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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e54605, enero-diciembre 2023 (Publicado Oct. 30, 2023)
Composición de los macroinvertebrados según
la calidad del agua en turberas de altura, Costa Rica
Paola Gastezzi-Arias1, 2*; https://orcid.org/0000-0002-0663-7446
José E. Rincón3; https://orcid.org/0000-0002-0648-1605
1. Doctorado en Ciencias Naturales para el Desarrollo Costa Rica (DOCINADE), Instituto Tecnológico de Costa Rica,
Universidad Nacional, Universidad Estatal a Distancia, Costa Rica; pgastezzi@uned.ac.cr (*Correspondencia).
2. Laboratorio de Vida Silvestre y Salud, Vicerrectoría de Investigación de la Universidad Estatal a Distancia, Costa Rica.
3. Departamento de Biología, Facultad Experimental de Ciencias de la Universidad del Zulia, Venezuela;
jerincon04@gmail.com
Recibido 15-V-2023. Corregido 25-VII-2023. Aceptado 19-X-2023.
ABSTRACT
Composition of macroinvertebrates according to water quality in high altitude peatbogs, Costa Rica
Introduction: In Costa Rica, high peatbogs are located in the Cordillera de Talamanca from 2 400 to 3 200 m.
They are formed from deposits of decomposing organic matter, with reduced oxygen and low nutrient availability.
Objective: To evaluate the variation in the composition of aquatic macroinvertebrates according to physico-
chemical parameters of superficial water quality in high altitude peatbogs, Costa Rica.
Methods: 32 artificial substrates were placed in the peatbogs to be colonized by macroinvertebrates. Monthly
physicochemical evaluations of surface water were performed in eight peatbogs with monthly visits during the
rainy season. The ICA-NSF and BMWP-CR indexes were used to evaluate the water quality.
Results: A total of ten families corresponding to seven genera were recorded. The most representative family was
Chironomidae and Limnephilidae. Water quality was classified according to the ICA-NSF as “medium quality”
and as “regular to poor quality” according to BMWP-CR.
Conclusions: The high peatbogs are poorly studied ecosystems; this research shows the need to design meth-
odologies and indices to evaluate the aquatic fauna. The peatbogs are different from each other, and the families
of macroinvertebrates found are tolerant to the physicochemical characteristics of the water. Periodic studies
that evaluate water quality and its relationship with aquatic macroinvertebrates are necessary to understand the
dynamics of peatlands, generate knowledge and increase their protection.
Key words: aquatic insects; artificial substrates; bioindicators; physicochemical parameters.
RESUMEN
Introducción: En Costa Rica, las turberas de altura se localizan en la Cordillera de Talamanca de 2 400 a 3 200
m. Se forman a partir de depósitos de materia orgánica en descomposición, con oxígeno reducido y baja dispo-
nibilidad de nutrientes.
Objetivo: Evaluar la variación en la composición de macroinvertebrados acuáticos según parámetros fisicoquí-
micos de calidad del agua superficial en turberas de altura, Costa Rica.
Métodos: Se colocaron 32 sustratos artificiales en las turberas para ser colonizados por macroinvertebrados. Se
realizaron evaluaciones fisicoquímicas mensuales del agua superficial en ocho turberas con visitas mensuales
durante la estación lluviosa. Se utilizaron los índices ICA-NSF y BMWP-CR para evaluar la calidad del agua.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v71i1.54605
ECOLOGÍA ACUÁTICA
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e54605, enero-diciembre 2023 (Publicado Oct. 30, 2023)
INTRODUCCIÓN
Los macroinvertebrados acuáticos son uno
de los grupos de organismos más representati-
vos de agua dulce, debido a que presentan una
variedad de adaptaciones, incluyendo ciclos de
vida complejos (Quesada-Alvarado et al., 2020;
Springer, 2010).
Este grupo de organismos son utilizados
como bioindicadores para determinar la cali-
dad de los ambientes acuáticos y su estado de
conservación, debido a que presentan diferentes
niveles de tolerancia antes los diversos distur-
bios, por lo que son una herramienta útil para
evaluar la condición de los sistemas acuáticos
(Roldán-Pérez, 2016). Los bioindicadores son
útiles para evaluar características específicas
presentes en el agua, para desarrollar esfuerzos
de conservación de la biodiversidad acuática, y
hacer uso de su función como agentes para el
monitoreo de los cuerpos de agua (Gastezzi-
Arias et al., 2021; Prat et al., 2009; Roldan, 2003;
Roldan-Pérez, 2016; Zhen-Wu, 2010).
Con mayor frecuencia, los estudios que
evalúan la calidad y el estado ecológico de los
cuerpos de agua se han enfocado en las carac-
terísticas fisicoquímicas, y en la biota de los
sistemas lóticos, mientras que para los sistemas
lénticos los estudios son escasos (Carrasco et
al., 2020; Reyes-Morales, 2013; Rivera-Usme
et al., 2013). Así mismo, los índices de calidad
del agua permiten valorar de manera general,
los cuerpos de agua obteniendo una variación
espacial y temporal por medio de una fácil
interpretación de categorías, siendo útiles para
conocer el estado de los diferentes grupos de
macroinvertebrados acuáticos (Pérez-Gómez
et al., 2021; Roldan, 2003; Roldán-Pérez, 2016;
Zhen-Wu, 2010). Además, las variables fisico-
químicas y otros factores abióticos determinan
la abundancia, distribución, ciclo de vida y su
adaptación en aguas lénticas de los macroinver-
tebrados (Camacho-Reyes & Camacho-Rozo,
2010; Quesada-Alvarado et al., 2020).
Las turberas de altura son humedales lén-
ticos y semipermanentes, caracterizados por
presentar suelos saturados de agua en la época
lluviosa, y ricos en materia orgánica. Las carac-
terísticas de estos ecosistemas y los factores
climáticos favorecen la presencia de una diver-
sidad única debido a las adaptaciones que
permite el desarrollo de especies endémicas
(Carrasco et al., 2020). Las investigaciones en
turberas de altura son escasas; sin embargo,
son sitios para el establecimiento de comuni-
dades de organismos acuáticos, con diferente
composición taxonómica comparado con otros
cuerpos de agua (Carrasco et al., 2020; Springer,
2010). Las investigaciones sobre macroinverte-
brados acuáticos en Costa Rica son frecuentes
en muchos de los ecosistemas acuáticos, espe-
cialmente lóticos. Sin embargo, en las turberas
de altura los estudios son escasos y están res-
tringidos principalmente a unos pocos listados
e inventarios de organismos invertebrados en
general, como los que se mencionan en Kapelle
& Horn (2005). Por lo tanto, se desconocen los
aspectos ecológicos de los macroinvertebrados
acuáticos que habitan en estos ecosistemas
de altura.
La importancia de los índices de calidad
de agua (ICA), surgen como un método para
evaluar la naturaleza física, química y biológica
de las aguas superficiales en relación con su
Resultados: Se registraron un total de diez familias correspondientes a siete géneros. Las familias más representa-
tivas fueron Chironomidae y Limnephilidae. La calidad del agua se clasificó según el ICA-NSF como de “calidad
media” y como de “calidad regular a mala” según el BMWP-CR.
Conclusiones: Las turberas de altura son ecosistemas poco estudiados, esta investigación evidencia la necesidad
de diseñar metodologías e índices que evalúen la fauna acuática. Las turberas son diferentes entre sí, y las familias
de macroinvertebrados encontrados son tolerantes a las características fisicoquímicas del agua. Es necesario rea-
lizar estudios periódicos que evalúen la calidad del agua y su relación con los macroinvertebrados acuáticos para
entender la dinámica de las turberas, generar conocimiento e incrementar su protección.
Palabras clave: bioindicadores; macroinvertebrados; parámetros fisicoquímicos; sustratos artificiales.
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calidad natural, los efectos humanos y sus posi-
bles usos, permitiendo sintetizar y transmitir
los resultados de manera simple y clara de los
cuerpos de agua de forma espacial y temporal
(González et al., 2013; Pérez-Gómez et al., 2021;
Torres et al., 2009).
En esta investigación pretende evaluar la
composición de macroinvertebrados acuáticos
y su relación con la calidad del agua superficial
por medio de los parámetros fisicoquímicos en
turberas en Costa Rica.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: Esta investigación se
desarrolló en la Cordillera de Talamanca, en el
Parque Nacional Tapantí-Macizo de la Muerte,
la cual presenta un área continua de bosque de
robledales (Quercus spp.) y ecosistemas diver-
sos propios de tierras altas, como turberas de
altura, bosque montano, entre otros (Bermú-
dez & Sánchez, 2000; Chaverri & Cleef, 1996;
Kapelle & Horn, 2005). Se seleccionaron ocho
turberas ubicadas dentro del Parque Nacional
Tapantí Macizo de la Muerte (09.55478° N &
-83.75962° W) (T1, T2, T3, T4, T5 y T6), y en la
Reserva Biológica Cerro Vueltas (09.62169° N
& -83.85669° W) (T7 y T8), Costa Rica (Fig. 1),
con altitudes desde los 2 400 a los 3 100 msnm.
La recolección de la información se realizó en
los meses de mayo a noviembre del 2019, que
corresponde a la época lluviosa.
Las turberas estudiadas se forman a partir
de depósitos de materia orgánica en descompo-
sición, con reducido oxígeno, escasos nutrientes
y poca profundidad. Se clasifican como turbe-
ras ombrotróficas debido a que su principal
aporte de agua es mediante las precipitaciones
(Gastezzi-Arias et al., 2021; Sánchez-Murillo et
al., 2022). Son de tipo estacional, caracterizados
por ambientes heterogéneos y cuerpos de agua
poco visibles. En la época lluviosa se forman
estanques naturales por el escurrimiento del
agua de lluvia. En algunas de las turberas se
Fig. 1. Ubicación de los sitios de muestreo en las turberas de altura, Cerro de la Muerte, Costa Rica. / Fig. 1. Location of the
sampling sites in high peatbogs, Cerro de la Muerte, Costa Rica.
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e54605, enero-diciembre 2023 (Publicado Oct. 30, 2023)
forman espejos visibles de agua de diferentes
tamaños. Sin embargo, en la época seca, estos
estanques se secan, quedando el suelo húmedo
debido a la presencia de briófitos, que almace-
nan agua (Gastezzi-Arias et al., 2021).
Muestreo de macroinvertebrados acuá-
ticos: se utilizaron sustratos artificiales de
acuerdo con lo indicado en el Decreto Nº
33903-MINAE-S, art. 13, apéndice 2, sobre la
metodología de sustratos artificiales para el
monitoreo biológico. Es importante mencionar
que para este tipo de ecosistema la metodología
de sustratos artificiales fue modificada respec-
to a la original, pues no existen metodologías
oficiales diseñadas para estos ecosistemas en
el país. La modificación consistió en utilizar
sustratos con material propio de cada turbera
y no adoquines de concreto como lo indica la
metodología de sustratos artificiales para el
monitoreo biológico.
Se confeccionaron diferentes sustratos con
malla plástica de empaque de 1 cm de luz. Se
rellenaron con material propio de las turberas
como (1) hojas secas recolectadas de la vegeta-
ción circundante al cuerpo de agua, (2) rocas,
(3) trozos de madera y (4) gramíneas secas. Las
rocas y los trozos de madera fueron lavadas
con agua destilada previamente para quitar
las impurezas (Poder Ejecutivo, 2007, art. 13;
Pérez-Gómez et al., 2021; Quesada-Alvarado
& Solano-Ulate, 2020; Ramírez, 2010; Trama
et al., 2009). Se prepararon paquetes rellenados
individualmente con cada material menciona-
do, con un peso de 30 g cada uno (Quesada-
Alvarado & Solano-Ulate, 2020). En cada sitio
se colocaron por duplicado los cuatro tipos de
sustrato, de manera independiente atado fija-
mente a una estaca de madera y sumergidos en
el agua en las diferentes profundidades que tuvo
cada turbera (Fig. 2).
Los sustratos sumergidos se dejaron por
30 días de acuerdo con lo mencionado por
Poder Ejecutivo, 2007, art. 13; Herranz-Sanz &
González del Tánago (1986), y Prat et al. (2009),
que es el tiempo en que se obtiene el número
más alto de taxones y diversidad. Los sustratos
se recolectaron de manera manual, colocando
cada sustrato en bolsas plásticas para evitar la
pérdida de individuos, se rotularon y luego fue-
ron llevados al laboratorio para limpiar y filtrar
el líquido obtenido con un tamiz cilíndrico de
Fig. 2. Sustratos artificiales y su colocación en turberas de altura, Costa Rica. Fotos: P. Gastezzi-Arias. / Fig. 2. Artificial
substrate and their placement in high peatbogs, Costa Rica. Photos by: P. Gastezzi-Arias.
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500 µm. Posteriormente, se separaron las mues-
tras para proceder a la búsqueda de macroin-
vertebrados entre los sustratos con la ayuda de
un estereoscopio.
Los especímenes fueron preservados en
frascos con alcohol etílico al 70 % y llevados al
Laboratorio del Instituto Regional de Estudios
de Sustancias Toxicas (IRET) de la Universidad
Nacional para su identificación taxonómica
mediante las claves de Pacheco & Rodríguez
(2015) y Springer (2010) entre otros. Los espe-
címenes se depositaron en la colección de Ento-
mología Acuática del Museo de Zoología de la
Universidad de Costa Rica.
Las mediciones de los parámetros fisi-
coquímicos se realizaron en siete de los ocho
sitios debido a que una de las turberas no
presentó un espejo de agua adecuado para la
recolección de estos. Las mediciones se toma-
ron una vez al mes en toda la época lluviosa
(mayo a noviembre), en el mes de octubre se
colocaron los sustratos artificiales en cada uno
de los sitios. En cada sitio de muestreo se midió
in situ: la temperatura (°C) del agua, el pH,
conductividad (µS/cm), sólidos totales disuel-
tos (SDT), oxígeno disuelto (OD), turbidez
(NTU), potencial de oxígeno disuelto (ORP) y
el porcentaje de saturación de oxígeno (PSO),
con un multiparámetro portátil Hanna 9828.
Las mediciones se hicieron por triplicado en
cada sitio de muestreo, para obtener un valor
promedio único de cada parámetro obtenido.
Índice de Calidad Biológica del Agua
BMWP-CR: Este índice biótico se calcula
sumando los puntajes de tolerancia asignados a
los grupos o familias de los macroinvertebrados
obtenidos en las muestras (Poder Ejecutivo,
2007, art. 13; Roldan, 2003). En función de
la suma obtenida se establecen seis niveles de
calidad para el agua, las dos primeras categorías
pertenecen al grupo de aguas no contaminadas
(Tabla 1).
Es importante mencionar que a pesar de
que el índice BMWP-CR no está diseñado para
evaluar la calidad de agua de ecosistemas de
altura y con poco flujo de agua como lo son las
turberas de altura en Costa Rica, se lo utilizó
de manera exploratoria para validar su uso en
estos ecosistemas.
Índice de Calidad del Agua (ICA-NSF):
Para el análisis de la calidad fisicoquímica
del agua, se utilizó el índice de la Fundación
Nacional de Saneamiento (National Sanitation
Foundation) (Oram, 2013), el cual ha sido
empleado tanto para medir la calidad del agua,
como para determinar los cambios en tramos
particulares de ríos a través del tiempo. Así
mismo, se ha utilizado para valorar la calidad
del agua superficial para consumo humano a
nivel mundial, pero se puede adaptar y modi-
ficar de acuerdo con las condiciones de cada
sistema acuático que se desea estudiar (Cadena
Tabla 1
Valores del Índice de Calidad Ecológica del Agua BMWP-CR, según el Reglamento para la Evaluación y Clasificación de la
Calidad de Cuerpo de Aguas Superficiales (Poder Ejecutivo, 2007, art. 13). / Table 1. Ecological Water Quality Index Values
BMWP-CR, according to the Regulation for the Assessment and Classification of the Quality of Surface Water Bodies (Poder
Ejecutivo, 2007, art. 13)
Nivel de calidad BMWP-CR Color
Aguas de calidad excelente > 120 Azul
Agua de calidad buena, no contaminadas o no alteradas de manera sensible 101-120 Azul
Aguas de calidad regular, eutrófica, contaminación moderada 61-100 Verde
Aguas de calidad mala, contaminadas 36-60 Amarillo
Aguas de calidad mala, muy contaminadas 16-35 Naranja
Aguas de calidad muy mala extremadamente contaminadas < 15 Rojo
Fuente: Decreto Nº 33903-MINAE-S, 2007, art. 13.
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e54605, enero-diciembre 2023 (Publicado Oct. 30, 2023)
& Gómez-Torrado, 2016; González et al., 2013).
El ICA-NSF utiliza nueve variables para cla-
sificar el agua, como: pH, oxígeno disuelto,
temperatura, nutrientes, coliformes fecales,
solidos totales, turbidez y DBO. Con los valores
obtenido de las variables que utiliza, el agua se
clasifica en: Excelente (90-100), Buena (70-90),
Media (50-70), Mala (25-50), Muy Mala (0-25).
Análisis estadístico: con base en los resul-
tados, se calculó la riqueza y la abundancia
total y relativa de los macroinvertebrados acuá-
ticos encontrados. Se determinó la diversidad
mediante el índice de Shannon-Wiener (Log2)
(H), la dominancia con el índice de Simpson
(1-D) y la equitatividad con el índice de Pielou
(J) en cada uno de los sitios y sustratos.
Se realizó un análisis de correspondencia
(CA) para visualizar las asociaciones de las
familias de macroinvertebrados con el tipo de
sustrato. El CA se realizó con la función CA del
paquete de R “FactoMineR” (Lê et al., 2008).
Se calculó la diversidad beta de la comu-
nidad de macroinvertebrados a nivel familia
utilizando el índice de proximidad Bray Curtis,
el cual considera la abundancia relativa, y se
visualizaron los patrones de diversidad beta
ajustando un Escalamiento Multidimensional
No Métrico (nMDS; siglas en inglés) con la
función metaMDS del paquete de R “vegan”.
Para este análisis los datos de las comunida-
des se utilizan para construir una matriz de
proximidades (similitud – disimilitud) entre los
individuos (Oksanen et al., 2017).
Además, se realizaron mapas de calor para
conocer el patrón de la abundancia de los
grupos taxonómicos a nivel de familia en cada
tipo de sustrato y sitio de muestreo, así como
su presencia/ausencia. Los mapas de calor
se realizaron con el paquete de R “ggplot2”.
Los mapas calientes son una técnica permite
visualizar de manera sencilla cuál o cuáles
son los grupos taxonómicos más abundantes
(Wickham, 2016).
Para el procesamiento de los datos de
los parámetros fisicoquímicos del agua, se
realizaron pruebas de Análisis de Varianza
(ANOVA, por sus siglas en inglés) para los
datos paramétricos y Kruskal-Wallis para los
datos no paramétricos, con el fin de determinar
las diferencias entre los sitios de muestreo y
meses. En aquellos casos donde se detectaron
diferencias significativas se realizaron pruebas
de comparación múltiple (prueba de Tukey
para datos paramétricos y prueba múltiple
de Dunn para datos no paramétricos). Previo
a la realización de las pruebas estadísticas,
se analizó la normalidad y homogeneidad de
varianza de cada parámetro fisicoquímico. En
aquellos casos donde no se cumplió alguno de
los criterios anteriores se realizaron pruebas
no paramétricas.
RESULTADOS
En los 32 sustratos artificiales colocados se
recolectó un total de 739 individuos, represen-
tados en 10 familias, siete géneros identificados
y cinco indeterminados (Tabla 2). Las familias
más representativas y con mayor abundancia
fueron Chironomidae (Insecta: Diptera) con
411 individuos, 160 para la familia Hyalellidae
(Amphipoda: Hyallelidae), y 61 individuos para
Limnephilidae (Insecta: Trichoptera). La mayor
abundancia de individuos estuvo en las T3 y T5
(164 y 208 respectivamente).
La mayor diversidad de taxones se regis-
tró en el sitio T7 (H´ = 1.52), mientras que la
mayor dominancia se halló en el sitio T4 (D =
0.76) con respecto a los otros sitios (Fig. 3A,
Fig. 3B).
Se observó una alta similitud de familias en
tres de los cuatro sustratos, siendo las rocas el
sustrato más diferente en representatividad de
familias de macroinvertebrados (solo un 40 %
del total de familias se observó en rocas). Las
familias Chironomidae y Hyalellidae fueron
las más abundantes en hierbas, hojas y madera,
mientras que las familias Dytiscidae y Lim-
nephilidae fueron las más representativas en
rocas (Fig. 4).
En cuanto a la similitud en la composición
de macroinvertebrados acuáticos, se observó
que los sitios T1, T2, y T5 guardan una relación
en cuanto a la riqueza y abundancia de fami-
lias (Fig. 5A). Estos sitios se caracterizan por
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e54605, enero-diciembre 2023 (Publicado Oct. 30, 2023)
registrar la presencia de individuos de las fami-
lias Chironomidae y Scirtidae, así como altas
abundancias de ellas (Fig. 5B). Asimismo, los
sitios T6 y T8 presentaron una alta similitud en
el ensamble, teniendo individuos de la familia
Limnephilidae con altas abundancias en ambos
sitios (Fig. 5B). El sitio T3 fue el más diferente
con respecto a los demás sitios, donde solo pre-
sentó tres familias y la familia Hyalellidae fue la
más representativa (< 90 %) (Fig. 5B).
Con respecto a los parámetros fisicoquími-
cos del agua, se obtuvo valores promedios bajos
en el oxígeno disuelto (< 1.74 mg/l), sólidos
totales (< 5.61 mg/l) y porcentaje de saturación
de oxígeno (< 23.98 %), y valores altos en la
temperatura del agua (16.62 °C) y la conduc-
tividad (< 26.76 μS/cm) (Tabla 3). Por otro
lado, se encontraron diferencias estadísticas
al comparar entre los sitios de muestreo para
pH (Anova, F = 3.97, P = 0.003), temperatura
(Kruskal-Wallis, X2 = 18.49, P = 0.005), sólidos
totales (Kruskal-Wallis, X2 = 26.44, P < 0.001) y
conductividad (Kruskal-Wallis, X2 = 25.50, P <
0.001) (Tabla 3), mientras que fue similar para
oxígeno disuelto (Kruskal-Wallis, X2 = 1.76, P
= 0.93), sólidos disueltos (Kruskal-Wallis, X2
= 2.28, P = 0.89), ORP (Anova, F = 0.47, P =
0.82), nitratos (Kruskal-Wallis, X2 = 4.05, P
= 0.67) y turbidez (Kruskal-Wallis, X2 = 1.46,
P = 0.96).
Con respecto a la aplicación del Índice de
Calidad del Agua (ICA-NSF), en la Tabla 3, se
presenta el puntaje obtenido de acuerdo con
la escala de clasificación del índice, el agua de
las turberas de altura es categorizada como
calidad media.
Por otra parte, la aplicación del Índice
BMWP-CR para cada una de las turberas mues-
treadas mostró que, en la T7 ubicada a 3 100 m,
el puntaje obtenido (62) indica aguas de calidad
regular; mientras que en T4, T5 y T8 localiza-
das a 2 600, 2 800 y 3 100 m, la categoría obte-
nida corresponde a calidad mala (puntajes: 37,
45 y 56 respectivamente); sin embargo, para las
T2, T3 y T6, ubicadas a 2 400, 2 600 y 2 800 m,
del BMWP-CR indicó calidad critica (puntajes:
17, 29 y 26 respectivamente).
El análisis de componentes principales
(ACP) indicó que la relación entre las varia-
bles fisicoquímicas del agua y los sitios de
muestreo puede ser explicada a través de sus
dos primeros componentes, en un 65.11 % de
variabilidad, mostrando a T4 alejada del resto
de los sitios de muestreo, evidenciando la poca
relación entre los otros sitios de muestreo, así
Tabla 2
Composición taxonómica y presencia de macroinvertebrados acuáticos en sustratos artificiales en turberas de altura, Costa
Rica. / Table 2. Taxonomic composition and presence of aquatic macroinvertebrates in artificial substrates in high peatbogs,
Costa Rica
Familia Género Sitios de estudio Presencia en sustratos
T1 T2 T3 T4 T5 T6 T7 T8 hierbas hojas madera roca
Scirtidae Gen. Indet 26 6 0 0 4 0 0 0 x x x x
Limnephilidae Limnephilus 2 0 1 4 1 19 22 12 x x x x
Chironomidae Gen. Indet 37 122 7 5 197 3 36 4 x x x -
Gyrinidae Gyrinus 10010000 x x x -
Hyalellidae Hyalella 0 0 156 3 1 0 0 0 x x x -
Aeshnidae Anax 00001011 x - - -
Libellulidae Sympetrum 00004120 - x x x
Hydrophilidae Gen. Indet 01000000 - x - -
Dytiscidae Gen. Indet 1 0 0 0 0 0 14 0 x - x x
Rhantus 00000031 - x x -
Liodessus 010000332 x x - -
Acari Gen. Indet 00030000 x x - -
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Fig. 3. A. Diversidad y B. dominancia de macroinvertebrados acuáticos presente en los diferentes sitios de muestreo en las
turberas de altura, Costa Rica. / Fig. 3. A. Diversity and B. dominance of aquatic macroinvertebrates present in the different
sampling sites in the high peatbogs, Costa Rica.
Tabla 3
Promedio de los parámetros fisicoquímicos del agua en los meses de muestreo, y descripción del puntaje en la aplicación
del índice de calidad de agua (ICA-NSF) en las turberas de altura, Costa Rica. / Table 3. Average of water physicochemical
parameters in the sampling months, and description of the score in the application of the water quality index (ICA-NSF) in
the high peatbogs, Costa Rica
Sitios % de
SOD pH T (°C) ST O2 disuelto
(mg/L) μS/cm Nitratos
Unidad) Turbidez ORP ICA-NSF Descripción
del puntaje
T1 27.48a4.98ab 16.01a13.48a2.03 a 26.76 a 0.78 a 1.42 a 313.61a58 media
T2 23.98 a 4.87 ab 12.80b5.61a1.74 a 12.05 b0.67 a 3.41 a 308.76 a 53 media
T3 26.76 a 4.86 ab 13.23abc 8.62a2.08 a 17.24 ab 0.53 a 2.56 a 324.29 a 56 media
T4 29.53a4.37 a 12.17b11.67a2.27 a 23.29 ac 0.47 a 3.30 a 356.43 a 51 media
T5 32.98 a 4.90 ab 16.62ac 8.43a2.36 a 16.71ab 0.67 a 2.68 a 303.72 a 58 media
T6 32.41 a 4.87 ab 14.19abc 5.76a2.34 a 11.24 ab 0.76 a 3.73 a 310.82 a 57 media
T7 32.14 a 5.23 b 14.60abc 3.81a2.28 a 7.57 bd 0.74 a 2.35 a 335.22 a 59 media
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Fig. 4. A. Análisis de correspondencia de asociaciones de las familias de macroinvertebrados con el tipo de sustrato. B. Mapa
de calor con las abundancias de macroinvertebrados a nivel de familia en cada tipo de sustrato en las turberas de altura, Costa
Rica. / Fig. 4. A. Correspondence analysis of macroinvertebrate family associations with substrate type. B. Heat map with
macroinvertebrate abundances at family level in each type of substrate in the high peatbogs, Costa Rica.
Fig. 5. A. Análisis nMDS, para el ordenamiento de la riqueza y abundancia de familias de macroinvertebrados acuáticos en
ocho sitios de muestreo. B. Mapa de calor con las abundancias de macroinvertebrados a nivel de familia en las turberas de
altura, Costa Rica. / Fig 5. A. nMDS analysis for the ordination of the richness and abundance of aquatic macroinvertebrate
families in eight sampling sites. B. Heat map with macroinvertebrate abundances at the family level in the high peatbogs,
Costa Rica.
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como en su abundancia de individuos presentes
(n = 16) (Fig. 6).
En el primer componente, el pH, el oxí-
geno disuelto (OD), la temperatura (T°), el
porcentaje de saturación de oxígeno (% SOD) y
los nitratos, presentan mayores contribuciones
en la varianza en un 37.77 %. Estos parámetros
podrían relacionarse con el establecimiento, y
presencia de las familias de macroinvertebra-
dos halladas en los sitios de muestreo, por ser
factores indispensables para permitir la vida en
el agua y porque, además, condicionan su cali-
dad. En el segundo componente, las variables
como la conductividad (µS/cm) y sólidos tota-
les disueltos (ST) tuvieron valores con menor
aporte en la varianza en un 27.34 %.
DISCUSIÓN
Las turberas de altura en Costa Rica son
sistemas lénticos que se caracterizan por ser
sitios de poca profundidad, semipermanentes
y con niveles bajos de oxígeno, lo que esto
podría atribuirse a la baja diversidad de familias
y especies halladas. Según los resultados, las
familias más representativas fueron Chirono-
midae y Hyalellidae, lo que concuerda con lo
reportado por Hahn-vonHessberg et al. (2009),
Posada-García et al. (2008) y Reyes-Morales
(2013), que la presencia y abundancia de estas
dos familias se debe a su tolerancia a aguas con
niveles bajos de oxígeno, similares a las turberas
en estudio.
Por otro lado, el uso de sustratos artificiales
como método de recolecta, fue valioso debi-
do a que las turberas estudiadas poseen poca
profundidad, escaso flujo de agua y fondos
fangosos, lo que permitió su utilización. En
tres de los cuatro tipos de sustratos colocados,
se evidenció una alta colonización de familias
de macroinvertebrados, especialmente repre-
sentados con mayor abundancia las familias
Fig. 6. Análisis de componentes principales de las variables fisicoquímicas del agua y los sitios de muestreo en las turberas
de altura, Costa Rica. / Fig. 6. Principal component analysis of water physicochemical variables and sampling sites in high
peatbogs, Costa Rica.
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Chironomidae y Hyalellidae en sustratos de
hierbas, hojas y madera (Fig. 4).
Sin embargo, hay que tomar en cuenta que
los sustratos pueden ser muy selectivos para el
establecimiento de taxones y representar baja
densidad y diversidad en la recolecta, ya que
atraen más organismos bentónicos (Quesada-
Alvarado & Solano-Ulate, 2020). Además, se
resalta la importancia que posee esta investiga-
ción, como propuesta para el uso de sustratos
artificiales, para estos casos, donde la informa-
ción metodológica y biológica, es escasa. Por
otra parte, Hernández-Villar et al. (1998) jus-
tifican su uso como método de recolecta, dado
a que se ha demostrado su utilidad en aquellas
zonas con problemas de contaminación, sitios
profundos o cuando existen fondos fangosos
y poco estables, esto último concuerda con las
características de las turberas estudiadas.
Varios autores como Hernández-Villar et
al. (1998), Pérez-Gómez et al. (2021), Padilla-
García et al. (2021) y Quesada-Alvarado &
Solano-Ulate (2020), reportan que los sustratos
artificiales son colonizados por una variedad de
familias y géneros de macroinvertebrados, sin
embargo, la familia más abundante que colo-
niza es Chironomidae. Además, estos autores
indican que los macroinvertebrados tienen la
capacidad de colonizar rápidamente un sus-
trato, pero puede variar de acuerdo con las
especies que habiten en un cuerpo de agua. Esto
podría ser el motivo por el cual Chironomidae
en este estudio obtuvo mayor abundancia y
su presencia estuvo representada en todos los
sitios estudiados.
Por otra parte, Chironomidae es conside-
rada una de las familias de macroinvertebrados
más abundantes en los ecosistemas acuáticos,
pueden dominar áreas con amplios gradien-
tes ambientales, en ocasiones son los únicos
representantes que colonizan ambientes con-
taminados, y algunos representantes de esta
familia se caracterizan por tener la capacidad
de establecerse en una variedad de hábitats
(Oviedo-Machado & Reinoso-Flores, 2018;
Pérez-Gómez et al., 2021; Quesada-Alvarado
& Solano-Ulate, 2020; Sierpe & Sunico, 2019).
Esta familia juega un papel esencial en las redes
tróficas y colonización de los cuerpos de agua.
Son especialistas en consumir materia orgánica
particulada, algas, hojas, madera y otros insec-
tos acuáticos (Sierpe & Sunico, 2019). Algunos
géneros de esta familia son considerados indi-
cadores de condiciones ambientales particula-
res (Hernández-Villar et al., 1998).
La similitud en la riqueza y abundancia en
la composición de macroinvertebrados encon-
trados en los sitios de estudio, podría estar
relacionada a la poca profundidad y flujo de
agua de las turberas, y a la vegetación asociada
que produce sustratos que pueden ser alta-
mente colonizados, a diferencia de otro tipo de
sustratos como rocas y arena. Posada-García et
al. (2008) y Hahn-von Hessberg et al. (2009),
mencionan que en los cuerpos de agua lenti-
cos existe poca variación de sustratos siendo
mayormente de hoja y madera, lo que favore-
ce una alta permanencia tanto espacial como
temporal de los taxones en estos ecosistemas,
situación similar encontrada en este trabajo.
En todas las turberas, las características
fisicoquímicas del agua fueron variables. Se
registraron valores promedios en los meses de
muestreo, como: pH del agua bajo (mínimo
4.3 y máximo 5.23); la temperatura del agua
(mínima 12.1 y máximo 16.62 oC); el porcenta-
je de oxígeno disuelto en agua (mínimo 1.74 y
máximo 2.36); los sólidos totales (mínima 3.81
y máximo 13.48) y la conductividad (mínima
7.57 y máximo 26.76 μS/cm) (Tabla 3). Estas
variaciones podrían obedecer a lo esperado
para turberas de altura per se. Sin embargo, la
falta de estudios de las características fisico-
química del agua en este tipo de ecosistema,
no permiten comparar estos resultados. Sin
embargo, Carrasco et al. (2020); Molina et al.
(2008); Moya et al. (2009); Oyague-Passuni &
Maldonado-Fonkén (2015); Rivera-Usme et al.
(2013), encontraron en ecosistemas altoandinos
de Perú y Bolivia que los valores fisicoquímicos
del agua de bofedales son altamente variables,
debido a factores ambientales como menor pre-
sión atmosférica por la altitud, aporte pluvial,
la naturaleza geológica, la composición química
del agua, entre otros, lo que sucede de manera
similar en las turberas.
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En relación con los anterior, Sánchez-
Murillo et al. (2022), estudiaron la composi-
ción química del agua, y determinaron que
las turberas de altura de Costa Rica contienen
altas concentraciones de materia orgánica en
suelo y agua, altos niveles de carbono orgánico
disuelto, lentas tasas de meteorización de la
roca, y bajos efectos de la acción antropogénica
local. Lo que permite entender que las turberas
poseen las condiciones fisicoquímicas y ecoló-
gicas adecuadas del agua, que podrían favorecer
el establecimiento de los diferentes taxones,
además lo que explicaría una mayor presencia
de familias de macroinvertebrados especialistas
en consumir materia orgánica particulada.
Por otra parte, el oxígeno y el pH son los
parámetros que condicionan la calidad del
agua. En este trabajo se obtuvieron valores bajos
en ambos parámetros, sin embargo, estos son
considerados como medidas aceptables para
turberas de altura. Varios autores como Molina
et al. (2008), Mosquera-Restrepo & Peña-Sala-
manca, (2019) y Moya et al. (2009), reportaron
para bofedales y turberas altoandinas, y ríos
de alta montaña, valores bajos en el oxígeno y
pH debido a la acumulación y descomposición
de materia orgánica, y al proceso de oxidación
orgánica. Esto coincide con los resultados de
este trabajo y que además estas condiciones de
bajo oxígeno y pH encontradas podrían estar
relacionadas con la poca abundancia y diversi-
dad de familias de macroinvertebrados.
Los resultados de ICA-NSF mostraron que
el agua de las turberas se categoriza como
agua de calidad media con respecto a los bajos
niveles de oxígeno, pero esto podría reflejar las
condiciones normales de estos ambientes de
alta montaña (Molina et al., 2008). Por lo tanto,
sería mejor establecer una escala propia de las
turberas (para los parámetros fisicoquímicos)
que puedan proporcionar una medición más
acertada para estos ambientes.
Es importante mencionar que variables
como coliformes fecales (de forma cuantitati-
va), DBO y fosfatos, no fueron incluidas en el
cálculo del ICA-NSF. Sin embargo, a manera
de referencia y comprobación de la existencia
de coliformes fecales, se tomó para su análisis
una muestra puntual de agua en una turbera,
comprobándose que no existe contaminación
de este tipo, aunque se debe incrementar el
muestreo de coliformes para su verificación en
el tiempo. Se sugiere que en trabajos posteriores
se incluyan las variables faltantes como el DBO,
DBQ, fosfatos, y otros. Por otro lado, se debe
considerar que la aplicación del índice ICA-NSF
para la calidad del agua en turberas de altura es
relativamente nuevo, y se necesitan algunas
modificaciones para su uso y aplicación.
Los resultados de la aplicación del índice
BMWP-CR, no son concluyentes para este
estudio, debido a que este índice no está dise-
ñado para turberas de altura, ni contempla su
monitoreo, por lo que los resultados obtenidos
se pueden utilizar como referencia para justi-
ficar la necesidad de realizar una adaptación
del índice a estos ambientes. En este estudio el
índice BMWP-CR mostró categorías entre cali-
dad regular, mala y critica, a pesar de tratarse
de ambientes conservados sin fuentes de conta-
minación antropogénica. Esto pudo deberse a:
i) la naturaleza de este ecosistema, ii) su com-
posición fisicoquímica del agua, iii) la ausencia
de ciertos taxones que usualmente evidencian
una calidad buena del agua, pero que no se esta-
blecen en este tipo de ecosistema léntico con
poco oxígeno, pH ácidos, temperaturas bajas
del agua, y iv) a los sustratos utilizados como
método de recolecta que se enfocan en la fauna
bentónica y no incluyen taxones que viven en la
columna de agua.
Por lo tanto, en este trabajo se evidencia
que, aunque el índice BMWP-CR no es para
este tipo de ecosistemas y no se debe usar,
surge la necesidad de crear índices de calidad
del hábitat o del estado de conservación del
ecosistema, que sea más integral y que tome en
cuenta los rasgos funcionales más que los nive-
les de tolerancia de los cuerpos de agua, debido
a la naturaleza estructural de las turberas de
altura (M. Springer, comunicación personal,
26 de agosto del 2022). Por lo que es de gran
importancia diseñar metodologías e índices
más robustos y adecuados para estos ecosiste-
mas lenticos e intensificar los muestreos donde
se utilicen una combinación de métodos de
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captura para comprobar la presencia de otros
taxones que determinen la calidad del agua.
Por otra parte, es importante destacar que
las investigaciones sobre la calidad del agua en
turberas de altura son escasas, lo que limita rea-
lizar una comparación con sitios similares en
el país. Sin embargo, es necesario recalcar que
esta investigación es un esfuerzo exploratorio
del cual se parte para visualizar las necesidades
de diseñar metodologías e índices que evalúen
la fauna acuática de las turberas de altura en
Costa Rica. Finalmente, es necesario realizar
estudios periódicos a una escala temporal de
evaluación de la calidad del agua y su relación
con la fauna de macroinvertebrados acuáticos
para conocer su relación con el ecosistema y la
dinámica de las turberas de altura. Esta infor-
mación pueda servir de base para entender
el estado ecológico de las turberas, debido a
estos ecosistemas difieren de los conocidos en
otros ambientes estudiados y se encuentran
especialmente vulnerables ante los efectos de la
variabilidad climática.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Nuestro especial agradecimiento a Monika
Springer por su ayuda en la revisión y sus
valiosos aportes al manuscrito, a Ricardo Sán-
chez Murillo del Grupo de Investigación de
Isótopos Estables y Laboratorio de Manejo de
Recursos Hídricos, Escuela de Química de la
UNA-Costa Rica, Francisco Quesada Alvarado
del Instituto Regional de Estudios en Sustan-
cias Tóxicas (IRET) de la UNA-Costa Rica, al
Programa de Laboratorios de la Universidad
Estatal a Distancia (ProLab), y al Parque Nacio-
nal Los Quetzales-SINAC. Además, se agradece
a Virginia Alvarado García por la ayuda en
la elaboración del mapa. Así mismo a Yarenis
Chavarría y Daniel Martínez Araya por su cola-
boración en el trabajo de campo.
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