Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

Invertebrados como bioindicadores de perturbación

en la Reserva de Biosfera del Manu

Javier Amaru-Castelo1,2*; https://orcid.org/0000-0001-7843-3146

Luis Antonio Echevarria-Macassi1,3; https://orcid.org/0000-0002-2349-0001

Edgar Luis Marquina-Montesinos1,4; https://orcid.org/0000-0001-9778-3360

Carolina Milagros Herrera-Huayhua1,5; https://orcid.org/0000-0002-1209-3684

Benita Bautista-Challco1,4; https://orcid.org/0000-0002-8260-3416

1. Crees Foundation for Manu, Fundo Mascoitania S/N, CP.17800, Madre de Dios, Perú; jamarucastelo@gmail.com

(*Correspondencia), 72697819@continental.edu.pe, emarquina@crees-manu.org, cherrerah@unsa.edu.pe, 154899@

unsaac.edu.pe

2. División Entomología, Museo de La Plata, Universidad Nacional de la Plata, CONICET, Paseo del Bosque s/n B1900

FWA, La Plata, Buenos Aires.

3. Professional Academic School of Environmental Engineering, Universidad Continental, Cp. 12001, Huancayo, Perú.

4. Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco, Av. De la Cultura 773, Cp.

08001, Cusco, Perú.

5. Universidad de San Agustín, Calle Santa Catalina 117, Cp. 04000, Arequipa, Perú.

Recibido 15-VIII-2023. Corregido 15-II-2024. Aceptado 19-VI-2024.

ABSTRACT

Invertebrates as disturbance bioindicators in the Manu Biosphere Reserve

Introduction: Bioindicator monitoring is a crucial conservation strategy within natural protected areas. Various

taxonomic groups have been investigated as bioindicators due to their distinctive attributes, including ease of

sampling, differential responses to disturbances, associations with species richness, and accessible taxonomy.

Objective: To compare the potential of four taxa (Chilopoda, Scarabaeidae, Carabidae, and Pompilidae) as envi-

ronmental bioindicators, considering their ease of collection, presence of changes in community composition

due to disturbances, including species with preferences for disturbed or conserved areas; and to correlate their

diversity with the diversity of other taxa.

Methods: The study was conducted at the Manu Learning Centre Biological Station in the Manu Biosphere

Reserve, which comprises three areas along a disturbance gradient. Specimens were collected using pitfall traps,

yellow pan traps, Malaise traps, and monoliths from May to June in 2021. Ease of collection was measured in

terms of richness and abundance; changes in the community composition were assessed using similarity analysis,

non-metric multidimensional scaling, and beta diversity partitioning; presence of species with preferences was

analyzed using correspondence analysis and G. Williams’ goodness-of-fir test; and diversity correlation using the

Spearman index.

Results: Among the taxa investigated, Scarabaeidae and Pompilidae were the easiest to collect. Changes in com-

position were observed in all taxa but were significant only in Chilopoda and Scarabaeidae. All taxa exhibited

species with preferences for disturbed and undisturbed environments. There was a high correlation in diversities

among Carabidae, Scarabaeidae, and Chilopoda.

https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v72i1.56199

BIOLOGÍA DE INVERTEBRADOS

2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

INTRODUCCIÓN

Los andes tropicales, uno de los hotspot

más importantes en el mundo, se extiende a lo

largo del territorio peruano, conservando altos

niveles de diversidad biológica y endemismos

(Myers et al., 2000). La conservación de los

andes tropicales en el Perú, se garantiza a través

de áreas naturales protegidas (ANPs), gestiona-

das por el Servicio Nacional de Áreas Protegi-

das (SERNANP, 2016). Contiguo a las ANPs se

establecieron zonas de amortiguamiento donde

se realizan actividades de producción agrícola,

agropecuaria, pesquería, tala, caza y minería

(SERNANP, 2016). Muchas de estas activida-

des perjudican la conservación, reduciendo la

conectividad entre fragmentos (Fischer & Lin-

denmayer, 2007). La conectividad entre ANPs

mediante corredores biológicos asegura la res-

iliencia frente a los efectos del aislamiento de

las poblaciones y la consecuente pérdida de la

biodiversidad (Rosenberg et al., 1997).

Una de las ANPs más emblemáticas en el

Perú es el Parque Nacional del Manu caracte-

rizado por su gran diversidad biológica, alber-

gando 222 especies de mamíferos (Patterson et

al., 2006); 1 003, de aves (Patterson et al., 2006);

132, de reptiles (Catenazzi et al., 2013); 155, de

anfibios (Catenazzi et al., 2013). Con respecto

a la riqueza de invertebrados presentes en el

parque, es difícil saber el número exacto debido

a los escasos estudios taxonómicos de muchos

grupos, aunque se sabe que en algunos taxones

ampliamente estudiados (mariposas y escara-

bajos) superan a otras regiones, con cerca de 40

000 especies en una sola hectárea (Aguilar et al.,

1995; Dourojeanni, 2019). Toda esta diversidad

es afectada por actividades antropogénicas que

se realizan en zonas aledañas al parque, como

la agricultura, el incremento de infraestructura

Conclusions: Our findings underscore the diverse responses exhibited by taxa along a disturbance gradient.

Notably, Scarabaeidae and Chilopoda emerged as particularly robust bioindicators within the studied ecosystem.

Key words: conservation; wasps; chilopods; beetles; ecology.

RESUMEN

Introducción: El monitoreo de bioindicadores es una herramienta importante para la conservación de áreas

naturales protegidas. Diferentes grupos taxonómicos fueron estudiados como bioindicadores por presentar: faci-

lidad de muestreo, respuestas variadas a la perturbación, riqueza asociada a otras especies, y taxonomía accesible.

Objetivo: Comparar el potencial de cuatro taxones (Chilopoda, Scarabaeidae, Carabidae y Pompilidae) como

bioindicadores ambientales, tomando en cuenta su facilidad de recolección, presencia de cambios en la compo-

sición de sus comunidades por perturbaciones, presencia de especies con preferencia por áreas perturbadas o

conservadas; y diversidad correlacionada con la diversidad de los otros taxones.

Métodos: El trabajo se realizó en la estación Biológica Manu Learning Centre en la Reserva de Biosfera del Manu,

que comprende tres áreas en un gradiente de perturbación. Los ejemplares fueron recolectados con trampas pit-

fall, bandejas amarillas, trampas Malaise y monolitos, de mayo a diciembre del 2021. La facilidad de recolección

se midió en términos de riqueza y abundancia; los cambios en la composición de sus comunidades mediante el

análisis de similitud, escalamiento no métrico multidimensional, y partición de la diversidad beta; presencia de

especies con preferencia con el análisis de correspondencia y el ajuste de bondad G de Williams; y finalmente la

correlación de las diversidades con el índice de Spearman.

Resultados: De los taxones estudiados, las de más fácil recolección fueron Scarabaeidae y Pompilidae. Existen

cambios en la composición en todos los taxones, pero son importantes solo en Chilopoda y Scarabaeidae. En

todos los taxones hay especies con preferencia por ambientes perturbados y no perturbados. Existe una alta

correlación de las diversidades de Carabidae, Scarabaeidae y Chilopoda.

Conclusiones: Todos los grupos responden de diferente forma a los gradientes de perturbación, Scarabaeidae y

Chilopoda fueron los que tuvieron mejores características para ser considerados buenos bioindicadores.

Palabras clave: conservación; avispas; chilopodos; escarabajos; ecología.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

vial, el turismo y el crecimiento de centros

poblados (Gallice et al., 2019).

El efecto de estas amenazas sobre la diver-

sidad fue estudiado a diferentes escalas geográ-

ficas y con diferentes taxones (Andersson, et

al., 2017; Duelli, et al., 1999; Salas-Lopez, et al.,

2017; Whitworth et al., 2016). Para establecer

criterios de conservación adecuados y prevenir

la disminución de la biodiversidad se utilizan

diversas herramientas, como el monitoreo de

bioindicadores (Niemelä, 2000). Los bioindica-

dores son: taxones, grupos funcionales, recur-

sos naturales o procesos que reflejan un cambio

en el ambiente o la diversidad de otros grupos

(Chowdhury et al., 2023; Gerlach et al., 2013;

Niemelä, 2000; Parmar et al., 2016).

Los bioindicadores se clasifican como

ambientales (si tienen una respuesta predecible

a una perturbación), ecológicos (si demuestran

el efecto de la perturbación), de biodiversidad

(si su diversidad se correlaciona con otros gru-

pos) y de impacto (si son recursos y procesos

afectados por la perturbación) (Niemelä, 2000).

La presencia, ausencia, cambio en morfolo-

gía, fisiología y comportamiento de los bioin-

dicadores ambientales o ecológicos, reflejan

la alteración en variables físicas, químicas o

fisicoquímicas; por lo que son valiosas herra-

mientas para detectar cambios en el ambiente

(Gerhardt, 2002; Gerlach et al., 2013).

Los taxones que son considerados bue-

nos bioindicadores son fáciles de muestrear

siguiendo una metodología estandarizada; ofre-

cen respuestas tempranas a impactos ambien-

tales; se establecen en una amplia escala de

perturbación y hábitats con variadas respues-

tas; su riqueza está asociada con la riqueza de

otras especies y a la presencia de especies raras;

presentan diferencias en su frecuencia depen-

diendo de las condiciones ambientales donde

son monitoreados; y tienen una clasificación

conocida y muy estudiada (Carignan & Villard,

2002; Spector, 2006). Diferentes taxones fueron

usados como bioindicadores, entre los que se

tienen plantas (Gómez-Ruiz et al., 2016; Kumar

& Ram, 2005; Pradesh et al., 2003); mamífe-

ros (Lira-Torres, 2006); escarabajos (Castro

et al., 2017; Granados et al., 2010; Niemelä,

2000; Niemelä, 2001; Spector, 2006); mariposas

(Whitworth et al., 2016); avispas (Amaru-Cas-

telo & Marquina-Montesinos, 2023); libélulas

(Cuellar-Cardozo et al., 2020); arañas (Mei et

al., 2023) y ciempiés (García-Ruiz, 2003). De

todos estos taxones, los más estudiados son

los invertebrados (Carignan & Villard, 2002;

Spector, 2006). Muchas veces se debe elegir

algunos taxones como bioindicadores seleccio-

nando a aquellos que presenten mejores carac-

terísticas, porque es imposible medir y estudiar

todos los taxones de una región, en especial

en áreas de alta diversidad como en el Parque

Nacional del Manu (Carignan & Villard, 2002;

Dourojeanni, 2019).

El objetivo del presente trabajo fue com-

parar el potencial que presentan cuatro taxones

diferentes (Chilopoda, Scarabaeidae, Carabidae,

Pompilidae) como bioindicadores ecológicos y

de biodiversidad tomando en consideración

cuatro factores: facilidad de recolección en tér-

minos de riqueza y abundancia en el estudio;

cambio en la composición de sus comunidades

debido a perturbaciones; presencia de especies

con una marcada preferencia a un grado de

perturbación y diversidad correlacionada con

la diversidad de otros taxones.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio: El estudio se llevó a cabo

en la Estación Biológica Manu Learning Centre

(MLC) (71°23’2” W & 12°47’21” S) (Fig. 1).

Localizada en la zona de amortiguamiento del

Parque Nacional del Manu, distrito y provincia

de Manu, departamento de Madre de Dios,

Perú. Entre los 450 y 750 m.s.n.m. Su tempera-

tura máxima oscila entre 25 a 29 °C, la mínima

entre 11 y 17 °C; con precipitaciones anuales de

1 200 a 3 000 mm y dos temporadas marcadas:

época de secas entre mayo-septiembre, y tem-

porada de lluvias entre octubre-abril (Servicio

Nacional de Meteorología e Hidrología del Perú

[SENAMHI], 2020).

MLC cuenta con un área total de 643 ha

destinadas a la investigación. Su área se divide

en tres bosques con diferente grado de pertur-

bación: 1) El bosque menos perturbado (SLR),

4Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

que corresponde a un bosque selectivamente

talado hasta el año 1990 y ahora en regene-

ración con una extensión de 167 ha domina-

do por fabáceas, meliáceas y moráceas; 2) El

bosque de mediana perturbación (PCR), que

corresponde a un bosque que fue parcialmente

clareado debido a actividades de agricultura

a pequeña escala y tala selectiva hasta 1980, y

ahora se encuentra en regeneración con una

extensión de 183 ha dominado por lauráceas,

urticáceas y arecáceas; 3) El bosque más pertur-

bado (CCR), que corresponde a un área que fue

completamente clareada debido a actividades

de agricultura a gran escala que duraron hasta

1970 y actualmente se encuentra en regenera-

ción dominado por urticáceas, melastomatá-

ceas y rubiáceas.

Metodología de campo: Para el presente

trabajo se usaron monolitos de suelo, trampas

de caída (pitfall y trampas de bandejas amari-

llas) y trampas Malaise siguiendo las propues-

tas de Más-Martínez et al. (2011) y Márquez

(2005). En el área de estudio se seleccionaron

tres rutas cuya extensión abarca los tres tipos

de bosque. En cada ruta se seleccionaron tres

Fig. 1. Puntos de recolección en la estación biológica Manu Learning Centre en la Reserva de biosfera del Manu, Perú, con

sus tres tipos de bosque. CCR. bosque completamente clareado en regeneración. PCR. Bosque parcialmente clareado ahora

en regeneración. SLR. Bosque selectivamente talado ahora en regeneración. A, B C. Puntos de recolecta. / Fig. 1. Collection

points at Manu Learning Center biological station at Manu Biosphere Reserve, Perú, showing the three types of forest. CCR.

completely cleared forest in regeneration. PCR. Partially cleared forest now regenerating. SLR. Selectively logged forest now

regenerating. A, B C. Collection points.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

puntos de recolecta para cada tipo de bosque

(A, B, C). Haciendo un total de nueve puntos de

muestreo (Fig. 1). Los muestreos se realizaron

de mayo a diciembre 2021.

En cada punto de muestreo se colocaron 10

trampas de caída Pitfall, dispuestas 10 metros

entre sí en un transecto de 100 m lineales. Las

trampas Pitfall consistieron en vasos de polie-

tileno de 16 cm de alto por 12 cm de ancho,

que quedaron enterrados al mismo nivel del

suelo. Las trampas contenían 200 ml de agua

con jabón para romper la tensión superficial

(Márquez, 2005). De manera similar, se insta-

laron las 10 bandejas amarillas dispuestas cada

10 metros. Las trampas de bandejas amarillas

estaban llenas con agua al 50 % de su capacidad

más jabón para romper la tensión superficial.

Ambas trampas fueron revisadas cada 24 h

durante 6 días seguidos, dos semanas interca-

ladas por mes.

En paralelo, se realizaron búsquedas acti-

vas en cinco monolitos de suelo, que es una

herramienta apropiada para la investigación de

fauna edáfica, en especial de Chilopodos, que

son difícilmente muestreados con otras meto-

dologías (Anderson & Ingram, 1993). Están

constituidos por cuadrados de 30 cm x 30 cm y

9 cm de profundidad donde se realizó una bús-

queda aleatoria, con duración de 20 min para

cada monolito. Finalmente, en la parte más

alejada a la vía de acceso, se instaló una tram-

pa Malaise. Las trampas Malaise se revisaban

semanalmente, dos veces por mes.

Montaje de ejemplares e identificación:

El material biológico recolectado fue preser-

vado en alcohol al 70 %. De todas las muestras

se seleccionaron cuatro taxones: Chilopoda,

Pompilidae, Scarabaeidae y Carabidae. Los

ejemplares se identificaron mediante claves

taxonómicas, comparaciones con muestras de

referencias de la colección de Crees Foundation

for Manu y algunas descripciones. Los especí-

menes de clase Chilopoda fueron identificados

usando las claves taxonómicas de Bonato et

al. (2010), Cupul-Magaña y Flores-Guerrero

(2016), Cupul-Magaña (2011), Cupul-Magaña

(2014); los de la familia Scarabaeidae con las

claves de Edmonds y Zidek (2004), Edmonds

y Zidek (2010), Edmonds y Zidek (2012),

Génier, (1996), Génier, (2009), Vaz-De-Mello

et al. (2011), Génier (2012), González-Alvarado

y Vaz-De-Mello, (2014), Silva et al. (2015),

y Silva y Valois (2019); los Carabidae con

las claves de Erwin (1991), Noonan (1981a),

Noonan (1981b), Pearson (1984), Reichardt

(1967), Reichardt (1977), Rivalier (1969), Roig-

Juñet y Dominguez (2001), Straneo (1979);

los Pompilidae con las claves de Banks (1946),

Banks (1947), Evans (1965), Evans (1966),

Evans (1969), Evans (1973), Fernández (2000),

Fernández (2006), y Roig-Alsina (1984). Los

especímenes montados e identificados fueron

depositados en el laboratorio de Crees Founda-

tion for Manu.

Análisis de datos: Los datos fueron reco-

lectados con Epicollect5, luego fueron procesa-

dos usando el lenguaje de programación python

3.10® (Van Rossum & Drake, 2009) y R 4.2.1®

(Rstudio Team, 2015), en el entorno de desarro-

llo integrado Jupyter notebook 6.5.4® y Rstudio

1.4.1®. Para los análisis estadísticos y gráficos se

utilizaron los paquetes EcoPy 0.1.2.2 (Lemoine

& Gregory, 2015), Numpy 1.23.0 (Harris et al.,

2020), Matplotlib 3.5.3 (Hunter, 2007), geopan-

das 0.13.2 (Jordahl et al., 2020), Betapart 1.5.6

(Baselga & Orme, 2012), Scipy 1.11.1 (Virtanen

et al., 2020). Los análisis estadísticos se realiza-

ron según las sugerencias de Legendre y Legen-

dre (1983) y McDonald (2014).

Para conocer cuál especie presenta mayor

facilidad de recolección se aplicaron dos medi-

das de diversidad: el número de especies de

cada taxón (riqueza específica) y la abundancia.

Para observar si la composición de sus

comunidades cambia de un bosque a otro se

utilizaron el escalamiento no métrico multi-

dimensional (NMDS), el análisis de similitud

(ANOSIM) y partición de la diversidad beta

de Bray-Curtis. El NMDS es un método de

ordenación que nos permite la visualización

de sitios de recolecta (objetos) en un gráfico

de pocas dimensiones para observar si forman

un grupo definido de la misma clase usando

cualquier medida de distancia, en este caso la

6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

de Bray-Curtis (Legendre & Legendre, 1983).

El ANOSIM es una prueba no paramétrica

multidimensional que mide si las diferencias

entre grupos son estadísticamente significativas

y es usado generalmente como complemento

al NMDS (Legendre & Legendre, 1983). La

partición de la diversidad beta, permite dividir

la medida de la distancia de Bray-Curtis en 2

componentes: variación balanceada y variación

en gradientes (Baselga, 2013; Baselga, 2017). La

variación balanceada (B-bal) se da por cambios

en la composición de la comunidad y la varia-

ción en gradientes (B-gra) por reducción en la

riqueza y abundancia de las poblaciones en la

comunidad (Baselga, 2013; Baselga, 2017).

Para ver la presencia de especies con una

marcada preferencia a un grado de perturba-

ción se realizó un análisis de correspondencia y

Pruebas de bondad de ajuste de G de Williams.

El análisis de correspondencia es un método de

ordenación que permite asociar cada tipo de

bosque con una especie, en este caso se realizó

el análisis con el escalamiento del tipo I (Legen-

dre & Legendre, 1983). Las pruebas de bondad

de ajuste nos permiten comparar si las propor-

ciones observadas son similares a las propor-

ciones esperadas, en el estudio se esperaba que

una especie que no tiene preferencia a un grado

de perturbación tenga igual abundancia en los

tres tipos de bosque (McDonald, 2014).

Finalmente, para ver si existe correlación

entre las diversidades de los taxones, se calculó

el primer número de Hill en los nueve puntos

de recolecta. Se usó el primer número de Hill

porque confiere similar peso a las especies

raras y comunes, siendo equivalente a el índice

de entropía de Shannon (Hill, 1973). Luego se

calculó la medida de correlación de Spearman

entre los 4 taxones estudiados.

RESULTADOS

Clase Chilopoda (Fig. 2A, Fig. 2B):

Se recolectó 217 individuos de 15 especies

(Tabla 1). La especie más recolectada fue

Geophilus sp.1. con 104 individuos (47.92 %),

seguida de Rhysida celeris con 25 individuos. Se

Tabla 1

Conteo de chilopodos recolectadas por tipo de bosque mostrando el ajuste de bondad y sus preferencias. / Table 1. Count of

chilopods collected by forest type showing goodness of fit and their preferences.

CHILOPODA CCR PCR SLR Pref. G P

Cryptops sp.1 4 0 14 SLR 20.481 < 0.05

Geophilus sp.1 31 21 52 SLR 14.185 < 0.05

Newportia sp.1 1 0 0 * * *

Newportia longitarsis 0 1 0 * * *

Newportia sp.2 0 0 1 * * *

Newportia weyrauchi 118SLR 9.192 < 0.05

Orphaneus brevilabiatus 14 0 0 CCR 30.761 < 0.05

Otostigmus amazonae 6 7 3 PCR 1.768 < 0.05

Otostigmus pococki 0 0 1 * * *

Otostigmus scabricauda 147SLR 5.062 < 0.05

Otostigmus sp.1 0 0 1 * * *

Rhysida celeris 6 8 11 SLR 1.513 < 0.05

Scolopendra galapagoensis 1 1 1 * * *

Scolopocryptops ferrugineus 1 1 1 * * *

Lithobius sp.1 034SLR 5.820 < 0.05

Tot a l 66 47 104   

CCR: Bosque completamente clareado; PCR; Bosque parcialmente clareado; SLR: Bosque selectivamente talado; G: Ajuste

G de Williams; P: Significancia del ajuste; Pref. Preferencias; * especies raras. / CCR. completely cleared forest; PCR: Forest

partly cleared; SLR: Selectively logged forest; G: Williams G goodness of fit; P. significance; Pref. Preferences; * rare species.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

recolectó un solo individuo de cinco especies.

En general, se recolectaron más individuos en el

bosque SLR (104), seguida de CCR (66) y final-

mente PCR (47). Se registró una especie exclu-

sivamente en CCR; una en PCR; y tres en SLR.

Según el ANOSIM, se obtuvo diferencias

estadísticas significativas en los tres tipos de

bosque con R = 0.424 y P < 0.001. Estas diferen-

cias se observaron también gráficamente en el

NMDS (Fig. 3B), en donde se observó una sepa-

ración clara entre los tres tipos de bosque con

solo una pequeña cercanía entre SLR y CCR.

La diversidad beta se da principalmente por

variación balanceada (B-bal) (53.25 %), aun-

que también se detecta variación en gradientes

(46.75 %) (B-gra) (Tabla 2). Al comparar de dos

en dos esta tendencia se mantiene en CCR-PCR

y CCR-SLR, y cambia a una predominancia de

Fig. 2. Ejemplos de taxones estudiados. Chilopoda, A. Cuerpo de Orphanaeus brevilabiatus, B. Región cefálica de Orphanaeus

brevilabiatus. Scarabaeidae, C. Vista lateral de Onthophagus xanthomerus, D. Vista dorsal de Onthophagus xanthomerus.

Carabidae, E. Vista lateral de Lebia xanthopleura, F. Vista dorsal de Lebia xanthopleura. Pompilidae, G. Vista lateral de

Aporus canescens, H. Vista dorsal de Aporus canescens. / Fig. 2. Examples of taxa studied. Chilopoda, A. Body of Orphanaeus

brevilabiatus, B. Head region of Orphnaeus brevilabiatus. Scarabaeidae, C. Lateral view of Onthophagus xanthomerus,

D. Dorsal view of Onthophagus xanthomerus. Carabidae, E. Lateral view of Lebia xanthopleura, F. Dorsal view of Lebia

xanthopleura. Pompilidae, G. Lateral view of Aporus canescens, H. Dorsal view of Aporus canescens.

8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

Fig. 3. A. análisis de correspondencia de Chilopoda, B. NMDS de Chilopoda, C. análisis de correspondencia de

Scarabaeidae, D. NMDS de Scarabaeidae, E. análisis de correspondencia de Carabidae, F. NMDS de carabidae, G. análisis

de correspondencia de Pompilidae, H. NMDS de Pompilidae. / Fig. 3. A. Chilopoda correspondence analysis, B. Chilopoda

NMDS, C. Scarabaeidae correspondence analysis, D. Scarabaeidae NMDS, E. Carabidae correspondence analysis, F.

Carabidae NMDS, G. Pompilidae correspondence analysis, H. Pompilidae NMDS.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

variación por gradientes en PCR-SLR (Tabla 2).

Esto nos indica que la composición de especies

de chilopodos cambia al pasar del bosque más

perturbado (CCR) a los de mediana y baja

perturbación (PCR-SLR). De esa manera, la

variación entre PCR y SLR se da sólo por una

reducción en la abundancia y riqueza.

En el análisis de correspondencia (Fig.

3A), se puede observar que una especie presen-

ta preferencia por el bosque más perturbado

(CCR); seis especies por el bosque menos per-

turbado (SLR); una especie por el bosque de

mediana perturbación (SLR); y siete especies

que presentan muy pocos registros para poder

hacer deducciones (< 4). Estas preferencias

fueron estadísticamente significativas mediante

el ajuste de bondad en todas las especies menos

las que son consideradas raras (Tabla 1).

Familia Scarabaeidae (Fig. 2C, Fig. 2D):

Se recolectó 2 430 individuos de 31 espe-

cies (Tabla 3). La especie más recolectada fue

Onthophagus xanthomerus con 431 individuos

(17.73 %), seguida de Coprophaneus telamon

con 346 individuos. Se recolectaron un solo

individuo de cuatro especies. En general se

recolectaron más individuos en el bosque PCR

(1 038), seguida de SLR (787) y finalmente CCR

(605). Se registró dos especies exclusivamente

en PCR y seis en SLR.

Según el ANOSIM, no se detectó diferen-

cias en los tres tipos de bosque con R = 0.3 y P

> 0.05. Esto se observa también gráficamente

mediante el NMDS (l. 3D), en donde existe una

gran intersección entre CCR y PCR; pero si se

puede notar una separación clara de ambos con

respecto a SLR. La composición de las especies

cambia de un tipo de bosque a otro con el 69.72

% de diversidad beta debida a variación balan-

ceada (B-bal) (Tabla 2). Al comparar de dos

en dos esta tendencia cambia a una variación

por gradientes en CCR-PCR; y se mantiene al

comparar el bosque menos perturbado (SLR)

con los otros dos tipos de bosque (Tabla 2).

Esto nos indica que la composición de Scara-

baeidae cambia al pasar por el bosque menos

Tabla 2

Análisis de partición de la diversidad beta por taxones. / Table 2. Partition analysis of beta diversity by taxa

B-bal Bal % B-gra Gra % B-total

Chilopoda CCR-PCR 0.2128 61.6476 0.1324 38.3524 0.3451

PCR-SLR 0.1064 23.9759 0.3373 76.0241 0.4437

CCR-SLR 0.2727 62.6536 0.1626 37.3464 0.4353

General 0.2619 53.2540 0.2299 46.7460 0.4918

Scarabaeidae CCR-PCR 0.0463 15.5500 0.2513 84.4500 0.2976

PCR-SLR 0.3520 79.7943 0.0891 20.2057 0.4411

CCR-SLR 0.3702 81.8072 0.0823 18.1928 0.4526

General 0.3274 69.7238 0.1421 30.2762 0.4695

Carabidae CCR-PCR 0.1489 35.9819 0.2650 64.0181 0.4139

PCR-SLR 0.6078 84.9771 0.1075 15.0229 0.7153

CCR-SLR 0.5851 97.1872 0.0169 2.8128 0.6020

General 0.5097 80.7069 0.1219 19.2931 0.6316

Pompilidae CCR-PCR 0.3478 66.8896 0.1722 33.1104 0.5200

PCR-SLR 0.4250 69.2808 0.1884 30.7192 0.6134

CCR-SLR 0.5000 93.4783 0.0349 6.5217 0.5349

General 0.4862 78.2210 0.1354 21.7790 0.6216

B-bal. Índice de diversidad beta balanceada, Bal %. Porcentaje de diversidad beta balanceada, B.gra. Índice de diversidad beta

por gradientes, gra %. Porcentaje de diversidad beta por gradientes, B-total. Índice de diversidad beta de Bray Curtis. / B-bal.

Balanced beta diversity index, Bal %. Percentage of balanced beta diversity, B.gra. Beta diversity index by gradients, gra%.

Percentage of beta diversity by gradients, B-total. Bray Curtis beta diversity index.

10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

perturbado hacia los otros dos (PCR y CCR);

y la variación entre CCR y PCR se da solo por

una reducción en la abundancia y riqueza.

En el análisis de correspondencia (Fig.

3C), se observó que hay dos especies con una

alta preferencia por el bosque más perturbado

(CCR); ocho especies con preferencia por el

bosque de mediana perturbación (PCR); trece

especies con preferencia al menos perturbado

(SLR); una que tiene preferencia por dos o

más; y siete especies que son consideradas raras

(< 4) (Tabla 3). Estas preferencias se probaron

estadísticamente mediante el ajuste de bondad

en todas las especies menos en once especies

(Tabla 3).

Familia Carabidae (Fig. 2E y Fig. 2F):

Se recolectó 375 individuos de 26 especies

Tabla 3

Conteo de Scarabaeidae recolectadas por tipo de bosque mostrando el ajuste de bondad y sus preferencias. / Table 3. Count

of Scarabaeidae collected by forest type showing goodness of fit and their preferences.

SCARABAEIDAE CCR PCR SLR Pref. G P

Anomiopus brevipes 2 7 4 PCR 2.981 0.23

Ateuchus sp.1 0 0 6 SLR 13.183 < 0.05

Ateuchus sp.2 3 3 1 No 1.321 0.52

Canthidium sp.1 3 7 20 SLR 15.509 < 0.05

Canthidium sp.2 2 6 19 SLR 17.512 < 0.05

Canthidium sp.3 0 4 6 SLR 8.512 < 0.05

Canthidium sp.4 37 47 31 PCR 3.375 0.19

Canthidium sp.5 0 4 7 SLR 9.749 < 0.05

Coprophaneus telamon 134 123 89 CCR 9.900 < 0.05

Deltochillum achamas 0 0 14 SLR 30.761 < 0.05

Deltochillum amazonicum 1 2 5 SLR 3.174 0.21

Deltochillum carinatum 103 130 47 PCR 41.968 < 0.05

Deltochillum orbiculare 4 13 4 PCR 7.141 < 0.05

Deltochillum sp.1 134 157 45 PCR 72.051 < 0.05

Deltochillum sp.2 12 25 60 SLR 37.540 < 0.05

Deltochillum sp.3 19 25 76 SLR 45.773 < 0.05

Deltochillum sp.4 48 64 57 PCR 2.305 0.32

Dichotomius fortestriatus 0 14 5 PCR 19.847 < 0.05

Dichotomius mamilatus 0 1 0 * * *

Euristerenus cayennensis 1 1 14 SLR 20.326 < 0.05

Eurysternus caribaeus 2 9 20 SLR 17.359 < 0.05

Ontherus raptor 0 1 0 * * *

Onthophagus xanthomerus 38 317 76 PCR 303.890 < 0.05

Onthophagus haematopus 0 2 1 * * 0.25

Onthophagus sp.1. 0 11 64 SLR 102.259 < 0.05

Oxysternum silenus 0 0 2 * 4.394 0.10

Oxysternum spiniferum 0 0 1 * * *

Phaneus cambeforti 28 11 2 CCR 27.703 < 0.05

Scybalocanthon sp.1 0 0 3 * 6.592 < 0.05

Scybalocanthon aureus 34 54 107 SLR 42.577 < 0.05

Sylvicanthon attenboroughi 0 0 1 * * *

Tot a l 605 1 038 787   

CCR. bosque completamente clareado; PCR. Bosque parcialmente clareado; SLR. Bosque selectivamente talado; G. Ajuste

G de Williams; P. Significancia del ajuste; Pref. Preferencias; * especies raras. / CCR. completely cleared forest; PCR. Forest

partly cleared; SLR. Selectively logged forest; G. Williams G goodness of fit; P. significance; Pref. Preferences; * rare species.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

(Tabla 4). La especie más recolectada fue Odon-

tocheila rufiscapis con 220, seguido de Lebia

soror con 38 individuos. Se recolectó un solo

individuo de ocho especies. En general, se

recolectaron más individuos en el bosque PCR

(179), seguida de SLR (102) y finalmente CCR

(94). Se registró dos especies exclusivamente en

CCR, cuatro en PCR y seis en SLR.

Según el ANOSIM, no se tuvieron diferen-

cias estadísticas en los tres tipos de bosque con

R = 0.0782 y P > 0.05. Esto se observa también

gráficamente en el NMDS (Fig. 4F), en donde

no existe una separación clara entre los tres

tipos de bosque con grandes intersecciones,

aunque SLR es el que se encuentre más sepa-

rado de los otros dos. La composición de las

especies cambia de un tipo de bosque a otro con

el 80 % de diversidad beta debido a variación

balanceada (B-bal) (Tabla 2). Al comparar de

dos en dos, esta tendencia cambió en CCR-PCR

a una variación por gradientes; y se mantiene

al comparar SLR con los otros dos tipos de

bosque. Esto nos indica que la composición

de carábidos cambia entre el bosque menos

Tabla 4

Conteo de Carabidae recolectadas por tipo de bosque mostrando el ajuste de bondad y sus preferencias. / Table 4. Count of

Carabidae collected by forest type showing goodness of fit and their preferences.

CARABIDAE CCR PCR SLR Pref. G P

Loxandrus nicki 0 0 1 * * *

Ancystroglosus punctatus 0 1 3 SLR 4.290 0.12

Apenes sp.1 2 0 2 No 3.244 0.20

Distichus angustiformis 0 4 0 PCR 8.789 < 0.05

Euprocinus sp.1 0 1 3 SLR 4.290 0.12

Galerita aequinoctialis 0 0 1 * * *

Galerita inca 0 1 8 SLR 13.496 < 0.05

Harpales sp. 0 1 0 * * *

Lebia luteocincta 0 0 1 * * *

Lebia soror 3 2 33 SLR 47.172 < 0.05

Lebia sp.2 2 1 2 No 0.437 0.80

Lebia xanthopleura 7 0 2 PCR 10.240 < 0.05

Lebia sp.1 1 1 3 SLR 1.483 0.48

Loxandrus irideus 5 6 1 PCR 4.324 0.12

Loxandrus similis 0 1 1 * 1.622 0.44

Loxandrus sp.1 2 0 0 * 4.394 0.11

Notiobia glabrata 7 7 0 No 11.353 < 0.05

Notiobia maxima 0 1 9 SLR 15.471 < 0.05

Notiobia pseudolimbipennis 4 6 5 No 0.403 0.82

Odontocheila luridipes 0 3 0 PCR 6.592 < 0.05

Odontocheila rufiscapis 59 138 23 PCR 95.497 < 0.05

Pentacomia sp.1 1 0 0 * * *

Pentagonica maculicornis 0 0 1 * * *

Pentagonica sp.1 1 4 2 PCR 2.001 0.37

Pericales sp.1 0 1 0 * * *

Scarites sp.1 0 0 1 * * *

Tot a l 94 179 102   

CCR. bosque completamente clareado; PCR. Bosque parcialmente clareado; SLR. Bosque selectivamente talado; G. Ajuste

G de Williams; P. Significancia del ajuste; Pref. Preferencias; * especies raras. / CCR. completely cleared forest; PCR. Forest

partly cleared; SLR. Selectively logged forest; G. Williams G goodness of fit; P. significance; Pref. Preferences; * rare species.

12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

perturbado y los otros dos tipos de bosque, y la

variación entre CCR y PCR se da solo por una

reducción en la abundancia y riqueza.

En el análisis de correspondencia (Fig. 4E),

se observó seis especies con preferencia por el

bosque de mediana perturbación (PCR); seis

por el menos perturbado (SLR); seis que no

mostraron una preferencia clara; y once espe-

cies se consideraron raras (< 4) (Tabla 4). Estas

preferencias fueron estadísticamente significa-

tivas en solo 8 especies (Tabla 4).

Familia Pompilidae (Fig. 2G, Fig. 2H):

Se recolectó 165 individuos de 39 especies

(Tabla 5). La especie más recolectada fue Age-

niella sp.1 con 23 individuos (13.93 %), seguida

de Aporus canescens y Notocyphus thetis con 18

individuos cada uno. Se recolectó un solo indi-

viduo de 16 especies. En general se recolectaron

más individuos en el bosque PCR (79), seguida

de CCR (46) y finalmente SLR (40). Se regis-

traron siete especies exclusivamente en CCR,

nueve en PCR y cuatro en SLR.

Según el ANOSIM, no se obtuvieron dife-

rencias en los tres tipos de bosque con R =

0.128 y P > 0.05. Esto se observó también grá-

ficamente en el NMDS (Fig. 4H), en donde no

existe una separación clara entre los tres tipos

de bosque. La composición de las especies cam-

bia de un tipo de bosque a otro con el 78 % de

diversidad beta debida a variación balanceada

(B-bal) (Tabla 2). Al comparar de dos en dos

esta tendencia se mantiene, siendo mayor en

el paso del bosque más perturbado (CCR) al

menos perturbado (SLR) con 93.47 % debida

a variación balanceada. Esto nos indica que la

composición de Pompilidae cambia drástica-

mente de un tipo de bosque a otro.

En el Análisis de correspondencia (Fig.

3G) se observó que ocho especies presentaban

preferencia por el de mediana perturbación

(PCR); dos por el menos perturbado (SLR); tres

que no mostraron una preferencia clara; y 26

especies son consideradas raras (< 4) (Tabla 5).

Estas preferencias fueron estadísticamente sig-

nificativas mediante el ajuste de bondad en solo

5 especies (Tabla 5).

Comparación de las especies como bio-

indicadores: De los 4 grupos estudiados, se

recolectó en mayor cantidad individuos de la

familia Scarabaeidae con un amplio margen

con respecto a los otros taxones, seguido de

Carabidae. El menos recolectado fue Pompi-

lidae. El taxón con más riqueza específica fue

Pompilidae con 39 especies, seguido de Scara-

baeidae con 31. El de menor riqueza fue Chilo-

poda con 15 especies. Las especies con registros

únicos fue mayor en Pompilidae (16), seguido

de Carabidae (8). Trece morfotipos (41.9 %)

de la familia Scarabaeidae no se identificaron

hasta especie; seis (40 %), de Chilopoda; nueve

(34.61 %), de Carabidae; y nueve, (23.07 %)

de Pompilidae.

Al observar si la composición de sus comu-

nidades de cada taxón cambia debido a las

perturbaciones. Se encontró solo diferencias

significativas en el ANOSIM solo en Chilopo-

da. En el NMDS (Fig. 3B, Fig. 3D, Fig. 3F y Fig.

3H), se observó diferencias en los 3 tipos de

bosques en Chilopoda; entre SLR y el resto, en

Scarabaeidae; y ninguna diferencia en Carabi-

dae y Pompilidae. En todos los grupos la diver-

sidad beta (Tabla 2) se dió debido a variación

balanceada, siendo más notorio en Carabidae

(80 %), seguido de Pompilidae (78 %), luego en

Scarabaeidae (69.72 %) y finalmente en Chilo-

poda (53.25 %). La composición en la comuni-

dad de Chilopoda cambia de CCR a PCR-SLR;

en Scarabaeidae y Carabidae de SLR a PCR-

CCR; y Pompilidae en los tres tipos de bosque.

En el análisis de preferencias, se encontró

en todos los taxones especies con preferencia

a uno de los bosques, siendo el que presenta

más especies con preferencia, SLR (28), segui-

do de PCR (15) y finalmente CCR (siete). Al

separarlos por taxones, el orden de los bosques

con más preferencias se mantiene en todas a

excepción de Pompilidae en donde la mayor

preferencia se da en PCR. Al revisar el índice de

correlación de Spearman de las diversidades de

los taxones en los 9 puntos de muestreos (Fig.

4), se observó una correlación positiva (> 0)

clara entre Chilopoda, Scarabaeidae y Cara-

bidae, en donde un alto valor observado de la

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

Tabla 5

Conteo de Carabidae recolectadas por tipo de bosque mostrando el ajuste de bondad y sus preferencias. / Table 5. Count of

Carabidae collected by forest type showing goodness of fit and their preferences.

POMPILIDAE CCR PCR SLR Preferencia G value P value

Anoplius varius 1 4 2 PCR 2.001 0.37

Ageniella sp.5 1 0 0 * * *

Ageniella caerulea 0 0 1 * * *

Ageniella moesta 0 1 0 * * *

Ageniella sp.1 3 17 3 PCR 15.816 < 0.05

Ageniella sp.2 2 0 0 * 4.394 0.11

Ageniella sp.3 332No 0.263 0.88

Ageniella sp.4 343No 0.194 0.91

Ageniella sp.6 1 0 0 * * *

Ageniella sp.7 1 0 1 * 1.622 0.44

Ageniella volatilis 3 0 0 * 6.592 < 0.05

Ageniella. sanguinolenta 2 1 0 * 2.773 0.25

Anoplius sp.1 1 0 0 * * *

Aplochares imitator 1 2 0 * 2.773 0.25

Aporus canescens 3 4 11 SLR 5.932 < 0.05

Auplopus sp.2 1 0 0 * * *

Caliadurgus modesta 1 0 0 * * *

Ceropales sp. 0 1 0 * * *

Eragenia congrua 1 0 2 * 2.773 0.25

Irenangelus ichneumoides 2 4 0 PCR 5.545 0.06

Minagenia peruanus 222No 0.000 1.00

Notocyphus maculifrons 0 3 0 * 6.592 < 0.05

Notocyphus brevicornis 0 0 1 rara * *

Notocyphus deceptus 0 4 2 PCR 5.545 0.06

Notocyphus nigrinus 0 1 0 * * *

Notocyphus nubilipennis 0 1 0 * * *

Notocyphus pallidipennis 0 0 1 * * *

Notocyphus thetis 6 11 1 PCR 9.751 < 0.05

Notocyphus tyrannicus 0 1 0 * * *

Notocyphus variegatus 1 1 0 * 1.622 0.44

Notocyphus vindex 0 4 0 PCR 8.789 < 0.05

Pompilocallus potty 0 1 0 * * *

Priochilus formosus 0 0 1 * * *

Priochilus opacifrons 1 0 0 * * *

Priochilus scrupulus 2 4 2 PCR 0.942 0.62

Priochilus sericeifrons 0 1 1 * 1.622 0.44

Priochilus varaepacis 2 3 0 PCR 4.256 0.12

Priochilus vitulinus 013SLR 4.290 0.12

Priocnemella hexagona 2 0 1 * 2.773 0.25

Tot a l 46 79 40   

CCR. bosque completamente clareado; PCR. Bosque parcialmente clareado; SLR. Bosque selectivamente talado; G. Ajuste

G de Williams; P. Significancia del ajuste; Pref. Preferencias; * especies raras. / CCR. completely cleared forest; PCR. Forest

partly cleared; SLR. Selectively logged forest; G. Williams G goodness of fit; P. significance; Pref. Preferences; * rare species.

14 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

diversidad corresponde a también un alto valor

en los otros grupos; y una correlación negativa

(< 0) entre Pompilidae con el resto en donde

un alto valor corresponde a bajos valores en los

otros grupos, siendo mucho más negativa con

Scarabaeidae (< -0.5).

DISCUSIÓN

De manera general, todos los taxones

estudiados responden de diferente manera al

gradiente de perturbación. Los grupos que

demuestran mayor facilidad de recolección con

las metodologías de muestreo pasivas plantea-

das (bandejas amarillas, pitfall y Malaise) son

Scarabaeidae, por su alta abundancia obtenida

y Pompilidae, por su alta riqueza. La com-

binación de diferentes metodologías permite

obtener mejor representatividad para estimar

la diversidad de un sitio; aunque el tipo y color

de cada una de estas influye en la abundancia

y diversidad de los insectos capturados (Cam-

pbell & Hanula, 2007; Umair-Sial et al., 2022).

Las trampas usadas han demostrado ser

efectivas para los grupos estudiados: pitfall,

para invertebrados terrestres como Carabidae y

Scarabaeidae (Lövei & Sunderland, 1996; Missa

et al., 2009); bandejas amarillas, para insectos

voladores y Coleoptera (Grootaert et al., 2010;

Harris et al., 2020; Missa et al., 2009); y Malaise,

solo para insectos voladores (Grootaert et al.,

2010; Missa et al., 2009). El único taxón que

no es comparable para deducir la facilidad de

recolección es Chilopoda, debido a que fue

recolectado por muestreo activo (monolitos),

diferente al de los otros grupos. Esta metodo-

logía al ser una búsqueda intensiva en el suelo

tiene más tendencia a recolectar chilopodos del

orden Geophilomorpha y Scolopendromorpha,

lo cual se puede evidenciar en nuestros datos

(Más-Martínez et al., 2011; Voigtländer, 2011).

Los cuatro taxones estudiados exhibieron

cambios en la composición de sus comunida-

des evidenciados mediante el porcentaje de

variación balanceada de diversidad beta, que

tiene altos valores cuando algunas especies son

reemplazadas por otras (Baselga, 2013; Baselga,

2017). El cambio en la composición de comu-

nidades debido a gradientes de perturbación es

ampliamente reportado para otros artrópodos

Fig. 4. Mapa de calor usando índice de correlación de Spearman entre las diversidades de los taxones de estudio. 0. Chilopoda,

1. Scarabaeidae, 2. Carabidae, 3. Pompilidae. / Fig. 4. Spearman correlation index heat map between the diversities of the

study taxa. 0. Chilopoda, 1. Scarabaeidae, 2. Carabidae, 3. Pompilidae.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

(Amaru-Castelo & Marquina-Montesinos,

2023; Bowie et al., 2019; Castro et al., 2017;

Nichols et al., 2007; Nielsen, 2007; Noriega et

al., 2021; Spector, 2006). Estos cambios en la

composición en la comunidad produjeron dife-

rencias estadísticas en los tres tipos de bosque

evidenciados mediante el NMDS y el ANOSIM

para Chilopoda, y únicamente por el ANOSIM

para Scarabaeidae.

La riqueza y abundancia en Scarabaeidae

y Chilopoda disminuye del menos perturba-

do hacia el más perturbado; mientras que en

Pompilidae y Carabidae, esta tendencia no es

clara. Una mayor riqueza en bosques menos

perturbado se ha reportado también para otros

taxones como en plantas (Gómez-Ruiz et al.,

2016); Lepidoptera (Whitworth et al., 2016);

Vespidae (Amaru-Castelo & Marquina-Mon-

tesinos, 2023); Arachnida (Mei et al., 2023); y

Chilopoda (García-Ruiz, 2003). Mientras que,

algunos otros taxones como las plantas pre-

sentan mayor riqueza en bosques de mediana

perturbación (Kumar & Ram, 2005; Pradesh et

al., 2003); y algunos otros como Carabidae, en

áreas con alta perturbación (Castro et al., 2017;

Cuellar-Cardozo et al., 2020; Mei et al., 2023).

La tendencia de Scarabaeidae y Chilopoda

se debe principalmente a la disminución de

humedad del suelo en bosques abiertos pertur-

bados. La humedad del suelo en los escarabajos

es importante para la movilidad del estiércol y

la supervivencia de sus larvas (Gardner et al.,

2008). En chilopodos, la humedad del suelo es

considerada el factor más importante para la

distribución y abundancia de sus especies debi-

do a que permite la movilidad, alimentación

y reproducción adecuada (Voigtländer, 2011).

La tendencia no clara obtenida en Pompi-

lidae y su poca correlación con otros grupos, se

puede deber a su alta capacidad de dispersión

en comparación a los otros grupos de estudio.

La capacidad de dispersión es un factor que

permite estar presente en una amplia escala

de perturbación (Castro et al., 2017; Cuellar-

Cardozo et al., 2020; Niemelä, 2001). Aunque

algunos grupos con alta dispersión como los

de la familia Vespidae han demostrado seguir

una tendencia de reducción de su riqueza

y abundancia cuando se mide en ambientes

más perturbados (Amaru-Castelo & Marquina-

Montesinos, 2023). La diferencia entre estos

dos grupos se puede deber a las diferencias en

sus estrategias de nidificación. Los Pompílidos

a diferencia de los véspidos, son solitarias y no

construyen un nido; por lo no requieren de

muchos recursos para establecerse en un deter-

minado lugar (Fernández, 2006; Sarmiento &

Carpenter, 2006). De manera similar, la tenden-

cia no clara de una reducción de la riqueza de

Carabidae debido a las perturbaciones se puede

deber a la gran variedad de hábitos alimenticios

que presentan sus integrantes y al dimorfis-

mo alar que pueden presentar sus especies,

pudiendo modificar su capacidad de dispersión

dependiendo de las condiciones ambientales

y usar diferentes recursos, siendo menos sus-

ceptibles a las perturbaciones que los otros dos

taxones (Aukema, 1995; Mei et al., 2023).

Todos los taxones estudiados tienen espe-

cies que muestran preferencias a bosques

perturbados como en los que se realizaron agri-

cultura a gran escala, y especies con preferencia

a lugares conservados. Existen varios trabajos

donde agrupan a las especies de los taxones

estudiados por sus preferencias a un grado de

perturbación, entre estos se tienen los trabajos

de Avendaño-Mendoza et al. (2005), Granados

et al. (2010) y Reyes-Novelo et al. (2007) que

estudian a Scarabaeidae; los de Castro et al.

(2017) y Niemelä (2001) que estudian a Carabi-

dae; y el de García-Ruiz (2003) para Chilopoda.

Los invertebrados presentan una alta endemi-

cidad y un alto recambio geográfico por lo que

la identidad de estas especies asociadas a un

cambio de perturbación varía dependiendo de

la zona de estudios, encontrándose muy pocas

similitudes (Moritz et al., 2001). De las especies

estudiadas de Scarabaeidae, se han reportado

en otros trabajos a Eurysternus caribaeus y a

Onthophagus xanthomerus por tener preferen-

cias a áreas sin perturbación (Granados et al.,

2010; McGeoch et al., 2002; Nielsen, 2007).

En Carabidae, las especies depredadoras

grandes del género Scarites y Galerita fueron

reportadas por tener preferencia a bosques

más conservados debido a que necesitan mayor

16 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

alimento para sobrevivir (Castro et al., 2017).

En el estudio se muestra una preferencia de

Galerita inca, Galerita aequinoctialis y Scarites

sp. en el bosque más conservado (SLR). La

especie dominante en los tres tipos de bosques

es Odontocheila rufiscapis, que representa más

del 50 % de individuos. El género Odontocheila

comprende depredadores diurnos activos, que

han demostrado ser dominantes en los ecosis-

temas (Mei et al., 2023; Vitolo, 2004).

El 46 % de las especies presentaron menos

de cuatro registros, siendo consideradas raras

en el estudio. El alto número de especies que

presenta un solo ejemplar recolectado es muy

común en estudios de otros taxones en los

bosques tropicales (Amaru-Castelo & Marqui-

na-Montesinos, 2023; Mei et al., 2023; Vanoye-

Eligio et al., 2019). El grupo que presenta más

especies con un individuo fue Pompilidae (66.7

%), algo similar se observa en Corro y Cambra

(2011) que presenta el 18 % de las especies

reportadas con un ejemplar. Esto se debe a la

naturaleza solitaria de los pompílidos, siendo

difíciles de recolectar, por lo que requieren de

un mayor esfuerzo en los muestreos para tener

mayor representatividad (Fernández, 2006). El

alto número de especies raras en un ecosistema

es importante debido a que mejoran la capaci-

dad de resiliencia de los ecosistemas (Favila &

Halffter, 1997).

En conclusión, Scarabaeidae y Chilopoda

presentan mejores características como bioin-

dicadores ecológicos y de biodiversidad, por-

que muestran el efecto de las perturbaciones

mediante cambios en su riqueza, abundancia

y la composición de sus comunidades; y su

diversidad se correlaciona con la mayoría de los

taxones estudiados. Aunque se debería estudiar

más a detalle la relación de los otros dos grupos

(Carabidae y Pompilidae) con las perturbacio-

nes. En especial, de Pompilidae que presenta

una amplia cantidad de especies recolectadas

solo una única vez, en las cuales no se pue-

den hacer inferencias sobre cómo responden

estas a las perturbaciones o si sirven como

buenos bioindicadores.

Declaración de ética: los autores declaran

que todos están de acuerdo con esta publica-

ción y que han hecho aportes que justifican

su autoría; que no hay conflicto de interés de

ningún tipo; y que han cumplido con todos

los requisitos y procedimientos éticos y legales

pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-

to se detallan plena y claramente en la sección

de agradecimientos. El respectivo documento

legal firmado se encuentra en los archivos de

la revista.

AGRADECIMIENTOS

Estamos agradecidos con Quinn Meyer,

fundador y Juan Carlos Cárdenas, Gerente

General de Crees Manu, y a su equipo por

darnos las facilidades de estudiar la biodiver-

sidad en la Estación Biológica Manu Learning

Centre. A David Guevara Apaza por darnos

algunos comentarios sobre los análisis esta-

dísticos. A José A. Ochoa Cámara por sus

observaciones en la versión anterior del traba-

jo. A los tres revisores anónimos por proveer

comentarios útiles que mejoran el manuscrito.

El trabajo fue financiado por CONCYTEC-

FONDECYT en el marco de la convocatoria

para proyectos de investigación básica 2019-01,

dentro del proyecto “Efecto del uso de suelo

sobre la diversidad biológica en la provincia de

Manu–Madre de Dios” con número de conve-

nio 411-2019-FONDECYT.

REFERENCIAS

Aguilar, P., Raven, K., Lamas, G., & Redolfi, I. (1995).

Sinopsis de los hexápodos conocidos del Perú. Revista

Peruana de Entomología, 37(1), 1–9.

Amaru-Castelo, J., & Marquina-Montesinos, E. (2023).

Diversidad de avispas en un gradiente de perturba-

ción de los ecosistemas de la Reserva de Biósfera del

Manú (Perú): Su valor bioindicador. Ecología Austral,

33(2), 598–608.

Anderson, M., & Ingram, J. (1993). Tropical soil biology and

fertility: A handbook of methods. CAB international.

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

Andersson, P., Koffman, A., Sjödin, N., & Johansson, V.

(2017). Roads may act as barriers to flying insects: spe-

cies composition of bees and wasps differs on two sides

of a large highway. Nature Conservation, 18, 47–59.

https://doi.org/10.3897/natureconservation.18.12314

Aukema, B. (1995). The evolutionary significance of wing

dimorphism in carabid Beetles (Coleoptera: Carabi-

dae). Researches on Population Ecology, 37, 105–110.

https://doi.org/10.1007/BF02515767

Avendaño-Mendoza, C., Morón-Ríos, A., Cano, E. B.,

& León-Cortés, J. (2005). Dung beetle community

(Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) in a tropical

landscape at the Lachua Region, Guatemala. Biodi-

versity and Conservation, 14(4), 801–822. https://doi.

org/10.1007/s10531-004-0651-x

Banks, N. H. (1946). Studies of South American Psammo-

charidae. Part 1. Bulletin of the Museum of Compara-

tive Zoology, 96(4), 311–525.

Banks, N. H. (1947). Studies of South American Psammo-

charidae. Part 2. Bulletin of the Museum of Compara-

tive Zoology, 99(2), 370–486.

Baselga, A., & Orme, D. (2012). Betapart: An R package for

the study of beta diversity. Methods in Ecology and

Evolution, 3(5), 808–812.

Baselga, A. (2013). Separating the two components of

abundance-based dissimilarity: Balanced changes

in abundance vs abundance gradients. Methods in

Ecology and Evolution, 4(6), 552–557. https://doi.

org/10.1111/2041-210X.12029

Baselga, A. (2017). Partitioning abundance-based multiple-

site dissimilarity into components: balanced variation

in abundance and abundance gradients. Methods in

Ecology and Evolution, 8(7), 799–808. https://doi.

org/10.1111/2041-210X.12693

Bonato, L., Edgecombe, G., Lewis, J., Minelli, A., Pereira,

L., Shelley, R. M., & Zapparoli, M. (2010). A common

terminology for the external anatomy of centipe-

des (Chilopoda). ZooKeys, 69, 17–51. https://doi.

org/10.3897/zookeys.69.737

Bowie, M. H., Stokvis, E., Barber, K., Marris, J., & Hodge,

S. (2019). Identification of potential invertebrate

bioindicators of restoration trajectory at a quarry

site in Hunua, Auckland, New Zealand. New Zea-

land Journal of Ecology, 43(1), 1–11. https://dx.doi.

org/10.20417/nzjecol.43.5

Campbell, J., & Hanula, J. (2007). Efficiency of Malaise

traps and colored pan traps for collecting flower visi-

ting insects from three forested ecosystems. Journal

of Insect Conservation, 11(4), 399–408. https://doi.

org/10.1007/s10841-006-9055-4

Carignan, V., & Villard, M. (2002). Selecting indicator

species to monitor ecological integrity: A review.

Environmental Monitoring and Assessment, 78(1),

45–61. https://doi.org/10.1023/A:1016136723584

Castro, A. V., Cicchino, A. C., & Porrini, D. P. (2017). Diver-

sidad de Carabidae (Insecta: Coleoptera) en distintos

ambientes de un agroecosistema del sudeste bonae-

rense, Argentina. Ecología Austral, 27(2), 252–265.

https://doi.org/10.25260/EA.17.27.2.0.232

Catenazzi, A., Lehr, E., & May, R. (2013). The amphibians

and reptiles of Manu National Park and its buffer

zone, Amazon basin and eastern slopes of the Andes,

Peru. Biota Neotropical, 13(4), 269–283.

Chowdhury, S., Dubey, V. K., Choudhury, S., Das, A., Jeen-

gar, D., Sujatha, B., Kumar, A., Kumar, N., Semwal, A.,

& Kumar, V. (2023). Insects as bioindicator: A hidden

gem for environmental monitoring. Frontiers in Envi-

ronmental Science, 11, 273. http://dx.doi.org/10.3389/

fenvs.2023.1146052

Corro, P., & Cambra, R. (2011). Diversidad de avispas

(Hymenoptera: Pompilidae) cazadoras de arañas del

Parque Nacional Darién, República De Panamá. Tec-

nociencia, 13(1), 77–90.

Cuellar-Cardozo, J. A., Castro-Rebolledo, M. I., & Jaramillo,

M. A. (2020). Diversidad y composición de Odonata

asociadas con diferentes condiciones de la vegeta-

ción riparia a lo largo de un arroyo en Paicol-Huila,

Colombia. Actualidades Biológicas, 42(113), 1–11.

https://doi.org/10.17533/udea.acbi.v42n113a04

Cupul-Magaña, F. G. (2011). Guía para la determinación

de las familias de Ciempiés (Myriapoda: Chilopoda)

de México. Revista Bio Ciencias, 4(1), 40–51. http://

dx.doi.org/10.15741/revbio.04.01.04

Cupul-Magaña, F. G. (2014). Los ciempiés escolopendro-

morfos (Chilopoda: Scolopendromorpha) de México:

clave para géneros. Revista Colombiana de Entomolo-

gia, 40(2), 286–291.

Cupul-Magaña, F., & Flores-Guerrero, U. (2016). Guía para

la identificación de las familias de ciempiés (Myriapo-

da: Chilopoda) de México: una actualización. Revistas

Bio Ciencias, 4(1), 40–51.

Dourojeanni, M. J. (2019). Conservación de insectos en la

Amazonia. Ecología Aplicada, 18(2), 189–202. https://

doi.org/10.21704/rea.v18i2.1337

Duelli, P., Obrist, M. K., & Schmatz, D. R. (1999). Bio-

diversity evaluation in agricultural landscapes:

Above-ground insects. Agriculture, Ecosystems and

Environment, 74(1), 33–64. https://doi.org/10.1016/

S0167-8809(99)00029-8

Edmons, W. D., & Zidek, J. (2004). Revision of the neotro-

pical dung beetle genus Oxysternon (Scarabaeidae:

Scarabeinae: Phanaeni). Folia Heyrovskyana, 11, 1–58.

Edmonds, W. D., & Zidek, J. (2010). A taxonomic review

of the neotropical genus Coprophanaeus Olsoufieff,

18 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

1924 (Coleoptera: Scarabaeidae, Scarabaeinae). Insec-

ta Mundi, 129(1), 1–116.

Edmonds, W. D., & Zídek, J. (2012). Taxonomy of Phanaeus

revisited: Revised keys to and comments on species of

the New World dung beetle genus Phanaeus Macleay,

1819 (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabeinae: Pha-

naeini). Insecta Mundi, 274(1), 1–110.

Erwin, T. L. (1991). Natural history of the carabid beetles

at the BIOLAT Biological Station, Rio Manu, Pakitza,

Peru. Revista Peruana de Entomología, 33(1), 1–85.

Evans, H. E. (1965). Studies on neotropical Pompilidae

(Hymenoptera). I. The genus Agenioideus Ashmead

in South America. Breviora, 234, 1–7.

Evans, H. E. (1966). Studies on neotropical Pompilidae

(Hymenoptera). II. Genus Aridestus Banks. Psyche: A

Journal of Entomology, 73(2), 116–122. http://dx.doi.

org/10.1155/1966/54507

Evans, H. E. (1969). Studies on Neotropical Pompili-

dae (Hymenoptera). V. Austrochares Banks. Psyche:

A Journal of Entomology, 76, 18–28. https://doi.

org/10.1155/1969/50293

Evans, H. E. (1973). Studies on Neotropical Pompili-

dae (Hymenoptera) IX. The genera of Auplopodini.

Psyche: A Journal of Entomology, 80, 212–226. https://

doi.org/10.1155/1973/25131

Favila, M., & Halffter, G. (1997). The use of indicator

groups for measuring biodiversity as related to com-

munity structure and function. Acta Zoológica Mexi-

cana, 72(1995), 1–25.

Fernández, F. (2000). Avispas cazadoras de arañas (Hyme-

noptera: Pompilidae) de la Región Neotropical. Biota

Colombiana, 1(1), 3–24.

Fernández, F. (2006). Capítulo 53. Familia Pompilidae. En F.

Fernández, & M. J. Sharkey (Eds.), Introducción a los

Hymenoptera de la Región Neotropical (pp. 563–575).

Sociedad Colombiana de Entomología y Universidad

Nacional de Colombia.

Fischer, J., & Lindenmayer, D. (2007). Landscape modifi-

cation and habitat fragmentation: a synthesis. Global

Ecology and Biogeography, 16(3), 265–280. https://doi.

org/10.1017/S0030605317000412

Gallice, G. R., Larrea-Gallegos, G., & Vázquez-Rowe, I.

(2019). The threat of road expansion in the Peru-

vian Amazon. Oryx, 53(2), 284–292. https://doi.

org/10.1017/S0030605317000412

García-Ruiz, A. (2003). Ecología de las comunidades

de Quilópodos en áreas modificadas por depósito

de residuos sólidos urbanos inertes. Ecología, 17,

191–197.

Gardner, T. A., Hernández, M. I., Barlow, J., & Peres, C. A.

(2008). Understanding the biodiversity consequences

of habitat change: the value of secondary and plan-

tation forests for neotropical dung beetles. Jour-

nal of Applied Ecology, 45(3), 883–893. https://doi.

org/10.1111/j.1365-2664.2008.01454.x

Génier, F. (1996). A revision of the Neotropical genus

Ontherus Erichson (Coleoptera: Scarabaeidae, Sca-

rabeinae). Memoirs of the Entomological Society of

Canada, 170(1996), 1–169. http://dx.doi.org/10.4039/

entm128170fv

Génier, F. (2009). Le Genre Eurysternus Dalman 1824 (Sca-

rabaeidae: Scarabaeinae: Oniticellini) révision taxono-

mique et clés de détermination illustrées. Pensoft.

Génier, F. (2012). A new species and notes on the subge-

nus Deltochilum (Deltochilum) Eschscholtz, 1822

(Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae: Deltochili-

ni). Zootaxa, 3357(1), 25–36.

Gerhardt, A. (2002). Bioindicator species and their use in

biomonitoring. Environmental monitoring, 1, 77–123.

Gerlach J., Samways, M., & Pryke, J. (2013). Terrestrial

invertebrates as bioindicators: an overview of available

taxonomic groups. Journal of Insect Conservation, 17,

831–850. https://doi.org/10.1007/s10841-013-9565-9

Gómez-Ruiz, P., Tapia-Sedeña, A., Ramírez-García, B.,

Pinho, B., & Arroyo-Rodríguez, V. (2016). Diferen-

ciación florística a lo largo de un gradiente de per-

turbación antrópica en un paisaje fragmentado. The

Mexican Naturalist, 7, 1–5.

González-Alvarado, A., & Vaz-De-Mello, F. Z. (2014). Taxo-

nomic review of the subgenus Hybomidium Shipp

1897 (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae: Del-

tochilum). Annales de la Societe Entomologique de

France, 50(3–4), 431–476. https://doi.org/10.1080/00

379271.2014.989178

Granados, J. M., Kohlmann, B., & Russo, R. (2010). Escara-

bajos del estiércol como bioindicadores del impacto

ambiental causado por cultivos en la región Atlántica

de Costa. Tierra Tropical, 6(2), 181–189.

Grootaert, P., Pollet, M., Dekoninck, W., & Van-Achterberg,

C. (2010). Sampling insects: general techniques, stra-

tegies and remarks. In J. Eymann, J. Degreef, J. Hāuser,

C. Monje, Y. Samyn, & D. Vanden-Spiegel (Eds.),

Manual on field recording techniques and protocols for

all taxa biodiversity inventories and monitoring (pp.

337–399). Abc Taxa.

Harris, C., Millman, K., & van der Walt, S. J. (2020). Array

programming with NumPy. Nature, 585, 357–362.

https://doi.org/10.1038/s41586-020-2649-2

Hill, M. O. (1973). Diversity and evenness: A unifying nota-

tion and its consequences. Ecology, 54(2), 427–432.

https://doi.org/10.2307/1934352

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

Hunter, J. D. (2007). Matplotlib: A 2D Graphics Environ-

ment. Computing in Science & Engineering, 9(3),

90–95.

Jordahl, K., Van den Bossche, J., Fleischmann, M., Wasser-

man, J, McBride, J., Gerard, J., & Leblanc, F. (2020).

Geopandas/geopandas (Version v0.8.1). Zenodo.

http://doi.org/10.5281/zenodo.3946761

Kumar, A., & Ram, J. (2005). Anthropogenic disturban-

ces and plant biodiversity in forests of Uttaranchal,

central Himalaya. Biodiversity and Conservation, 14,

309–331. https://doi.org/10.1007/s10531-004-5047-4

Legendre, P., & Legendre, L. (1983). Numerical ecology.

Elsevier Science.

Lemoine, N., & Gregory, M. (2015). ecoPy: First release

(v0.8). Zenodo.

Lira-Torres, I. (2006). Abundancia, densidad, preferencia

de hábitat y uso local de los vertebrados en la Tuza de

Monoy, Santiago Jamiltepec, Oaxaca. Revista Mexi-

cana de Mastozoología (Nueva Época), 10(1), 41–66.

https://doi.org/10.22201/ie.20074484e.2006.10.1.141

Lövei, G., & Sunderland, K. (1996). Ecology and beha-

viour of ground beetles (Coleoptera: Carabidae).

Annual Review of Entomology, 41, 231–256. https://

doi.org/10.1146/annurev.en.41.010196.001311

Márquez, J. (2005). Técnicas de colecta y preservación de

insectos. Boletín Sociedad Entomológica Aragonesa,

(37), 385–408.

Más-Martínez, R., Fernández-Denis, I., Villegas, R., & Bau-

tista, F. (2011). 8. Monolitos de Suelo. En F. Bautista-

Zúñiga, J. L. Palacio-Prieto, & H. Delfín-González

(Eds.), Técnicas de muestreo para manejadores de

recursos naturales (pp. 259–274). Universidad Nacio-

nal Autónoma de México.

McDonald, J. (2014). Handbook of biological statistics. Uni-

versity of Delaware.

McGeoch, M. A., Van Rensburg, B. J., & Botes, A. (2002).

The verification and application of bioindicators: a

case study of dung beetles in a savanna ecosystem.

Journal of Applied Ecology, 39(4), 661–672. https://

doi.org/10.1046/j.1365-2664.2002.00743.x

Mei, Z., Scheper, J., Bommarco, R., de Groot, G. A., Garratt,

M. P. D., Hedlund, K., Potts, S. G., Redlich, S., Smith,

H. G., Steffan-Dewenter, I., van der Putten, W. H., van

Gils, S., & Kleijn, D. (2023). Inconsistent responses

of carabid beetles and spiders to land-use intensity

and landscape complexity in north-western Euro-

pe. Biological Conservation, 283, 110128. https://doi.

org/10.1016/j.biocon.2023.110128

Missa, O., Basset, Y., Alonso, A., Miller, S. E., Curletti,

G., De Meyer, M., Eardley, C., & Wagner, T. (2009).

Monitoring arthropods in a tropical landscape: rela-

tive effects of sampling methods and habitat types

on trap catches. Journal of Insect Conservation, 13(1),

103–118. https://doi.org/10.1007/s10841-007-9130-5

Moritz, C., Richardson, K. S., Ferrier, S., Monteith, G. B.,

Stanisic, J., Williams, S. E., & Whiffin, T. (2001).

Biogeographical concordance and efficiency of

taxon indicators for establishing conservation prio-

rity in a tropical rainforest biota. Proceedings of the

Royal Society B, 268(1479), 1875–1881. https://doi.

org/10.1098/rspb.2001.1713

Myers, N., Mittermeier, R. A., Mittermeier, C. G., Da Fon-

seca, G., & Kent, J. (2000). Biodiversity hotspots for

conservation priorities. Nature, 403, 853–858. https://

doi.org/10.1038/35002501

Nichols, E., Larsen, T., Spector, S., Davis, A. L., Escobar,

F., Favila, M., & Vulinec, K. (2007). Global dung

beetle response to tropical forest modification and

fragmentation: a quantitative literature review and

meta-analysis. Biological Conservation, 137(1), 1–19.

https://doi.org/10.1016/j.biocon.2007.01.023

Nielsen, T. S. (2007). Deforestation and biodiversity: Effects

of bushland cultivation on dung beetles in semi-arid

Tanzania. Biodiversity and Conservation, 16, 2753–

2769. https://doi.org/10.1007/s10531-007-9213-3

Niemelä, J. (2000). Biodiversity monitoring for decision-

making. Annales Zoologici Fennici, 37(4), 307–317.

Niemelä, J. (2001). Carabid beetles (Coleoptera: Carabi-

dae) and habitat fragmentation: A review. European

Journal of Entomology, 98(2), 127–132. https://doi.

org/10.14411/eje.2001.023

Noonan, G. (1981a). South American species of the subgenus

Anisotarsus Chaudoir (genus Notiobia Perty: Cara-

bidae: Coleoptera). Part I: Taxonomy and Natural

History. Milwaukee Public Museum.

Noonan, G. (1981b). South American species of the subgenus

Anisotarsus Chaudoir (genus Notiobia Perty: Carabi-

dae: Coleoptera) Part II: Evolution and Biogeography.

Milwaukee Public Museum.

Noriega, J. A., March-Salas, M., Castillo, S., García-Q, H.,

Hortal, J., & Santos, A. M. (2021). Human perturba-

tions reduce dung beetle diversity and dung remo-

val ecosystem function. Biotropica, 53(3), 753–766.

https://doi.org/10.1111/btp.12953

Patterson, B., Stotz, D., & Solari, S. (2006). Mammals and

birds of the Manu. Biosphere Reserve, Peru. Fieldiana

Zoology, 110(1), 1–5. https://doi.org/10.3158/0015-

0754(2006)110[1:MABOTM]2.0.CO;2

Pearson, D. (1984). The tiger Beetles (Coleoptera: Cicin-

delidae) of the Tambopata Reverved Zone, Madre

de Dios, Perú. Revista Peruana de Entomología, 27,

15–24.

Pradesh, A., Bhuyan, P., Khan, M. L., & Tripathi, R. S.

(2003). Tree diversity and population structure in

20 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

undisturbed and human-impacted stands of tropical

wet evergreen forest in Arunachal Pradesh, Eastern

Himalayas, India. Biodiversity & Conservation, 12,

1753–1773. https://doi.org/10.1023/A:1023619017786

Parmar, T. K., Rawtani, D., & Agrawal, Y. K. (2016). Bio-

indicators: The natural indicator of environmental

pollution, Frontiers in Life Science, 9(2), 110–118.

http://dx.doi.org/10.1080/21553769.2016.1162753

Reichardt, H. (1967). A monographic revision of the ame-

rican Galeritini (Coleoptera, Carabidae). Arquivos de

Zoología, 15(1–2), 1–176. https://doi.org/10.11606/

issn.2176-7793.v15i1-2p1-176

Reichardt, H. (1977). A synopsis of the genera of neotro-

pical Carabidae (Insecta: Coleoptera). Quaestiones

Entomologicae, 13(4), 346–493.

Reyes-Novelo, E., Delfín-González, H., & Morón, M. Á.

(2007). Copro-necrophagous beetle (Coleoptera: Sca-

rabaeidae) diversity in an agroecosystem in Yucatan,

Mexico. Revista de Biología Tropical, 55(1), 83–99.

https://doi.org/10.15517/rbt.v55i1.6059

Rivalier, E. (1969). Démembrement du gnre Odontochila

[Col. Cicindelidae] et révisions des principales epéces.

Annales de La Société Entomologique de France, 5(1),

195–237. https://doi.org/10.1080/21686351.1969.122

78920

Roig-Alsina, A. (1984). Contribución al conocimiento de

los Pepsinae sudamericanos. II. El género Adirostes

Banks (Hymenoptera, Pompilidae). Revista de la

Sociedad Entomológica Argentina, 43(1–4), 165–170.

Roig-Juñet, S., & Dominguez, M. C. (2001). Diversidad de

la familia Carabidae (Coleoptera) en Chile. Revista

Chilena de Historia Natural, 74(3), 549–571. https://

doi.org/10.4067/s0716-078x2001000300006

Rosenberg, D. K., Noon, B. R., & Charles-Meslow, E.

(1997). Biological corridors: Form, function, and

efficacy. BioScience, 47(10), 677–687. https://doi.

org/10.2307/1313208

RStudio Team. (2015). RStudio: Integrated Development

Environment for R. Boston. United States.

Salas-Lopez, A., Violle, C., Mallia, L., & Orivel, J. (2017).

Land-use change effects on the taxonomic and mor-

phological trait composition of ant communities in

French Guiana. Insect Conservation and Diversity,

11(2), 162–173. https://doi.org/10.1111/icad.12248

Sarmiento, C., & Carpenter (2006). Familia Vespidae. En F.

Fernández, & M. J. Sharkey (Eds.), Introducción a los

Hymenoptera de la región Neotropical (pp. 539–562).

Sociedad Colombiana de Entomología.

Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología del Perú

(SENAMHI). (2020). Resumen Ejecutivo. Climas

del Perú. Mapas de clasificación climática Nacional.

Ministerio del Ambiente.

Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas por el

Estado (SERNANP). (2016). Áreas naturales prote-

gidas del Perú (2011-2015). Conservación para el

desarrollo sostenible. Ministerio del Ambiente.

Silva, F. A. B., Louzada, J., & Vaz-De-Mello, F. (2015).

A revision of the Deltochillum subgenus Aganhy-

boma Kolbe, 1893 (Coleoptera: Scarabaeidae: Sca-

rabaeinae). Zootaxa, 3925(4), 451–504. https://doi.

org/10.11646/zootaxa.3925.4.1

Silva, F. A. B., & Valois, M. (2019). A taxonomic revision

of the genus Scybalocanthon Martínez, 1948 (Coleop-

tera: Scarabaeidae: Scarabaeinae: Deltochilini). Zoo-

taxa, 4629(3), 301–341. https://doi.org/10.11646/

zootaxa.4629.3.1

Spector, S. (2006). Scarabaeine dung beetles (Coleoptera:

Scarabaeidae: Scarabaeinae): an invertebrate focal

taxon for biodiversity research and conservation.

The Coleopterists Bulletin, 60(5), 71–83. https://doi.

org/10.1649/0010-065x(2006)60[71:sdbcss]2.0.co;2

Straneo, S. L. (1979). Notes about classification of the South

American Pterostichini with a key for determination

of subtribes, genera and subgenera (Coleoptera: Cara-

bidae). Quaestiones Entomological, 15(3), 345–356.

Umair-Sial, M., Zeeshan-Majeed, M., Atiq, A., Farooq, T.,

Aatif, H. M., Jaleel, W., Khan, S., Akbar, R., Zaman,

M., Saeed, R., Ali, Y., Saleh, M., Ullah, F., Ali Khan,

K., & Ghrmah, H. A. (2022). Differential efficacy of

edaphic traps for monitoring arthropods diversity

in subtropical regions. Journal of King Saud Uni-

versity-Science, 34(1), 1–7. https://doi.org/10.1016/j.

jksus.2021.101686

Vanoye-Eligio, M., Meléndez-Ramírez, V., Ayala-Barajas,

R., Delfín-González, H., & Horta-Vega, J. V. (2019).

Diversity of predatory wasps in two types of vege-

tation of the State of Yucatán in Mexico. Revista

Mexicana de Biodiversidad, 90, 1–11. https://doi.

org/10.22201/IB.20078706E.2019.90.2885

Van Rossum, G., & Drake, F. L. (2009). Python 3 Reference

Manual. CreateSpace.

Vaz-De-Mello, F. Z., Edmonds, W. D., Ocampo, F. C., &

Schoolmeesters, P. (2011). A multilingual key to the

genera and subgenera of the subfamily Scarabaei-

nae of the New World (Coleoptera: Scarabaeidae).

Zootaxa, 2854(1), 1–73. https://doi.org/10.11646/

zootaxa.2854.1.1

Virtanen, P., Gommers, R., Oliphant, T., Haberland, M.,

Reddy, T., Cournapeau, D., Burovski, E., Peterson,

P., Weckesser, W., Bright, J., van der Walt, S., Brett,

M., Wilson, J., Millman, K., Mayorov, N., Nelson,

A., Jones, E., Kern, R., Larson, E., … & SciPy 1.0

Contributors. (2020). SciPy 1.0: Fundamental algo-

rithms for scientific computing in Python. Nature

Methods, 17(3), 261–272. https://doi.org/10.1038/

s41592-019-0686-2

Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56199, enero-diciembre 2024 (Publicado Jun. 24, 2024)

Vitolo, A. L. (2004). Guía para la identificación de los esca-

rabajos tigre (Coleoptera: Cicindelidae) de Colombia.

Instituto de Investigación de Recursos Biológicos

Alexander Von Humboldt.

Voigtländer, K. (2011). Chilopoda-ecology. In A. Minelli

(Ed.), Treatise on zoology -anatomy, taxonomy, biology.

The Myriapoda (pp. 309–325). Brill.

Whitworth, A., Villacampa, J., Brown, A., Huarcaya, R. P.,

Downie, R., & MacLeod, R. (2016). Past human dis-

turbance effects upon biodiversity are greatest in the

canopy: A case study on rainforest butterflies. PLoS

ONE, 11(3), 1–20. https://doi.org/10.1371/journal.

pone.0150520