como B. subti-
lis, S. aureus, P. aureginosa, Stenotrophomonas
maltophilia, Klebsiella pneumoniae, Aspergillus
flavus y Trycophyton rubrum (Dimayuga et
al., 1998; Pérez-Narváez et al., 2019; Sharma et
al., 2017). Por otro lado, la especie M. púdica
presenta actividad antibacteriana, pero destaca
su actividad antipaludica frente Plasmodium
berghei; estas actividades se atribuyen princi-
palmente a la presencia de terpenoides, flavo-
noides y alcaloides (Blanco, 2019). En el caso
de M. malacophylla, su actividad tripanocida
presentó una CI50 > 950 ppm en los extractos
evaluados; estos son superiores o similares a
las demás especies analizadas en el presente
estudio, e incluso a extractos de otras especies
(Pérez-Treviño et al., 2017).
Finalmente, para A. pungens se evaluaron
tres extractos dos de ellos provenientes de los
frutos. El fruto comercial, presentó buena acti-
vidad biológica (CI50 < 401 ppm); la cual puede
ser atribuida a compuestos naturales como las
quinonas y los flavonoides ya que se ha deter-
minado que los compuestos mayoritarios en
la baya o fruto de A. pungens son este tipo de
compuestos (tetragaloiglucosa, galloilarbutina,
arbutina) y flavonoides (miricetina) (Gallo et
al., 2013). En contraste, el extracto de hoja de
A. pungens presentó la mejor actividad tripa-
nocida del presente estudio, siendo para la cepa
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e54026, enero-diciembre 2024 (Publicado May. 21, 2024)
Ninoa una CI50 14.1 ± 10 ppm y una CI50 de
35.9 ± 4 ppm para la cepa Calvillo; los valores
son cercanos a los reportados por Muñoz-Cal-
derón et al. (2012) al obtener una CI50 de 2.34
± 0.72 ppm para Nifurtimox y de 13.12 ± 2.45
para el Benznidazol (13.12 ± 2.45), caso similar
obtenido por Faria et al. (2017) para el Benzni-
dazol con una concentración efectiva de entre
14.63 µg/ml y 16.6 µg/ml. Esto último podría
significar, que A. pungens, tiene gran potencial
como tratamiento de la enfermedad de Chagas.
Cabe mencionar que se ha reportaron que los
metabolitos secundarios mayoritarios presentes
en la hoja de A. pungens son quinonas (arbuti-
na), triterpenos (ursona y ácido ursólico), fla-
vonoides (hiperín, isoquercetín y miricetina),
hidroquinonas (alatoina, metilarbutín, ericinol
y ericolín) y taninos (ácido gálico, málico y quí-
nico) (Panusa et al., 2015); el efecto tripanocida
de los extractos de A. pungens en contra de las
cepas evaluadas fue similar al reportado para la
miricetina (flavonoide), quercitina (flavonol) y
el ácido ursólico (triterpeno), que se encuen-
tran presentes en la hoja y/o fruto; esto debido
a que dichos compuestos han presentado acti-
vidad tripanocida inhibiendo la proliferación
del estadio de epimastigote, utilizando plantas
nativas de Brasil, (Faria et al., 2017). Futuros
ensayos con A. pungens, podrían relacionar a
los compuestos mencionados con su actividad
tripanocida con mayor certeza, así como eva-
luar su toxicidad y citotoxicidad, para lograr
disponer de una fuente natural de compuestos
en contra de T. cruzi.
Concluyendo, la actividad tripanocida fue
variable en los extractos evaluados, pero la
especie A. pungens mostró la mayor actividad in
vitro frente a los epimastigotes de dos cepas dife-
rentes de T. cruzi. Estudios previos de su fito-
química, han registrado dentro sus compuestos
mayoritarios a la miricetina (flavonoide), quer-
citina (flavonol) y el ácido ursólico (triterpeno),
dichos metabolitos han sido aislados y evalua-
dos en otras investigaciones, demostrado su
efectividad tripanocida. Futuras investigaciones
podrían determinar si estos u otros metabolitos
están involucrados en su actividad, así como en
realizar los estudios pertinentes con respecto a
su toxicidad y/o citotoxicidad, ya que los repor-
tes existentes no aclaran del todo el potencial
tóxico de A. pungens; todo ello con la finalidad,
de determinar si la especie puede ser aplicada
como una alternativa para el tratamiento de la
tripanosomiasis americana.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
A Susana Morales Moran, Lizbeth García
Hernández y Omar Azael Durón Robledo por
su participación dentro de la investigación.
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