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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e55782, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 28, 2024)
Acústica de un ensamblaje de anuros
del valle geográfico del río Cauca, Colombia
Natalia Mejía-Cepeda1*; https://orcid.org/0009-0009-9189-5391
Óscar Murillo-García2; https://orcid.org/0000-0002-9395-721X
Wilmar Bolívar-García3; https://orcid.org/0000-0001-5040-7894
1. Universidad del Valle, Cali, Colombia; mejia.natalia@correounivalle.edu.co (*Correspondencia)
2. Departamento de Biología, Universidad del Valle, Cali, Colombia; oscar.murillo@correounivalle.edu.co
3. Departamento de Biología, Grupo de Investigación en Ecología Animal, Universidad del Valle, Cali, Colombia; wilmar.
bolivar@correounivalle.edu.co
Recibido 14-VII-2023. Corregido 05-I-2024. Aceptado 21-VI-2024.
ABSTRACT
Acoustics of an assembly of anurans in the geographical Cauca River Valley, Colombia
Introduction: Acoustic communication is essential in anuran communities, particularly for reproduction.
However, the acoustic space is limited, and bioacoustic interferences, such as competition for mating and
resources, impact the effectiveness of communication. The tropical dry forest in Colombia hosts resilient anuran
species that have endured significant reduction, fragmentation, and transformation over the past decades. The
scarce research on this topic underscores the importance of acoustically characterizing anuran assemblages to
understand species coexistence, monitor changes in the community, and evaluate the impact of both invasive
species and human activity on the ecosystem.
Objective: To acoustically characterize an anuran assemblage in the Cauca River Valley.
Methods: From September to November 2022 (rainy season), acoustic recordings were obtained using passive
and active acoustic sensors from an anuran community in the geographical Cauca River Valley, on the western
flank of the Central Cordillera in Colombia. Anuran advertisement calls were analyzed in three dimensions:
spectral parameters, temporal patterns, and acoustic activity.
Results: Five anuran species were recorded, exhibiting high overlap in activity but significant structural dif-
ferences in their calls. The species were predominantly nocturnal, except for one from the dendrobatid family.
Conclusions: Each species presents a distinct acoustic niche, avoiding overlap in acoustic signals. These findings
establish a baseline for assessing future changes in the assemblage.
Key words: acoustic activity; tropical dry forest; advertisement call; acoustic monitoring; acoustic niche.
RESUMEN
Introducción: La comunicación acústica es esencial en las comunidades de anuros, especialmente para la repro-
ducción. No obstante, el espacio acústico es limitado y las interferencias bioacústicas, como la competencia por
apareamiento y recursos, afectan la eficacia de la comunicación. El bosque seco tropical en Colombia alberga
especies de anuros que han sido resilientes a la gran reducción, fragmentación y transformación de este en las
últimas décadas. La investigación escasa en este tema subraya la importancia de la caracterización acústica de
los ensamblajes de anuros, para comprender la coexistencia de especies, monitorear cambios en la comunidad y
evaluar el impacto tanto de especies invasoras como de la actividad humana en el ecosistema.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v72i1.55782
ECOLOGÍA TERRESTRE
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e55782, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 28, 2024)
INTRODUCCIÓN
La comunicación acústica representa un
comportamiento crucial en los ensamblajes de
anuros (Köhler et al., 2017) ya que las especies
utilizan una diversidad de vocalizaciones para
transmitir información vital en situaciones rela-
cionadas con la reproducción, defensa y agre-
sión (Toledo et al., 2015). El canto de anuncio es
la forma más común y distintiva de comunica-
ción entre las especies de anuros. Por lo general,
es emitido por los machos con la función prin-
cipal de atraer hembras. Además, este tipo de
vocalización ha sido utilizado ampliamente con
propósitos taxonómicos ya que es particular de
cada especie (Köhler et al., 2017).
El espacio acústico tiene limitaciones, lo
que lleva a la implementación de diversas
estrategias para reducir la interferencia en las
señales sonoras, esto impacta directamente en
la eficacia de la comunicación (Duellman &
Pyles, 1983). Las interferencias bioacústicas
se clasifican en tres categorías: intraespecífica,
relacionada con la competencia por aparea-
miento o recursos; interespecífica, que implica
la competencia por frecuencias y lugares de
comunicación en el espacio acústico con otras
especies sonoras; y la interferencia del paisaje,
como ruidos de la vegetación, fuentes de agua
y actividades humanas (Cunnington & Fahrig,
2010). Esta competencia acústica puede enten-
derse como una forma específica de compe-
tencia ecológica, donde las diferencias en los
distintos mecanismos para minimizarla, se con-
vierten en estrategias evolutivas o adaptativas
(Klump & Langemann, 1995). Esto lo podemos
evidenciar en la utilización de diferentes fre-
cuencias, la selección de ambientes específicos
para vocalizar, la variación temporal en la
actividad acústica y la presencia de patrones
distintivos en el canto de cada especie, tanto
en términos espectrales como temporales, que
permiten a las especies ocupar nichos acústi-
cos distintos, reduciendo la superposición de
sus vocalizaciones y evitando interferencias
mutuas (Bignotte-Giró et al., 2019). Diversos
estudios indican que, dentro de comunidades
de anuros, las especies que coexisten tienden
a mostrar diferencias significativas y una baja
superposición en los parámetros espectrales
y temporales de sus cantos (Chek et al., 2003;
Garey et al., 2018).
El bosque seco tropical de Colombia, a
pesar de su intensa alteración por actividades
antropogénicas como la ganadería extensiva y
los monocultivos (Pizano et al., 2014), alberga
especies de anuros que han logrado sobrevi-
vir a lo largo del tiempo asociadas a cuerpos
de agua permanentes y temporales, pastizales,
quebradas y potreros (Ortega-Chinchilla et
al., 2019). Sin embargo, particularmente en el
valle del río Cauca, se ha observado un notable
aumento en la pr esencia de anuros invasores,
como la rana toro (Lithobates catesbeianus) y el
coquí antillano (Eleutherodactylus johnstonei).
Estas invasiones han tenido impactos negati-
vos significativos en las especies nativas, no
solo a través de la depredación, transmisión de
enfermedades y la competencia por recursos
(Simberloff, 1996; Schloegel et al., 2010), sino
Objetivo: Caracterizar acústicamente un ensamblaje de anuros del valle del río Cauca.
Métodos: De septiembre a noviembre de 2022 (temporada lluviosa), se tomaron registros acústicos con sensores
acústicos pasivos y activos de una comunidad de anuros del valle geográfico del río Cauca, en el flanco occidental
de la cordillera central de Colombia. Se analizaron los cantos de anuncio en tres dimensiones: parámetros espec-
trales, temporales y patrones de actividad acústica.
Resultados: Se registraron cinco especies de anuros, sus cantos presentaron un alto solapamiento en actividad,
pero grandes diferencias estructurales, las especies tuvieron actividad nocturna a excepción de una de la familia
Dendrobatidae.
Conclusiones: Cada especie presenta un nicho acústico particular que evita el traslape en las señales acústicas, y
estos resultados proporcionan una línea base para evaluar futuros cambios en el ensamblaje.
Palabras clave: actividad acústica; bosque seco tropical; canto de anuncio; monitoreo acústico; nicho acústico.
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también generando competencia en el uso del
espacio acústico y traslape de las vocalizaciones
(Barona et al., 2015; Both & Grant, 2012).
La caracterización específica de ensam-
blajes adquiere una relevancia significativa, ya
que investigaciones previas han demostrado
que las vocalizaciones de los anuros pueden
experimentar alteraciones en su estructura y
frecuencia, dependiendo de las presiones y con-
textos particulares del hábitat (Andreani et al.,
2023; Cunnington & Fahrig, 2010;). Además, la
identificación de patrones acústicos específicos
desempeña un papel crucial en la planificación
de áreas protegidas al resaltar la importancia de
ciertos lugares para la reproducción y la diver-
sidad de anuros (Domínguez-Vega et al., 2019).
Con el fin de profundizar en la impor-
tancia de la comunicación acústica para la
interacción entre especies y la estructuración
de los ensamblajes de animales, se caracterizó
acústicamente un ensamblaje de cinco espe-
cies de anuros, conformado por Leptodactylus
fragilis, Dendropsophus columbianus, Rhinella
horriblis, Pristimantis achatinus y Leucostethus
brachistriatus, siendo las especies más represen-
tativas del bosque seco tropical del valle del río
Cauca, estas especies son de familias diferentes
y se espera que sus cantos sean estructuralmen-
te distintos, como se ha observado en estudios
previos, donde se ha demostrado que las dis-
tancias filogenéticas influyen en la diversidad
de las características acústicas (Kaffenberger
et al., 2011; Köhler et al. 2017). Por otra parte,
un aspecto relevante de este estudio es que el
ensamblaje presentó la particularidad de no
contar con la presencia de anuros invasores,
por lo que representa relevancia al ser uno de
los pocos ensamblajes nativos sin la presión
sonora de estas especies. Con ese objetivo, en
la Hacienda Piedechinche (El Cerrito, Valle del
Cauca), se analizaron las características espec-
trales y temporales de los cantos de anuncio
de las especies y se comparó la utilización del
espacio acústico en términos de las frecuencias
fundamentales de los cantos, además, se obtu-
vieron las horas y picos de actividad acústica
de las mismas. Se espera que todas las especies
ocupen un nicho acústico particular que evite el
traslape en sus señales sonoras (Bignotte-Giró
et al., 2019).
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: Este estudio se realizó en
La Hacienda Piedechinche y contiene fragmen-
tos de bosque seco tropical localizados en el
flanco occidental de la Cordillera central, en el
municipio de El Cerrito (Valle del Cauca) a 45
km de la ciudad Santiago de Cali (3°36’55.78’’-
3°38’16.41’’ N & 76°14’29.25’’-76°11’50.31’’ W).
Se encuentra a una altura entre los 1 050 y 1 250
m.s.n.m, con una temperatura promedio de 24 º
C, y cuenta con un área aproximada de 650 ha,
que se distribuyen de la siguiente manera: 309
ha cultivo de caña, 95 ha cultivo de caña orgá-
nica, 40 ha bosque seco tropical, 98 ha potreros,
11 ha museo de la caña de azúcar y 97 ha de
reservorios, callejones y zanjones.
Trabajo de campo: El estudio se realizó
durante la época lluviosa, de septiembre a
noviembre del 2022. Se instalaron cuatro graba-
doras de monitoreo acústico pasivo AudioMoth
v1.1.0, a un metro de altura y a más de 100 m
de distancia entre ellas para evitar solapamiento
en las grabaciones (Boullhesen & Akmentins,
2021). Cada grabadora se configuró para grabar
un minuto cada 20 minutos durante todo el día.
Las señales se grabaron a una tasa de muestreo
de 48 kHz con una digitalización de 16 bits
por muestra. Los archivos se guardaron en el
formato .wav. Para las grabaciones directas de
los cantos se realizaron tres salidas de campo
de tres días consecutivos en las que se llevaron
a cabo recorridos diurnos y nocturnos para
localizar individuos vocalizando. Se utilizó el
método relevamiento por encuentros visuales
(REV) y transectos lineales de audio (Heyer
et al., 1994). Los cantos se grabaron a una
distancia aproximada de 30 cm del individuo
(Köhler et al., 2017) utilizando la grabado-
ra PCM Lineal TASCAM DR-100MKIII sin
micrófono adaptado, muestreo de 44.10 Hz y 16
bits por muestra en el patrón estéreo. También,
se registró la temperatura corporal de la rana y
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la temperatura del ambiente con un Termóme-
tro infrarrojo Testo 810.
Análisis de actividad acústica: Todas
las grabaciones automáticas obtenidas fueron
almacenadas en la plataforma RFCx Arbimon
(Rainforest Connection, 2024) y fueron revi-
sadas manualmente para detectar los cantos
de las especies del ensamblaje. Con base en los
registros acústicos encontrados se construyó
un conjunto de entrenamiento de presencia/
ausencia para cada especie, el cual requiere
cumplir un mínimo de 50 registros positivos
y 50 negativos, (Rainforest Connection, 2023).
Sin embargo, para obtener una mayor precisión
en la identificación se tomaron 200 registros
positivos y 200 negativos de cada especie. A
partir del conjunto de entrenamiento, se utilizó
la función de Random Forest Models (RFMs)
de Arbimon para crear un modelo de identi-
ficación automático para cada canto, basado
en la identificación de la región de interés en
el espectrograma (ROIs). Se utilizó el 70 % de
las validaciones del conjunto de entrenamiento
en “use in fitting” y el 30 % restante en “use
in validation” para la validación del mode-
lo, además se usó un ROI por cada especie
(Aide et al., 2013).
Comparación de actividad acústica y
nivel de solapamiento: A partir de los resul-
tados obtenidos por el modelo Random Forest,
se graficó el nivel de solapamiento de actividad
acústica, comparando los patrones de actividad
entre pares de las especies del ensamblaje, y se
obtuvo el coeficiente Dhat4. Este coeficiente es
una medida del solapamiento entre patrones
de actividad animal y se basa en la cantidad
de tiempo que dos animales pasan activos a la
misma hora del día. El valor oscila entre 0 y 1,
donde 0 representa que no hay solapamiento y
1 que el solapamiento es total. Los análisis se
realizaron utilizando el paquete overlap 0.3.4
(Meredith & Maintainer, 2021) del lenguaje de
programación R v 4.1.2.
Medición de las variables espectrales y
temporales: Para estimar las variables, como se
recomienda en Köhler et al. (2017), los cantos
se visualizaron y midieron en oscilogramas para
analizar las variables temporales y en espectro-
gramas para analizar las variables espectra-
les. Todas las variables se expresaron como el
promedio ± desviación estándar ( ± SE). Se
utilizó el enfoque centrado en notas (definidas
como unidades ininterrumpidas de sonido y su
totalidad como canto) y los términos y defini-
ciones para los parámetros acústicos definidos
por Köhler et al. (2017). Se cuantificaron seis
variables de la estructura temporal de los cantos
de advertencia de las especies: 1) duración del
canto (seg), 2) número de notas, 3) número de
tipos de nota 4) número de pulsos, 5) tasa de
repetición de los pulsos (pulsos/nota) y 6) tasa
de repetición del canto (cantos/min). Se cuanti-
ficaron dos variables de la estructura espectral
de los cantos de anuncio: 1) frecuencia domi-
nante del canto (Hz) y 2) número de armónicos.
También, se realizó un análisis de varianza no
paramétrico de Kruskal-Wallis (P < 0.05) para
determinar si existen diferencias significativas
en las frecuencias dominantes entre los cantos
de las especies. Todos los análisis de los cantos
se realizaron en el programa Raven Pro v1.5
para Windows (Bioacoustics Research Pro-
gram, 2011) con un algoritmo Blackman y un
tamaño de ventana de 1 024 muestras. La figu-
ra del espectrograma de todas las especies se
generó a través del paquete de Rstudio Seewave
2.1.4 (Sueur et al., 2008) utilizando los mismos
parámetros del análisis de los cantos.
Análisis de los componentes principales
de los cantos: Para explorar las diferencias en las
variables acústicas entre las especies, se imple-
mentó un análisis de los componentes principa-
les (PCA). Para este análisis se utilizaron las seis
variables cuantitativas de la estructura temporal
y la frecuencia dominante de los cantos, los
armónicos no fueron incluidos debido a que
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podrían verse afectados por ruido de fondo o
artefactos técnicos (Köhler et al., 2017).
RESULTADOS
Composición del ensamblaje: Se regis-
tró acústicamente un total de cinco especies
de anuros nativos del valle geográfico del río
Cauca dentro de la zona de influencia de
las grabadoras: Dendropsophus columbianus,
Leptodactylus fragilis, Leucostethus brachistria-
tus, Pristimantis achatinus y Rhinella horriblis
(Fig. 1). En total, se obtuvieron 38 días efec-
tivos de grabación con 12 756 grabaciones
pasivas. En estas se obtuvieron 4 289 registros
acústicos de las especies según los modelos de
detección automatizada calculados por la plata-
forma Arbimon RFCx. La especie de mayores
registros acústicos fue D. columbianus con un
total de 2 188 registros, mientras la de menos
registros fue R. horriblis con un total de 317
registros. Además, todas las especies vocaliza-
ron en todos los puntos de muestro.
Actividad acústica: Los registros de acti-
vidad acústica de las especies del ensambla-
je son principalmente nocturnos (después
de las 18:00 h). Sin embargo, la especie L.
brachistriatus, al ser un dendrobátido, registró
una actividad acústica exclusivamente diur-
na entre las 5:00 y las 18:00 h con un mayor
número de registros a las 16:00 h. La especie
D. columbianus fue la única en tener registros
durante las 24 h del día, aunque estos aumenta-
ron en la noche y madrugada (entre las 18:00 y
5:00 h) con el mayor número de registros a las
0:00 h. Por otra parte, P. achatinus, L. fragilis y
R. horriblis presentaron una actividad acústica
más reducida en cuanto al número de horas,
siendo los picos de actividad 19:20, 18:00 y
18:20 respectivamente (Fig. 2). Los datos del
solapamiento en actividad acústica mostraron
que las especies con mayor solapamiento fue-
ron P. achatinus y R. horriblis (Dhat4 = 0.78),
seguidas de L. fragilis y R. horriblis (Dhat4 =
0.69). Por otra parte, las especies con menor
solapamiento acústico fueron L. brachistriatus
y R. horriblis (Dhat4 = 0.075), seguidas de P.
achatinus y L. brachistriatus (Dhat4 = 0.09).
Parámetros temporales y espectrales: En
total se analizaron 65 cantos de P. achatinus (n
= 4 individuos), 18 cantos de D. columbianus (n
= 4 individuos), 75 cantos de L. brachistriatus
(n = 4 individuos), 64 cantos de L. fragilis (n
= 3 individuos) y 14 cantos de R. horriblis (n
Fig. 1. Espectrogramas del canto de anuncio de las cinco especies del ensamblaje de anuros. El eje x representa el tiempo
(seg), y el eje y la frecuencia (kHz). / Fig. 1. Spectrograms of the announcement song of the five species of the anuran
assemblage. The x axis represents time (sec), and the y axis represents frequency (kHz).
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e55782, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 28, 2024)
= 3 individuos). En cuanto a los parámetros
temporales, la única especie con un canto
complejo (más de un tipo de nota) fue D.
columbianus, con dos tipos de notas que sue-
nan como “güee-ke” (Agudelo-Valderrama et
al., 2014). Las especies que presentaron cantos
pulsados fueron R. horriblis (50 ± 28.41 pulsos/
nota, tasa de repetición 12.9 ± 0.47 pulsos/seg),
D. columbianus solo en la nota 1 (54.14 ± 9.91
pulsos/nota, tasa de repetición 493.50 ± 0.02
pulsos/seg) y L. fragilis (13.49 ± 1.71 pulsos/
nota, tasa de repetición 104.9 ± 5.72 pulsos/
seg) con modulación en amplitud, mientras que
P. achatinus y L. brachistriatus tuvieron cantos
tonales. La especie con mayor duración del
canto fue R. horriblis (4.41 ± 1.73 seg), seguida
de D. columbianus (0.37 ± 0.07 seg), L. fragilis
(0.29 ± 0.06 seg), P. achatinus (0.21 ± 0.04) y
L. brachistriatus (0.11 ± 0.02 seg). La tasa de
repetición de canto fue alta en las especies
Fig. 2. Actividad acústica diaria de las especies del ensamblaje. El eje y representa la densidad de probabilidad de que las
especies canten a una hora del día determinada (x). Las horas del eje x van desde las 12 del mediodía hasta las 12 del día
siguiente, siendo las 0:00 (media noche) la mitad del eje. / Fig. 2. Daily acoustic activity of the species in the assemblage. The
y axis represents the probability density that species sing at a given time of day (x). The hours on the x axis range from 12
noon to 12 the next day, with 0:00 (midnight) being the middle of the axis.
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L. brachistriatus (142.02 ± 19.02 cantos/min)
y P. achatinus (141.07 ± 7.33 cantos/min),
seguida de L. fragilis (60.03 ± 4.61 cantos/min),
respecto a R. horriblis (9.87 ± 7.63 cantos/min)
y D. columbianus (9.68 ± 3.98 cantos/min) que
fue mucho más baja. En cuanto a los paráme-
tros espectrales, la prueba Kruskal-Wallis indi-
có que las frecuencias dominantes de los cantos
de las especies son significativamente diferentes
(g.l. = 4, P < 2.2e-16). L. brachistriatus presentó
la frecuencia dominante más alta (4 468.57 ±
174.55 Hz), seguida de P. achatinus (3 474.05 ±
59.01 Hz) y D. columbianus (2 993.85 ± 817.31
Hz nota 1 y 2 723.84 ± 161.43 Hz nota 2), mien-
tras que L. fragilis (1 423.70 ± 77.60) y R. horri-
blis (776.90 ± 34.75 Hz) presentaron las más
bajas. D. columbianus tuvo el mayor número de
armónicos (9.29 ± 5.89, en la nota 1), seguida
de R. horriblis (2.35 ± 0.49) y P. achatinus que
tuvo dos armónicos en las frecuencias 1 751.36
± 55.17 Hz y 5 224 ± 74.9 Hz. No se registra-
ron armónicos para las especies L. fragilis y
L. brachistriatus.
Análisis de los componentes principales
de los cantos: El PCA de los cantos indicó que
el 86.2 % de la varianza está explicada por los
dos primeros componentes principales, con
el primero explicando el 58.6 % y el segundo
el 27.6 % de la varianza total. La variable que
presentó mayor aporte a la variación contenida
en el primer componente principal del PCA fue
el número de pulsos por nota siendo 20.37 %,
lo que indica que existe gran variabilidad en
esta propiedad entre las especies del ensam-
blaje. Adicionalmente, la variable que aportó
mayor varianza al segundo componente fue la
duración del canto con 28.34 %, lo que implica
que estos son factores significativos para carac-
terizar la variabilidad acústica entre diferentes
especies o individuos (Tabla 1).
DISCUSIÓN
Se encontraron cinco especies en el ensam-
blaje de anuros del sitio de estudio. De acuerdo
a los resultados obtenidos, las especies presen-
taron un alto solapamiento en actividad, pero
grandes diferencias estructurales en sus cantos.
Esto es congruente con hallazgos encontra-
dos en estudios similares donde las especies
con parámetros acústicos diferentes tienden
a superponerse en sus nichos temporales y/o
espaciales, lo que sugiere una posible adapta-
ción para evitar la interferencia acústica (Gue-
rra et al., 2020; Schwartz & Wells, 1983). En el
ensamblaje estudiado, cada especie exhibe un
canto distintivo que la define y la diferencia
de las demás (Fig. 1), estos mostraron una
gran variación en sus parámetros espectrales y
temporales, lo que se hipotetizaba al tratarse de
especies de familias diferentes.
Al analizar los datos de los diferentes pará-
metros acústicos de la Tabla 1 se puede apreciar
que hay componentes que presentan mayor
variación que otros. Dentro de los parámetros
temporales, el número de pulsos por nota y la
duración del canto, son caracteres que mues-
tran los porcentajes de variación más altos. Esto
sugiere que las especies de anuros exhiben una
notable diversidad en sus patrones de comuni-
cación acústica, la cual podría estar vinculada a
la adaptación a entornos específicos, condicio-
nes ambientales cambiantes o estrategias indivi-
duales de comunicación (Baquero-Rivadeneira,
2012). Las especies con mayor variación intra-
específica en su canto fueron R. horriblis y
D. columbianus. Estas presentaron una gran
variación en el número de pulsos por nota (50
± 28.41 pulsos/nota) y (54.14 ± 9.91 pulsos/
nota) respectivamente, y en la tasa de repetición
Tabla 1
Contribución de las variables del canto en porcentaje (%)
a los dos primeros componentes principales (PC1 y PC2)
del PCA. / Table 1. Contribution of song variables in
percentage (%) to the first two principal components (PC1
and PC2) of the PCA.
Variables PC1 (58.6 %) PC2 (27.6 %)
Duración del canto 3.92 28.34
No. De notas 14.36 15.47
No. Tipos de nota 16.04 15.87
Pulsos por nota 20.37 3.62
Tasa de repetición de pulsos 19.23 7.55
Tasa de repetición del canto 19.04 6.52
Frecuencia dominante 7.05 22.63
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del canto (9.87 ± 7.63 cantos/min) y (9.68 ±
3.98 cantos/min) respectivamente. Hallazgos
similares se observaron en poblaciones de la
especie Melanophryniscus rubriventris, donde
la duración del canto representó el componente
que aportó en mayor proporción a la varianza,
posiblemente asociado a factores ambientales
como la temperatura (Ferrari & Vaira, 2008).
Las cinco especies del ensamblaje difieren
entre ellas en la frecuencia dominante, uno
de los parámetros más significativos en los
ensamblajes de anuros debido a la cantidad de
información que aporta (Gerhardt & Schwartz,
2001). Los resultados evidencian que los cantos
presentan una frecuencia dominante distinta
(Kruskal-Wallis, P < 2.2e-16), sugiriendo que la
ausencia de traslape en la frecuencia dominan-
te permite una comunicación eficiente entre
cada especie.
Las diferencias notorias en los cantos
de anuncio, evidencian la existencia de una
partición en el espacio acústico dentro de la
comunidad estudiada, por lo que no muestran
interferencia acústica entre sus vocalizaciones.
Este hallazgo sugiere que, cuando las especies
comparten sitios y horas de actividad vocal,
la variación en los parámetros del canto sirve
como un mecanismo para prevenir o reducir
la interferencia acústica, permitiendo así el
reconocimiento entre especies. La única especie
que no comparte horario de actividad acústica
con las demás es L. brachistriatus, cuyo com-
portamiento es diurno y característico de la
familia Dendrobatidae.
La variabilidad en los cantos dentro de
la comunidad puede explicarse mediante la
hipótesis del nicho acústico (Krause, 1993), que
indica que los anuros de este ensamblaje com-
parten el paisaje acústico sin superposición de
nichos. Esta constatación refuerza la relevancia
de los cantos como un mecanismo de aisla-
miento que minimiza la competencia acústica.
Los cantos, siendo el principal medio que las
hembras utilizan para seleccionar al macho
con el que se aparearán, destacan su importan-
cia en el proceso reproductivo (Köhler et al.,
2017; Toledo et al., 2015). Sin embargo, es cru-
cial resaltar que las especies objeto de estudio
exhiben notables diferencias tanto en su taxo-
nomía como en su ecología. Por ende, las dis-
paridades acústicas observadas se encuentran
intrínsecamente vinculadas a las particularida-
des de sus historias naturales, y podría indicar
que no se dan necesariamente por competencia
acústica en este ensamblaje particular (Odom
et al., 2021). No obstante, la partición del nicho
acústico sí les permite coexistir y comunicarse
sin generar un traslape en sus señales.
Por otra parte, particularmente para la
población estudiada de P. achatinus se encon-
traron algunas diferencias con la descripción
original del canto. El canto fue descrito con
individuos de Ecuador en la provincia de Car-
chi, cerca al borde de Colombia en 1983, fue
descrito como un canto nasal tipo kree que
puede variar de manera individual, presentan-
do series cortas de 3 a 6 notas, con una fre-
cuencia dominante de entre 3 000-3 400 Hz y
de tres a cinco armónicos entre 2 600-3 600 Hz
(Lynch & Myers, 1983). En los cantos analiza-
dos para esta población de la cordillera central
de Colombia se encontró que hay una variación
en algunos parámetros, pues los individuos
vocalizaban a una sola nota, con una frecuencia
dominante de 3 474.05 ± 59.01 Hz y únicamen-
te dos armónicos en las frecuencias 1 751.36 ±
55.17 Hz y 5 224 ± 74.9 Hz, que difieren con
la estructura del canto original. Actualmente
no se encuentran más descripciones acústicas
de esta especie para esta región en Colombia,
y si bien, los cantos de los anuros pueden pre-
sentar variaciones geográficas (Baraquet et al.,
2007), se sugiere investigar estas diferencias
con la posibilidad de tratarse de un complejo
de especies.
El objetivo de este estudio fue caracterizar
un ensamblaje acústico del bosque seco tropi-
cal del valle del río Cauca, mediante el análisis
de la estructura y los patrones de actividad
de los cantos de anuncio de las especies. Con
este conocimiento se puede tener una idea de
cómo las especies interactúan y se adaptan a su
entorno acústico natural. La identificación de
los patrones de actividad acústica puede reve-
lar información sobre las horas específicas de
estas especies para la reproducción. Asimismo,
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e55782, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 28, 2024)
la ausencia de intervenciones en el entorno
acústico permite establecer una línea base de
referencia para evaluar futuros cambios. Si se
produce alguna alteración en el patrón de acti-
vidad acústica o en las vocalizaciones, podría
indicar cambios en la población de anuros,
posibles amenazas ambientales o alteraciones
en el hábitat como intervenciones antropogé-
nicas o la introducción de anuros invasores,
y así efectuar acciones de conservación de la
diversidad. También, es crucial destacar que
los resultados obtenidos en este estudio están
intrínsecamente ligados al grupo específico de
las especies estudiadas y a la escala temporal y
espacial en la que se llevó a cabo la investiga-
ción, variaciones en estos parámetros podrían
conducir a resultados diferentes.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
El estudio fue financiado por el Ingenio
Providencia. Se agradece al personal por el
apoyo en campo y el acceso a los sitios de
muestreo. También se agradece a Oscar Cue-
llar-Valencia por su apoyo en campo y en la
explicación de varios conceptos de bioacústica.
REFERENCIAS
Agudelo-Valderrama, O. L., Bolívar-G, W., & Hernández-
Medina, C. A. (2014). Dendropsophus columbianus.
Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia, 2(1),
40–44.
Aide, T. M., Corrada-Bravo, C., Campos-Cerqueira, M.,
Milan, C., Vega, G., & Alvarez, R. (2013). Real-
time bioacoustics monitoring and automated species
identification. PeerJ, 1, e103. https://doi.org/10.7717/
peerj.103
Andreani, T. L., Bastos, R., Siqueira, M., Ramalho, W., & de
Morais, A. (2023). Acoustic plasticity in Boana goiana
(Lutz, 1968) (Anura, Hylidae): how males respond to
successive interactions with conspecific competitors.
Bioacoustics, 32(4), 1–12. https://doi.org/10.1080/095
24622.2023.2189164
Baquero-Rivadeneira, M. (2012). Relación entre el canto de
anuncio y variables ecológicas y ambientales de espe-
cies del clado Epipedobates (Anura: Dendrobatidae)
(Bachelors thesis). Universidad San Francisco de
Quito, Quito, Ecuador.
Baraquet, M., Salas, N. E., & Di Tada, I. E. (2007). Variación
geográfica en el canto de advertencia de Hypsiboas
pulchellus (Anura, Hylidae) en Argentina. Revista
Española de Herpetología, 21, 107–118.
Barona-Cortés, E. (2015). Efecto acústico de ranas invaso-
ras en el ensamble de anuros del Valle del río Cauca.
(Undergraduate thesis). Universidad del Valle, Cali,
Colombia.
Bignotte-Giró, I., Fong-G, A., & López-Iborra, G. M.
(2019). Acoustic niche partitioning in five Cuban
frogs of the genus Eleutherodactylus. Amphibia-Rep-
tilia, 40(1), 1–11. doi:10.1163/15685381-17000170
Bioacoustics Research Program. (2011). Raven Pro: inte-
ractive sound analysis software. (Version 1.5). Ithaca
(NY): The Cornell Lab of Ornithology
Both, C., & Grant, T. (2012). Biological invasions and the
acoustic niche: the effect of bullfrog calls on the
acoustic signals of white-banded tree frogs. Biolo-
gy Letters, 8(5), 714–716. https://doi.org/10.1098/
rsbl.2012.0412
Boullhesen, M., & Akmentins, M. (2021). Relevamiento
de la diversidad: MONITOREO ACÚSTICO PASI-
VO (MAP). En L. Pereyra, E. Etchepare, & M. Vaira
(Eds.), Manual de técnicas y protocolos para el releva-
miento y estudio de anfibios de Argentina (pp. 73–86).
EDIUNJU.
Chek, A. A., Bogart, J. P., & Lougheed, S. C. (2003). Mating
signal partitioning in multi-species assemblages: a
null model test using frogs. Ecology Letters, 6(3),
235–247.
Cunnington, G. M., & Fahrig, L. (2010). Plasticity in the
vocalizations of anurans in response to traffic noise.
Acta Oecologica, 36(5), 463–470.
Domínguez-Vega, H., Gómez-Ortiz, Y., & Fernández-
Badillo, L. (2019). Técnicas para monitorear anfibios
y reptiles en ambientes urbanos. En I. Zuria, A. M.
Olvera-Ramírez, & P. Ramírez-Bastida (Eds.), Fauna
Nativa en Ambientes Urbanos (pp. 78–102). Universi-
dad Autónoma de Querétaro
10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e55782, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 28, 2024)
Duellman, W. E., & Pyles, R. A. (1983). Acoustic resource
partitioning in anuran communities. Copeia, 1983(3),
639. https://doi.org/10.2307/1444328
Ferrari, L., & Vaira, M. (2008). Análisis comparativo de la
estructura del canto de anuncio de tres poblaciones de
Melanophryniscus rubriventris (Vellard, 1947) (Anura:
Bufonidae). Cuadernos de Herpetología, 22, 25–34.
Garey, M. V., Provete, D. B., Gonçalves-Souza, T., Ouchi-
Melo, L. S., Haddad, C. F., & Rossa-Feres, D. C.
(2018). Phylogenetic and adaptive components of the
anuran advertisement call correlate with temporal
species co-occurrence. Biological Journal of the Lin-
nean Society, 125(2), 292–301.
Gerhardt, H. C., & Schwartz, J. J. (2001). Auditory tuning
and frequency preferences in anuran amphibians.
Advances in the Study of Behavior, (30), 1–53
Guerra, V., de Queiroz Costa, N., Llusia, D., Márquez, R., &
Bastos, R. P. (2020). Nightly patterns of calling activity
in anuran assemblages of the Cerrado, Brazil. Com-
munity Ecology, 21, 33–42. https://doi.org/10.1007/
s42974-020-00013-8
Heyer, W. R., Donelly, M. A., McDiarmid, R. W., Hayeck,
L.-A.-C., & Foster, M. S. (Eds.). (1994). Measuring and
monitoring biological diversity: Standard methods for
amphibians. Smithsonian Books.
Kaffenberger, N., Wollenberg, K. C., Köhler, J., Glaw,
F., Vieites, D. R., & Vences, M. (2011) Molecular
phylogeny and biogeography of Malagasy frogs of
the genus Gephyromantis. Molecular Phylogenetics
and Evolution, 62, 555–560. https://doi.org/10.1016/j.
ympev.2011.09.023
Klump, G. M., & Langemann, U. (1995). Comodulation
masking release in a songbird. Hearing Research,
87(1–2), 157–164.
Köhler, J., Jansen, M., Rodríguez, A., Kok, P. J. R., Toledo, L.
F., Emmrich, M., Glaw, F., Haddad, C. F. B, Rödel, M.
O., & Vences, M. (2017). The use of bioacoustics in
anuran taxonomy: theory, terminology, methods and
recommendations for best practice. Zootaxa, 4251(1),
1–124. https://doi.org/10.11646/zootaxa.4251.1.1
Krause, B. L. (1993). The niche hypothesis: a virtual
symphony of animal sounds, the origins of musical
expression and the health of habitats. The Soundscape
Newsletter, 6, 6–10.
Lynch, J. D. & C. W. Myers. (1983). Frogs of the fizingeri
group of Eleutherodactylus in eastern Panama and
Chocoan South America (Leptodactylidae). Bulletin
of the American Museum of Natural History, 175(5),
481–572.
Meredith, M., & Maintainer, M. R. (2021). Package “overlap
(Version 0.3.4) http://r.meteo.uni.wroc.pl/web/packa-
ges/overlap/overlap.pdf
Odom, K. J., Araya-Salas, M., Morano, J. L., Ligon, R. A.,
Leighton, G. M., Taff, C. C., Dalziell, A. H., Billings,
A. C., Germain, R. R., Pardo, M., Guimarães de
Andrade, L., Hedwig, D., Keen, S. C., Shiu, Y. Charif,
R. A., Webster, M. S. & Rice, A. N. (2021). Compara-
tive bioacoustics: a roadmap for quantifying and com-
paring animal sounds across diverse taxa. Biological
Reviews, 96(4), 1135–1159.
Ortega-Chinchilla, J. E., Méndez-Narváez, J., Carvajalino-
Fernández, J. M., & Galindo-Uribe, D. M. (2019).
Ecofisiología. En F. Vargas-Salinas, J. A. Muñoz-Ávila,
& M. A. Morales-Fuentes (Eds.), Biología de los anfi-
bios y reptiles en el bosque seco tropical del norte de
Colombia. (pp. 163–208). UPTC.
Pizano, C., Cabrera, M., & García, H. (2014). Bosque seco
tropical en Colombia; generalidades y contexto. Institu-
to de Investigación de Recursos Biológicos Alexander
von Humboldt.
Rainforest Connection (2023). Validating pre-
sence of species. https://support.rfcx.org/
article/25-species-presence-validation
Rainforest Connection. (2024). Arbimon. https://arbimon.
rfcx.org/projects
Schloegel, L. M., Ferreira, C. M., James, T. Y., Hipolito, M.,
Longcore, J. E., Hyatt, A. D. Yabsley, M., Martins, A.
M. C. R. P. F., Mazzoni, R., Davies, A. J., & Daszak, P.
(2010). The North American bullfrog as a reservoir
for the spread of Batrachochytrium dendrobatidis in
Brazil. Animal Conservation, 13, 53–61.
Schwartz, J. J., & Wells, K. D. (1983). An experimental study
of acoustic interference between two species of neo-
tropical treefrogs. Animal behavior, 31(1), 181–190.
Simberloff, D. (1996). Hybridization between native and
introduced wildlife species: importance for conserva-
tion. Wildlife Biology, 2(3), 143–150.
Sueur, J., Aubin, T., & Simonis, C. (2008). Seewave, a free
modular tool for sound analysis and synthesis. Bio-
acoustics, 18(2), 213–226.
Toledo, L. F., Martins, I. A., Bruschi, D. P., Passos, M. A.,
Alexandre, C., & Haddad, C. F. B. (2015). The anuran
calling repertoire in the light of social context. Acta
Ethologica, 18(2), 87–99. https://doi.org/10.1007/
s10211-014-0194-4