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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e54971, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
Potencial dendrocronológico de tres especies de Podocarpáceas
de la Cordillera de los Andes
Milton Escobar1; https://orcid.org/0000-0002-9337-2860
Adriana Marín2; https://orcid.org/0000-0002-5434-8016
Jorge A. Giraldo3; https://orcid.org/0000-0003-4906-5406
Jorge Ramírez*1; https://orcid.org/0000-0003-3101-052X
1. Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad del Cauca, Popayán, Colombia; emilton@unicauca.edu.co,
j.ramirez@unicauca.edu.co (*Correspondencia)
2. Departamento de Investigación Forestal, Smurfit Kappa Colombia, Cali, Colombia;
adriana.marin@smurfitkappa.com.co
3. Facultad de Ingeniería, Tecnológico de Antioquia- Institución Universitaria, Medellín, Colombia;
jorge.giraldo76@tdea.edu.co
Received 02-V-2023. Corrected 27-IX-2023. Accepted 30-XI-2023.
ABSTRACT
Dendrochronological potential of three Podocarpaceae species from the Andean Cordillera
Introduction: Little is known about the dendrochronological potential of Podocarpaceaes in the tropics.
Objective: To explore the dendrochronological potential of three Podocarpaceae species: Retrophyllum rospiglio-
sii, Podocarpus oleifolius, and Prumnopitys harmsiana.
Methods: From a non-managed plantation in the Andean cordillera in Colombia, a total of 88 trees were
analyzed: 30 samples of cross-sections of R. rospigliosii, and 30 and 28 samples of P. oleifolius and P. harmsiana,
respectively, obtained with an increment borer. Samples were processed according to standard dendrochrono-
logical methods.
Results: The anatomical characteristics of the growth rings of the three species are similar, with a simple conifer
anatomy with radially oriented tracheids. Since the known age of the plantation coincides with the number of tree
rings this is strong evidence of annual tree-ring frequency of R. rospigliosii and P. oleifolius which also showed a
satisfactory cross-dating with an average inter-correlation of 0.55 (r-Pearson). For P. harmsiana, it was not pos-
sible to build a tree-ring series from the collected samples. R. rospigliosii and P. oleifolius standardized ring-width
chronologies showed a relationship with the instrumental records of rainfall and temperature, indicating these
species may be promising further studies.
Conclusions: Dendrochronological research with Podocarpaceae species could be carried out successfully with
R. rospigliosii and P. oleifolius but not with P. harmsiana.
Keywords: cross-dating; dendrochronology; Podocarpus oleifolius; Prumnopitys harmsiana; Retrophyllum
rospigliosii.
RESUMEN
Introducción: Poco se conoce del potencial dendrocronológico de las Podocarpáceas en el trópico.
Objetivo: Explorar el potencial dendrocronológico de tres especies de podocarpáceas: Retrophyllum rospigliosii,
Podocarpus oleifolius y Prumnopitys harmsiana.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v71i1.54971
BOTÁNICA
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e54971, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
INTRODUCCIÓN
Los anillos de crecimiento de los árbo-
les guardan información medioambiental del
pasado, por ejemplo, la variación de la tem-
peratura, radiación, precipitación, entre otros
factores durante el tiempo en que los árboles
crecen y se desarrollan (Giraldo, 2012). Tienen
la ventaja de almacenar dicha información en
la mayoría de los casos con resolución anual, a
diferencia de otras posibles fuentes indirectas
(Cook et al., 1990). La dendrocronología es la
disciplina encargada de estudiar la formación
de los anillos de crecimiento en árboles y
arbustos (Worbes, 2004) y del análisis de los
parámetros ambientales del pasado mediante
la medición de los anillos de crecimiento de los
árboles u otras características como las variac-
iones de densidad, estructura y variaciones de
elementos químicos en la madera (por ejemplo,
isótopos estables) (Alves etal., 2021; Ramírez et
al., 2010; van der Sleen et al., 2017).
En los trópicos, especialmente en las últi-
mas décadas, la dendrocronología ha tenido
un gran auge, como lo demuestran numero-
sos estudios donde se reportan gran cantidad
de especies con anillos anuales sensibles a
las características ambientales del sitio donde
crecen (Giraldo & del Valle, 2021; Krepkowski
et al., 2012; Poussart et al., 2004; Quesada-
Román et al., 2022; Rozendaal & Zuidema,
2011; Worbes, 2002). En particular, los anillos
de crecimiento de algunas especies de árboles
tropicales permiten su fechado y la elaboración
de cronologías con el fin de reconstruir el
clima, en muchos casos más allá de los registros
instrumentales (Álvarez et al., 2021; Brienen
& Zuidema, 2005; Marcelo-Peña et al., 2020;
Rozendaal & Zuidema, 2011; Speer et al., 2004).
Los anillos de crecimiento también permiten
identificar patrones de la dinámica de ríos (flu-
jos torrenciales, avalanchas o derrumbes); así
como información sobre el crecimiento de las
especies para el manejo sostenible de las mis-
mas (Worbes, 2004). Específicamente, en los
bosques tropicales de la región Andina, existen
estudios dendrocronológicos y un número
importante de especies con formación de anil-
los de crecimiento, para los cuales su ancho se
ha relacionado principalmente con la variación
de la temperatura y la precipitación (Bräun-
ing et al., 2008; Worbes & Fichtler, 2010). Por
ejemplo, con la especie Cedrela nebulosa en
los bosques de montaña de Perú, se desarrolló
una cronología con anillos de crecimiento (133
años) que se correlacionó con la temperatura
y precipitación de la zona (Layme-Huaman et
al., 2018). También, en el altiplano boliviano
y peruano se han establecido cronologías con
anillos de árboles de Polylepis tarapacana en un
rango entre 110 y 705 años de antigüedad, las
cuales tienen el potencial de proporcionar una
Métodos: De plantaciones no manejadas localizadas en los Andes colombianos, se muestrearon y analizaron 88
árboles: 30 muestras de R. rospigliosii provenientes de secciones transversales, 30 y 28 muestras de P. oleifolius y
P. harmsiana, respectivamente, provenientes de núcleos de madera extraídos con barreno de incrementos. Las
muestras se procesaron siguiendo las técnicas dendrocronológicas estándar.
Resultados: En general, las características anatómicas de los anillos de crecimiento son similares para las tres
especies, con una anatomía simple de traqueidas alineadas radialmente por tratarse de coníferas. Dado que la
edad conocida de la plantación coincide con el número de anillos se considera una fuerte evidencia de la frecuen-
cia anual de su formación en R. rospigliosii y P. oleifolius, las cuales presentaron buena sincronización (cofechado)
con una inter-correlación promedio de 0.55 (r-Pearson). Para P. harmsiana no fue posible concretar series de
ancho de anillos de las muestras recolectadas. Las series estandarizadas de R. rospigliosii y P. oleifolius mostraron
una relación con los registros instrumentales de precipitación y temperatura, indicando que estas especies pueden
ser promisorias para estudios adicionales.
Conclusión: La investigación dendrocronología con especies de Podocarpáceas podría realizarse exitosamente
con R. rospigliosii y P. oleifolius, pero no con P. harmsiana.
Palabras claves: datación cruzada; dendrocronología; Podocarpus oleifolius; Prumnopitys harmsiana; Retrophyllum
rospigliosii.
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reconstrucción de la precipitación, temperatura
y fenómenos circulatorios como el ENSO (El
Niño Southern Oscillation) (DelaCruz et al.,
2022; Solíz et al., 2009).
La familia Podocarpaceae es morfológica y
ecológicamente la familia más diversa (Kelch,
1998; Vásquez et al., 2010) y la segunda más
grande del grupo de las coníferas (Knopf et al.,
2012). Las especies de esta familia están dis-
tribuidas principalmente en hábitats de mon-
taña tropicales y subtropicales, en hábitats que
van desde América Central hasta América
del Sur, África (incluido Madagascar), Indo-
china a través de Malasia hasta Australia y
Oceanía (Knopf et al., 2012). En el Centro
y Sur de América se albergan gran parte de
la diversidad global de esta familia y están
representadas por cinco géneros: Podocar-
pus, Prumnopitys, Retrophyllum, Saxegothaea,
y Lepidothamnus (Vicuña-Miñano, 2005). En
Colombia se encuentran tres géneros represen-
tados por las especies Retrophyllum rospigliosii,
Podocarpus oleifolius, Podocarpus magnifolius,
Podocarpus guatemalensis, Prumnopitys harm-
siana y Prumnopitys montana. Estas especies
son las únicas coníferas endémicas localizadas
principalmente en la Cordilleras de los Andes
(Global Biodiversity Information Facility, 2020;
SMF1) y predominan tanto en climas húmedos
y muy húmedos que van desde 1 400 a los 3 700
m.s.n.m. (Vásquez etal., 2010). Las coníferas se
caracterizan por ser plantas longevas, superan-
do varios siglos (Speer, 2010). Los individuos de
la familia Podocarpaceae no son la excepción,
aunque los datos sobre tasas de crecimiento y
estimados de longevidad son escasos, se conoce
que la especie Nageia wallichiana de Borneo
pueden superar los 400 años (Enright & Jaffré,
2011) e individuos de R. rospigliosii y P. h ar m -
siana en Perú han alcanzado una edad superior
a los 270 años (Becerra-Montalvo & Zeval-
los-Pollito, 2013). Si bien, las Podocarpáceas
presentes en los ecosistemas de alta montaña
de la región Andina podrían superar varios
siglos, la continua presión por el cambio del
uso de la tierra ha disminuido drásticamente
las poblaciones de varias especies de la familia.
Por ejemplo, las poblaciones de R. rospigliosii y
P. harmsiana se encuentran en estado vulner-
able (Vu) y casi Amenazadas (NT) según la
Unión Internacional para la Conservación de la
Naturaleza (IUCN) (Gardner & Thomas, 2013).
Por tanto, la deforestación, además de implicar
un riesgo para la población de estas especies,
también limitaría la posibilidad de realizar
reconstrucciones del clima mediante los anil-
los de crecimiento, al ser cada vez más difícil
encontrar individuos longevos.
Estudios sobre la anatomía de la made-
ra de la familia Podocarpaceae en la región
Andina evidencian la existencia de anillos de
crecimiento (Vásquez etal., 2010), así como la
posibilidad de desarrollar cronologías de anil-
los con especies de esta familia (Álvarez et al.,
2021; Bräuning et al., 2008; Locoseelli et al.,
2015; Marcelo-Peña et al., 2020). No obstante,
falta más información sobre las especies de esta
familia en Colombia (Marín, 1998). El propósi-
to de este estudio fue evaluar el potencial para
realizar estudios dendroecológicos y dendrocli-
matológicos con tres especies de Podocarpáceas
establecidas en plantaciones con fines de res-
tauración: Retrophyllum rospigliosii, Podocarpus
oleifolius y Prumnopitys harmsiana, con el fin
de determinar cambios ambientales pasados
del sur occidente colombiano. Para ello, se
determinaron las características anatómicas de
la madera y especialmente la presencia de anil-
los, la frecuencia de formación y la relación con
el clima de las cronologías realizadas. Se utilizó
la fecha en la que se realizó la plantación de
los árboles para compararla con el número de
anillos de crecimiento formados en la made-
ra, según la fecha de plantación, método que
ha sido empleado con frecuencia en árboles
tropicales (Giraldo & del Valle, 2021; Tschinkel,
1966). Se espera que los resultados obtenidos
promuevan el desarrollo de cronologías con
estas especies en sus condiciones naturales
y permitan la reconstrucción del clima en la
región Andina, la cual es de gran relevancia
hidrológica para muchos países neotropicales,
por su cercanía a las cuencas abastecedoras de
agua de las grandes ciudades de la región.
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MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se llevó a cabo
entre la Cordillera Central y Occidental de los
Andes, en Colombia, en tres municipios del
departamento del Cauca: El Tambo, Sotará y
Popayán (Fig. 1). El régimen de lluvias para
la zona de estudio presenta un periodo seco
entre junio y septiembre, y un periodo llu-
vioso largo desde octubre hasta mayo. La pre-
cipitación promedio anual dependiendo de los
sitios de estudio se encontró entre 1 936 y 2 298
mm, mientras la temperatura promedio anual
entre los 15 y 19.4 ºC (IDEAM, 2023) (Fig. 1,
Tabla 1). El muestreo se realizó en plantaciones
experimentales con fines de restauración esta-
blecidas entre 1998 y 1999 con tres especies de
Podocarpáceas: Retrophyllum rospigliosii C.N.
Page, Podocarpus oleifolius var macrostachyus
(Parl.) Buchholz & Gray y Prumnopitys harm-
siana Phil. Las plantaciones se establecieron a
una densidad de aproximadamente 800 árboles
y no tuvieron ningún tipo de manejo silvicul-
tural como riego, aclareo, podas, etc., así que las
condiciones del sitio y la respuesta de los árbo-
les depende esencialmente de las condiciones
ambientales imperantes en el sitio.
Muestreo y procesamiento de las
muestras: Las muestras de R. rospigliosii, P.
oleifolius y P. harmsiana fueron recolectadas en
el transcurso del 2020 entre marzo y octubre.
Al momento del muestreo las plantaciones de
R. rospigliosii y P. harmsiana tenían una edad
de 21 años, mientras que la de P. oleifolius tenía
22 años. Para R. rospigliosii se colectaron 30
secciones transversales en la finca La Suecia
(Fig. 1), aprovechando la cosecha de árboles
Fig. 1. Ubicación de los sitios de muestreo entre la Cordillera Central y Occidental (Colombia). Diagrama ombrotérmico
para cada uno de los sitios de muestreo. / Fig. 1. Location of the sampling sites in the Andean Central and Occidental
Cordillera (Colombia). Ombrothermic diagram for each of the sampling sites.
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para otro estudio; el diámetro promedio de las
muestras cosechadas fue de 25.9 cm, obtenido
a 1.30 m sobre el suelo. Las muestras de P. o le-
ifolius (30 árboles) y P. harmsiana (28 árboles)
fueron tomadas con barreno de incremento
(o barreno de Pressler) en las fincas Peñas
Negras y Claridad, respectivamente (Fig. 1).
Los individuos de P. oleifolius y P. harmsiana
tenían un diámetro promedio de 15.5 cm y 22.6
cm, respectivamente. Tanto para las secciones
transversales como para los núcleos colectados,
la altura promedio de muestreo fue de 50 cm
de altura desde la base del árbol con el fin de
alcanzar todos los anillos formados durante el
crecimiento de la especie. Posteriormente, las
muestras fueron transportadas al Laboratorio
de Maderas de la Facultad de Ciencias Agrarias
de la Universidad del Cauca para su secado,
preservación y pulido. Las muestras radiales de
P. oleifolius y P. harmsiana fueron fijadas a un
soporte de madera para evitar su deformación,
permitir su pulido y posterior análisis. Luego,
las muestras radiales y las secciones trans-
versales fueron lijadas progresivamente bajo
diferentes gránulos (100, 180, 360, 400, 600,
1 000 y 1 200 granos/pulgada2) para resaltar
los anillos de crecimiento y permitir su clara
visualización (Speer, 2010).
Análisis de los anillos de crecimiento:
Descripción anatómica de las especies: De cada
especie se realizaron cortes del plano transver-
sal con un micrótomo GLS1 (Gärtner et al.,
2014). Para aumentar el contraste de los teji-
dos y su fácil descripción, se empleó doble
tinción con Safranina y Astrablue. Antes de
ser fijadas permanentemente, las muestras se
deshidrataron de forma sucesiva con Ethanol a
diferentes concentraciones (50 %-75 %-95 %),
según el protocolo de Gärtner y Schweingruber
(2013). Para cada especie se caracterizaron los
anillos mediante imágenes digitales de alta res-
olución tomadas con una cámara Leica MC170
HD integrada al microscopio Leica Dm500,
utilizando los lentes de aumento de 10X y 40X.
Para la descripción anatómica de los anillos
de crecimiento de las tres especies se utilizó la
lista de características microscópicas para la
Tabla 1
Generalidades de los sitios de muestreo y particularidades del muestreo. / Table 1. Overview of the sampling sites and
specificities of the sampling
Características del muestreo Especies muestreadas
Retrophyllum rospigliosii Prumnopitys harmsiana Podocarpus oleifolius
Nombre del sitio de muestreo La Suecia Claridad Peñas Negras
Árboles muestreados 30 28 30
Periodo 1999-2020 1999-2020 1998-2020
Edad de plantación 21 21 22
Tipo de muestreo de árboles Colección secciones transversales Colección de núcleos Colección de núcleos
Coordenadas 2.48º N & 76.83º W 2.44º N & 76.56º W 2.26º N & 76.60º W
Altitud (msnm) 1 755 1 800 2 580
Precipitación promedio (mm) 2 298 2 082 1 936
Temperatura promedio (°C) 19.4 19.1 15
Estación climática más cercana La Suecia AGLV Paispamba
Zona de vida bh-PM bh-PM bh-MB
Área de plantación (ha) 12 0.41 0.97
AGLV: Aeropuerto Guillermo León Valencia del Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales, bh-PM:
bosque húmedo premontano, bh-MB: bosque húmedo montano bajo, m.s.n.m.: metros sobre el nivel del mar. / AGLV:
Guillermo León Valencia Airport of the Institute of Hydrology, Meteorology and Environmental Studies, bh-PM: premontane
humid forest, bh-MB: lowland montane humid forest, m.s.n.m.: meters above sea level.
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e54971, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
identificación de maderas blandas del IAWA
(International Association of Wood Anatomists)
(Baas et al., 2004).
Obtención de series de anillos de crecimien-
to: En la superficie de cada muestra (sección
transversal o núcleos) se trazaron radios desde
la médula hasta la corteza para señalar los
anillos y medir el ancho de cada uno de estos.
En las secciones transversales los anillos de
crecimiento fueron remarcados alrededor de la
circunferencia del árbol para consolidar mejor
la información (February & Stock, 1998). Para
definir los límites de los anillos de crecimiento
se utilizó un estereoscopio ZEISS con lente
de aumento de 4X. Las secciones transver-
sales (con tres o cuatro radios por árbol) y los
núcleos (con dos radios por árbol) fueron digi-
talizados para obtener imágenes con resolución
de 1 200 dpi (puntos por pulgada cuadrada)
usando un escáner HP Deskjet F4280. Las
imágenes fueron cargadas al software ImageJ
(Schneider et al., 2012) en combinación con la
herramienta ObjectJ, la cual permitió el conteo
de anillos y asignar valores de longitud al ancho
de cada uno de los anillos (Science Education
Resource Center, 2017).
Análisis de datos: Para determinar la fre-
cuencia de formación de anillos se compararon
el número de anillos en las muestras analizadas
a partir de secciones transversales y núcleos con
médula con el número de años transcurridos
desde que se estableció la plantación de cada
especie. Se utilizó el paquete dplR, del software
R (R Core Team, 2023), para el cofechado de las
series de ancho de anillos (Bunn, 2008). Para
determinar el potencial dendrocronológico, se
utilizaron las métricas convencionales usadas
en dendrocronología: i) sincronización visual
con gráficos de espagueti (spaguetti plot), ii)
inter-correlación serial y la correlación media
entre series, los cuales son una medida de
similitud entre las series, iii) métrica de la señal
expresada por la población que mide la variabil-
idad compartida dentro de la cronología, donde
los valores inferiores a 0.85 indican que pocos
árboles dominan la señal y son necesarias más
muestras, y iv) la sensibilidad media, medida
de la variabilidad en el ancho de los anillos de
los árboles, los valores que oscilan entre 0.2 y
0.4 se consideran lo suficientemente sensibles
para la reconstrucción del clima (Speer, 2010).
Mediante una función “Spline” que conserva
la variabilidad de baja frecuencia, las series de
ancho de anillos fueron estandarizadas para
eliminar la tendencia biológica a disminuir
el crecimiento a medida que incrementa la
edad de los árboles y reducir las variaciones
que no son comunes entre todas las muestras
debido a perturbaciones o competencia (Bunn
& Korpela, 2018). Posteriormente, las series
estandarizadas fueron promediadas por especie
para lograr proyectar una cronología estándar
de anillos de árboles para el sitio donde se
encontraba cada una de estas. Con el fin de
analizar la respuesta climática de las especies,
las series estandarizadas promedias de ancho de
anillos fueron correlacionadas con los registros
instrumentales de precipitación y temperatura
de cada sitio. La correlación entre el ancho de
anillos de crecimiento y el clima se realizó para
el período común de los datos considerando
los datos climáticos del año de crecimiento y
del año previo al crecimiento. Las correlaciones
se realizaron mediante la función de correl-
ación “dcc_response” del paquete treeclim del
software R (R Core Team, 2023) considerando
una ventana de análisis de 12 meses (Zang &
Biondi, 2015).
RESULTADOS
Características anatómicas de los anillos
de crecimiento: La anatomía de las maderas
de las Podocarpáceas estudiadas es distintiva
de coníferas, con traqueidas alineadas en filas
radiales, ausencia de poros y presencia de
parénquima axial difuso. R. rospigliosii y P.
oleifolius presentaron anillos de crecimientos
claros y bien definidos (Fig. 2A, Fig. 2D). A
nivel macroscópico, R. rospigliosii y P. oleifo-
lius presentaron el límite del anillo marcado
por un cambio de color claro a oscuro dado
por el cambio de espesor de la pared celular
de las traqueidas. Los anillos de crecimiento
en dichas especies están constituidos por el
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e54971, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
engrosamiento de tres o cuatro filas de traquei-
das que definen el límite entre anillos. La made-
ra temprana está definida por paredes delgadas
y lúmenes anchos, mientras la madera tardía
está definida por traqueidas de paredes gruesas
con lúmenes angostos. La transición de madera
temprana a madera tardía se presentó en gen-
eral de forma gradual y en ocasiones de forma
abrupta para estas dos especies (Fig. 2G). En el
caso de P. harmsiana, la anatomía se caracterizó
por anillos de crecimiento con límites poco
claros, a veces ausentes, en los pocos anillos que
alcanzaron cierto grado de definición la tran-
sición entre la madera temprana y la madera
tardía estuvo dada de manera muy gradual,
por lo que los anillos son poco diferenciables o
pobremente definidos (Fig. 2E, Fig. 2F).
Cronologías de ancho de anillos de cre-
cimiento: Retrophyllum rospigliosii: Se anali-
zaron nueve de las 30 muestras de árboles
obtenidos de R. rospigliosii, representando el
uso del 30 % de los árboles muestreados. La
mayoría de las muestras de dicha especie se
descartaron debido a la formación excesiva de
nudos y crecimiento lobular del fuste, probable-
mente dada la falta de manejo de las plantacio-
nes (Fig. 2H). Con las nueve muestras utilizadas
se generaron 23 series de ancho de anillos con
mediciones de 483 anillos. El número de anillos
presentes en cada una de las series individuales
coinciden con la edad de la plantación, edad
con la cual las muestras fueron fechadas, lo
que confirma la anualidad a los anillos de cre-
cimiento. Por su parte, los anillos ausentes en
las series seleccionadas fueron poco frecuentes
y representaron solo el 1.04 % del número total
de anillos cofechados. Los parámetros obteni-
dos para las 23 series de anillos de cofechadas
revelan un crecimiento promedio radial de 6.59
mm por año, con valores entre 3.47 y 11.05 mm
por año. La desviación estándar promedio para
Fig. 2. Características macroscópicas de los anillos de crecimiento de las especies estudiadas. A.-B. Retrophyllum rospigliosii,
C.-D. Podocarpus oleifolius, E.-F. Prumnopitys harmsiana, obtenidas con una cámara Leica MC170 HD con aumento de
4X. G. Podocarpus oleifolius con lente de aumento de 40X, H. Anillo falso en Retrophyllum rospigliosii. Madera temprana
EW (Earlywood) y madera tardía LW (Latewood). Las flechas negras indican el límite de un anillo de crecimiento, flecha
blanca indica anillo falso. La escala corresponde a 0.5 mm. / Fig. 2. Macroscopic characteristics of the growth rings of the
studied species. A.-B. Retrophyllum rospigliosii, C.-D. Podocarpus oleifolius, E-F. Prumnopitys harmsiana, obtained with
a Leica MC170 HD camera at 4X magnification. G. Podocarpus oleifolius with a 40X magnification lens. H. False ring in
Retrophyllum rospigliosii. EW (Earlywood) and LW (Latewood). The black arrows indicate the boundary of a growth ring, and
the white arrow indicates a false ring. The scale corresponds to 0.5 mm.
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todas las series de ancho de anillos fue de 4.83
mm (Tabla 2). La inter-correlación media de
las series de ancho de anillo fue de 0.55 (coefi-
ciente de Pearson), lo cual indica una similitud
significativa entre las series de anillos de los
árboles. La auto correlación de primer orden
(AR1) fue de 0.43, es decir, que la variable del
ancho de anillo depende en parte de los valores
pasados de la propia variable. La sensibilidad
media de 0.63 demostró asimetría positiva
en las series de ancho de anillos (Tabla 2). Se
encontró una correlación media entre las series
de anillos y la serie maestra durante el periodo
2005-2015 entre 0.13 y 0.78.
La cronología estandarizada presento una
inter-correlación media de 0.4 (P < 0.05), que
oscila entre 0.28 y 0.75 (coeficiente de Pearson).
Por su parte, la curva media ajustada de 5 años
a la cronología mostró un periodo consider-
ablemente por encima de la media entre 2004-
2008. También se presenta una disminución en
el crecimiento promedio de los árboles después
del año 2011 (a la edad de 13 años) influenciado
posiblemente por la competencia dentro del
rodal (Fig. 3A).
Podocarpus oleifolius: Se analizaron diez
núcleos de los treinta árboles muestreados de
Podocarpus oleifolius, representando el uso del
33 % de los árboles muestreados. Como en el
caso de R. rospigliosii, se descartaron muestras
por la formación excesiva de nudos, el cre-
cimiento lobular del fuste y por tener anillos
poco definidos. Con las diez muestras utiliza-
das se generaron 12 series de ancho de anillos
con mediciones de 254 anillos. En las muestras
fechadas de forma exitosa los anillos ausentes
representan solo un 0.78 % del número total
de los anillos fechados. Los parámetros obteni-
dos para las 12 series de anillos de P. oleifolius
revelan un crecimiento promedio radial de 3.67
mm por año, con valores entre 2.86 y 4.23 mm
por año. La desviación estándar promedio para
todas las series de ancho de anillos fue de 2.08
mm (Tabla 2). La inter-correlación media de las
series de ancho de anillos fue de 0.54 (coefici-
ente de Pearson), lo cual indica cierta similitud
entre las series y la serie maestra (Fig. 3B). La
autocorrelación de primer orden (AR1) fue de
0.15, es decir, que la variable del ancho de anillo
poca relación tiene con los valores anteriores
y depende más que todo del año de creci-
miento. La sensibilidad media de 0.53 demostró
asimetría positiva en las series de ancho de
anillos, es decir que el valor de la media es
mayor a la mayoría de las medidas de ancho
Fig. 3. A. Cronología de las series estandarizadas de Retrophyllum rospigliosii para un periodo de 21 años. B. Cronología de
las series estandarizadas de Podocarpus oleifolius para un periodo de 22 años. / Fig. 3. A. Chronology of standardized series
for Retrophyllum rospigliosii for a period of 21 years. B. Chronology of standardized series for Podocarpus oleifolius for a
period of 22 years.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e54971, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
de anillos (Tabla 2). No obstante, a pesar del
valor de correlación de las series de anillos y la
poca presencia de anillos anclados o acuñados,
existió cierta dificultad para definir los anillos
en los núcleos de 5 mm de diámetro como lo
señala la alta proporción de muestras descarta-
das. La cronología estandarizada presentó una
inter-correlación media de 0.32 (P < 0.05), un
valor que oscila entre 0.31 y 0.73 utilizando el
coeficiente de Pearson (Tabla 2).
Prumnopitys harmsiana: A pesar de que
se tomaron 28 muestras radiales de P. har m -
siana, no fue posible delimitar sus anillos de
crecimiento y, por ende, establecer las series de
ancho de anillos para esta especie. Como parece
ser común en las especies evaluadas de la
familia Podocarpaceae, las muestras de P. har m -
siana presentaron una excesiva proporción de
zonas con crecimiento lobulado y formación de
nudos, anillos en cuña o irregularidades que en
baja proporción se debieron a daños mecánicos
(Fig. 2E, Fig. 2F). Dada la imposibilidad de
distinguir y marcar los anillos de crecimiento
de P. harmsiana no se dispone de estadísticas
descriptivas de las series de ancho de anillos de
la especie.
Análisis de las relaciones entre el clima y
las series de ancho de anillos de crecimiento:
Retrophyllum rospigliosii: Las correlaciones
entre las series estandarizadas promedias de
ancho de anillos y los registros instrumentales
de precipitación promedio mensual indican
que el crecimiento de la especie está contro-
lado por la precipitación en el período seco
del año de crecimiento (julio) (r = 0.52 y 0.56,
P < 0.05), y negativamente con la precipit-
ación al comienzo del período lluvioso del año
previo al crecimiento (r = -0.36 y -0.46, P <
0.05) (Fig. 4A). Respecto a las correlaciones
con los registros instrumentales de tempera-
tura, se encontró que las temperaturas medias
y máximas correlacionan positivamente con el
crecimiento del año durante algunos meses del
primer periodo de lluvia (enero-marzo) (r =
0.41 y 0.77, P < 0.05), mientras las temperaturas
mínimas correlacionan negativamente con el
crecimiento durante algunos meses del período
seco (junio-septiembre) (r = -0.60 y -0.77, P <
0.05) (Fig. 4B).
Podocarpus oleifolius: Las correlaciones
entre las series estandarizadas promedias de
ancho de anillos y los registros instrumentales
Tabla 2
Estadísticas descriptivas de las series de ancho de anillos de los árboles de Retrophyllum rospigliosii y Podocarpus oleifolius,
respectivamente, en el suroccidente colombiano. / Table 2. Descriptive statistics of tree ring width series for Retrophyllum
rospigliosii and Podocarpus oleifolius, respectively, in Southwestern of Colombia.
Parámetros Retrophyllum rospigliosii Podocarpus oleifolius
Número de árboles muestreados y utilizados 9 de 30
(secciones transversales)
10 de 30 (núcleos de
barreno de incremento)
Número de series dendrocronológicas 23 12
Número de mediciones 486 254
Promedio longitud de las series (años) 21 15
Rango de edad (años) 21 22
Lapso 2000-2020 1999-2020
Desviación estándar (mm) 4.83 2.08
Inter-correlación serial (Desv. Estándar) 0.55 (0.13) 0.54 (0.11)
Autocorrelación de primer orden (AR1) (Desv. estándar) 0.43 (0.18) 0.15 (0.26)
Sensibilidad media 0.63 0.53
Promedio crecimiento radial (mm año−1) 6.59 3.67
Inter-correlación serial estandarizada (Desv. Estándar) 0.4 0.32
10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e54971, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
de precipitación promedio mensual indican que
el crecimiento de la especie está negativamente
correlacionado con la precipitación durante los
períodos de lluvias de febrero, octubre y agosto
del año corriente de crecimiento (r = -0.57 y
0.79, P < 0.05). Respecto a las correlaciones con
los registros instrumentales de temperatura,
no se encontró influencia significativa de las
temperaturas mínimas, medias y máximas con-
sideradas con el crecimiento (Fig. 5).
Fig. 4. Correlaciones mensuales clima-crecimiento de Retrophyllum rospigliosii para el año previo al crecimiento y el año
de crecimiento considerando una ventana de análisis de 12 meses. A. Relaciones con la precipitación media mensual. B.
Relaciones con la temperatura mínima, media y máxima mensual. Las correlaciones significativas (95 %) están marcadas
con asterisco. / Fig. 4. Monthly climate-growth correlations for Retrophyllum rospigliosii for the year prior to growth and the
growth year, considering a 12-month analysis window. A. Relationships with monthly mean precipitation. B. Relationships
with monthly minimum, mean, and maximum temperature. Significant correlations (95 %) are marked with an asterisk.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e54971, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
DISCUSIÓN
La presencia de anillos de crecimiento con
límites claramente definidos es un prerrequisito
clave para establecer el potencial dendrocro-
nológico de una especie (Roig et al., 2005). Este
estudio demuestra la existencia de anillos de
crecimiento anuales en dos de las tres especies
de Podocarpáceas analizadas: R. rospigliosii y P.
oleifolius. Los anillos poco visibles de P. har m s i -
ana limitaron su delimitación, por lo que no fue
posible establecer su frecuencia y formación,
ni desarrollar una cronología. Las evidencias
de anualidad en los anillos de crecimiento de
R. rospigliosii y P. oleifolius sugieren potencial
para el desarrollo de estudios dendroecológi-
cos con estas especies. El valor de cofechado
de las cronologías de estas especies sientan las
bases para estudios posteriores, a fin de generar
un efecto replicador y lograr cronologías de
mayor extensión en el tiempo que nos permitan
desarrollar efectivamente modelos predictivos
para los ecosistemas de montaña donde crecen
naturalmente dichas especies. Los resultados
indican que R. rospigliosii responde positiva-
mente al aumento de la precipitación durante
el período seco en el año de crecimiento y al
aumento de la temperatura durante el período
lluvioso. P. oleifolius responde negativamente
a la precipitación durante el período lluvioso
del año previo al crecimiento y el año de creci-
miento. Se podría decir, que dadas las condicio-
nes en las que crecen ambas especies, existe una
preferencia en el crecimiento a condiciones con
menores precipitaciones y mayores temperatu-
ras en el período lluvioso, y mayor precipitación
durante el período seco. Dicha respuesta en el
crecimiento de la especie, dadas las condiciones
climáticas de las zonas donde crecen, abren la
posibilidad de reconstruir con información de
anillos de crecimiento de árboles creciendo
en condiciones similares, variables climáticas
como la temperatura y la precipitación más
atrás en el tiempo que el inicio de las medicio-
nes instrumentales y de estudiar fenómenos
climáticos regionales (e.g. ENSO); así como
otros aspectos de la ecología y dinámica de los
bosques montanos tropicales.
Fig. 5. Correlaciones mensuales de la precipitación media mensual-crecimiento de Podocarpus oleifolius para el año previo al
crecimiento y el año de crecimiento considerando una ventana de análisis de 12 meses. Las correlaciones significativas (95 %)
están marcadas con asterisco. / Fig. 5. Monthly correlations of monthly mean precipitation-growth of Podocarpus oleifolius
for the year prior to growth and the growth year, considering a 12-month analysis window. Significant correlations (95 %)
are marked with an asterisk.
12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 71: e54971, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
Dificultades como las presentadas en este
estudio, debido al alto número de muestras
descartadas, para establecer cronologías con
anillos de crecimiento del género Retrophyllum
han sido señaladas en estudios con especies de
este mismo género. Por ejemplo, en Podocarpus
lawrencei, donde se presentan anillos lobulados
y, por ende, la existencia de anillos perdidos
por acuñamiento (McDougall etal., 2012). La
variabilidad en los valores de la correlación de
R. rospigliosii se debe a la existencia de anillos
en cuña unidos al anillo anterior en una o varias
partes de la sección transversal. Según Worbes
(2002), los individuos con anillos en cuña se
caracterizan por crecer en condiciones de poca
luz y competencia, condiciones similares a las
presentes en el sistema de plantación estudiado.
También, las dificultades para establecer las
series de anillos de crecimiento en P. oleifolius
han sido señaladas en estudios con el mismo
género o especie. En Costa Rica se presentaron
dificultades en el cofechado de esta especie por
la formación de anillos falsos o fluctuaciones en
la densidad intra-anual (Bauch et al., 2006). De
igual forma, en un estudio al norte de Indonesia
en Podocarpus neriifolius se mencionó la pres-
encia de anillos discontinuos o convergentes
que dificultó la datación cruzada, por lo que se
limitó su uso en estudios dendrocronológicos.
Sin embargo, con metodologías basadas en
isotopos estables se han demostrado excelentes
resultados en el cofechado para P. neriifolius
(Poussart et al., 2004). En otro estudio con P.
falcatus se describieron anillos de crecimiento
claros, pero no se presentó una correlación
fuerte entre las series de anillos de las muestras,
ocasionadas por la presencia de formaciones
ocasionales de anillos falsos o variaciones de
densidad. Sin embargo, con el análisis de radio-
carbono se corroboró un periodo de edad de
más de 500 años para esta especie (Krepkowski
et al., 2012). Finalmente, February y Stock
(1998) mencionan en su estudio sobre el poten-
cial dendrocronológico de Podocarpus latifolius
y Podocarpus falcatus en Sudáfrica que existe
una correlación significativa en el conteo de los
anillos para ambas especies; para seis árboles
de cada especie observaron una correlación
entre la edad y el número de anillos entre 0.88
y 0.92 (N = 6, P < 0.01). A pesar del reto que
implica el estudio de los anillos en el trópico, la
presencia de anillos de crecimiento visibles, su
posible cofechado y la relación del crecimiento
con el clima, como se observa en este trabajo,
puede sugerirse que existe potencial para el
desarrollo de estudios dendrocronológicos con
Podocarpáceas de las especies R. rospigliosii y
P. oleifolius. Estos resultados, coinciden con un
estudio de R. rospigliosii en bosques de niebla al
norte de Perú entre los 1 350 y 2 000 m.s.n.m.,
donde se señaló un buen potencial dendrocro-
nológico para esta especie utilizando secciones
transversales y núcleos (Becerra-Montalvo &
Zevallos-Pollito, 2013). En dicho estudio se
encontraron árboles con edades que alcanzaron
los 270 años y se determinaron los turnos de
corta con anillos de crecimiento para el manejo
de estos bosques.
De acuerdo con nuestras observaciones, las
series estandarizadas de ancho de anillos, para
ambas especies, R. rospigliosii y P. oleifolius, pre-
sentaron un crecimiento relativamente rápido
durante sus primeros 10 años de plantadas. Pos-
teriormente, el crecimiento de los árboles dis-
minuyó drásticamente posiblemente por la falta
de manejo en las plantaciones, lo que conllevó a
una alta ocupación del sitio. Ello, dado que los
árboles fueron plantados a una densidad inicial
de 1 666 individuos por ha y a medida que estos
aumentaron su tamaño se redujo la entrada de
luz y se ejerció mayor competencia entre los
individuos (Guadalupe et al., 2018).
Aunque en P. harmsiana no se encontraron
anillos de crecimiento con límites claramente
definidos, es probable que la falta de anillos
definidos se deba a estar plantada por fuera de
los limites ecológicos de la especie, en este caso
a una altitud cercana a los de 1 800 m.s.n.m.
Por ello, quizás los resultados no son coinci-
dentes con otros estudios realizados al norte
de Perú, donde se ha demostrado la presencia
de anillos de crecimiento visibles en individuos
que superan los 100 años (Becerra-Montal-
vo & Zevallos-Pollito, 2013). También, al sur
de Ecuador se han construido cronologías de
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 71: e54971, enero-diciembre 2023 (Publicado Dic. 21, 2023)
más de 200 años con anillos de P. harmsiana
(Bräuning et al., 2008).
El presente estudio evidenció que R. rospi-
gliosii y P. oleifolius presentan potencial para
el desarrollo de estudios dendrocronológicos.
Así mismo presentaron anillos de crecimiento
distinguibles, con los que se construyó una
cronología de 21 años con muestras del fuste
de R. rospigliosii y de 22 años con muestras
de núcleos de P. oleifolius que fueron poste-
riormente correlacionadas satisfactoriamente
con el clima. No obstante se encontraron difi-
cultades debido al crecimiento lobulado y la
formación de anillos anclados frecuentes en
ambas especies. No obstante, el uso de muestras
grandes permitió subsanar dichas dificultades
y realizar dichas cronologías. El potencial den-
drocronológico encontrado en R. rospigliosii
y P. oleifolius permitirá, aplicado en bosques
naturales, realizar reconstrucciones del pasado
climático de los bosques montanos a través de
todo el neotrópico e investigar la dinámica de
estos bosques, ello dado que dichas especies de
coníferas tienen crecimiento lento y podrían
contener la historia de cientos de años de los
bosques andinos.
Ethical statement: the authors declare that
they all agree with this publication and made
significant contributions; that there is no con-
flict of interest of any kind; and that we fol-
lowed all pertinent ethical and legal procedures
and requirements. All financial sources are fully
and clearly stated in the acknowledgments sec-
tion. A signed document has been filed in the
journal archives.
AGRADECIMIENTOS
Los autores expresan su agradecimiento
a los miembros del Semillero de Investigación
en Silvicultura Aplicada de la Universidad del
Cauca por su colaboración en el desarrollo
del trabajo de campo, y a el Laboratorio de
Maderas de la Universidad del Cauca por per-
mitirnos el procesamiento de las muestras.
También, a Smurfit Kappa Cartón Colombia
(SKCC), por permitirnos realizar el estudio
en sus plantaciones de restauración con estas
especies.
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