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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e54870, enero-diciembre 2024 (Publicado Abr. 16, 2024)
Dinámica genotípica y dispersión, en biomas colombianos,
de mutaciones kdr asociadas con resistencia a piretroides
en el mosquito Aedes aegypti (Diptera: Culicidae)
Oscar Alexander Aguirre-Obando1,2; https://orcid.org/0000-0003-2480-7004
Bryan Steven Valencia-Marín1, 3; https://orcid.org/0000-0002-7844-4563
Irene Duarte-Gandica1*; https://orcid.org/0000-0003-2885-3374
1. Escuela de Investigación en Biomatemática, Universidad del Quindío, Colombia. Carrera 15, Calle 12 Norte, Armenia,
Quindío, Colombia; oscaraguirre@uniquindio.edu.co, bsvalenciam@uqvirtual.edu.co, iduarte@uniquindio.edu.co
(*Correspondencia)
2. Programa de Biología, Facultad de Ciencias Básicas y Tecnologías, Universidad del Quindío, Colombia. Carrera 15,
Calle 12 Norte, Armenia, Quindío, Colombia; oscaraguirre@uniquindio.edu.co
3. Departamento de Zoologia, Setor de Ciências Biológicas, Laboratório de Morfologia e Fisiologia de Culicidae e
Chironomidae, Universidade Federal de Paraná. Curitiba, PR, Brasil; bsvalenciam@uqvirtual.edu.co
Recibido 26-IV-2023. Corregido 07-XI-2023. Aceptado 04-IV-2024.
ABSTRACT
Genotypic dynamics and dispersion in Colombian biomes of kdr mutations associated
with resistance to pyrethroids in the Aedes aegypti mosquito (Diptera: Culicidae)
Introduction: In Colombia, Aedes aegypti is present in 80 % of the country and little is known about the kdr
mutations related to pyrethroids (PY) resistance, as well as the influence of different biomes (mainly temperature)
and passive ground delivery transport on maintaining and disseminating populations with these mutations.
Objective: To model the behavior of genotypic frequencies associated with the kdr Val1016Ile + Phe1534Cys
mutation in A. aegypti populations, considering vector population movement between Colombian biomes
through passive ground delivery transport.
Method: We obtained data from the literature regarding population dynamics, mosquito life cycle parameters
associated with temperatures for each Colombian biome, and ground cargo transportation, including truck trans-
port. We also evaluated the impact of the evolutionary cost for the kdr Val1016Ile and Phe1534Cys mutations on
oviposition and death rates.
Results: Population behavior is influenced by the evolutionary cost of resistant genotypes and passive cargo
transport. Once resistant genotypes arrive in a biome through truck-mediated mosquito transport, they persist.
Conclusion: Passive migration through land cargo transport is essential for the dissemination of individual
resistance carriers between different regions or biomes. Evolutionary cost plays a critical role in the dynamics of
kdr mutations in A. aegypti populations.
Key words: biome; mathematical model; pyrethoid resistance, Val1016Ile and Phe1534Cys sites; ground delivery
transportation.
RESUMEN
Introducción: En Colombia, Aedes aegypti se encuentra presente en el 80 % del país y poco se conoce sobre
las mutaciones kdr que están relacionadas con la resistencia a piretroides (PY), así como la influencia de los
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v72i1.54870
BIOLOGÍA DE INVERTEBRADOS
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54870, enero-diciembre 2024 (Publicado Abr. 16, 2024)
INTRODUCCIÓN
En el continente americano, el mosquito
africano Aedes aegypti (Linnaeus, 1762) es el
vector de enfermedades virales como el dengue,
chicunguña y Zika, y se encuentra en regiones
tropicales y subtropicales (Kraemer et al., 2015).
Se introdujo en las Américas entre los siglos XV
y XVII, posiblemente a través del comercio de
esclavos en Colombia, donde se registró antes
de 1950. Aunque se erradicó en la mayoría del
territorio entre 1952 y 1960, reapareció en 1966
y se extendió por la región atlántica en 1969
(Valencia-Marien et al., 2022). En la actualidad,
se encuentra presente hasta altitudes de 2 300
m, abarcando el 80 % del territorio (Ruiz-López
et al., 2016). El mosquito A. aegypti se alimenta
principalmente de humanos y se reproduce en
áreas urbanas (Brown et al., 2011). El aumento
de la temperatura y la urbanización no planifi-
cada pueden favorecer su propagación, ya que
prefieren entornos cálidos y urbanos (WHO,
2023). Además, en Colombia circulan arbo-
virus transmitidos por este mosquito, lo que
aumenta el riesgo de brotes epidemiológicos
(Rincón & Acevedo, 2019).
Debido a la falta de vacunas efectivas para
el control del dengue, chikunguña y Zika, se
aplican diversas estrategias de control vectorial
para reducir la población de A. aegypti y, en
consecuencia, disminuir la transmisión de estas
enfermedades (WHO, 2017). A nivel global,
estas estrategias se centran en la eliminación
de posibles lugares de cría del mosquito, y en
caso de no ser efectivas, se recurre al uso de
insecticidas químicos a gran escala (IRAC,
2020). Para el control de las larvas de A. aegypti,
se emplean diferentes grupos toxicológicos,
incluyendo organofosforados (OP), espinosinas
(SP), inhibidores de la síntesis de quitina (IGR)
y carbamatos (CA). En cuanto al control de las
formas adultas, se utilizan organofosforados
(OP), organoclorados (OC) y piretroides (PY)
a nivel mundial (WHO, 2017). Los PY son
ampliamente preferidos debido a su impacto
limitado en el medio ambiente, su baja toxici-
dad para otros animales, especialmente mamí-
feros, su baja volatilidad y su acción insecticida
rápida (Laskowski 2002).
En Colombia, históricamente se han utili-
zado dos tipos de insecticidas OP y PY. Desde
1970 se ha utilizado el larvicida OP Temephos
y a partir de 1980 el adulticida OP Malathion,
ya en 1990 se inició el empleo de PY (Aguirre-
Obando et al., 2015). Sin embargo, debido a la
resistencia de A. aegypti a la mayoría de estos
diferentes biomas (principalmente la temperatura) y el transporte pasivo de carga terrestre, en el mantenimiento
y diseminación de poblaciones que presenten estas mutaciones.
Objetivo: Modelar el comportamiento de las frecuencias genotípicas asociadas a la mutación kdr Val1016Ile +
Phe1534Cys, en poblaciones de A. aegypti, considerando el movimiento de las poblaciones del vector entre biomas
colombianos a través del transporte pasivo por carga terrestre.
Método: Se obtuvieron datos de la literatura asociados con la dinámica poblacional y los parámetros del ciclo de
vida del mosquito asociados con las temperaturas de cada bioma colombiano y el transporte de carga terrestre a
través de camiones entre los biomas. Además, se evaluó el impacto del costo evolutivo para las mutaciones kdr
Val1016Ile y Phe1534Cys representado en las tasas de ovoposición y muerte.
Resultados: El comportamiento de las poblaciones está influenciado tanto por el costo evolutivo de los genotipos
resistentes como por el transporte pasivo de carga y, que una vez los genotipos resistentes lleguen a un bioma
gracias al transporte de mosquitos mediado por camiones, estos se mantienen allí.
Conclusión: La migración pasiva a través del transporte de carga terrestre, como medio de flujo genético de
individuos portadores de resistencia a PY entre diferentes regiones o biomas, se revela como un factor esencial
para la diseminación, y el costo evolutivo como un factor determinante en la dinámica, de las mutaciones kdr en
las poblaciones de A. aegypti.
Palabras clave: bioma; modelo matemático; resistencia a piretroides, sitios Val1016Ile y Phe1534Cys; transporte
de carga terrestre.
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insecticidas en el mundo (Moyes et al., 2017)
y particularmente en el país (Ocampo et al.,
2011), se están evaluando nuevas alternativas
de control vectorial, entre estas, la liberación de
mosquitos infectados con la bacteria endosim-
biótica Wolbachia pipientis–linaje WMel, la cual
tiene como objetivo el remplazo de las pobla-
ciones naturales de A. aegypti por poblaciones
refractarias a los arbovirus comúnmente trans-
mitidos por esta especie (Velez et al., 2019).
Los insectos desarrollan resistencia a través
de mecanismos metabólicos y alteraciones en
su sitio de acción. En el caso de PY y OC, como
el DDT (prohibido en Colombia desde 1986),
actúan en el canal de sodio voltaje-dependiente
(NaV), una proteína en los axones neuronales
compuesta por cuatro dominios (I-IV) y cada
uno de estos con seis segmentos hidrofóbi-
cos (S1-S6) (Soderlund & Knipple, 1999). Las
mutaciones kdr (resistencia al derribo) en el
NaV, la mayoría ubicadas entre los segmentos
IIS6 y IIIS6, causadas por una o varias susti-
tuciones de aminoácidos, evitan la interacción
con estos insecticidas (Chen et al., 2020), lo
que constituye un mecanismo clave de resis-
tencia (Rinkevich et al., 2013). A pesar de la
prohibición del DDT, la resistencia cruzada con
los PY es posible debido a la similitud en su
sitio de acción, lo que podría haber resultado
de la exposición previa al DDT, facilitando la
resistencia a los PY en la actualidad (Fonseca &
Quiñones, 2005).
Hasta la fecha, se han identificado 13
mutaciones en el NaV de A. aegypti relacionadas
con el fenotipo kdr que confieren resistencia a
los PY: Val410Leu (IS6), Ser989Pro, Gly923Val
(IIS4-S5), Leu982Trp (IIS5-S6), Val1016Ile/
Gly, Ile1011Val/Met, Ala1007Gly (IIS6), Phe-
1534Cys/Leu, Thr1520Ile (IIIS6), Asp1763Tyr
(IVS5-S6). Se ha observado que estas pueden
actuar en combinación, formando duplas (Ser-
989Pro + Val1016Gly y Val1016Gly (Asia)/
Ile (Asia y América) + Phe1534Cys) o triple-
tas (Ser989Pro + Val1016Gly + Phe1534Cys),
aumentando así los niveles de resistencia (Chen
et al., 2020).
En América Latina, en particular en Méxi-
co y Brasil, se ha informado la presencia de
la mutación dupla Val1016Ile + Phe1534Cys
(Melo et al., 2020; Vera-Maloof et al., 2015).
Inicialmente, estas mutaciones se detectaron
y genotipificaron por separado en varios paí-
ses de la región, incluyendo Brasil, Colombia,
México, Venezuela, Perú y Puerto Rico (Alvarez
et al., 2015; Atencia et al., 2016; Martins et al.,
2009; Pinto et al., 2019; Ponce-García et al.,
2016). Sin embargo, a partir de 2014 en Brasil
y 2015 en México, se ha encontrado evidencia
científica que respalda la idea de que ambas
mutaciones actúan en conjunto (Linss et al.,
2014; Vera-Maloof et al., 2015). En Colombia,
se ha identificado la presencia de la mutación
Val1016Ile en múltiples municipios, mientras
que la mutación Phe1534Cys se ha registrado
en el municipio de Sincelejo (Sucre) (Aguirre-
Obando et al., 2015; Aponte et al., 2019; Gra-
nada et al., 2018; Maestre-Serrano et al., 2019;
Pareja-Loaiza et al., 2020). Hasta la fecha, en
Colombia no se ha tenido en cuenta la coo-
currencia de la mutación dupla Val1016Ile +
Phe1534Cys ni se ha verificado su existencia
en el país.
A nivel global, la invasión de A. aegypti en
regiones tropicales se atribuye principalmente a
dos factores. En primer lugar, el transporte pasi-
vo impulsado por actividades humanas como
el transporte marítimo, aéreo y terrestre, ha
facilitado la dispersión del vector tanto a nivel
global como regional (Guagliardo et al., 2015;
Itokawa et al., 2020). En Colombia, para el año
2020, el transporte de carga terrestre promedió
14.08 toneladas por viaje y movilizó más de 108
millones de toneladas al año, con Estados Uni-
dos como el principal destino de exportaciones
e importaciones (Ministerio de Transporte,
2021). Los productos más transportados a nivel
interno incluyen productos agrícolas y líquidos
como gasolina, diésel y aceites.
En segundo lugar, las condiciones climá-
ticas en los hábitats donde se establecen las
poblaciones de este vector, en particular la tem-
peratura, desempeñan un papel crucial en su
ciclo de vida. El desarrollo óptimo de A. aegypti
se observa en temperaturas entre 22 y 32 °C,
mientras que temperaturas más bajas (< 10 °C)
afectan negativamente el éxito reproductivo de
4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54870, enero-diciembre 2024 (Publicado Abr. 16, 2024)
la especie, incluyendo sus estadios inmaduros
(huevo, larva, pupa) (Huber et al., 2018). En
Colombia, un país tropical, se presenta una gran
variabilidad climática (temperatura promedio
de 19 a 34 °C), topográfica (hasta 4 535 m) y
de biomas (mares y océanos, orobioma azonal
del zonobioma húmedo tropical, orobioma
del zonobioma húmedo tropical, pedobioma
insular del caribe, pedobioma del zonobioma
húmedo tropical, zonobioma alternohígrico
tropical y zonobioma húmedo tropical), lo que
influye en la distribución del vector.
A pesar de estas consideraciones, en
Colombia no existen mapas de riesgo que ten-
gan en cuenta variables como temperatura y
precipitación para la distribución de los vecto-
res (Sánchez & Posada, 2022). Además, se des-
conoce el impacto de las mutaciones kdr duplas
Val1016Ile y Phe1534Cys en el desarrollo de la
resistencia, así como su relación con los diferen-
tes biomas y el transporte pasivo. Por lo tanto,
el estudio de estos factores en conjunto con las
mutaciones kdr podría ser abordado a través de
un modelo matemático para comprender mejor
las dinámicas poblacionales del vector.
Desde una perspectiva matemática, se han
desarrollado modelos para abordar el control
de A. aegypti utilizando diversas estrategias de
control, como insecticidas, mosquitos transgé-
nicos o infectados con Wolbachia, además de
considerar el costo evolutivo y la persistencia
de la resistencia a los piretroides (PY) media-
da por la mutación kdr Val1016Ille (Bliman
et al., 2018; Schechtman & Souza, 2015). Sin
embargo, el impacto de las mutaciones kdr,
específicamente la mutación dupla Val1016Ile
+ Phe1534Cys, en el ciclo de vida del vector y
su control con PY es actualmente desconocido.
Por lo tanto, este estudio propone la simulación
de dicho impacto a través de un modelo mate-
mático, considerando la entrada de individuos
de A. aegypti que portan la mutación dupla
Val1016Ile + Phe1534Cys en los diferentes
biomas de Colombia, teniendo en cuenta su
dispersión mediante el transporte pasivo de
carga terrestre.
MATERIALES Y MÉTODOS
En este estudio, se determinaron y estima-
ron los parámetros relacionados con la diná-
mica genotípica de las mutaciones kdr en A.
aegypti utilizando datos de la literatura. Al
mismo tiempo, se dividió el territorio colom-
biano en seis regiones basadas en los biomas
caracterizados por factores climáticos de tem-
peratura y humedad propuestos por el Instituto
Geográfico Agustín Codazzi IGAC et al. (2007),
excluyendo el bioma de mares y océanos, y
con la información geográfica disponible en el
portal SIAC (s.f.) (Fig. 1). Cabe destacar que
el bioma del pedobioma insular del Caribe no
está conectado por vía terrestre con los demás
biomas, pero se incluyó en el estudio para com-
prender el comportamiento local de las pobla-
ciones. Para cada bioma y en el período de 1970
a 2000, se estimaron las temperaturas históricas
mínimas y máximas utilizando datos disponi-
bles en Wolrdclim-2 (Fick & Hijmans, 2017).
Esta variable se reconoce en la literatura como
la más influyente en el desarrollo y ciclo de vida
del mosquito (Huber et al., 2018). Con base en
esta información, se adaptaron las tasas vita-
les obtenidas de Valencia-Marín et al. (2020)
para los estadios inmaduros (incluyendo huevo,
larva (I-IV) y pupa) y adultos de A. aegypti en
cada bioma (Tabla 1). Luego, se superpusieron
los mapas raster de temperatura con los mapas
de cada bioma utilizando el software R-studio
versión 3.5.1 (R Core Team, 2021) y las librerías
raster, rgdal, sp, dplyr y st.
Se construyó un modelo estructurado en
edad para la dinámica poblacional de A. aegyp-
ti, considerando dos estadios: inmaduros y
adultos, las variables I(t) y A(t) representan el
número de individuos en el tiempo t (medido
en días), respectivamente. Adicionalmente, I
y A pueden poseer alguno de los genotipos
descritos a continuación. A partir de los ale-
los S (1016Val+ + 1534Phe+), R1 (1016Val+
+ 1534Cyskdr) y R2 (1016Ilekdr + 1534Cysk-
dr) se obtienen los genotipos SS (Val+/Val+ +
Phe+/Phe+), SR1 (Val+/Val+ + Phe+/Cyskdr), SR2
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e54870, enero-diciembre 2024 (Publicado Abr. 16, 2024)
(Val+/Ilekdr + Phe+/Cyskdr), R1R1 (Val+/Val+ +
Cyskdr/Cyskdr), R1R2 (Val+/Ilekdr + Cyskdr/Cysk-
dr) y R2R2 (Ilekdr/Ilekdr +Cyskdr/Cyskdr) (Linss et
al.2014). Aquí no se incluyen el alelo R3 (1016
Val+/Ilekdr + 1534Phe+/Cyskdr) y los genotipos
SR3 (Val+/Ilekdr + Phe+/Phe+), R2R3 (Ilekdr/
Ilekdr + Phe+/Cyskdr) y R3R3(Ilekdr/Ilekdr + Phe+/
Phe+) porque no hay evidencia de estos (Melo
et al., 2020). Los tres genotipos susceptibles, SS,
SR1, SR2, se denotan por x1, x2, x3, respecti-
vamente. Los tres genotipos resistentes, R1R1,
R1R2, R2R2 se denotan por y1, y2, y3, respec-
tivamente. El superíndice w en las variables
de estado y en los parámetros representa los
respectivos genotipos.
Los supuestos del modelo matemático son
los siguientes: 1. El costo evolutivo de los geno-
tipos y está representado en las tasas de muerte y
en las tasas de ovoposición, de modo que la tasa
de muerte de los genotipos y, en cada estadio, es
un múltiplo de la tasa de muerte de los genoti-
pos x, y la tasa de ovoposición de los genotipos
Fig. 1. Mapa geopolítico, de carreteras y biomas de Colombia. / Fig. 1. Geopolitical, Road, and Biome Map of Colombia.
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e54870, enero-diciembre 2024 (Publicado Abr. 16, 2024)
y es una fracción de la tasa de ovoposición de los
genotipos x; 2. Las tasas de muerte y las tasas de
ovoposición de las tres poblaciones resistentes
son diferentes entre sí; 3. Los cruces entre adul-
tos con diferentes genotipos son aleatorios y, 4.
Se asume que existe transporte pasivo tanto de
individuos inmaduros como de adultos.
En este contexto, se consideran los
siguientes parámetros: λI es la proporción de
inmaduros de los genotipos x1, x2, x3 (suscep-
tibles) que pasan a adultos; λA es el número de
huevos que oviposita una hembra de los geno-
tipos x1, x2, x3 (susceptibles), λAy = xλA es el
número de huevos que oviposita una hembra
de los genotipos y1, y2, y3 (resistentes), donde
0 < x < 1; µI , µA son las tasas de muerte de
inmaduros y adultos de los genotipos x1,
x2, x3 (susceptibles); µIy = zIy , µAy = zµA son
las tasas de muerte de inmaduros y adultos,
respectivamente, de los genotipos y1, y2, y3
(resistentes), donde z > 1; θ es la proporción
hembra/macho; y ß es la tasa de encuentros
efectivos (de una hembra adulta con un macho
adulto de cualquier genotipo).
Se calculó a través de un cuadro de Pun-
nett, la probabilidad de resultados de diferentes
genotipos a partir de un cruce mendeliano
dihíbrido. Con esto, se estimó la proporción
de individuos que probablemente nacen con
genotipo x o y en cada tiempo t; se obtuvo, a
partir de estas probabilidades, la proporción
de individuos que probablemente nacen con
genotipo x o y en cada tiempo t.
De otro lado, si λvw denota la tasa de
ovoposición producto de un encuentro entre
un individuo genotipo v, con un individuo
genotipo w, donde v, w = x, y, entonces la
tasa de ovoposición producto de cruces entre
individuos con genotipo x, es la tasa de ovopo-
sición λA; la tasa de ovoposición producto de
cruces entre individuos con genotipo y, es la
tasa de ovoposición λAy; la tasa de ovoposición
producto de cruces de individuos de genotipo
x con individuos con genotipo y, se toma como
la media aritmética de las respectivas tasas, es
decir, λxy = (λA + λAy )/2.
Así, si A(t)=Ax1 (t) + Ax2 (t) + Ax3 (t) +
Ay1 (t) + Ay2 (t) + Ay3 (t) es el número total de
adultos en el tiempo t, el número de huevos/
día que probablemente nacen con genotipo x o
y, en cada tiempo t, está dado por (se omite la
variable t para simplificar):
Tabla 1
Tasas vitales medias de A. aegypti calculadas en Valencia-Marín et al. (2020) para los rangos de temperatura de cada bioma
colombiano. Table 1. Average vital rates of A. aegypti calculated in Valencia-Marín et al. (2020) for the temperature ranges
of each Colombian biome.
Biomas Temperatura (º) C Prámetros
Mínima Máxima λIx λAx µIx µAx
Pedobioma insular del caribe (E1) 22.5 31.9 0.22 7.82 0.08 0.03
Orobioma Azonal del Zonobioma Húmedo Tropical (E2) 14.1 26.0 0.14 8.72 0.23 0.04
Orobioma del Zonobioma Húmedo Tropical (E3) 11.9 22.5 0.13 5.40 0.33 0.05
Pedobioma del Zonobioma Húmedo Tropical (E4) 21.5 33.4 0.20 7.14 0.12 0.04
Zonobioma Alternohídrico Tropical (E5) 21.2 33.7 0.20 6.30 0.13 0.04
Zonobioma Húmedo Tropical (E6) 20.6 31.8 0.21 8.01 0.13 0.04
λIx = Tasa de transición de inmaduros a adultos; λAx = Tasa de ovoposición; µIx = Tasa de muerte de inmaduros; µAx = Tasa
de muerte de adultos.
Fx1 = (½ λA Ax1 Ax2 + ¼ λA Ax1 Ax3 + ⅛ λA Ax2 Ax3 + λA Ax1 Ax1 + ⁄ λA Ax2 Ax2 + ⁄ λA Ax3 Ax3)/A,
Fx2 = (½ λA Ax1 Ax2 + ¼ λA Ax1 Ax3 + λxy Ax1 Ay1 + ½ λxy Ax1 Ay2 + ¼ λA Ax2 Ax3 + ½ λxy Ax2 Ay1 + ¼
λxy Ax2 Ay2 +¼ λxy Ax3 Ay1 +¼ λxy Ax3 Ay2 +⅜ λA Ax2 Ax2 + ⅛ λA Ax3 Ax3)/A,
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El sistema que representa la dinámica para
cada genotipo w = x, y es:
Iw’ = θβFw -(λI + μI
w
) Iw,
Aw’ = λI Iw-μA
w
Aw
A este modelo se le integró un término
de migración representando el transporte del
mosquito por carga terrestre entre los biomas
colombianos, usando los datos obtenidos del
Ministerio de Transporte (2021), denotado por
mr Ar, donde mr es la tasa neta diaria de migra-
ción de mosquitos entre biomas. Se asume
que por cada 1 000 camiones que viajen de un
bioma a otro, el número de migrantes efectivos
(Mig) es igual a tres mosquitos, tal como pre-
viamente se ha registrado en la literatura (Eritja
et al., 2017). Solo se consideró la migración de
mosquitos adultos de los diferentes genotipos.
Los datos están consignados en la Tabla 2, obte-
nida a su vez de los datos oficiales del transpor-
te de carga en Colombia del RNDC (Registro
Nacional Despachos de Carga por Carretera), y
conforman la matriz 𝑀𝑖𝑔 de orden 6 x 6, cuya
componente 𝑖𝑗 representa el número de indivi-
duos que pasan del bioma 𝑖 al bioma 𝑗, donde 𝑖
𝑗denotan E1, E2, E3, E4, E5 o E6.
Las tasas de entrada y salida de individuos
con genotipo X hacia y desde el bioma b desde
y hacia otras regiones están dadas, respectiva-
mente, por:
donde es la proporción de
individuos con genotipo Xb en el bioma b, es
decir, la relación del número de individuos con
genotipo Xb y la población total de mosquitos
PT Ab).
La solución numérica del modelo se obtu-
vo utilizando el método de Runge-Kutta de
orden 4 implementado en ambiente MATLAB®.
A partir de esto, y utilizando los parámetros
Fx3 = (¼ λA Ax1 Ax3 + ½ λxy Ax1 Ay2 + λxy Ax1 Ay3 + ¼ λA Ax2 Ax3 + ¼ λxy Ax2 Ay2 + ½ λxy Ax2 Ay3 +
¼ λxy Ax3 Ay1 + ¼ λxyAx3 Ay2 + ¼ λxy Ax3 Ay3 + ¼ λA Ax3 Ax3)/A,
Fy1 = (⅛ λA Ax2 Ax3 + ½ λxy Ax2 Ay1 + ¼ λxy Ax2 Ay2 + ¼ λxy Ax3 Ay3 + ½ λAy Ay1 Ay2 + ⁄ λA Ax2 Ax2
+ ⁄ λA Ax3 Ax3 + λAy Ay1 Ay1 + ¼ λAy Ay2 Ay2)/A,
Fy2 = (⅛ λA Ax2 Ax3 + ¼ λxy Ax2 Ay2 + ½ λxy Ax2 Ay3 + ¼ λxy Ax3 Ay1 + ¼ λxy Ax3 Ay2 + ¼ λxy Ax3 Ay3
+ ½ λAy Ay1 Ay2 + λAy Ay1 Ay3 + ½ λAy Ay2 Ay3 + ⅛ λA Ax3 Ax3 + ¼ λAy Ay2 Ay2)/A,
Fy3 = (⅛ λxy Ax3 Ay2 + ¼ λxy Ax3 Ay3 + ½ λAy Ay2 Ay3 + ⁄ λA Ax3 Ax3 + ½ λAy Ay2 Ay2 + λAy Ay3 Ay3)/A.
Tabla 2
Movimiento de camiones / migración pasiva de mosquitos, entre biomas en Colombia por día. / Table 2. Truck movement /
passive mosquito migration between biomes in Colombia per day.
Origen E1 E2 E3 E4 E5 E6
E1 0 0 0 0 0 0
E2 0 241.4/0.7 1443.0/4.3 239.7/0.7 204.9/0.6 471/1.4
E3 0 684.7/2.0 3667.7/11.0 741.9/2.2 712.8/2.1 910.9/2.7
E4 0 204.1/0.6 1234.4/3.7 582.3/1.7 317.7/0.9 425.1/1.2
E5 0 178.3/0.5 881.1/3.6 278.5/0.8 1 311.1/3.9 346.9/1.0
E6 0 334.5/1.0 1205.0/3.6 487.3/1.4 347.0/1.0 298.6/0.9
E1: Pedobioma insular del caribe; E2: Orobioma Azonal del Zonobioma Húmedo Tropical; E3: Orobioma del Zonobioma
Húmedo Tropical; E4: Pedobioma del Zonobioma Húmedo Tropical; E5: Zonobioma Alternohídrico Tropical; E6:
Zonobioma Húmedo Tropical.
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obtenidos de la literatura para el ciclo de vida
de A. aegypti en cada bioma y las probabili-
dades de los cruces para las mutaciones kdr,
se simuló el comportamiento de los genotipos
en cada población con y sin transporte pasivo
(migraciones), durante 300 días.
Se realizó un análisis de sensibilidad e
incertidumbre global para evaluar el impacto
de la variación de varios parámetros, incluyen-
do la capacidad de carga (K), migración pasiva
(Mig), los factores de disminución de las tasas
de ovoposición (x1, x2, x3), y tasas de ovopo-
sición en función de la temperatura de cada
bioma y los diferentes genotipos (λA). Se utilizó
el índice de correlación de coeficientes parciales
(PRCC) para este propósito. En el análisis de
incertidumbre, se exploró el espacio de pará-
metros utilizando el método de muestreo de
hipercubo latino (LHS) en R Studio, asumiendo
una distribución uniforme de los parámetros
(Tabla 1) y evaluando su efecto sobre el número
de mosquitos con genotipos resistentes (y1, y2,
y3) en función del tiempo t.
RESULTADOS
Los ensayos iniciales sugirieron que la
diseminación efectiva de los genotipos resis-
tentes requiere al menos 50 individuos iniciales
de cada genotipo en cada bioma, y este valor
se utilizó en las simulaciones. Las figuras se
presentan en función de proporciones en lugar
de números absolutos para una representación
más clara del comportamiento.
La Fig. 2 muestra el comportamiento de
las poblaciones de mosquitos adultos a través
del tiempo en diferentes biomas durante un
año, tanto sin transporte (Fig. 2A) como con
transporte pasivo (Fig. 2B). En ambos casos,
se observa una disminución en la proporción
de adultos con genotipos resistentes en todos
los biomas, siendo más pronunciada en los
genotipos que confieren una mayor resistencia.
Además, la proporción de adultos susceptibles,
SS (Ax1), SR1 (Ax2) y SR2 (Ax3) es menor que
la de los resistentes, R1R1 (Ay1), R1R2 (Ay2)
y R2R2 (Ay3), lo que indica que las pobla-
ciones susceptibles adquieren cierto nivel de
resistencia. Esta tendencia refleja el costo evo-
lutivo diferencial de los genotipos resistentes,
como se representa en las tasas de ovoposi-
ción y muerte. El genotipo más abundante es
R1R1 (Ay1), mientras que el menos abundante
R2R2 (Ay3).
La Fig. 2B revela que, en orden descenden-
te de proporción de individuos, los biomas son
los siguientes: Orobioma Azonal del Zonobio-
ma Húmedo Tropical (E2), Zonobioma Alter-
nohídrico Tropical (E5), Zonobioma Húmedo
Tropical (E6), Pedobioma del Zonobioma
Húmedo Tropical (E4) y Orobioma del Zono-
bioma Húmedo Tropical (E3). Este patrón
está relacionado con el grado de conectividad,
excepto en el caso del genotipo y1 que presenta
la mayor proporción de población en el bioma
E2. El Pedobioma insular del Caribe (E1), que
no está conectado con los biomas continentales,
tiene la mayor proporción en comparación con
la población total, y su dinámica poblacional
se rige principalmente por tasas vitales, con
una alta tasa de ovoposición y una baja tasa
de muerte. Adicionalmente, se muestra cómo
el transporte de carga terrestre permite que
individuos resistentes (y1, y2, y3) lleguen y se
establezcan en lugares donde inicialmente no
se encontraban. Para esto, se hipotetizó que en
el Zonobioma Húmedo Tropical, el más conec-
tado por carreteras, inicialmente no existían
individuos con genotipos resistentes.
El análisis de sensibilidad sugiere que sólo
los parámetros x1, x2 y x3, son significativos
(Fig. 2C). Por lo anterior, con estos parámetros
se simularon de manera independiente esce-
narios donde las tasas de ovoposición de las
poblaciones con genotipo y1 disminuyeron de
forma consecutiva en múltiplos de 3.8 que es el
valor observado en Brito et al. (2013), así: 0.0 %
(control), 3.8 %, 7.6 %, 11.4 %, 15.2 %, 19.0 % y
22.0 %; y las tasas de ovoposición de los geno-
tipos y2, y3 se dejaron constantes. Correspon-
dientemente se procedió con las poblaciones
con genotipos y2, y3, (Fig. 3). Cuando se varía
la tasa de ovoposición de y1, esta influye más en
las poblaciones con genotipo y3 que en aquellas
con genotipo y2, mientras que la variación en
las tasas de ovoposición de y2, y3 influyen en
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Fig. 2. Dinámica poblacional de adultos de A. aegypti con genotipos susceptibles (x) y resistentes (y) en cada bioma a lo largo
del tiempo, tanto sin transporte pasivo (A.) como con transporte pasivo (B.). Se asume que, en el bioma más conectado
por carreteras, el Zonobioma Húmedo Tropical, inicialmente no existen individuos con genotipos resistentes. Además,
presenta los resultados del análisis de sensibilidad para los parámetros de capacidad de carga (K), migración pasiva o número
de mosquitos por camión (Mig), factores de disminución de la tasa de ovoposición de y1(x1), y2 (x2), y3 (x3), y la tasa de
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las poblaciones con estos genotipos, pero no
influyen en el comportamiento de aquellas
que tengan genotipo y1. Esto debido a que el
resultado de los cruces entre genotipos y2, y3
no conllevan a la obtención de genotipos y1,
es decir, una vez se fijan los genotipos y2, y3
en las poblaciones, estos prevalecen. Por otro
lado, que el parámetro Mig no sea significativo,
está indicando que la diseminación de geno-
tipos resistentes es independiente del número
de mosquitos por camión, es decir, un solo
mosquito resistente que llegue a un bioma es
suficiente para que este se propague.
DISCUSIÓN
Nuestras simulaciones sugieren que en
Colombia, las poblaciones de A. aegypti son más
propensas a tener genotipos resistentes a los PY
que susceptibles a estos. Esto concuerda con la
ovoposición en función de la temperatura de cada bioma (λA) (C.). / Fig. 2. Population dynamics of adult A. aegypti with
susceptible (x) and resistant (y) genotypes in each biome over time, both without passive transport (A.) and with passive
transport (B.). It is assumed that in the biome most connected by roads, the Tropical Moist Zonobiome, initially there are
no individuals with resistant genotypes. Additionally, present the results of sensitivity analysis for the parameters of carrying
capacity (K), passive migration or number of mosquitoes per truck (Mig), factors decreasing the oviposition rate of y1(x1), y2
(x2), y3 (x3), and the oviposition rate as a function of the temperature of each biome (λA) (C.)
Fig. 3. Dinámica poblacional de adultos con las diferentes tasas de ovoposición correspondientes a las variaciones de x1, x2, x3
para los tres genotipos resistentes (y). / Fig. 3. Population dynamics of adults with different oviposition rates corresponding
to variations of x1, x2, x3 for the three resistant genotypes (y).
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tendencia global de resistencia a insecticidas en
A. aegypti, abarcando diversos tipos de molé-
culas, incluyendo los PY (Smith et al., 2016).
Se ha observado la presencia de 13 mutaciones
entre los segmentos IIS6 y IIIS6 del NaV en A.
aegypti que confieren resistencia a PY, y estas
mutaciones pueden actuar en duplas o tripletas,
aumentando los niveles de resistencia (Chen
et al., 2020). En América, se ha documentado
la presencia de la mutación doble Val1016Ile
+ Phe1534Cys en varios países, junto con los
alelos S, R1 y R2 (Linss et al., 2014; Vera-Maloof
et al., 2015). Un estudio nacional en Brasil, que
abarcó 123 localidades en sus cinco regiones
geográficas, reveló que los alelos R1 (37.8 %)
y R2 (45.3 %) son los más comunes, mientras
que el alelo S (13.3 %) es menos frecuente
(Melo et al., 2020). Además, se observó que los
genotipos R1R2 (29.0 %) y R2R2 (24.4 %) son
los más predominantes, lo cual coincide con los
resultados de nuestras simulaciones.
El número de mosquitos transportados
pasivamente por camión no parece influir en
el comportamiento de las poblaciones, ya que
incluso un sólo mosquito transportado puede
contribuir a la diseminación de la resistencia
a piretroides. Nuestros resultados indican que,
en Colombia, la conectividad entre diferentes
biomas es un factor importante en la dispersión
de mosquitos con genotipos resistentes. Según
nuestros hallazgos, la presencia de al menos 50
mosquitos con genotipos resistentes en cada
bioma sería suficiente para que la resistencia a
los piretroides se establezca en cualquier región
del país. En la naturaleza se ha observado que
los adultos de A. aegypti pueden desplazarse
generalmente hasta distancias de 100 m, con
movimientos atípicos que pueden llegar hasta
800 m (Reiter et al., 1995). Sin embargo, su
dispersión en regiones tropicales se asocia prin-
cipalmente al transporte pasivo a gran escala,
como el realizado por barcos y aviones (Gua-
gliardo et al., 2015; Itokawa et al., 2020). Una
vez que llegan a tierra firme y se establecen en
diferentes localidades (Kraemer et al., 2015),
se ha observado que su movimiento dentro de
esas áreas suele ocurrir a través de vehículos,
como automóviles (Eritja et al., 2017). Esto
sugiere que también podrían ser transportados
por camiones de carga, posiblemente a tasas
más elevadas que las registradas en autos. Por
lo tanto, se recomienda la realización de estu-
dios de campo para estimar el tamaño de las
poblaciones locales de mosquitos y la tasa de
mosquitos (y sus genotipos) transportados por
camiones de carga.
El costo evolutivo se manifestó en las
tasas de ovoposición y muerte, aunque sólo las
tasas de ovoposición resultaron significativas.
La variación en la tasa de ovoposición afectó
exclusivamente a los individuos con el geno-
tipo R1R1. En contraste, las variaciones en las
tasas de los genotipos R1R2 y R2R2 impacta-
ron a ambas poblaciones. El fitness es propio
y exclusivo de la selección natural y describe
la capacidad de un individuo de reproducirse
con cierto genotipo, el de mayor aptitud, que
se hará más común en el transcurso del tiempo
(Sober, 2001). El uso frecuente de insecticidas,
por ejemplo, PY, por parte de los programas de
control vectorial y sus ciudadanos conlleva a la
selección de individuos con genotipos que les
confieren resistencia a los insecticidas (Smith
et al., 2016; Vontas et al., 2012). Sin embargo,
es importante destacar que estos individuos
resistentes pueden exhibir ciertos rasgos, como
un desarrollo larval más lento, una mayor
actividad locomotora en los adultos y una dis-
minución en la capacidad de oviposición en las
hembras (Brito et al., 2013). A pesar de esto,
existe una falta de investigaciones que aborden
en profundidad el impacto del fitness en las
poblaciones resistentes, y la mayoría de estos
estudios se han llevado a cabo en condiciones
de laboratorio. Esto es relevante ya que el fit-
ness representa una fuerza evolutiva crucial que
podría conducir a la reversión de la resistencia
en ausencia de selección (Dusfour et al., 2019).
Nuestras simulaciones aumentaron cinco veces
en una escala de 3.8 (como observado en Brito
et al., 2013) los parámetros x1, x2, y x3 asociados
al fitness. Sin embargo, se sugieren estudios a
futuro en campo o laboratorio que incluyan
poblaciones resistentes con diferentes geno-
tipos y niveles de resistencia para corroborar
nuestros resultados.
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En Colombia, un país con una amplia
variabilidad climática (con temperaturas que
oscilan entre 19 y 34 °C), una topografía diver-
sa (desde altitudes de 0 hasta 4 535 m) y ocho
biomas distintos (IGAC et al., 2007, IDEAM et
al., 2014), el mosquito A. aegypti se ha registra-
do a altitudes de hasta 2 300 m, lo que cubre
aproximadamente el 80 % del territorio nacio-
nal (Ruiz-López et al., 2016). La temperatura
es un factor crítico en el ciclo de vida de este
mosquito, ya que su desarrollo óptimo ocurre
en un rango entre 22 °C y 32 °C, mientras que
temperaturas por debajo de 10 °C reducen
significativamente su capacidad reproductiva.
Dado que Colombia cuenta con una topografía
montañosa, la temperatura disminuye a medida
que se asciende en altitud, con una disminución
promedio de 0.65 °C por cada 100 m de eleva-
ción, lo que se conoce como el gradiente ver-
tical de temperatura (Zúñiga & Crespo, 2021).
Esto significa que altitudes superiores a 2 300
m, donde se ha registrado la presencia del mos-
quito, presentarán temperaturas desfavorables
para su desarrollo. Sin embargo, investigaciones
recientes sugieren que A. aegypti podría encon-
trarse en el país a altitudes de hasta 2 916 m. En
general, este estudio indica que la mayoría de
los biomas de Colombia brindan condiciones
adecuadas para el establecimiento y reproduc-
ción de las poblaciones de A. aegypti. La excep-
ción sería el bioma orobioma del zonobioma
húmedo tropical, que muestra tasas vitales
menos favorables para la especie.
Adicionalmente, el país (y sus biomas)
están conectados a través de un sistema vial de
más de 206 000 km, por las cuales se moviliza el
80 % de la carga terrestre (Ministerio de Trans-
porte, 2018), fenómeno que facilita el trans-
porte pasivo de A. aegypti a grandes distancias
(Guagliardo et al., 2015; Itokawa et al., 2020); de
hecho, este transporte permite que individuos
resistentes lleguen y se establezcan en lugares
donde inicialmente no se encontraban.
Finalmente, nuestros hallazgos sugieren
que en Colombia es más probable encontrar
poblaciones de A. aegypti resistentes a PY que
poblaciones susceptibles. El genotipo R1R1,
con un menor costo evolutivo, es el más común
entre los resistentes. La resistencia a PY en A.
aegypti afecta negativamente el fitness, redu-
ciendo la viabilidad de los huevos, la longevidad
de los adultos y otros parámetros de la pobla-
ción (Smith, 2021). Es importante destacar que
una vez que la presión de selección debida al
uso de insecticidas disminuye, las poblaciones
tienden a eliminar los genotipos altamente
resistentes (Brito et al., 2013). El transporte de
diferentes genotipos entre regiones es un factor
clave en la dispersión de mosquitos resistentes.
Sólo se necesita el transporte de un mosquito
adulto resistente para iniciar una nueva colonia,
siempre que se reproduzca en su nuevo entorno
para que su genotipo se transmita a la siguiente
generación. El costo evolutivo se manifiesta
principalmente a través de tasas de ovoposición
más bajas, lo que influye más que las tasas de
mortalidad más altas.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a la vicerrectoría de
investigaciones de la Universidad del Quindío
por el financiamiento del proyecto 1001.
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