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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
Modelos de distribución de especies y estado de conservación
de murciélagos amenazados en la región tumbesina de Ecuador y Perú
Carlos Teodoro Avila Bernal1*; https://orcid.org/0000-0002-3205-5861
Daniel Michael Griffith2; https://orcid.org/0000-0001-6870-9727
Carlos Iván Espinosa Iñiguez2; http://orcid.org/0000-0002-5330-4505
1. Maestría de Biología de la Conservación y Ecología Tropical, Universidad Técnica Particular de Loja, San Cayetano
Alto s/n, 1101608 Loja, Ecuador; ctavila@utpl.edu.ec (*Correspondencia)
2. Laboratorio de Ecología Tropical y Servicios Ecosistémicos EcoSs-Lab, Departamento de Ciencias Biológicas y
Agropecuarias, Universidad Técnica Particular de Loja, San Cayetano Alto s/n, 1101608 Loja, Ecuador;
dgriffith@utpl.edu.ec, ciespinosa@utpl.edu.ec
Recibido 10-III-2023. Corregido 31-VII-2023. Aceptado 12-I-2024.
ABSTRACT
Species distribution models and conservation status of threatened bats in
the Tumbesian region of Ecuador and Perú
Introduction: Biodiversity is being lost at an accelerating rate because of global change. Tools such as species
distribution models (SDMs) have been widely used to improve knowledge about species’ conservation status and
help develop management strategies to mitigate biodiversity loss. SDMs are especially important for species with
restricted distributions, such as endemic species.
Objective: To determine how potential distribution predicted by SDMs for eight threatened bat species differed
from the distribution maps reported by the IUCN. Also, to infer the area of distribution and state of endemism
of each specie, and to evaluate the importance of the Tumbesian region for their conservation.
Methods: Based on presence records across the species’ entire ranges, we used SDMs to assess the conservation
status of these eight species in the Tumbesian region of Ecuador and Peru.
Results: The areas estimated by SDMs were 35-78 % smaller for four species (Eptesicus innoxius, Lophostoma
occidentale, Platalina genovensium and Lonchophylla hesperia) and 26-1 600 % larger for three species
(Amorphochilus schnablii, Promops davisoni and Rhogeessa velilla) than those reported by the IUCN. For
Tomopeas ravus, the area estimated by the SDM and IUCN was similar but differed in spatial distribution. SDMs
coincided with areas of endemism reported by previous authors for E. innoxius, R. velilla, and T. ravus, but were
different for A. schnablii, P. genovensium, P. d a v i s o ni , and L. hesperia, due in part to projected distributions for
these latter species in dry inter-Andean valleys according to the SDMs.
Conclusions: The Tumbesian region represents a significant portion (40-96 %) of the predicted distribution of
seven of the eight species studied, underscoring the importance of this region for bat conservation. Our results
show likely distributions for these species and provide an important basis for identifying research gaps and devel-
oping conservation measures for threatened bats in the Tumbes biodiversity hotspot.
Key words: endemism; extent of occurrence; MaxEnt; seasonally dry tropical forests; threatened species.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v71i1.54459
CONSERVACIÓN
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
INTRODUCCIÓN
El planeta está experimentando una extin-
ción masiva de la vida silvestre (Brondizio et
al., 2019; Cowie et al., 2022) como consecuen-
cia de la pérdida de hábitat, sobreexplotación,
contaminación, invasión de especies y cambio
climático (Jaureguiberry et al., 2022). Según
proyecciones se estima que en los próximos 150
años más de la mitad de la diversidad biológica
desaparecerá (Costello et al., 2013). Por esta
razón, es de vital importancia determinar el
estado de conservación de especies que tienen
un alto riesgo de extinción.
La distribución geográfica de las especies
es una característica fundamental que influye
en su riesgo de extinción (Harris & Pimm,
2008). Las especies con una distribución geo-
gráfica restringida son vulnerables a perdida
de hábitat, amenazas impredecibles o de gran
alcance (Jetz et al., 2007; Medina et al., 2016),
incluso si sus poblaciones se encuentran esta-
bles (Mace et al., 2008). Adicionalmente, las
especies de rangos restringidos por lo general
poseen densidades bajas y se encuentran vulne-
rables a problemas de estocasticidad demográ-
fica y endogamia lo que reduce la probabilidad
de persistencia de la especie (Bechsgaard et al.,
2013). En este contexto, determinar el rango
geográfico de una especie es importante para
la predicción de su riesgo de extinción (Böhm
et al., 2016; Harris & Pimm, 2008; Jones et al.,
2003) en especial en taxones endémicos (Medi-
na et al., 2016). El tamaño del área de distri-
bución es información útil para determinar el
estado de conservación de las especies (Harris
& Pimm, 2008), siendo parte de los criterios
en la evaluación y categorización del estado de
conservación de la Unión Internacional para la
Conservación de la Naturaleza (IUCN, 2023).
En las últimas décadas, se han desarrollado
técnicas como los modelos de distribución de
especies (MDEs) para predecir la distribución
geográfica de las especies (Araújo et al., 2019;
Elith et al., 2011). Los cálculos de estos modelos
están basados en algoritmos estadísticos que
RESUMEN
Introducción: La biodiversidad se está perdiendo a un ritmo acelerado como resultado del cambio global.
Herramientas como los modelos de distribución de especies (MDEs) han sido ampliamente usados para mejorar
el conocimiento sobre el estado de conservación de las especies y ayudar a desarrollar estrategias de gestión para
mitigar la pérdida de biodiversidad.
Objetivo: Determinar cómo la distribución potencial predicha por los MDEs para ocho especies de murciélagos
amenazados difiere de los mapas de distribución reportados por la UICN. También, inferir el área de distribución
y estado de endemismo de cada especie, y evaluar la importancia de la región tumbesina para su conservación.
Métodos: Basados en registros de presencia del rango global de las especies, usamos MDEs para evaluar el estado
de conservación de estas ocho especies en la región tumbesina de Ecuador y Perú.
Resultados: Las áreas estimadas por los MDEs eran 35-78 % más pequeñas para cuatro especies (Eptesicus
innoxius, Lophostoma occidentale, Platalina genovensium y Lonchophylla hesperia) y 26-1 600 % más grandes para
tres especies (Amorphochilus schnablii, Promops davisoni y Rhogeessa velilla) que aquellas reportadas por la UICN.
Para Tomopeas ravus, el área estimada por el MDE y la UICN fue similar, pero difirió en la distribución espacial.
Los MDEs coincidieron con áreas de endemismo informadas por autores previos para E. innoxius, R. velilla y
T. ravus, pero fueron diferentes para A. schnablii, P. genovensium, P. d av i s on i y L. hesperia, debido en parte a las
distribuciones proyectadas para estas últimas especies en valles secos interandinos según los MDEs.
Conclusiones: La región tumbesina representa una porción significativa (40-96 %) de la distribución predicha
de siete de las ocho especies estudiadas, subrayando la importancia de esta región para la conservación de mur-
ciélagos. Nuestros resultados muestran las probables distribuciones para estas especies y proporcionan una base
importante para identificar vacíos de investigación y desarrollar medidas de conservación para murciélagos
amenazados en el punto caliente de biodiversidad de Tumbes.
Palabras clave: endemismo; extensión de ocurrencia; MaxEnt; bosques tropicales estacionalmente secos; especies
amenazadas.
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involucran estimaciones de rango cuantitativas,
producto de la correlación de datos de presencia
y variables ambientales apoyadas en la teoría de
nicho (El-Gabbas & Dormann, 2018; Medina et
al., 2016). Los MDEs han sido ampliamente uti-
lizados para determinar la distribución de espe-
cies amenazadas en lugares poco explorados
(Manchego et al., 2017; Ortega-Andrade et al.,
2015; Peralvo et al., 2007), logrando resultados
robustos a partir de escasos registros de presen-
cia (Hernandez et al., 2006; Ortega-Andrade
et al., 2013; Pearson et al., 2007). Además, han
ayudado en la evaluación del estado de conser-
vación (Ortega-Andrade et al., 2013; Ortega-
Andrade et al., 2015), al descubrimiento de
especies nuevas (Raxworthy et al., 2003) y a la
detección de poblaciones de especies conside-
radas crípticas o raras (Raxworthy et al., 2003;
Rebelo & Jones, 2010; Udyawer et al., 2020).
De igual manera, los MDEs han demostrado
ser procedimientos sistemáticos con resulta-
dos más representativos que las tradicionales
técnicas usadas por la UICN para calcular la
extensión de la ocurrencia (EOO, por sus siglas
en inglés) (De Castro-Pena et al., 2014; Marcer
et al., 2013; Syfert et al., 2014).
El uso de MDEs es limitado particularmen-
te para los ecosistemas de bosques tropicales
estacionalmente secos (BTES). Dentro de este
bioma, la región tumbesina destaca como una
de las áreas menos estudiadas (Escribano-Avila
et al., 2017; Espinosa et al., 2012) a pesar de ser
reconocida mundialmente por sus niveles de
endemismo (Escribano-Avila et al., 2017), así
como por sus amenazas (Armijos-Ojeda et al.,
2021; Best & Kessler, 1995; García-Olaechea et
al., 2021; Venegas, 2005). Los BTES están suje-
tos a una larga historia de actividades antropo-
génicas, como la deforestación, la expansión de
la frontera agrícola, el pastoreo de ganado, los
incendios forestales, entre otras (Best & Kessler,
1995; Dodson & Gentry, 1991; Espinosa et al.,
2012; Ferrer-Paris et al., 2019; Jara-Guerrero
et al., 2019). Tales actividades han generado
homogenización y fragmentación de los eco-
sistemas tumbesinos llevando a que grandes
extensiones de bosques queden reducidas a
parches aislados (Aguirre & Kvist, 2005; Best
& Kessler, 1995; Tapia-Armijos et al., 2015)
que ocupan menos del 30 % de la cobertura
original (Escribano-Avila et al. 2017; Portillo-
Quintero & Sánchez-Azofeifa, 2010). Esta alta
fragmentación de los bosques tumbesinos los
deja altamente expuestos a otras amenazas,
como el cambio climático, el cual tiende a alte-
rar los rangos de distribución de algunas de las
especies de la región (Manchego et al., 2017;
Orihuela-Torres et al., 2020).
Un grupo que se encuentra particularmen-
te en riesgo y carece de información precisa
sobre la distribución geográfica y estado de
conservación debido a sus hábitos nocturnos y
comportamiento elusivo, son los murciélagos.
Según Frick et al. (2019), del total de espe-
cies de murciélagos evaluadas por la UICN,
el 80 % requiere atención de investigación o
conservación. Estas tendencias son igual de
preocupantes en la región tumbesina debido a
que las listas rojas de Ecuador y Perú reportan
el 95 y 63 % de las especies de murciélagos
amenazados están total o parcialmente en la
vertiente occidental de cada país, respectiva-
mente (SERFOR, 2018; Tirira, 2011). El distur-
bio antropogénico amenaza la mayoría de estas
especies, las cuales se encuentran vulnerables
debido al bajo tamaño de sus poblaciones (Valle
et al., 2021). Aunque existen considerables
esfuerzos realizados en comprender la ecología
e historia natural de este grupo (e.g., Albuja
& Mena-Valenzuela, 2004; Brito et al., 2018;
Carrera et al., 2010; Molina-Moreira & Alava,
2019; Pacheco et al., 2007; Ramírez-Paz & Salas,
2019; Salas, 2008; Valle et al., 2021), no se sabe
con precisión la distribución de las especies de
murciélagos amenazados a través de la región.
Un creciente número de estudios que eva-
lúan las áreas de distribución de especies de
murciélagos que habitan total o parcialmente
la región tumbesina (Burneo & Tirira, 2014;
Moscoso & Tirira, 2012; Pinto et al., 2013; Salas
et al., 2014) se han desarrollado en las últimas
décadas, siendo especies amenazadas las que
mayor interés han ganado entre investigadores
(Loaiza et al., 2019; Loaiza & Pacheco, 2017;
Nárvaez et al., 2012; Peralvo et al., 2007; Ramí-
rez-Fráncel et al., 2020; Ruelas & Pacheco, 2018;
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
Tirira et al., 2011; Tirira et al., 2012a; Tirira et
al., 2012b). No obstante, parte de estos estudios
ha restringido tanto el uso de registros como
las áreas de proyección a nivel de país o a una
fracción del rango de distribución global. En el
presente estudio, inferimos a través de MDEs la
distribución de ocho especies de murciélagos
considerados amenazados a nivel nacional y/o
global y representativos de la región tumbe-
sina. Para capturar con detalle los requisitos
ambientales, utilizamos registros de presencias
del rango global de cada especie. Este conoci-
miento es clave para identificar con precisión el
rango de distribución de las diferentes especies,
evaluar su riesgo de extinción y planificar estra-
tegias de conservación en lugares concretos
donde no han sido registradas previamente.
Nuestros objetivos específicos fueron: (i) eva-
luar la similitud geográfica y espacial entre
los MDEs y los últimos mapas de distribución
reportados por la UICN; (ii) inferir el estado
de endemismo de las especies de murciélagos
amenazados más representativos de la región
tumbesina; y (iii) determinar la importancia
que tiene esta región para la conservación de
cada una de las especies estudiadas.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: La región tumbesina
comprende una estrecha área entre el océano
Pacífico y las estribaciones occidentales de los
Andes. Se extiende desde el sur de la provincia
de Esmeraldas, en Ecuador, hasta el departa-
mento La Libertad, en Perú (Best & Kessler,
1995). Esta región abarca cinco hábitats, entre
los cuales se incluyen matorral espinoso árido,
bosque seco, bosque semi-siempreverde, bos-
que siempreverde y bosque nuboso húmedo
comprendidos en altitudes que van desde el
nivel del mar hasta los 3 000 m (Best & Kessler,
1995). Debido a que no existe un mapa clara-
mente definido para la región tumbesina hemos
usado el mapa de la región Pacífico Ecuatorial.
Esta región coincide en gran medida con los
límites que han sido propuestos para la región
tumbesina (Peralvo et al., 2007) (Fig. 1).
La región tumbesina posee una extensión
aproximada de 135 000 km2 representados en
un 64 % por el ecosistema de bosque estacional-
mente seco (Aguirre et al., 2006; Dinerstein et
al., 1995). La región forma parte del hotspot de
biodiversidad Tumbes-Choco-Magdalena (Mit-
termeier et al., 2011) y es considerada como
prioridad de conservación desde hace más de
20 años (Best & Kessler, 1995; Dinerstein et al.,
1995; Dodson & Gentry, 1991; Escribano-Avila
et al., 2017; Espinosa et al., 2012).
El clima en esta región es estacional y
bien marcado en términos de precipitación
(Peralvo et al., 2007). Los patrones climáticos
están influenciados significativamente por las
corrientes marinas, la topografía, la posición
geográfica y los movimientos de vientos alisios,
cuya interacción genera desde bosques tropi-
cales a desiertos en distancias relativamente
cortas (Albuja & Mena-Valenzuela, 2004; Best
& Kessler, 1995). Por ejemplo, el régimen plu-
viométrico para la ciudad de Guayaquil en
Ecuador es de 1 000 mm anuales, con un perio-
do de lluvias entre los meses de diciembre hasta
abril (Peralvo et al., 2007), mientras que en
Piura, Perú, aproximadamente a 340 km al sur,
se registra una precipitación anual de 42 mm
(Tapley & Waylen, 1990). Adicionalmente, El
Niño/Southern Oscillation (ENSO), que con-
siste en el desplazamiento de la corriente fría de
Humboldt por una corriente cálida, es un fenó-
meno de importancia en la zona ya que produce
un incremento dramático en las precipitaciones
(Peralvo et al., 2007).
Especies objetivo y registros de presencia:
Nos enfocamos en especies de murciélagos pre-
sentes en la región tumbesina con alguna cate-
goría de amenaza: Vulnerable (VU), En Peligro
(EN) o En Peligro Crítico (CR), ya sea a nivel
nacional (Ecuador, Perú o ambos) (SERFOR,
2018; Tirira, 2011) o global (IUCN, 2023). Se
analizaron ocho de estas especies basándonos
en el cumplimiento de los siguientes criterios:
(1) la especie se resuelve taxonómicamente,
evitando registros que sean confundidos con
otra especie (Cayuela et al., 2009; Marcer et
al., 2013) o entre especies similares (Guisan
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et al., 2007); (2) la especie posee más de cinco
registros independientes (≥ 10 km de distancia)
dentro de su distribución global para la obten-
ción de modelos confiables (Boria et al., 2014;
Pearson et al., 2007); y (3) al menos un 20 % de
la distribución global de la especie (reportada
por mapas de la UICN 2014-2016) está incluida
en la región tumbesina. En el caso de que una
especie de murciélago no haya cumplido con
el primer criterio, no se evaluaron los criterios
posteriores, es decir, los registros de presen-
cia no fueron descargados, ni tampoco fue
calculada su área de distribución dentro de la
región tumbesina.
Los registros de especies se obtuvieron
en agosto de 2019 del Museo de Zoología de
la Pontificia Universidad Católica del Ecua-
dor (QCAZ), Museo de la Escuela Politéc-
nica Nacional (EPN), Instituto Nacional de
Biodiversidad (INABIO) de Ecuador y Museo
de Zoología de la Universidad Técnica Parti-
cular de Loja (MUTPL). También se recopiló
información de bases de datos globales como
Vertnet (http://www.vertnet.org/index.html) y
Fig. 1. Ecorregiones de la región tumbesina (Olson et al., 2001). / Fig. 1. Ecoregions of the Tumbesian region (Olson et al.,
2001).
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
Global Biodiversity Information Facility (GBIF;
www.gbif.org) que correspondan a especíme-
nes registrados como preservados. Incluimos
además los registros de especies recolectadas
en la Expedición Sowell en Ecuador 2001-2004
(Carrera et al., 2010), datos no publicados por
algunos expertos y registros obtenidos de una
revisión bibliográfica usando como palabras
clave los nombres científicos de cada una de
las especies. La recopilación de datos incluye
registros de presencia que abarcan un periodo
de tiempo desde 1912 hasta el 2019.
Los datos de coordenadas espaciales proce-
dentes de las diferentes fuentes de información
fueron homogenizados según el datum World
Geodetic System (WGS84). Como parte del
filtrado espacial, se eliminaron los registros que
quedaban fuera del rango actualmente conoci-
do para cada especie según las distribuciones
informadas por el Handbook of the Mammals
of the World (Wilson & Mittermeier, 2019)
a través del software ArcMap versión 10.5.
Finalmente, para disminuir problemas de sesgo
de muestreo y garantizar la independencia
entre registros, se excluyeron datos duplicados
(registros que contenían las mismas coordena-
das espaciales) y aquellos que se encontraban
a menos de 10 km de distancia uno de otro
(Boria et al., 2014; Pearson et al., 2007). Este
procedimiento de filtrado se realizó a través
del paquete NicheToolBox (Osorio-Olvera et al.,
2016) implementado en R (R Core Team, 2020).
La base de datos completa está disponible en
Dryad (Avila et al., 2023).
Datos climáticos y área de accesibilidad:
Los datos climáticos comprendieron un total de
ocho variables de precipitación y 11 de tempe-
ratura con información mensual entre 1979 y
2013 procedentes del conjunto de datos Clima-
tologies at high resolution for the earth’s land sur-
face areas (CHELSA v1.2; Karger et al., 2017).
Seleccionamos estas capas debido a que han
mostrado un alto rendimiento en regiones con
alta heterogeneidad topográfica y climática en
relación a las capas de WorldClim (Bobrowski
& Udo, 2017). Las variables fueron descargadas
en forma de archivos Geotiff de la plataforma
(http://chelsa-climate.org/) con una resolución
de 30 arco segundos (Karger et al., 2017).
La información climática fue recortada
en base en una hipótesis específica para cada
especie sobre el área de accesibilidad (Soberón
& Peterson, 2005), interpretada como el área
que ha sido accesible para la especie durante
periodos de tiempo relevantes (Barve et al.,
2011; Soberón & Peterson, 2005). Definimos el
área de accesibilidad de acuerdo al solape entre
las ecorregiones terrestres (Olson et al., 2001)
y los registros de presencia, asumiendo que
cuando una especie de murciélago se presentara
en una determinada ecorregión, podría acceder
y ocupar toda esa ecorregión. Adicionalmente,
utilizamos con este fin un modelo digital de
elevación para detectar barreras geográficas
que pueden limitar la distribución de especies.
Estos criterios fueron implementados en com-
binación debido a que aportan con información
ecológica, histórica y evolutiva para la calibra-
ción del modelo (Ortega-Andrade et al., 2013).
Modelos de distribución de especies
(MDEs): Obtuvimos las áreas de idoneidad
ambiental para las especies utilizando el algo-
ritmo MaxEnt v.3.4.1k, el cual ha sido amplia-
mente utilizado para desarrollar modelos
predictivos (e.g., Boria et al., 2014; El-Gabbas &
Dormann, 2018; Pearson et al., 2007; Petatán-
Ramírez et al., 2020; Rebelo & Jones, 2010), y
ha mostrado un mejor desempeño con tama-
ños muestrales pequeños que otros algoritmos
(Hernandez et al., 2006; Pearson et al., 2007).
MaxEnt realiza predicciones a partir de un
número incompleto de registros de presencia y
variables ambientales, generando como resulta-
do una probabilidad de presencia entre 0 y 1 en
cada una de las celdas del área de proyección
(Pearson et al., 2007; Phillips et al., 2006). Los
resultados de este análisis se interpretan como
probabilidades acumulativas (Hernandez et al.,
2006; Phillips et al., 2006).
Para determinar las variables ambientales
a usarse dentro del modelo realizamos una
prueba de jackknife, la cual identifica la contri-
bución relativa de cada variable en la predicción
del modelo, por medio de la generación de
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modelos a priori con todas las variables (Royle
et al., 2012; Yost et al., 2008). Además, realiza-
mos un análisis de correlación de Pearson con
el fin de evaluar las variables que se encontra-
ban correlacionadas (Hernandez et al., 2006;
Ortega-Andrade et al., 2015; Udyawer et al.,
2020). Las variables no correlacionadas y que
aportan más al modelo fueron seleccionadas
para construir los modelos finales. Estos análi-
sis fueron realizados en R a través de los paque-
tes maptools (Bivand & Lewin-Kon, 2017),
dismo (Hijmans et al., 2019), rJava (Urbanek,
2018) y ggplot2 (Wickham, 2016).
Los registros de presencia fueron divididos
aleatoriamente en dos subconjuntos: datos de
entrenamiento del modelo (80 %) y datos de
validación (20 %). Generamos 5 000 iteraciones
y 10 000 puntos de fondo aleatorios (Ortega-
Andrade et al., 2015). Debido a la alta cantidad
de elementos estocásticos y a la variabilidad que
esto puede producir en los resultados, obtuvi-
mos 10 réplicas para cada especie usando un
método de bootstrapping. Seleccionamos un
modelo para cada especie según los estadísticos
del Área Bajo la Curva (AUC) del gráfico de
características operativas del receptor (ROC)
(Elith et al., 2011; Phillips et al., 2006) y las
tasas más bajas de errores de omisión y comi-
sión derivadas de una matriz de confusión 2 x
2 (Anderson et al., 2003) a través de la imple-
mentación de un umbral de presencia ausencia.
Dado que el realizar una partición aleatoria o
estratificada de registros limitados genera datos
de entrenamiento y prueba pequeños, emplea-
mos un análisis de jackknife sugerido por Pear-
son et al. (2007). Esta técnica es sensible a cada
registro utilizado y genera modelos poniendo
a prueba una localidad por vez del conjunto
de datos (N-1).
En cuanto a la selección de un umbral
de presencia usamos el “10 percentile training
presence” en todas las proyecciones debido a
que este umbral excluye el 10 % de registros
de entrenamiento con la predicción más baja
(Anderson & Gonzalez, 2011; Boria et al.,
2014). Utilizamos este umbral dada la varia-
ción de resolución que pueden tener regis-
tros recolectados en largos periodos de tiempo
(Rebelo & Jones, 2010) y porque su uso ha
sido recomendado para conjuntos pequeños
de datos (Pearson et al., 2007). Finalmente,
la implementación del umbral posibilita una
clara distinción entre las áreas “adecuadas” de
las “inadecuadas” y permite además validar
el modelo a través de las medidas estadísticas
dependientes del umbral (Lee et al., 2012;
Ortega-Andrade et al., 2013).
Validación del modelo: Para saber cuál es
el poder predictivo del modelo y la utilidad que
esto pueda tener, es necesario una evaluación
(Feng et al., 2019). Los modelos generados
con pocos registros (≤ 25) fueron validados
de acuerdo con la capacidad que cada modelo
tuvo para predecir la única localidad excluida
del conjunto de datos. Calculamos la signifi-
cancia del modelo a través de un P-value (soft-
ware pValueCompute.exe), el cual identifica
si el número de éxitos observados constituye
evidencia contra la hipótesis nula que estipu-
la que el patrón es completamente aleatorio
(Pearson et al. 2007).
El rendimiento de los modelos basados en
muestras de mayor tamaño (> 25) fue evaluado
usando el AUC del gráfico ROC calculado por
MaxEnt como métrica general del modelo e
independiente del umbral el AUC y los errores
de comisión/omisión. El AUC genera valores
continuos entre 0 y 1, de esta forma los valores
< 0.5 indican un rendimiento no mejor que el
azar, valores entre 0.5 y 0.7 se consideran bajos,
valores entre 0.7 y 0.9 se consideran mode-
rados, y valores mayores a 0.9 se interpretan
como altos en cuanto a la discriminación del
modelo (Phillips et al., 2006). Seleccionamos
los modelos estadísticamente significativos
basándonos en los altos valores del AUC y las
bajas tasas de los errores de comisión/omisión
(Ortega-Andrade et al., 2015). Evaluadas en
un determinado umbral, las tasas de omisión
proveen información valiosa sobre la capacidad
discriminatoria y el sobre ajuste del modelo
(Anderson et al., 2003; Boria et al., 2014). Los
errores de omisión (la proporción de puntos
de presencia que caen fuera del área predi-
cha como adecuada) (Anderson et al., 2003;
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
Boria et al., 2014) fueron considerados sobre
los de comisión debido a que un modelo que se
equivoca al omitir puntos de presencia cono-
cidos es menos robusto que uno que predi-
ce áreas que no se sabe que están habitadas
(Anderson et al., 2003).
Adicionalmente, para resolver los inconve-
nientes relacionados con las incorrectas ponde-
raciones asociadas al AUC (Lobo et al., 2008),
calculamos la ROC Parcial (pROC) según lo
propuesto por Peterson et al. (2008). Los ratios
de AUC > 1.0 indican un desempeño mejor
que el azar (Almazán-Núñez et al., 2018). La
pROC fue estimada a través de bootstrapping
usando NicheToolBox (http://shiny.conabio.
gob.mx:3838/nichetoolb2/). Asignamos para el
remuestreo el 50 % de los puntos del conjunto
general de datos con una proporción de erro-
res de omisión de 0.1 y 1 000 iteraciones. Los
mapas y el cálculo de áreas fueron realizados en
ArcMap 10.5.
RESULTADOS
Especies evaluadas en el estudio: De las
16 especies de murciélagos presentes en la
región tumbesina con categoría de amenaza,
se analizaron ocho que cumplieron con los tres
criterios establecidos anteriormente (Tabla 1).
Validación de los modelos de distribu-
ción de especies (MDEs): Se recopiló un total
de 1 107 registros de presencia para las ocho
especies de murciélagos, tras realizar el proceso
Tabla 1
Especies de murciélagos amenazados presentes en la región tumbesina según la Lista Roja nacional (Ecuador, Perú o ambos)
(SERFOR, 2018; Tirira, 2011) o la lista global de especies amenazadas (IUCN, 2023). Table 1. Threatened bat species present
in the Tumbesian region according to the national (Ecuador, Peru or both) (SERFOR, 2018; Tirira, 2011) or global Red List
of Threatened Species (IUCN, 2023).
Familia Especie
Estado de
conservación
Ecuador
Estado de
conservación
Perú
Estado de
conservación
global
Criterios de selección
1 2 3
Furipteridae Amorphochilus schnablii EN (A4c) EN (C2a(i)b) VU (A2c) Cumple 35 38.50
Molossidae Cabreramops aequatorianus CR (B1ab(iii)) NA EN (B1ab(iii)) No cumple - -
Cynomops kuizha DD EN(B1ab(iii)) LC No cumple - -
Promops davisoni NA VU (B1ab(iii)) DD Cumple 32 64.60
Tom op e as rav us NA VU (B1ab(iii)) EN (B2ab(ii,iii)) Cumple 13 39.60
Phyllostomidae Artibeus ravus NA EN (B1ab(iii)) LC No cumple - -
Lonchophylla hesperia EN A3ac, B1ab(i,iii) VU (B1ab(iii)) NT Cumple 14 20.60
Lophostoma occidentale VU (A4ac) VU (B1ab(iii)) NT Cumple 26 41.30
Platalina genovensium NA EN (C2ab(i)) NT Cumple 27 21.60
Platyrrhinus dorsalis VU (A4ac) NA LC No cumple - -
Platyrrhinus helleri VU (A4ac) NA LC No cumple - -
Platyrrhinus ismaeli VU (A2c) NA NT No cumple - -
Platyrrhinus matapalensis NT (A4ac) EN (B1ab(iii)) NT No cumple - -
Vampyrum spectrum VU (A4c) NA NT (A2c) Cumple 145 1.70 (No cumple)
Vespertilionidae Eptesicus innoxius VU (B1ab(i,iii)) NT NT Cumple 38 67.20
Rhogeessa velilla DD EN (B1ab(iii)) DD Cumple 9 100
Familia a la que cada especie pertenece, estados de conservación (En Peligro Crítico (CR), En Peligro (EN), Vulnerable
(VU), Casi Amenazado (NT), Preocupación Menor (LC), Datos Insuficientes (DD)) y criterios de selección: (1) resolución
taxonómica resuelta, (2) número de registros independientes, y (3) porcentaje de distribución global que está incluida en la
región tumbesina. En negrita las ocho especies que cumplieron con los tres criterios. / Family to which each species belongs,
conservation status (Critically Endangered (CR), Endangered (EN), Vulnerable (VU), Near Threatened (NT), Least Concern
(LC), Data Deficient (DD)) and selection criteria: (1) taxonomically resolved, (2) number of independent records, and (3)
percentage of global distribution apportioned within the Tumbesian region. The eight species that met all three criteria are
in bold.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e54459, enero-diciembre 2024 (Publicado Ene. 29, 2024)
de limpieza resultaron en un total de 194 regis-
tros. La especie con el menor número de datos
fue R. velilla con nueve registros de presen-
cia, mientras que E. innoxius con 38 registros
presentó el mayor número de presencias. Los
modelos fueron construidos utilizando entre
cinco y ocho variables ambientales por especie.
La variable más frecuentemente usada y con
mayor contribución fue la temperatura media
del trimestre más húmedo, la cual aportó entre
el 48 al 61 % en la construcción de los mode-
los de A. schnablii, P. d a v is oni , L. occidentale,
E. innoxius y T. ravus, mientras que para L.
hesperia, P. genovensium y R. velilla fueron las
variables temperatura media del trimestre más
frío (68 %), precipitación del mes más lluvioso
(42 %) y precipitación del mes más seco (67 %),
respectivamente (SMT1).
Los MDEs realizados a través de la prueba
jackknife para las especies con 25 registros o
menos (L. hesperia, R. velilla y T. ravus) mostra-
ron tasas de éxito significativamente mayores
que las de fracasos y un P < 0.05 (SMT2). De
la misma manera, los modelos construidos con
más de 25 registros de presencia mostraron
métricas de evaluación robustas (AUC > 0.90),
tasas de omisión menores a 0.1 y ratios de AUC
significativamente diferentes de al azar con
valores entre 1.62 y 1.86 (P < 0.0001; SMT3).
Tamaño de la distribución geográfica de
las especies: Para cuatro especies, E. innoxius,
L. occidentale, P. genovesium y L. hesperia, los
MDEs predijeron áreas menores entre un 35
y 78 % en relación con los mapas de distribu-
ción propuestos por la UICN (Tabla 2). En el
caso de T. ravus el área predicha para los dos
modelos de distribución refleja un tamaño de
área similar, no obstante, la distribución geo-
gráfica predicha difiere de lo reportado por la
UICN. En contraste, los MDEs de A. schnablii
y P. d a v i s oni predijeron áreas mayores de 26 y
46 %, respectivamente. En el caso de R. velilla
el área predicha por el MDE es casi dos mil
veces más que el mapa planteado por la UICN
(Fig. 2), esta diferencia posiblemente se debe a
que solo existen pocos registros de la especie
y la metodología de la UICN propone la gene-
ración de un búfer alrededor de los puntos
de presencia.
Endemismo: Previas definiciones de
endemismo atribuidas a la región tumbesina
concuerdan con los registros de presencia y
distribuciones proyectadas por los MDEs úni-
camente para dos especies: E. innoxius y R. veli-
lla (Tabla 3; SMF1B, SMF1G). La distribución
estimada para T. ravus muestra que esta especie
no sería endémica de la región tumbesina, pero
Tabla 2
Estimación del área de distribución según los MDEs y los mapas de distribución reportados por la UICN, la diferencia
entre estas dos medidas y el porcentaje que estas diferencias representan en relación con el área total reportado por la
UICN para las ocho especies de murciélagos estudiados. Table 2. Estimation of the area of distribution according to SDMs
and distribution maps reported by the IUCN, difference between these two measurements and the percentage that these
differences represent in relation to the total area reported by the IUCN for the eight species of bats studied.
Especie Estimación de rango de distribución (km2)Diferencia entre MDE y mapas
reportados por la UICN
MDEs (km2)Mapas de distribución reportados por la UICN (km2) (km2) (%)
Lonchophylla hesperia 62 143 277 021 -214 878 -77.6
Platalina genovesium 82 959 305 253 -222 294 -72.8
Lophostoma occidentale 61 982 202 176 -140 194 -69.3
Eptesicus innoxius 114 744 176 426 -61 682 -35.0
Tomopeas ravus 116 041 120 303 -4 262 -3.5
Amorphochilus schnablii 241 082 190 732 50 350 +26.4
Promops davisoni 238 350 162 625 75 725 +46.6
Rhogeessa velilla 44 129 2 537 41 592 +1.6 x 103