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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
Modelos de distribución de especies y estado de conservación
de murciélagos amenazados en la región tumbesina de Ecuador y Perú
Carlos Teodoro Avila Bernal1*; https://orcid.org/0000-0002-3205-5861
Daniel Michael Griffith2; https://orcid.org/0000-0001-6870-9727
Carlos Iván Espinosa Iñiguez2; http://orcid.org/0000-0002-5330-4505
1. Maestría de Biología de la Conservación y Ecología Tropical, Universidad Técnica Particular de Loja, San Cayetano
Alto s/n, 1101608 Loja, Ecuador; ctavila@utpl.edu.ec (*Correspondencia)
2. Laboratorio de Ecología Tropical y Servicios Ecosistémicos EcoSs-Lab, Departamento de Ciencias Biológicas y
Agropecuarias, Universidad Técnica Particular de Loja, San Cayetano Alto s/n, 1101608 Loja, Ecuador;
dgriffith@utpl.edu.ec, ciespinosa@utpl.edu.ec
Recibido 10-III-2023. Corregido 31-VII-2023. Aceptado 12-I-2024.
ABSTRACT
Species distribution models and conservation status of threatened bats in
the Tumbesian region of Ecuador and Perú
Introduction: Biodiversity is being lost at an accelerating rate because of global change. Tools such as species
distribution models (SDMs) have been widely used to improve knowledge about species’ conservation status and
help develop management strategies to mitigate biodiversity loss. SDMs are especially important for species with
restricted distributions, such as endemic species.
Objective: To determine how potential distribution predicted by SDMs for eight threatened bat species differed
from the distribution maps reported by the IUCN. Also, to infer the area of distribution and state of endemism
of each specie, and to evaluate the importance of the Tumbesian region for their conservation.
Methods: Based on presence records across the species’ entire ranges, we used SDMs to assess the conservation
status of these eight species in the Tumbesian region of Ecuador and Peru.
Results: The areas estimated by SDMs were 35-78 % smaller for four species (Eptesicus innoxius, Lophostoma
occidentale, Platalina genovensium and Lonchophylla hesperia) and 26-1 600 % larger for three species
(Amorphochilus schnablii, Promops davisoni and Rhogeessa velilla) than those reported by the IUCN. For
Tomopeas ravus, the area estimated by the SDM and IUCN was similar but differed in spatial distribution. SDMs
coincided with areas of endemism reported by previous authors for E. innoxius, R. velilla, and T. ravus, but were
different for A. schnablii, P. genovensium, P. d a v i s o ni , and L. hesperia, due in part to projected distributions for
these latter species in dry inter-Andean valleys according to the SDMs.
Conclusions: The Tumbesian region represents a significant portion (40-96 %) of the predicted distribution of
seven of the eight species studied, underscoring the importance of this region for bat conservation. Our results
show likely distributions for these species and provide an important basis for identifying research gaps and devel-
oping conservation measures for threatened bats in the Tumbes biodiversity hotspot.
Key words: endemism; extent of occurrence; MaxEnt; seasonally dry tropical forests; threatened species.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v71i1.54459
CONSERVACIÓN
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
INTRODUCCIÓN
El planeta está experimentando una extin-
ción masiva de la vida silvestre (Brondizio et
al., 2019; Cowie et al., 2022) como consecuen-
cia de la pérdida de hábitat, sobreexplotación,
contaminación, invasión de especies y cambio
climático (Jaureguiberry et al., 2022). Según
proyecciones se estima que en los próximos 150
años más de la mitad de la diversidad biológica
desaparecerá (Costello et al., 2013). Por esta
razón, es de vital importancia determinar el
estado de conservación de especies que tienen
un alto riesgo de extinción.
La distribución geográfica de las especies
es una característica fundamental que influye
en su riesgo de extinción (Harris & Pimm,
2008). Las especies con una distribución geo-
gráfica restringida son vulnerables a perdida
de hábitat, amenazas impredecibles o de gran
alcance (Jetz et al., 2007; Medina et al., 2016),
incluso si sus poblaciones se encuentran esta-
bles (Mace et al., 2008). Adicionalmente, las
especies de rangos restringidos por lo general
poseen densidades bajas y se encuentran vulne-
rables a problemas de estocasticidad demográ-
fica y endogamia lo que reduce la probabilidad
de persistencia de la especie (Bechsgaard et al.,
2013). En este contexto, determinar el rango
geográfico de una especie es importante para
la predicción de su riesgo de extinción (Böhm
et al., 2016; Harris & Pimm, 2008; Jones et al.,
2003) en especial en taxones endémicos (Medi-
na et al., 2016). El tamaño del área de distri-
bución es información útil para determinar el
estado de conservación de las especies (Harris
& Pimm, 2008), siendo parte de los criterios
en la evaluación y categorización del estado de
conservación de la Unión Internacional para la
Conservación de la Naturaleza (IUCN, 2023).
En las últimas décadas, se han desarrollado
técnicas como los modelos de distribución de
especies (MDEs) para predecir la distribución
geográfica de las especies (Araújo et al., 2019;
Elith et al., 2011). Los cálculos de estos modelos
están basados en algoritmos estadísticos que
RESUMEN
Introducción: La biodiversidad se está perdiendo a un ritmo acelerado como resultado del cambio global.
Herramientas como los modelos de distribución de especies (MDEs) han sido ampliamente usados para mejorar
el conocimiento sobre el estado de conservación de las especies y ayudar a desarrollar estrategias de gestión para
mitigar la pérdida de biodiversidad.
Objetivo: Determinar cómo la distribución potencial predicha por los MDEs para ocho especies de murciélagos
amenazados difiere de los mapas de distribución reportados por la UICN. También, inferir el área de distribución
y estado de endemismo de cada especie, y evaluar la importancia de la región tumbesina para su conservación.
Métodos: Basados en registros de presencia del rango global de las especies, usamos MDEs para evaluar el estado
de conservación de estas ocho especies en la región tumbesina de Ecuador y Perú.
Resultados: Las áreas estimadas por los MDEs eran 35-78 % más pequeñas para cuatro especies (Eptesicus
innoxius, Lophostoma occidentale, Platalina genovensium y Lonchophylla hesperia) y 26-1 600 % más grandes para
tres especies (Amorphochilus schnablii, Promops davisoni y Rhogeessa velilla) que aquellas reportadas por la UICN.
Para Tomopeas ravus, el área estimada por el MDE y la UICN fue similar, pero difirió en la distribución espacial.
Los MDEs coincidieron con áreas de endemismo informadas por autores previos para E. innoxius, R. velilla y
T. ravus, pero fueron diferentes para A. schnablii, P. genovensium, P. d av i s on i y L. hesperia, debido en parte a las
distribuciones proyectadas para estas últimas especies en valles secos interandinos según los MDEs.
Conclusiones: La región tumbesina representa una porción significativa (40-96 %) de la distribución predicha
de siete de las ocho especies estudiadas, subrayando la importancia de esta región para la conservación de mur-
ciélagos. Nuestros resultados muestran las probables distribuciones para estas especies y proporcionan una base
importante para identificar vacíos de investigación y desarrollar medidas de conservación para murciélagos
amenazados en el punto caliente de biodiversidad de Tumbes.
Palabras clave: endemismo; extensión de ocurrencia; MaxEnt; bosques tropicales estacionalmente secos; especies
amenazadas.
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involucran estimaciones de rango cuantitativas,
producto de la correlación de datos de presencia
y variables ambientales apoyadas en la teoría de
nicho (El-Gabbas & Dormann, 2018; Medina et
al., 2016). Los MDEs han sido ampliamente uti-
lizados para determinar la distribución de espe-
cies amenazadas en lugares poco explorados
(Manchego et al., 2017; Ortega-Andrade et al.,
2015; Peralvo et al., 2007), logrando resultados
robustos a partir de escasos registros de presen-
cia (Hernandez et al., 2006; Ortega-Andrade
et al., 2013; Pearson et al., 2007). Además, han
ayudado en la evaluación del estado de conser-
vación (Ortega-Andrade et al., 2013; Ortega-
Andrade et al., 2015), al descubrimiento de
especies nuevas (Raxworthy et al., 2003) y a la
detección de poblaciones de especies conside-
radas crípticas o raras (Raxworthy et al., 2003;
Rebelo & Jones, 2010; Udyawer et al., 2020).
De igual manera, los MDEs han demostrado
ser procedimientos sistemáticos con resulta-
dos más representativos que las tradicionales
técnicas usadas por la UICN para calcular la
extensión de la ocurrencia (EOO, por sus siglas
en inglés) (De Castro-Pena et al., 2014; Marcer
et al., 2013; Syfert et al., 2014).
El uso de MDEs es limitado particularmen-
te para los ecosistemas de bosques tropicales
estacionalmente secos (BTES). Dentro de este
bioma, la región tumbesina destaca como una
de las áreas menos estudiadas (Escribano-Avila
et al., 2017; Espinosa et al., 2012) a pesar de ser
reconocida mundialmente por sus niveles de
endemismo (Escribano-Avila et al., 2017), así
como por sus amenazas (Armijos-Ojeda et al.,
2021; Best & Kessler, 1995; García-Olaechea et
al., 2021; Venegas, 2005). Los BTES están suje-
tos a una larga historia de actividades antropo-
génicas, como la deforestación, la expansión de
la frontera agrícola, el pastoreo de ganado, los
incendios forestales, entre otras (Best & Kessler,
1995; Dodson & Gentry, 1991; Espinosa et al.,
2012; Ferrer-Paris et al., 2019; Jara-Guerrero
et al., 2019). Tales actividades han generado
homogenización y fragmentación de los eco-
sistemas tumbesinos llevando a que grandes
extensiones de bosques queden reducidas a
parches aislados (Aguirre & Kvist, 2005; Best
& Kessler, 1995; Tapia-Armijos et al., 2015)
que ocupan menos del 30 % de la cobertura
original (Escribano-Avila et al. 2017; Portillo-
Quintero & Sánchez-Azofeifa, 2010). Esta alta
fragmentación de los bosques tumbesinos los
deja altamente expuestos a otras amenazas,
como el cambio climático, el cual tiende a alte-
rar los rangos de distribución de algunas de las
especies de la región (Manchego et al., 2017;
Orihuela-Torres et al., 2020).
Un grupo que se encuentra particularmen-
te en riesgo y carece de información precisa
sobre la distribución geográfica y estado de
conservación debido a sus hábitos nocturnos y
comportamiento elusivo, son los murciélagos.
Según Frick et al. (2019), del total de espe-
cies de murciélagos evaluadas por la UICN,
el 80 % requiere atención de investigación o
conservación. Estas tendencias son igual de
preocupantes en la región tumbesina debido a
que las listas rojas de Ecuador y Perú reportan
el 95 y 63 % de las especies de murciélagos
amenazados están total o parcialmente en la
vertiente occidental de cada país, respectiva-
mente (SERFOR, 2018; Tirira, 2011). El distur-
bio antropogénico amenaza la mayoría de estas
especies, las cuales se encuentran vulnerables
debido al bajo tamaño de sus poblaciones (Valle
et al., 2021). Aunque existen considerables
esfuerzos realizados en comprender la ecología
e historia natural de este grupo (e.g., Albuja
& Mena-Valenzuela, 2004; Brito et al., 2018;
Carrera et al., 2010; Molina-Moreira & Alava,
2019; Pacheco et al., 2007; Ramírez-Paz & Salas,
2019; Salas, 2008; Valle et al., 2021), no se sabe
con precisión la distribución de las especies de
murciélagos amenazados a través de la región.
Un creciente número de estudios que eva-
lúan las áreas de distribución de especies de
murciélagos que habitan total o parcialmente
la región tumbesina (Burneo & Tirira, 2014;
Moscoso & Tirira, 2012; Pinto et al., 2013; Salas
et al., 2014) se han desarrollado en las últimas
décadas, siendo especies amenazadas las que
mayor interés han ganado entre investigadores
(Loaiza et al., 2019; Loaiza & Pacheco, 2017;
Nárvaez et al., 2012; Peralvo et al., 2007; Ramí-
rez-Fráncel et al., 2020; Ruelas & Pacheco, 2018;
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
Tirira et al., 2011; Tirira et al., 2012a; Tirira et
al., 2012b). No obstante, parte de estos estudios
ha restringido tanto el uso de registros como
las áreas de proyección a nivel de país o a una
fracción del rango de distribución global. En el
presente estudio, inferimos a través de MDEs la
distribución de ocho especies de murciélagos
considerados amenazados a nivel nacional y/o
global y representativos de la región tumbe-
sina. Para capturar con detalle los requisitos
ambientales, utilizamos registros de presencias
del rango global de cada especie. Este conoci-
miento es clave para identificar con precisión el
rango de distribución de las diferentes especies,
evaluar su riesgo de extinción y planificar estra-
tegias de conservación en lugares concretos
donde no han sido registradas previamente.
Nuestros objetivos específicos fueron: (i) eva-
luar la similitud geográfica y espacial entre
los MDEs y los últimos mapas de distribución
reportados por la UICN; (ii) inferir el estado
de endemismo de las especies de murciélagos
amenazados más representativos de la región
tumbesina; y (iii) determinar la importancia
que tiene esta región para la conservación de
cada una de las especies estudiadas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: La región tumbesina
comprende una estrecha área entre el océano
Pacífico y las estribaciones occidentales de los
Andes. Se extiende desde el sur de la provincia
de Esmeraldas, en Ecuador, hasta el departa-
mento La Libertad, en Perú (Best & Kessler,
1995). Esta región abarca cinco hábitats, entre
los cuales se incluyen matorral espinoso árido,
bosque seco, bosque semi-siempreverde, bos-
que siempreverde y bosque nuboso húmedo
comprendidos en altitudes que van desde el
nivel del mar hasta los 3 000 m (Best & Kessler,
1995). Debido a que no existe un mapa clara-
mente definido para la región tumbesina hemos
usado el mapa de la región Pacífico Ecuatorial.
Esta región coincide en gran medida con los
límites que han sido propuestos para la región
tumbesina (Peralvo et al., 2007) (Fig. 1).
La región tumbesina posee una extensión
aproximada de 135 000 km2 representados en
un 64 % por el ecosistema de bosque estacional-
mente seco (Aguirre et al., 2006; Dinerstein et
al., 1995). La región forma parte del hotspot de
biodiversidad Tumbes-Choco-Magdalena (Mit-
termeier et al., 2011) y es considerada como
prioridad de conservación desde hace más de
20 años (Best & Kessler, 1995; Dinerstein et al.,
1995; Dodson & Gentry, 1991; Escribano-Avila
et al., 2017; Espinosa et al., 2012).
El clima en esta región es estacional y
bien marcado en términos de precipitación
(Peralvo et al., 2007). Los patrones climáticos
están influenciados significativamente por las
corrientes marinas, la topografía, la posición
geográfica y los movimientos de vientos alisios,
cuya interacción genera desde bosques tropi-
cales a desiertos en distancias relativamente
cortas (Albuja & Mena-Valenzuela, 2004; Best
& Kessler, 1995). Por ejemplo, el régimen plu-
viométrico para la ciudad de Guayaquil en
Ecuador es de 1 000 mm anuales, con un perio-
do de lluvias entre los meses de diciembre hasta
abril (Peralvo et al., 2007), mientras que en
Piura, Perú, aproximadamente a 340 km al sur,
se registra una precipitación anual de 42 mm
(Tapley & Waylen, 1990). Adicionalmente, El
Niño/Southern Oscillation (ENSO), que con-
siste en el desplazamiento de la corriente fría de
Humboldt por una corriente cálida, es un fenó-
meno de importancia en la zona ya que produce
un incremento dramático en las precipitaciones
(Peralvo et al., 2007).
Especies objetivo y registros de presencia:
Nos enfocamos en especies de murciélagos pre-
sentes en la región tumbesina con alguna cate-
goría de amenaza: Vulnerable (VU), En Peligro
(EN) o En Peligro Crítico (CR), ya sea a nivel
nacional (Ecuador, Perú o ambos) (SERFOR,
2018; Tirira, 2011) o global (IUCN, 2023). Se
analizaron ocho de estas especies basándonos
en el cumplimiento de los siguientes criterios:
(1) la especie se resuelve taxonómicamente,
evitando registros que sean confundidos con
otra especie (Cayuela et al., 2009; Marcer et
al., 2013) o entre especies similares (Guisan
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et al., 2007); (2) la especie posee más de cinco
registros independientes (≥ 10 km de distancia)
dentro de su distribución global para la obten-
ción de modelos confiables (Boria et al., 2014;
Pearson et al., 2007); y (3) al menos un 20 % de
la distribución global de la especie (reportada
por mapas de la UICN 2014-2016) está incluida
en la región tumbesina. En el caso de que una
especie de murciélago no haya cumplido con
el primer criterio, no se evaluaron los criterios
posteriores, es decir, los registros de presen-
cia no fueron descargados, ni tampoco fue
calculada su área de distribución dentro de la
región tumbesina.
Los registros de especies se obtuvieron
en agosto de 2019 del Museo de Zoología de
la Pontificia Universidad Católica del Ecua-
dor (QCAZ), Museo de la Escuela Politéc-
nica Nacional (EPN), Instituto Nacional de
Biodiversidad (INABIO) de Ecuador y Museo
de Zoología de la Universidad Técnica Parti-
cular de Loja (MUTPL). También se recopiló
información de bases de datos globales como
Vertnet (http://www.vertnet.org/index.html) y
Fig. 1. Ecorregiones de la región tumbesina (Olson et al., 2001). / Fig. 1. Ecoregions of the Tumbesian region (Olson et al.,
2001).
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
Global Biodiversity Information Facility (GBIF;
www.gbif.org) que correspondan a especíme-
nes registrados como preservados. Incluimos
además los registros de especies recolectadas
en la Expedición Sowell en Ecuador 2001-2004
(Carrera et al., 2010), datos no publicados por
algunos expertos y registros obtenidos de una
revisión bibliográfica usando como palabras
clave los nombres científicos de cada una de
las especies. La recopilación de datos incluye
registros de presencia que abarcan un periodo
de tiempo desde 1912 hasta el 2019.
Los datos de coordenadas espaciales proce-
dentes de las diferentes fuentes de información
fueron homogenizados según el datum World
Geodetic System (WGS84). Como parte del
filtrado espacial, se eliminaron los registros que
quedaban fuera del rango actualmente conoci-
do para cada especie según las distribuciones
informadas por el Handbook of the Mammals
of the World (Wilson & Mittermeier, 2019)
a través del software ArcMap versión 10.5.
Finalmente, para disminuir problemas de sesgo
de muestreo y garantizar la independencia
entre registros, se excluyeron datos duplicados
(registros que contenían las mismas coordena-
das espaciales) y aquellos que se encontraban
a menos de 10 km de distancia uno de otro
(Boria et al., 2014; Pearson et al., 2007). Este
procedimiento de filtrado se realizó a través
del paquete NicheToolBox (Osorio-Olvera et al.,
2016) implementado en R (R Core Team, 2020).
La base de datos completa está disponible en
Dryad (Avila et al., 2023).
Datos climáticos y área de accesibilidad:
Los datos climáticos comprendieron un total de
ocho variables de precipitación y 11 de tempe-
ratura con información mensual entre 1979 y
2013 procedentes del conjunto de datos Clima-
tologies at high resolution for the earth’s land sur-
face areas (CHELSA v1.2; Karger et al., 2017).
Seleccionamos estas capas debido a que han
mostrado un alto rendimiento en regiones con
alta heterogeneidad topográfica y climática en
relación a las capas de WorldClim (Bobrowski
& Udo, 2017). Las variables fueron descargadas
en forma de archivos Geotiff de la plataforma
(http://chelsa-climate.org/) con una resolución
de 30 arco segundos (Karger et al., 2017).
La información climática fue recortada
en base en una hipótesis específica para cada
especie sobre el área de accesibilidad (Soberón
& Peterson, 2005), interpretada como el área
que ha sido accesible para la especie durante
periodos de tiempo relevantes (Barve et al.,
2011; Soberón & Peterson, 2005). Definimos el
área de accesibilidad de acuerdo al solape entre
las ecorregiones terrestres (Olson et al., 2001)
y los registros de presencia, asumiendo que
cuando una especie de murciélago se presentara
en una determinada ecorregión, podría acceder
y ocupar toda esa ecorregión. Adicionalmente,
utilizamos con este fin un modelo digital de
elevación para detectar barreras geográficas
que pueden limitar la distribución de especies.
Estos criterios fueron implementados en com-
binación debido a que aportan con información
ecológica, histórica y evolutiva para la calibra-
ción del modelo (Ortega-Andrade et al., 2013).
Modelos de distribución de especies
(MDEs): Obtuvimos las áreas de idoneidad
ambiental para las especies utilizando el algo-
ritmo MaxEnt v.3.4.1k, el cual ha sido amplia-
mente utilizado para desarrollar modelos
predictivos (e.g., Boria et al., 2014; El-Gabbas &
Dormann, 2018; Pearson et al., 2007; Petatán-
Ramírez et al., 2020; Rebelo & Jones, 2010), y
ha mostrado un mejor desempeño con tama-
ños muestrales pequeños que otros algoritmos
(Hernandez et al., 2006; Pearson et al., 2007).
MaxEnt realiza predicciones a partir de un
número incompleto de registros de presencia y
variables ambientales, generando como resulta-
do una probabilidad de presencia entre 0 y 1 en
cada una de las celdas del área de proyección
(Pearson et al., 2007; Phillips et al., 2006). Los
resultados de este análisis se interpretan como
probabilidades acumulativas (Hernandez et al.,
2006; Phillips et al., 2006).
Para determinar las variables ambientales
a usarse dentro del modelo realizamos una
prueba de jackknife, la cual identifica la contri-
bución relativa de cada variable en la predicción
del modelo, por medio de la generación de
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modelos a priori con todas las variables (Royle
et al., 2012; Yost et al., 2008). Además, realiza-
mos un análisis de correlación de Pearson con
el fin de evaluar las variables que se encontra-
ban correlacionadas (Hernandez et al., 2006;
Ortega-Andrade et al., 2015; Udyawer et al.,
2020). Las variables no correlacionadas y que
aportan más al modelo fueron seleccionadas
para construir los modelos finales. Estos análi-
sis fueron realizados en R a través de los paque-
tes maptools (Bivand & Lewin-Kon, 2017),
dismo (Hijmans et al., 2019), rJava (Urbanek,
2018) y ggplot2 (Wickham, 2016).
Los registros de presencia fueron divididos
aleatoriamente en dos subconjuntos: datos de
entrenamiento del modelo (80 %) y datos de
validación (20 %). Generamos 5 000 iteraciones
y 10 000 puntos de fondo aleatorios (Ortega-
Andrade et al., 2015). Debido a la alta cantidad
de elementos estocásticos y a la variabilidad que
esto puede producir en los resultados, obtuvi-
mos 10 réplicas para cada especie usando un
método de bootstrapping. Seleccionamos un
modelo para cada especie según los estadísticos
del Área Bajo la Curva (AUC) del gráfico de
características operativas del receptor (ROC)
(Elith et al., 2011; Phillips et al., 2006) y las
tasas más bajas de errores de omisión y comi-
sión derivadas de una matriz de confusión 2 x
2 (Anderson et al., 2003) a través de la imple-
mentación de un umbral de presencia ausencia.
Dado que el realizar una partición aleatoria o
estratificada de registros limitados genera datos
de entrenamiento y prueba pequeños, emplea-
mos un análisis de jackknife sugerido por Pear-
son et al. (2007). Esta técnica es sensible a cada
registro utilizado y genera modelos poniendo
a prueba una localidad por vez del conjunto
de datos (N-1).
En cuanto a la selección de un umbral
de presencia usamos el “10 percentile training
presence” en todas las proyecciones debido a
que este umbral excluye el 10 % de registros
de entrenamiento con la predicción más baja
(Anderson & Gonzalez, 2011; Boria et al.,
2014). Utilizamos este umbral dada la varia-
ción de resolución que pueden tener regis-
tros recolectados en largos periodos de tiempo
(Rebelo & Jones, 2010) y porque su uso ha
sido recomendado para conjuntos pequeños
de datos (Pearson et al., 2007). Finalmente,
la implementación del umbral posibilita una
clara distinción entre las áreas “adecuadas” de
las “inadecuadas” y permite además validar
el modelo a través de las medidas estadísticas
dependientes del umbral (Lee et al., 2012;
Ortega-Andrade et al., 2013).
Validación del modelo: Para saber cuál es
el poder predictivo del modelo y la utilidad que
esto pueda tener, es necesario una evaluación
(Feng et al., 2019). Los modelos generados
con pocos registros (≤ 25) fueron validados
de acuerdo con la capacidad que cada modelo
tuvo para predecir la única localidad excluida
del conjunto de datos. Calculamos la signifi-
cancia del modelo a través de un P-value (soft-
ware pValueCompute.exe), el cual identifica
si el número de éxitos observados constituye
evidencia contra la hipótesis nula que estipu-
la que el patrón es completamente aleatorio
(Pearson et al. 2007).
El rendimiento de los modelos basados en
muestras de mayor tamaño (> 25) fue evaluado
usando el AUC del gráfico ROC calculado por
MaxEnt como métrica general del modelo e
independiente del umbral el AUC y los errores
de comisión/omisión. El AUC genera valores
continuos entre 0 y 1, de esta forma los valores
< 0.5 indican un rendimiento no mejor que el
azar, valores entre 0.5 y 0.7 se consideran bajos,
valores entre 0.7 y 0.9 se consideran mode-
rados, y valores mayores a 0.9 se interpretan
como altos en cuanto a la discriminación del
modelo (Phillips et al., 2006). Seleccionamos
los modelos estadísticamente significativos
basándonos en los altos valores del AUC y las
bajas tasas de los errores de comisión/omisión
(Ortega-Andrade et al., 2015). Evaluadas en
un determinado umbral, las tasas de omisión
proveen información valiosa sobre la capacidad
discriminatoria y el sobre ajuste del modelo
(Anderson et al., 2003; Boria et al., 2014). Los
errores de omisión (la proporción de puntos
de presencia que caen fuera del área predi-
cha como adecuada) (Anderson et al., 2003;
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Boria et al., 2014) fueron considerados sobre
los de comisión debido a que un modelo que se
equivoca al omitir puntos de presencia cono-
cidos es menos robusto que uno que predi-
ce áreas que no se sabe que están habitadas
(Anderson et al., 2003).
Adicionalmente, para resolver los inconve-
nientes relacionados con las incorrectas ponde-
raciones asociadas al AUC (Lobo et al., 2008),
calculamos la ROC Parcial (pROC) según lo
propuesto por Peterson et al. (2008). Los ratios
de AUC > 1.0 indican un desempeño mejor
que el azar (Almazán-Núñez et al., 2018). La
pROC fue estimada a través de bootstrapping
usando NicheToolBox (http://shiny.conabio.
gob.mx:3838/nichetoolb2/). Asignamos para el
remuestreo el 50 % de los puntos del conjunto
general de datos con una proporción de erro-
res de omisión de 0.1 y 1 000 iteraciones. Los
mapas y el cálculo de áreas fueron realizados en
ArcMap 10.5.
RESULTADOS
Especies evaluadas en el estudio: De las
16 especies de murciélagos presentes en la
región tumbesina con categoría de amenaza,
se analizaron ocho que cumplieron con los tres
criterios establecidos anteriormente (Tabla 1).
Validación de los modelos de distribu-
ción de especies (MDEs): Se recopiló un total
de 1 107 registros de presencia para las ocho
especies de murciélagos, tras realizar el proceso
Tabla 1
Especies de murciélagos amenazados presentes en la región tumbesina según la Lista Roja nacional (Ecuador, Perú o ambos)
(SERFOR, 2018; Tirira, 2011) o la lista global de especies amenazadas (IUCN, 2023). Table 1. Threatened bat species present
in the Tumbesian region according to the national (Ecuador, Peru or both) (SERFOR, 2018; Tirira, 2011) or global Red List
of Threatened Species (IUCN, 2023).
Familia Especie
Estado de
conservación
Ecuador
Estado de
conservación
Perú
Estado de
conservación
global
Criterios de selección
1 2 3
Furipteridae Amorphochilus schnablii EN (A4c) EN (C2a(i)b) VU (A2c) Cumple 35 38.50
Molossidae Cabreramops aequatorianus CR (B1ab(iii)) NA EN (B1ab(iii)) No cumple - -
Cynomops kuizha DD EN(B1ab(iii)) LC No cumple - -
Promops davisoni NA VU (B1ab(iii)) DD Cumple 32 64.60
Tom op e as rav us NA VU (B1ab(iii)) EN (B2ab(ii,iii)) Cumple 13 39.60
Phyllostomidae Artibeus ravus NA EN (B1ab(iii)) LC No cumple - -
Lonchophylla hesperia EN A3ac, B1ab(i,iii) VU (B1ab(iii)) NT Cumple 14 20.60
Lophostoma occidentale VU (A4ac) VU (B1ab(iii)) NT Cumple 26 41.30
Platalina genovensium NA EN (C2ab(i)) NT Cumple 27 21.60
Platyrrhinus dorsalis VU (A4ac) NA LC No cumple - -
Platyrrhinus helleri VU (A4ac) NA LC No cumple - -
Platyrrhinus ismaeli VU (A2c) NA NT No cumple - -
Platyrrhinus matapalensis NT (A4ac) EN (B1ab(iii)) NT No cumple - -
Vampyrum spectrum VU (A4c) NA NT (A2c) Cumple 145 1.70 (No cumple)
Vespertilionidae Eptesicus innoxius VU (B1ab(i,iii)) NT NT Cumple 38 67.20
Rhogeessa velilla DD EN (B1ab(iii)) DD Cumple 9 100
Familia a la que cada especie pertenece, estados de conservación (En Peligro Crítico (CR), En Peligro (EN), Vulnerable
(VU), Casi Amenazado (NT), Preocupación Menor (LC), Datos Insuficientes (DD)) y criterios de selección: (1) resolución
taxonómica resuelta, (2) número de registros independientes, y (3) porcentaje de distribución global que está incluida en la
región tumbesina. En negrita las ocho especies que cumplieron con los tres criterios. / Family to which each species belongs,
conservation status (Critically Endangered (CR), Endangered (EN), Vulnerable (VU), Near Threatened (NT), Least Concern
(LC), Data Deficient (DD)) and selection criteria: (1) taxonomically resolved, (2) number of independent records, and (3)
percentage of global distribution apportioned within the Tumbesian region. The eight species that met all three criteria are
in bold.
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de limpieza resultaron en un total de 194 regis-
tros. La especie con el menor número de datos
fue R. velilla con nueve registros de presen-
cia, mientras que E. innoxius con 38 registros
presentó el mayor número de presencias. Los
modelos fueron construidos utilizando entre
cinco y ocho variables ambientales por especie.
La variable más frecuentemente usada y con
mayor contribución fue la temperatura media
del trimestre más húmedo, la cual aportó entre
el 48 al 61 % en la construcción de los mode-
los de A. schnablii, P. d a v is oni , L. occidentale,
E. innoxius y T. ravus, mientras que para L.
hesperia, P. genovensium y R. velilla fueron las
variables temperatura media del trimestre más
frío (68 %), precipitación del mes más lluvioso
(42 %) y precipitación del mes más seco (67 %),
respectivamente (SMT1).
Los MDEs realizados a través de la prueba
jackknife para las especies con 25 registros o
menos (L. hesperia, R. velilla y T. ravus) mostra-
ron tasas de éxito significativamente mayores
que las de fracasos y un P < 0.05 (SMT2). De
la misma manera, los modelos construidos con
más de 25 registros de presencia mostraron
métricas de evaluación robustas (AUC > 0.90),
tasas de omisión menores a 0.1 y ratios de AUC
significativamente diferentes de al azar con
valores entre 1.62 y 1.86 (P < 0.0001; SMT3).
Tamaño de la distribución geográfica de
las especies: Para cuatro especies, E. innoxius,
L. occidentale, P. genovesium y L. hesperia, los
MDEs predijeron áreas menores entre un 35
y 78 % en relación con los mapas de distribu-
ción propuestos por la UICN (Tabla 2). En el
caso de T. ravus el área predicha para los dos
modelos de distribución refleja un tamaño de
área similar, no obstante, la distribución geo-
gráfica predicha difiere de lo reportado por la
UICN. En contraste, los MDEs de A. schnablii
y P. d a v i s oni predijeron áreas mayores de 26 y
46 %, respectivamente. En el caso de R. velilla
el área predicha por el MDE es casi dos mil
veces más que el mapa planteado por la UICN
(Fig. 2), esta diferencia posiblemente se debe a
que solo existen pocos registros de la especie
y la metodología de la UICN propone la gene-
ración de un búfer alrededor de los puntos
de presencia.
Endemismo: Previas definiciones de
endemismo atribuidas a la región tumbesina
concuerdan con los registros de presencia y
distribuciones proyectadas por los MDEs úni-
camente para dos especies: E. innoxius y R. veli-
lla (Tabla 3; SMF1B, SMF1G). La distribución
estimada para T. ravus muestra que esta especie
no sería endémica de la región tumbesina, pero
Tabla 2
Estimación del área de distribución según los MDEs y los mapas de distribución reportados por la UICN, la diferencia
entre estas dos medidas y el porcentaje que estas diferencias representan en relación con el área total reportado por la
UICN para las ocho especies de murciélagos estudiados. Table 2. Estimation of the area of distribution according to SDMs
and distribution maps reported by the IUCN, difference between these two measurements and the percentage that these
differences represent in relation to the total area reported by the IUCN for the eight species of bats studied.
Especie Estimación de rango de distribución (km2)Diferencia entre MDE y mapas
reportados por la UICN
MDEs (km2)Mapas de distribución reportados por la UICN (km2) (km2) (%)
Lonchophylla hesperia 62 143 277 021 -214 878 -77.6
Platalina genovesium 82 959 305 253 -222 294 -72.8
Lophostoma occidentale 61 982 202 176 -140 194 -69.3
Eptesicus innoxius 114 744 176 426 -61 682 -35.0
Tomopeas ravus 116 041 120 303 -4 262 -3.5
Amorphochilus schnablii 241 082 190 732 50 350 +26.4
Promops davisoni 238 350 162 625 75 725 +46.6
Rhogeessa velilla 44 129 2 537 41 592 +1.6 x 103
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sí de la vertiente occidental del Perú (Pacheco,
2002; Pacheco et al., 2009) (SMF1H).
Los endemismos mencionados para A. sch-
nablii (Loaiza, 2013; Morgan & Czaplewski,
1999; Pacheco et al., 2009; Pinto et al., 2013;
Simmons, 2005), P. genovensium (Loaiza, 2013;
Maguiña & Amanzo, 2016; Morgan & Cza-
plewski, 1999; Pacheco, 2002; Pinto et al., 2013),
P. d a v i s oni (Flores et al., 2015), y L. hesperia
(Griffiths & Gardner, 2008; Loaiza, 2013; Mor-
gan & Czaplewski, 1999; Pinto et al., 2013; Sola-
ri et al., 2019; Tirira, 2012) no coinciden con las
áreas de distribución predichas por los MDEs
(Tabla 3). Según los MDEs de A. schnablii y P.
davisoni, estas dos especies comparten una dis-
tribución similar que extiende a lo largo de la
Fig. 2. Registros de presencia (puntos negros), mapas de idoneidad ambiental basados en MDEs (en rojo) y mapas
de distribución reportados por la UICN (líneas inclinadas) para A. Amorphochilus schnablii; B. Eptesicus innoxius; C.
Lonchophylla hesperia; D. Lophostoma occidentale; E. Platalina genovensium; F. Promops davisoni; G. Rhogeessa velilla;
y H. Tomopeas ravus. / Fig. 2. Presence records (black points), environmental suitability maps based on SDMs (in red),
and distribution maps reported by the IUCN (diagonal lines) of A. Amorphochilus schnablii; B. Eptesicus innoxius; C.
Lonchophylla hesperia; D. Lophostoma occidentale; E. Platalina genovensium; F. Promops davisoni; G. Rhogeessa velilla; and
H. Tomopeas ravus.
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vertiente del Pacífico seco desde el norocciden-
te de Ecuador hasta el norte de Chile (SMF1A,
SMF1F). No obstante, registros de presencia de
A. schnablii indica que esta especie también se
encuentra en el valle seco de la cuenca alta del
rio Marañón, ubicado en la parte nororiental de
la Cordillera de los Andes en Perú. Por lo tanto,
no consideramos a A. schnablii como endémica
del desierto de Atacama (Morgan & Czaplews-
ki, 1999), de la región tumbesina (Loaiza, 2013;
Pinto et al., 2013) o de la vertiente occidental
de Ecuador, Perú y Chile (Simmons, 2005), ni
tampoco a P. d a v i s oni como endémica de las
laderas occidentales andinas de Ecuador y Perú
(Flores et al., 2015). De igual manera, los pun-
tos de presencia y la distribución generada para
L. hesperia muestran que esta especie se distri-
buye al sur occidente de Ecuador, noroccidente
de Perú y a lo largo del valle del río Marañón,
razón por la cual no consideramos a esta espe-
cie como endémica para ninguna de las regio-
nes propuestas (Tabla 3) (SMF1C). Finalmente,
la evidencia encontrada para P. genovensium
muestra que no se puede atribuir una defini-
ción de endemismo a esta especie, debido a que
posee una distribución discontinua a lo largo
de la vertiente del Pacífico seco de Perú y del
norte de Chile, la cuenca del río Marañón y
bosques secos interandinos del departamento
de Huánuco en Perú (SMF1E). Por lo tanto, no
consideramos a esta especie como endémica
de la región tumbesina (Loaiza, 2013; Pinto et
al., 2013), del desierto de Atacama (Morgan &
Czaplewski, 1999), de la vertiente occidental
del Perú y valle interandino central (Pacheco,
2002), de la costa seca del Pacífico de Perú y
Chile (Solari et al., 2019), o de las vertientes ári-
das del Pacífico de los Andes en Perú y extremo
noroeste de Chile (Maguiña & Amanzo, 2016;
Solari et al., 2019).
Distribución en la región tumbesina: El
nivel de importancia que la región tumbesina
tiene para la conservación es dependiente de las
especies de murciélagos evaluadas. Esta región
es de alta importancia para R. velilla, E. innoxius
y L. hesperia cuyos MDEs reportan respec-
tivamente el 96, 89, y 63 % del total de área
ambientalmente idónea. En el caso de T. ravus,
P. d a v i s oni , A. schnablii y L. occidentale entre el
40 y 51 % de su distribución se encuentra den-
tro de la región tumbesina. Finalmente, para P.
genovensium el MDE indica que únicamente
el 19 % del área proyectada se encuentra en la
región tumbesina (Tabla 4).
DISCUSIÓN
Identificar el área de distribución de una
especie es importante para comprender su
estado de conservación (Marcer et al., 2013;
Ortega-Andrade et al., 2013; Ortega-Andrade
et al., 2015; Syfert et al., 2014) y definir accio-
nes efectivas de conservación. En los trópicos
la gran diversidad y la baja abundancia de los
registros de presencia dificultan conocer la
distribución geográfica de las especies, siendo
los MDEs una importante herramienta para
predecir su distribución (Cayuela et al., 2009).
Analizar las inconsistencias entre diferen-
tes métodos de proyección de la distribución
espacial de las especies (Marcer et al., 2013)
nos ayuda a comprender las limitaciones de
cada método usado. Nosotros encontramos
importantes diferencias entre los mapas de
distribución reportados por la UICN y las áreas
inferidas a través de MDEs. Aunque nuestros
resultados no nos llevan a modificar el nivel
de amenaza de las especies evaluadas según
criterios geográficos de la UICN (IUCN, 2012),
sí cambian las áreas de distribución potencial y
con ello nuestro conocimiento de dónde dirigir
medidas de conservación. Según De Castro-
Pena et al. (2014), la razón principal que explica
las diferencias entre los métodos topológicos
utilizados por la UICN y los MDEs radica en
que los primeros no incluyen información bio-
climática de las especies en las distribuciones
estimadas; como consecuencia, estas distri-
buciones están conformadas tanto por áreas
idóneas como no idóneas. Las distribuciones
globales generadas a partir de MDEs son útiles
para complementar las evaluaciones de estado
de conservación de la UICN según criterios
geográficos (e.g., Marcer et al., 2013; Syfert
et al., 2014). Esta información es de especial
12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
interés para la conservación de especies como
P. d a v i s oni y R. velilla evaluadas por la UICN
bajo la categoría de datos insuficientes (DD)
(Solari, 2016; Solari, 2017) o también para espe-
cies que requieren una actualización del estado
de conservación (Ortega-Andrade et al., 2013,
Ortega-Andrade, 2015) como T. ravus categori-
zado globalmente como en peligro (EN) según
criterios geográficos (Velazco, 2016). De esta
forma, la aplicación de MDEs facilita además
que posibles acciones y recursos destinados a
la conservación de especies raras o amenazadas
no se disipen en amplias regiones y puedan ser
ejecutados en lugares específicos en donde exis-
te mayor probabilidad de presencia.
Los resultados de MDEs aplicados a espe-
cies raras en regiones poco exploradas facili-
tan la identificación de áreas climáticamente
Tabla 3
Rango geográfico reportado para siete especies de este estudio consideradas como endémicas, referencias que mencionan
la región de endemismo, y conclusión obtenida de la comparación con MDEs de este estudio. Table 3. Geographic range
reported for seven species of this study considered as endemic, references that mention the region of endemism, and
conclusion obtained from the comparison with SDMs of this study.
Especies / Rango geográfico endémico Autor / Autores MDEs
Amorphochilus schnablii
Desierto de Atacama (Morgan & Czaplewski, 1999) NC
Región tumbesina (Loaiza, 2013; Pinto et al., 2013) NC
Vertiente occidental de Perú y localidades marginales de
Ecuador y Chile
(Pacheco, 2002) NC
Vertiente del Pacífico seco de Ecuador, Perú y Chile (Simmons, 2005) NC
Eptesicus innoxius
Región tumbesina (Loaiza, 2013; Pinto et al., 2013) C
Suroccidente de Ecuador y noroccidente de Perú (Linares & Zavala, 2018) NC
Lonchophylla hesperia
Noroeste del Perú (Griffiths & Gardner, 2008) NC
Desierto de Atacama (Morgan & Czaplewski, 1999) NC
Región tumbesina (Loaiza, 2013; Pinto et al., 2013; Tirira, 2012) NC
Costa seca del Pacífico de Perú y Chile (Solari et al., 2019) NC
Platalina genovensium
Desierto de Atacama (Morgan & Czaplewski, 1999) NC
Vertiente occidental del Perú y valle interandino central (Pacheco, 2002) NC
Región tumbesina (Loaiza, 2013; Pinto et al., 2013) NC
Vertientes áridas del Pacífico de los Andes en Perú y extremo
noroeste de Chile
(Maguiña & Amanzo, 2016; Solari et al., 2019)
Costa seca del Pacífico de Perú y Chile (Solari et al., 2019) NC
Promops davisoni
Laderas occidentales andinas de Ecuador y Perú (Flores et al., 2015) NC
Rhogeessa velilla
Región tumbesina (Loaiza, 2013; Pinto et al., 2013; Tirira, 2012) C
Tom op e as rav us
Desierto de Atacama (Morgan & Czaplewski, 1999) NC
Región tumbesina (Loaiza, 2013; Pinto et al., 2013) NC
Endémico de la costa del desierto de Perú (Zamora et al., 2014; Zeballos et al., 2019) C
Vertiente occidental del Perú (Pacheco, 2002; Pacheco et al., 2009) C
Endémico de Perú (Loaiza & Pacheco, 2017) C
(C) cumple con el endemismo, (NC) no cumple con el endemismo. / (C) complies with endemism, (NC) does not comply
with endemism.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
idóneas que podrían estar siendo usadas por
las especies, lo cual conduce al descubrimiento
de nuevas poblaciones (e.g., Raxworthy et al.,
2003; Rebelo & Jones, 2010; Udyawer et al.,
2020). Nuestros análisis muestran la posible
distribución de algunas especies a áreas donde
no existen registros de presencia. En el caso
de A. schnablii, se encontró que esta especie
podría distribuirse al noroccidente de Ecua-
dor en las provincias de Manabí y Esmeraldas
y en las costas de Perú en los departamentos
La Libertad y Ancash. De igual manera, L.
hesperia podría estar ocupando áreas en las
estribaciones orientales al sur de Ecuador en las
provincias de Morona Santiago y Zamora Chin-
chipe, y en Perú en una pequeña franja de las
costas centrales en los departamentos de Ica y
Lima. El MDE de L. occidentale indica que esta
especie probablemente se distribuye al sur de
Panamá en las provincias de Darién y Emberá-
Wounaan, mientras que para P. genovensium se
proyectan áreas en las estribaciones occidenta-
les de la cuenca del río Jubones en Ecuador y
alrededores de los ríos Apurímac y Mantaro en
las laderas orientales de Perú. Aparecen áreas
ambientalmente idóneas para P. d av i s o ni en
las costas de Perú en los departamentos de La
Libertad y Ancash, en el valle del Marañón y al
norte de Chile en la región de Iquique y Anto-
fagasta. Finalmente, la distribución proyectada
para T. ravus muestra que esta especie proba-
blemente se encuentre en la provincia de Loja
al sur de Ecuador y en la parte norte de Chile
en la región de Arica y Parinacota. Es impor-
tante comprobar la precisión de los MDEs con
investigación más profunda en campo, i.e.,
comprobar si las nuevas regiones predichas
revelan localidades actualmente no conocidas
o si estas se deben a inexactitudes y errores en
la proyección (Araújo et al., 2019; Brummitt
et al., 2015). Si bien los MDEs predicen las
áreas ambientalmente idóneas, es posible que
estas áreas no necesariamente estén ocupadas
en su totalidad por las especies (Barve et al.,
2011). Interacciones interespecíficas, depreda-
ción, mutualismo y otros factores de naturaleza
biótica pueden restringir la distribución de las
especies a un área menor (Barve et al., 2011).
Aunque los factores bióticos no fueron con-
siderados en la construcción de los MDEs, es
importante realizar estudios sobre la biología y
ecología de las especies para poder incluir esta
información en futuros modelos predictivos.
Estudios previos han utilizado MDEs para
identificar el área de distribución de las espe-
cies L. hesperia (Tirira et al., 2011), A. schnablii
(Tirira et al., 2012a), T. ravus (Loaiza & Pache-
co, 2017), P. genovensium (Ruelas & Pacheco,
2018) y E. innoxius (Loaiza et al., 2019), aunque,
en parte las distribuciones coinciden con nues-
tros resultados, estos trabajos no dan detalle
del área donde fueron calibrados los mode-
los. Si bien, estos estudios han sido esenciales
para la construcción de MDEs a escala global,
Tabla 4
Especies de murciélagos evaluadas en el estudio, cálculo en km2 de las áreas ocupadas por los MDEs y por mapas de
distribución de la UICN en la región tumbesina, y porcentajes que estos representan en el área en relación con su distribución
total. Table 4. Threatened bat species evaluated in the study, calculation in km2 of the areas occupied by the SDMs and by
IUCN distribution maps in the Tumbesian region, and percentages that these represent in the area in relation to their total
distribution.
Especie MDEs (km2) % UICN (km2) %
Rhogeessa velilla 42 528 96 2 537 100
Eptesicus innoxius 102 136 89 118 531 67
Lonchophylla hesperia 39 273 63 57 006 21
Lophostoma occidentale 32 051 51 83 503 41
Amorphochilus schnablii 114 390 47 73 490 39
Promops davisoni 108 147 45 105 022 65
Tomopeas ravus 47 517 40 47 641 40
Platalina genovensium 15 989 19 66 085 22
14 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
consideramos que un factor incluido en este
estudio, “el área de accesibilidad” (Soberón &
Peterson, 2005), representa el área adecuada
para calibrar y evaluar los MDEs (Barve et
al., 2011). Informar sobre la definición de este
componente ha sido sugerido como un detalle
de gran importancia para la replicación de
trabajos que utilizan MDEs (Feng et al., 2019),
especialmente aquellos que utilizan un enfoque
conservador (Marcer et al., 2013; Medina et al.,
2016; Ortega-Andrade et al., 2013). No limitar
espacialmente las áreas de proyección puede
inflar las distribuciones finales (Medina et al.,
2016), lo cual es considerado un efecto inde-
seable si la especie está realmente amenazada
(Syfert et al., 2014). Por otro lado, en el caso de
especies que se distribuyen más allá de los már-
genes políticos de un país, restringir las áreas de
proyección o los registros de presencia a estas
escalas geográficas limitaría el poder predictivo
del modelo (Barve et al., 2011; El-Gabbas &
Dormann, 2018) y como consecuencia el rango
completo de las especies no es reflejado.
Los endemismos propuestos previamente
para varias especies evaluadas presentan defini-
ciones que difieren de los resultados obtenidos
a través de MDEs. La escasez de información
de presencia de las especies dificulta identificar
con precisión las áreas en donde se distribuyen
(El-Gabbas & Dormann, 2018; Ramírez-Chaves
et al., 2020), promoviendo a su vez definicio-
nes prematuras y no justificadas de posibles
endemismos. Nuestros análisis muestran las
probables distribuciones de las especies y deli-
mitan la región del endemismo de cada una.
Es importante destacar que, a excepción del
mapa de distribución propuesto para L. hes-
peria (Griffiths & Gardner, 2008), los reportes
de ampliación de extensión de ocurrencia de P.
davisoni y T. ravus (Flores et al., 2015; Zamora
et al., 2014; Zeballos et al., 2019) y un MDE
desarrollado para esta última especie (Loaiza
& Pacheco, 2017), el objetivo de los estudios
citados en la Tabla 3 no fue evaluar la distri-
bución de las especies. No obstante, una gran
parte de estos trabajos usan las definiciones de
endemismo para referirse a sus distribuciones.
Aunque las áreas inferidas a partir de MDEs
pudieran no ser definitivas para algunas espe-
cies dada la escasez de información, nuestros
resultados demuestran que una evaluación de
la distribución completa usando todos los regis-
tros de presencia disponibles es necesaria para
determinar su área de endemismo.
En base a las áreas de distribución infe-
ridas a partir de MDEs, consideramos que, la
región tumbesina es de especial interés para la
conservación de R. velilla y E. innoxius, ya que
los rangos de distribución de estas especies se
encuentran restringidos casi en su totalidad a
esta área. Además, a pesar de que las especies
T. ravus, P. d av i s oni , A. schnablii, L. occidentale
y L. hesperia se distribuyen en otros biomas, la
región tumbesina sigue siendo un área de alta
prioridad de conservación para estas especies ya
que el 40-60 % de su distribución se incluye en
la región. Considerando que aproximadamente
un 30 % de especies de vertebrados endémicos
de la región tumbesina se encuentran amena-
zados como consecuencia de la perturbación
antropogénica (Escribano-Avila et al., 2017), la
creación de nuevas áreas protegidas o la cone-
xión entre las pocas que existen resulta urgente
para garantizar la perpetuidad de las especies
que dependen de los ecosistemas de esta región.
Si bien, una gran responsabilidad en la conser-
vación de ecosistemas y especies de la región
es asumida por parte de ONGs, es esencial un
mayor involucramiento de la sociedad civil de
cada país (incluidas universidades y centros de
investigación), los gobiernos de Ecuador y Perú
y la comunidad internacional (Armijos-Ojeda
et al., 2021). Un aporte es justamente propor-
cionar información sobre la distribución, eco-
logía y estado de conservación de especies que
habitan esta región.
Además del tamaño del rango de distri-
bución y número de biomas que ocupa una
especie, el tamaño poblacional, tolerancia a
la perturbación, nivel trófico, especialización
y otros factores influyen en su estado de con-
servación y riesgo de extinción. Por ejemplo,
especies endémicas como A. fraterculus consi-
derada generalista y una de las más dominantes
de la región tumbesina (Carrera et al., 2010;
Pacheco et al., 2007; Pinto et al., 2013; Valle
15
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et al., 2021), tiene un área de distribución
inferior a la mayoría de las especies evaluadas
según un MDE desarrollado por Pinto et al.
(2013). No obstante, esto no necesariamente
indica que la especie posea un alto riesgo de
extinción debido a sus hábitos generalistas y
tamaño poblacional alto. En contraste, especies
con un mayor rango de distribución como P.
genovensium, la cual posee hábitos especialistas
(Maguiña & Amanzo, 2016; Sahley, 1996; Solari
et al., 2019), o L. occidentale, dependiente de
ambientes no perturbados (Burneo et al., 2015;
Valle et al., 2021), podrían encontrarse en
mayor riesgo que especies endémicas como E.
innoxius, conocida por tener cierta tolerancia a
hábitats perturbados (Linares & Zavala, 2018;
Loaiza et al., 2019). Por lo tanto, se espera que
la perturbación de hábitat afecte en mayor
medida a especies de murciélagos con rangos
restringidos y especialistas. Como ya se ha
realizado en otros grupos de micromamíferos
(Formoso et al., 2015; Tarquino-Carbonell et
al., 2020), se necesita confirmar como bajo efec-
tos de deforestación o cambio climático, espe-
cies de murciélagos generalistas ampliamente
distribuidas se encuentran en menor riesgo de
extinción en relación a especies especialistas y
de rango restringido.
Los MDEs desarrollados para las ocho
especies de murciélagos estudiadas no cambia-
ron el estado de conservación de las especies
según lo propuesto por la UICN, sin embargo,
han permitido tener una información más
clara de áreas ambientalmente idóneas para
la distribución de estas especies. Las áreas de
distribución predichas permitieron inferir que
únicamente dos (E. innoxius y R. velilla) de
las siete especies propuestas como endémicas
tienen distribuciones restringidas a la región
tumbesina y pueden ser consideradas endémi-
cas de esta región.
La región tumbesina es un área de gran
importancia para la conservación de al menos
siete de las ocho especies evaluadas, en particu-
lar para las especies endémicas E. innoxius y R.
velilla. Dados los altos niveles de perturbación
y las escasas áreas de protección que posee
esta región, es necesario y urgente ejecutar
estrategias para monitorear las poblaciones de
murciélagos amenazados y garantizar su con-
servación y manejo.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
Ver material suplementario
a04v72n1-MS1
AGRADECIMIENTOS
A J.P. Carrera y M. Pinto del Departamento
de Biología de la Escuela Politécnica Nacional
(EPN), B. Lim del Museo Real de Ontario
(ROM), J. Guerra de la Universidad San Fran-
cisco de Quito (USFQ), J. Brito del Instituto
Nacional de Biodiversidad (INABIO)-Ecuador,
V. Romero del Museo de la Universidad Téc-
nica Particular de Loja (MUTPL), por proveer
registros de las localidades de las especies.
Agradecemos la información de localidades
generosamente compartidas por J.P. Carrera
sobre especímenes colectados en la Expedición
Sowell en Ecuador 2001-2004. A D. Valle y C.
I. Espinosa por facilitar una base de datos de
registros de presencia de murciélagos de las
costas de Ecuador y Perú. A F. Reyes, M. Orte-
ga y O. Rojas-Soto por el asesoramiento en la
construcción y calibración de modelos. A V.
Romero, C. Mendoza y a los revisores anóni-
mos por sus valiosos comentarios y sugerencias
que ayudaron a mejorar el manuscrito. A A.
Avila y L. Gárate por la edición de figuras.
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