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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56220, enero-diciembre 2024 (Publicado May. 23, 2024)
Interacciones e inestabilidad del plancton en cuatro embalses tropicales
con diferente estado trófico en Colombia
Adriana Duvith Hoyos-Pérez1; https://orcid.org/0000-0001-5579-0239
Silvia Lucía Villabona-González1*; https://orcid.org/0000-0002-6136-4495
Isabel Cristina Gil-Guarín1; https://orcid.org/0000-0003-3445-1988
Ernesto González2; https://orcid.org/0000-0001-6003-2053
1 Grupo de Investigación en Limnología y Recursos Hídricos, Universidad Católica de Oriente, Rionegro, Colombia;
adriihyz96@gmail.com, svillabona@uco.edu.co (*Correspondencia), isabelcristinagil84@gmail.com
2 Instituto de Biología Experimental, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela;
ernesto.gonzalez@ciens.ucv.ve
Recibido 17-VIII-2023. Corregido 11-XII-2023. Aceptado 16-V-2024.
ABSTRACT
Plankton interactions and instability in four tropical reservoirs with different trophic status
Introduction: Reservoirs are conceived as a set of interactions in which physical, chemical, and biological insta-
bility determines changes in the density of planktonic communities.
Objective: To evaluate the instability of phytoplankton and zooplankton, and their interactions with environ-
mental factors in four tropical Andean reservoirs with different trophic status.
Methods: Physical and chemical variables and phytoplankton and zooplankton densities were measured
between 2010-2018 in the oligotrophic reservoirs Punchiná and San Lorenzo and between 2013 and 2015 in the
hypereutrophic reservoir Porce II and in the eutrophic Porce III reservoir (total N = 248). The Factor Shaping
Community Assemblages (FCA) was used to calculate environmental and biotic instability as well as their
interaction.
Results: High environmental and biological instability was observed in the studied reservoirs. Oxygen saturation,
pH, total nitrogen, water temperature, nitrites, total phosphorus (only for zooplankton), and total solids were the
abiotic variables with the greatest contribution to planktonic instability, regardless of trophic state. Particularly,
Cryptomonas sp., Aulacoseira sp., Cyclotella sp., Dinobryon sp., Nephrocytium sp., Tetraëdron caudatum and
Oscillatoria sp. had the greatest influence on the instability of various rotifer taxa and some copepods.
Conclusions: Regardless of trophic state, pH dynamics, nutrients availability, amount of suspended solids and
the availability of gases, such as dissolved oxygen, mainly determined the instability of phytoplankton and to a
lesser extent that of zooplankton. In the oligotrophic reservoirs, zooplankton instability was mainly influenced by
highly palatable algae with no toxicity, and in reservoirs highly enriched, the instability was influenced by algae
with low nutritional quality and difficult to ingest and manipulate.
Key words: phytoplankton; zooplankton; tropical water bodies; environmental variability; ecological relationships.
RESUMEN
Introducción: los embalses deben ser concebidos como un conjunto de interacciones, donde la inestabilidad
física, química y biológica determinan cambios en la densidad de las comunidades planctónicas.
Objetivo: Evaluar la inestabilidad del fitoplancton y zooplancton y su interacción con factores ambientales en
cuatro embalses tropicales andinos con diferente estado trófico.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v72i1.56220
ECOLOGÍA ACUÁTICA
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56220, enero-diciembre 2024 (Publicado May. 23, 2024)
INTRODUCCIÓN
Las comunidades de fitoplancton y zoo-
plancton que se desarrollan en los embalses
están sometidas a una inestabilidad ambiental
natural debida a la variabilidad climática, a
las condiciones de la cuenca y también a otra
artificial resultante del régimen de operación
(Ríos-Pulgarín et al., 2020). Estas comunidades
planctónicas están reguladas por gradientes
temporales y espaciales de variables fisicoquí-
micas y biológicas, como su propia interacción
y las relaciones tróficas con otras comunidades
(Ríos-Pulgarín et al., 2020; Rodríguez-Zambra-
no & Aranguren-Riaño, 2014).
La inestabilidad y los rangos de las varia-
bles ambientales dependen del nivel trófico de
los embalses, el cual, de acuerdo con González
et al. (2011), Villabona-González et al. (2015) y
Villabona-González et al. (2020) influye direc-
tamente sobre la inestabilidad de la estructu-
ra del fitoplancton y del zooplancton. Estas
comunidades tienden a ser más abundantes en
embalses eutróficos e hipereutróficos, donde
se presentan rangos de nutrientes, clorofila a
y conductividad eléctrica superiores a los de
embalses oligo y mesotróficos (Villabona-Gon-
zález et al., 2020).
En los embalses se presentan fuertes inte-
racciones entre el fitoplancton y el zooplancton
que son determinantes de los patrones espacia-
les y temporales de su composición taxonómi-
ca, densidad y estructura (Lampert & Sommer,
2007). El pastoreo selectivo del zooplancton
afecta la estructura del fitoplancton. Sin embar-
go, la estructura de éste también influye en la
composición taxonómica y dominancia del
zooplancton (Litchman et al., 2013).
Estudios recientes se han enfocado en
identificar los factores que favorecen la selecti-
vidad en el pastoreo necesaria para encontrar,
capturar y manipular una presa, así como en
los mecanismos de captura que conducen a la
selección de partículas en función del tamaño,
motilidad, características superficiales o com-
posición bioquímica de las presas, entre otros
factores. Se describen relaciones directas entre
ciertos organismos del plancton que son deter-
minantes de su inestabilidad en relación con el
hábito de pastoreo, en el caso del zooplancton
(Perbiche-Neves et al., 2016) y de los rasgos
morfológicos y fisiológicos, en el del fitoplanc-
ton (Reynolds, 2006).
Trabajos basados en modelos estadísticos
multivariados (Gil-Guarín et al., 2020; Pineda
et al., 2022; Villabona-González et al., 2020)
explican cómo las comunidades planctónicas
responden a la variabilidad ambiental en los
embalses. Frecuentemente estos estudios han
empleado análisis estadísticos clásicos como
Métodos: Se analizaron datos de variables físicas y químicas y de las densidades del fitoplancton y del zooplanc-
ton, medidas entre 2010-2018, en los embalses oligotróficos Punchiná y San Lorenzo y, entre 2013 y 2015, en el
embalse hipereutrófico Porce II y en el embalse eutrófico Porce III (total N = 248). Se empleó el Factor Shaping
Community Assemblages (FCA), para calcular la inestabilidad biótica y ambiental y la interacción entre estas.
Resultados: En los embalses estudiados hubo una alta inestabilidad ambiental y biológica. El pH, la saturación
de oxígeno, el nitrógeno total, la temperatura del agua, los nitritos, el fósforo total (solo para el zooplancton) y los
sólidos totales, son las variables abióticas con mayor aporte a la inestabilidad planctónica, independientemente
del estado trófico. Particularmente, Cryptomonas sp., Aulacoseira sp., Cyclotella sp., Dinobryon sp., Nephrocytium
sp., Tetraëdron caudatum y Oscillatoria sp., tuvieron mayor influencia sobre la inestabilidad de diferentes taxones
de rotíferos y de algunos copépodos.
Conclusión: Independiente del estado trófico, la dinámica del pH, la disponibilidad de nutrientes, la cantidad de
sólidos suspendidos y la disponibilidad de gases como el oxígeno disuelto determinaron principalmente la ines-
tabilidad del fitoplancton, y en menor medida la del zooplancton. En los embalses oligotróficos la inestabilidad
del zooplancton es influenciada principalmente por algas altamente apetecibles con toxicidad nula, y en embalses
altamente enriquecidos la inestabilidad fue influenciada por algas con baja calidad nutricional y de difícil inges-
tión y manipulación.
Palabras clave: fitoplancton; zooplancton; cuerpos de agua tropicales; variabilidad ambiental; relaciones
ecológicas.
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los de correspondencia canónica (CCA),
redundancia canónica (RDA) y discriminantes
canónicos (DCC), entre otros, para evaluar la
respuesta de la densidad del plancton al gra-
diente ambiental.
El presente trabajo es uno de los prime-
ros en aplicar el análisis multivariado Factor
Shaping Community Assemblages (FCA por sus
siglas en inglés), el cual se basa en la inestabi-
lidad ambiental y de las densidades para hallar
los factores que más influyen en los cambios
espacio/temporales de cada uno de los taxones
(Manjarrés-Hernández et al., 2021). Este análi-
sis ha sido previamente aplicado para encontrar
la contribución de taxones de ficoperifiton a los
cambios en la abundancia de macroinvertebra-
dos y la contribución de variables fisicoquími-
cas a los cambios en el índice de inestabilidad
de las divisiones de ficoperifiton en ríos regu-
lados de los Andes (Ríos-Pulgarín et al., 2023).
Diferentes investigaciones en embalses
(Colina et al., 2016; Meichtry de Zaburlín et
al., 2013; Perbiche-Neves et al., 2016), se han
enfocado en analizar la relación entre la den-
sidad total y la diversidad de las comunidades
planctónicas con variables ambientales. Sin
embargo, pocas han evaluado estas interaccio-
nes a una escala poblacional, considerando la
influencia de dichas variables en la dinámica de
cada taxón encontrado (Muñoz-Colmenares et
al., 2021; Picapedra et al., 2021; Quesada, 2018).
Esto es un conocimiento necesario e importan-
te, debido al efecto particular que pueden tener
estas variables en cada población planctónica
de ambientes con diferente grado de enrique-
cimiento, lo cual también permitiría evidenciar
respuestas de taxones con metabolitos secun-
darios que pueden modular la comunidad.
Además, estas poblaciones tienen un rol y una
relación diferencial en la dinámica energética
de estos ecosistemas, ya sea como productores
primarios, en el caso del fitoplancton o eslabo-
nes intermedios entre productores y consumi-
dores, en el caso del zooplancton.
Este estudio evaluó la inestabilidad de
diferentes poblaciones de fitoplancton y zoo-
plancton, su interacción y su relación con fac-
tores ambientales, durante nueve años, en dos
embalses tropicales oligotróficos y durante tres
años, en un embalse tropical meso-eutrófico
y en uno hipereutrófico. Se hipotetiza que la
dinámica de variables ambientales relacionadas
con el estado trófico influyen en la inestabilidad
de las comunidades planctónicas y que la inte-
racción entre la comunidad del fitoplancton y
la del zooplancton, se modifica en función del
estado trófico.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: Cuatro embalses tropica-
les andinos (Punchiná, San Lorenzo, Porce II y
Porce III) ubicados en la vertiente Caribe, en la
cuenca de los ríos Magdalena-Cauca, al noroc-
cidente de Colombia (Tabla 1 y Fig. 1).
Diseño del muestreo: Se analizaron datos
de variables físicas y químicas y de las densida-
des de fitoplancton (ind./ml) y del zooplancton
(ind./L) de la capa fótica en las zonas fluvial,
intermedia y lacustre, de los embalses Punchiná
y San Lorenzo (entre 2010-2018) y Porce II y
Porce III (entre 2013 y 2015).
En cada uno de los sitios se midieron
in situ la temperatura del agua, el porcentaje
de saturación de oxígeno, el pH y la con-
ductividad eléctrica por medio de una sonda
multiparamétrica HACH HQ40d. Adicional-
mente, se tomaron muestras de agua para
análisis de laboratorio de nitrógeno total (mg
N/L), nitritos (mg NO2-N/L), fósforo total
(mg P/L), sólidos suspendidos totales (mg/L)
y sólidos totales (mg/L). El método de análisis
y la técnica analítica de las variables utilizadas
fueron las descritas en el Standard Methods for
the Examination of Water and Wastewater (Rice
et al., 2012).
Se estimó la transparencia del agua
mediante un disco de Secchi y se estimó la
extensión de la zona fótica al multiplicar el
valor de transparencia por 2.73; las muestras de
fito y zooplancton se tomaron en tres profun-
didades (subsuperficie, parte central y límite de
la zona fótica) con una botella Schindler (5 L
de capacidad). Las muestras de cada profun-
didad se integraron en un balde, completando
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un volumen total de 15 L. Para el fitoplancton,
se homogenizaron mediante un agitador, se
almacenaron en recipientes plásticos de 500 ml
y se fijaron con lugol (Rice et al., 2012). Las
muestras de zooplancton fueron filtradas en
un tamiz con poro de 25 μm, se almacenaron
en frascos de 50 ml y se fijaron con solución
Transeau (seis partes de agua, tres de alcohol al
96 % y una de formol al 37 %).
El conteo del fitoplancton se realizó usando
un microscopio invertido mediante la técnica
de campos al azar en cámaras de sedimentación
de 50 ml (Lund et al., 1958; Utermöhl, 1958).
Las abundancias obtenidas en los conteos se
convirtieron a densidad utilizando la fórmula
de Ros (1979). Para determinar la densidad
del zooplancton se empleó una cámara de
Sedgwick-Rafter con capacidad de 1 ml y un
microscopio óptico. Se contaron cuantos mili-
litros fueron necesarios (en alícuotas de 1 ml)
hasta alcanzar mínimo 80 individuos (Bottrell
et al., 1976). En los casos donde las den-
sidades eran bajas se contaron las muestras
en su totalidad.
Estos datos se organizaron en matrices
de Excel por año, sitio de muestreo, periodo
Fig. 1. Ubicación de los embalses Punchiná, San Lorenzo, Porce II y Porce III. / Fig. 1. Location of Punchiná, San Lorenzo,
Porce II y Porce III reservoirs.
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climático y embalse (N = 248). Todos los datos
fueron suministrados por ISAGEN y Empresas
Públicas de Medellín (EPM).
Análisis y procesamiento de datos: Se
partió de una matriz inicial de 34 variables fisi-
coquímicas, 148 taxones zooplanctónicos y 192
taxones fitoplanctónicos. Esta información fue
estandarizada y sometida a un proceso explo-
ratorio mediante un análisis de componentes
principales (ACP) por embalse, para determi-
nar el número de taxones y las variables fisico-
químicas que tuvieron un mayor aporte en la
varianza basados en el criterio de Jolliffe (1973).
Por medio del índice de fluctuación de
Dubois (1973) modificado por Guisande et al.
(2006) se calculó la inestabilidad ambiental y
la inestabilidad de los taxones de fitoplancton
y zooplancton a las variables físico-químicas
y a los taxones seleccionados de acuerdo con
el ACP.
Donde s es el número de variables, pi la propor-
ción relativa de la variable i a un tiempo o espa-
cio específico, pim el estado de referencia, que
se calcula como la media de las proporciones
relativas para la variable i durante el período
de estudio o considerando todas las estaciones
(muestras).
Se utilizaron algoritmos de inteligencia
artificial y el paquete de R randomForest (Liaw
& Wiener, 2018), para determinar la relación
existente entre los taxones seleccionados de las
comunidades de fitoplancton y zooplancton
y a su vez, la relación entre la inestabilidad
ambiental y la inestabilidad de cada uno de los
taxones. El 10 % de los datos fue excluido del
modelo para su validación. Se utilizó el paquete
de R relaimpo (Grömping, 2006; Grömping,
2021) para hallar la contribución de cada uno
de los taxones de fitoplancton a los cambios de
las densidades de zooplancton y la contribución
de cada una de las variables fisicoquímicas a los
cambios en el índice de inestabilidad de cada
taxón de ambas comunidades. La contribución
a la inestabilidad puede ser de forma positiva
(+), cuando hay una relación directa, o negativa
cuando la relación es inversa (-).
Para establecer la regla de decisión por
categorías en rangos clasificados como: bajo,
medio y alto, se construyeron intervalos con la
desviación (+/-) de cada rango de datos para las
variables físico-químicas y las densidades de los
Tabla 1
Características generales de los embalses estudiados. / Table 1. General characteristics of Punchiná, San Lorenzo, Porce II y
Porce III reservoirs.
Cuerpo de agua/
características
Embalse
Punchiná San Lorenzo Porce II Porce III
Ubicación 06°12’39” N,
74°50’26” W
06°22’55” N,
74°59’56” W
6°56’19” N,
75°8’19” W
6°56’19” N,
75°8’19” W
Altitud (msnm) 750 1247 924 680
Temperatura ambiente (°C) 19-23 18-23 14-33 14-33
Precipitación anual (mm) 1 800-2 500 3 500 2 300-3 300 2 400
Zona de vida Bosque húmedo
montano bajo
Bosque muy
húmedo premontano
Bosque húmedo
premontano
Bosque húmedo
tropical-bosque muy
húmedo premontano
Tributarios principales Guatapé y San Carlos Nare Porce Porce
Profundidad máxima (m) 65 57 118 122
Volumen útil (Mm3) 53 180 116 127
Área km23.4 10.6 8.9 5.75
Tiempo de retención (días) 4.1 52.1 4.7 8
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taxones de fitoplancton y zooplancton de cada
embalse, de acuerdo con la siguiente fórmula:
Desviación (DE) = Rango (min-máx) / 3.
Primer tercio (Pt) = min + DE; Segundo tercio
(St) = Pt + DE; Tercer tercio (Tt) = St + DE.
Bajo Min - Pt
Medio Pt + 0.1 - St
Alto St + 0.1 - Tt
RESULTADOS
De acuerdo con los análisis de componen-
tes principales fueron incluidos en el análisis
de inestabilidad un total de nueve variables
fisicoquímicas, 31 taxones de fitoplancton y
33 de zooplancton para los cuatro embalses
en total. Se presentan los resultados para las
variables y/o taxones que tuvieron contribu-
ciones altas en cada uno de los modelos de
inestabilidad ejecutados.
Las variables físicas y químicas seleccio-
nadas muestran una alta dispersión entre cada
embalse. Se evidencia mayor concentración
de nutrientes (excepto nitritos en Punchi-
ná), de sólidos suspendidos y sólidos totales
y mayor temperatura, saturación de oxígeno,
pH, y conductividad eléctrica en los embalses
de mayor estado trófico, Porce II y Porce III
(SMF 1, SMT 1)
Inestabilidad ambiental-fitoplancton: El
modelo mostró un r2 mayor a 0.7 en todos los
embalses. El pH tuvo un efecto negativo sobre
la densidad de Dictyosphaerium sp. y positivo
sobre la de Merismopedia sp. en Punchiná
y de Mallomonas sp. y Merismopedia sp. en
San Lorenzo. La temperatura del agua afectó
negativamente la estabilidad de la densidad de
Mallomonas sp. en San Lorenzo, el porcentaje
de saturación de oxígeno positivamente la de
Dinobryon sp. en este mismo embalse y la de
Aulacoseira sp. 1 y Pseudanabaena sp. en Porce
III (Tabla 2, Fig. 2 y SMT 2).
Las formas de nitrógeno generaron
inestabilidad en algunos taxones, el nitróge-
no total negativamente sobre la densidad de
Fig. 2. Variables de mayor contribución a la inestabilidad del fitoplancton y zooplancton en los embalses. A. Embalses
oligotróficos; B. Embalse eutrófico y embalse hipereutrófico. Flechas verdes y moradas: contribución positiva; flechas rojas
y naranjas: contribución negativa. / Fig. 2. Variables with the greatest contribution to the instability of phytoplankton and
zooplankton in the reservoirs. A. Oligotrophic reservoirs; B. Eutrophic and hypereutrophic reservoirs. Green and purple
arrows: positive contribution; red and orange arrows: negative contribution.
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Merismopedia sp., en Punchiná y los nitritos
positivamente sobre la de Cryptomonas sp. y
Aulacoseira sp. 1 en Porce II y Porce III, respec-
tivamente. Los sólidos totales contribuyeron
positivamente en la inestabilidad de Mallomo-
nas sp. en San Lorenzo y negativamente en la
de Aulacoseira sp. 1 en Porce III (Tabla 2, Fig.
2 y SMT 2).
Inestabilidad ambiental-zooplancton:
El r2 del modelo en los cuatro embalses fue
superior a 0.7. Los nutrientes tuvieron una alta
contribución negativa en la inestabilidad de
algunos taxones zooplanctónicos. El nitrógeno
total sobre la densidad de Ptygura libera en
San Lorenzo, los nitritos sobre Thermocyclops
decipiens en Porce II y el fósforo total sobre
Brachionus calyciflorus en Porce III (Tabla 3,
Fig. 2 y SMT 3).
Otras variables como los sólidos totales
influyeron de forma positiva sobre la densidad
de Ptygura libera en San Lorenzo, la temperatu-
ra positivamente sobre la densidad de Keratella
lenzi en Porce II, el porcentaje de saturación de
oxígeno de forma negativa sobre la densidad de
Collotheca cf. pelagica en Punchiná y de Ptygura
libera en San Lorenzo y el pH positivamente
sobre la de Collotheca sp. en Punchiná y la de
Brachionus calyciflorus en Porce III (Tabla 3,
Fig. 2 y SMT 3).
Inestabilidad fitoplancton-zooplancton:
El r2 del modelo fue superior a 0.7 en todos
los embalses. Cryptomonas sp. afectó posi-
tivamente la inestabilidad de la densidad de
Ascomorpha sp. en el embalse Punchiná y la de
los copepoditos de Cyclopoida en el embalse
Porce II, y al mismo tiempo afectó de manera
negativa la de Collotheca sp. en San Lorenzo.
Dinobryon sp. tuvo contribución positiva sobre
Ascomorpha cf. ovalis, en Punchiná. En el
embalse San Lorenzo también Nephrocytium
sp. sobre Collotheca sp. y Tetraëdron caudatum
sobre Collotheca sp, pero de manera negativa.
En el embalse Porce II, además Aulacoseira
sp. 1 contribuyó de manera positiva sobre la
densidad de Keratella americana, mientras que
Cyclotella sp. y Oscillatoria sp. contribuyeron
sobre Thermocyclops decipiens, de manera posi-
tiva y negativa respectivamente. En Porce III
Tabla 2
Interacción entre la inestabilidad de las variables físicas y químicas y la inestabilidad de la densidad del fitoplancton (basado
en algoritmos de inteligencia artificial del análisis FCA). / Tabla 2. Interaction between the instability of the physicochemical
variables and the instability of phytoplankton density (based on artificial intelligence algorithms from the FCA analysis).
Embalse Punchiná (r2 = 0.78)
Variables/Taxones Dictyosphaerium sp. Merismopedia sp.
pH (unidades) -617.15 353.78
Nitrógeno total (mg N/L) -143.19 -686.61
Embalse San Lorenzo (r2 = 0.86)
Variables/Taxones Dinobryon sp. Mallomonas sp. Merismopedia sp.
pH (unidades) -6.14 87.41 115.95
% de saturación de oxígeno 61.11 33.12 3.95
Temperatura del agua (ºC) 14.92 -66.13 3.83
Sólidos totales (mg/L) 0.42 81.59 -14.35
Embalse Porce II (r2 = 0.82)
Variables/Taxones Cryptomonas sp. Melosira sp. Nitzschia sp.
Nitritos (mg NO2-N/L) 54.88 0.46 11.02
Embalse Porce III (r2 = 0.89)
Variables/Taxones Aulacoseira sp. 1 Fragilaria sp. Pseudanabaena sp.
% de saturación de oxígeno 41.31 3.16 46.06
Nitritos (mg NO2-N/L) 65.88 1.92 -1.43
Sólidos totales (mg/L) -19.35 31.42 2.90
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Aulacoseira sp. 1 influenció positivamente en
la densidad de Trichocerca gracilis y negativa-
mente en la de Filinia opoliensis. Todas estas
contribuciones a la inestabilidad se pueden
considerar de “rango alto” (Tabla 4, Fig. 2 y
SMT 4).
DISCUSIÓN
Inestabilidad ambiental-fitoplancton:
Como es esperable, la inestabilidad de las
densidades de taxones algales respondió prin-
cipalmente a la inestabilidad de variables
ambientales relacionadas con procesos fotosin-
téticos principalmente en los embalses oligo-
tróficos Punchiná y San Lorenzo, donde el pH
fue determinante.
En otros sistemas de embalses, el aumento
del pH y la disminución en la concentración de
nitrógeno total, nitratos y nitritos se asociaron
con una mayor densidad de Cyanobacteria
(Salomón, et al., 2020; Zhao, et al., 2017). En
Punchiná la influencia negativa del nitrógeno
total sobre Merismopedia sp., probablemente se
debe a la capacidad de este taxón para absorber
nutrientes en concentraciones bajas. Además,
su relación positiva con el pH podría ser resul-
tado de la fotosíntesis y la predominancia de
cianobacterias bajo condiciones más alcalinas
debido a la menor eficiencia de otros grupos
para utilizar el carbono en forma de carbonatos
y bicarbonatos a mayor pH (Dokulil & Teubner,
2000). Sin embargo, cabe mencionar que este
resultado no sería tan esperable en un sistema
oligotrófico como el embalse San Lorenzo.
Las variaciones del pH pueden afectar
indirectamente al fitoplancton, al alterar las
concentraciones de metales disueltos (Granéli
& Haraldsson, 1993), el balance de iones y el
gasto de energía para mantener un pH interno
necesario para la función celular (Raven &
Lucas, 1985). Además, la velocidad de reacción
enzimática depende del pH. No todas las espe-
cies tienen el mismo mecanismo fisiológico
frente a los efectos del pH como se evidenció
durante este estudio, con una respuesta nega-
tiva para Dictyosphaerium sp. y positiva para
Mallomonas sp. y Merismopedia sp.
El aumento del porcentaje de saturación
de oxígeno está estrechamente relacionado con
la actividad fotosintética y con sistemas con
poca disponibilidad de materia orgánica para
Tabla 3
Interacción entre la inestabilidad de las variables físicas y químicas y la inestabilidad de la densidad del zooplancton (basado
en algoritmos de inteligencia artificial del análisis FCA). / Table 3. Interaction between the instability of the physicochemical
variables and the instability of zooplankton density (based on artificial intelligence algorithms from the FCA analysis).
Punchiná (r2 = 0.86)
Variables/Taxones Ascomorpha ovalis Collotheca cf. pelagica Collotheca sp.
% de saturación de oxígeno 36.36 -72.18 8.98
pH 17.78 2.59 97.25
San Lorenzo (r2 = 0.80)
Variables/Taxones Keratella cochlearis Ptygura libera
Nitrógeno total (mg N/L) 12.8 -90.81
Sólidos totales (mg/L) -2.67 663.68
% de saturación de oxígeno 12.98 -123.82
Porce II (r2 = 0.71)
Variables/Taxones Keratella lenzi Trichocerca gracilis Thermocyclops decipiens
Nitritos (mg NO2-N/L) -17.7 79.95 -31.64
Temperatura del agua (ºC) 212.72 2.40 66.91
Porce III (r2 = 0.83)
Variables/Taxones Brachionus calyciflorus
Fósforo total (mg P/L) -288.91
pH 283.74
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degradar (De la Parra-Guerra & Rodelo-Soto,
2012), lo que explica su relación con Dinobryon
sp., en San Lorenzo y coincide con lo encontra-
do por Ríos-Pulgarín et al. (2020), ya que este
género está asociado, principalmente, a proce-
sos de producción y a sistemas oligotróficos.
Al contrario, por décadas Pseudanabaena ha
sido reconocido como un género formador de
floraciones algales (Salomón et al., 2020) y, por
tanto, dominante en sistemas eutróficos como
Porce III, donde la alta actividad fotosintética,
especialmente de cianobacterias, favorece el
consumo del CO2 y como resultado, la libera-
ción de oxígeno en la superficie del agua.
Como se ha encontrado en diferentes estu-
dios (Gil-Guarín et al., 2020; Ríos-Pulgarín et
al., 2020), la comunidad fitoplanctónica de los
embalses está estrechamente relacionada con la
disponibilidad de nutrientes esenciales, como el
nitrógeno para la síntesis de proteínas y la pro-
ducción primaria (Roldán & Ramírez-Restrepo,
2022). En este sentido y según lo encontrado
por Unrein (2001), el incremento en la densidad
de Cryptomonas sp. se debe a la relación con
nutrientes inorgánicos. Así mismo, el aumento
de la densidad de Aulacoseira sp. ha sido asocia-
da a mayores concentraciones de nitritos (Kiss
et al., 2012), resultado correspondiente con las
características de los embalses Porce II y III.
Debido a su morfología esta diatomea requiere
de procesos de mezcla de la columna de agua
que favorecen la oxigenación (Lehman, 2014),
de manera indirecta, esta relación explica la
influencia positiva que tuvo la saturación de
Tabla 4
Interacción entre la inestabilidad de la densidad del fitoplancton y la inestabilidad de la densidad del zooplancton (basado en
algoritmos de inteligencia artificial del análisis FCA). / Table 4. Interaction between the instability of phytoplankton density
and the instability of zooplankton density (based on artificial intelligence algorithms from the FCA analysis).
Embalse Punchiná(r2 = 0.84)
Taxones Ascomorpha cf. Ovalis Ascomorpha sp. Ceriodaphnia cornuta
Cryptophyta
Cryptomonas sp. -7.16 99.25 17.64
Ochrophyta
Dinobryon sp. 61.84 -9.06 5.72
Embalse San Lorenzo (r2 = 0.79)
Taxones Ascomorpha ovalis Collotheca sp. Ptygura libera
Cryptophyta
Cryptomonas sp. 100.83 -19.35 8.07
Chlorophyta
Nephrocytium sp. -4.45 190.44 -0.65
Tetraëdron caudatum -0.15 -19.41 84.23
Embalse Porce II (r2 = 0.71)
Taxones Copepodo Cyclopoida Keratella americana Thermocyclops decipiens
Bacillariophyta
Aulacoseira sp. 1 50.06 85.3 17.32
Cyclotella sp.-10.15 3.63 84.27
Cryptophyta
Cryptomonas sp. 68.71 2.01 15.91
Cyanobacteria
Oscillatoria sp. -35.22 4.25 -112.9
Embalse Porce III (r2 = 0.81)
Taxones Conochilus dossuarius Filinia opoliensis Keratella tropica Trichocerca gracilis
Bacillariophyta
Aulacoseira sp. 1 0.76 -8.63 -0.01 116.51
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oxígeno sobre su inestabilidad. La influencia
negativa de los sólidos totales sobre este género
en Porce III podría explicarse porque, aunque
Aulacoseira sp. está adaptada a bajas condicio-
nes de luz (Reynolds, 2006) se han registrado
células de menor tamaño y cadenas curvas
cuando hay limitación por nutrientes y menor
intensidad lumínica (Haworth,1988). Por esta
razón, los procesos de mezcla y resuspensión
determinan su crecimiento.
Mallomonas, es un género de Ochrophyta
ampliamente distribuido. De acuerdo con Padi-
sák et al. (2010) este taxón se encuentra desde
ambientes oligo a mesotróficos dado que posee
diferentes estrategias ecológicas adaptativas,
para tolerar rangos amplios de pH y concentra-
ción de nutrientes. Respecto a la concentración
de sólidos totales en suspensión también podría
presentar un comportamiento generalista. Adi-
cionalmente, este género posee una ventaja
competitiva frente a otros géneros consistente
en la capacidad de moverse verticalmente en la
columna de agua, si recursos como la tempe-
ratura, la luz y la concentración de nutrientes
no son óptimos a determinada profundidad.
Este rasgo morfológico permitiría explicar la
influencia negativa de la temperatura sobre la
inestabilidad de la densidad de Mallomonas sp.
Inestabilidad ambiental-zooplancton: Es
evidente un efecto menor de la inestabilidad
ambiental sobre la inestabilidad del zooplanc-
ton en relación con la del fitoplancton. No obs-
tante, los taxones del zooplancton variaron en
función de la inestabilidad de diversas variables
relacionadas directa o indirectamente con el
metabolismo de los animales, particularmente
tuvieron una respuesta negativa al incremento
de nutrientes.
En los embalses oligotróficos, el pH, al
igual que en otros estudios (Muñoz-Colmena-
res et al., 2021), se correlacionó positivamente
con la densidad de especies de Rotifera, como
es el caso de Collotheca sp., en Punchiná. Por
otro lado, la inestabilidad positiva generada por
los sólidos totales sobre Ptygura libera, en San
Lorenzo, coincide con los resultados de Velás-
quez-Duque et al. (2021), quienes encontraron
que la densidad de P. l ibe r a es favorecida por el
aumento de las lluvias que traen consigo mate-
rial alóctono y sólidos que ingresan al sistema
por escorrentía. Adicionalmente, el género Pty-
gura se ha encontrado asociado a aguas menos
ricas en nutrientes (Umi et al., 2018), como se
evidenció durante este estudio con una respues-
ta negativa al incremento del nitrógeno total.
En los embalses eutróficos e hipereutrófi-
cos, el rotífero Brachionus calyciflorus, indica-
dor de altas concentraciones de nutrientes (Gao
et al., 2021), aumenta su densidad a un mayor
pH, lo cual favorece una mayor producción
de sus huevos (Mitchell & Joubert, 1986). La
presencia de B. calyciflorus en Porce III y su
relación negativa con el fósforo total puede con-
siderarse contradictorio; sin embargo, podría
ser consecuencia de la interacción del rotífero
con otras variables en conjunto que pudieran
prevalecer sobre otros parámetros posiblemen-
te favorables para B. calyciflorus, como por
ejemplo elevadas concentraciones de nitritos,
que son tóxicos para los organismos acuáticos
(Roldán & Ramírez-Restrepo, 2022).
La inestabilidad positiva de Keratella lenzi
con la temperatura del agua en estos embalses
más enriquecidos, podría deberse a su estra-
tegia oportunista, que le permite incrementar
sus densidades en poco tiempo, en función del
aumento de la temperatura (Perbiche-Neves et
al., 2013). Mayores temperaturas favorecen el
aumento del metabolismo de los organismos,
disminuyen los tiempos de desarrollo e incre-
mentan las tasas de crecimiento poblacional
(Villabona-González et al., 2015).
Inestabilidad fitoplancton-zooplancton:
En los sistemas de embalses las densidades de
los organismos del zooplancton pueden ser
afectadas, ya sea de manera positiva o negativa,
por la variación en la densidad de los taxa de
fitoplancton (Perbiche-Neves et al., 2016). En
este estudio la inestabilidad de la densidad de
diferentes taxones fitoplanctónicos contribuyó
a la inestabilidad en el número de indivi-
duos de diferentes taxones del zooplancton.
En los embalses oligotróficos Punchiná y San
Lorenzo, la inestabilidad de algunos rotíferos
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y copépodos estuvo determinada en mayor
medida por algas verdes y flageladas de tamaño
pequeño, alto contenido nutricional y toxicidad
nula (Reynolds, 2006) y que, por lo tanto, pue-
den ser seleccionadas y filtradas por las especies
de zooplancton presentes en este tipo de embal-
ses. Estos grupos se caracterizan por rasgos
morfológicos como mucílago, espinas y flagelos
que les permiten flotar y estar disponibles en la
columna de agua (Reynolds, 2006).
Particularmente, el fuerte efecto positivo
de la densidad de Cryptomonas sp. sobre la
inestabilidad de Ascomorpha sp. en Punchiná,
es porque además de su pequeño tamaño y
forma cercana a una esfera, Cryptomonas sp.
tiene una delgada pared celular que, una vez
ingerida, colapsa y permite que su contenido
celular sea aprovechado rápidamente (Gonzá-
lez, 2020); además, puede contener mayores
concentraciones de carbono, nitratos y fosfatos
y por tanto, su ingestión podría favorecer las
tasas de crecimiento y reproducción del zoo-
plancton (López-Muñoz et al., 2016).
En este mismo embalse, las densidades
de Ascomorpha ovalis fluctúan en el mismo
sentido que las de Dinobryon sp., uno de los
géneros de flagelados mixotróficos dominantes
en embalses tropicales (Ríos-Pulgarín et al.,
2020). Este tipo de relación directa entre varias
especies de rotíferos y Dinobryon sp. ha sido
documentada en una síntesis publicada por
Gilbert (2022). No obstante, diferentes autores
han encontrado que la clase Chrysophyceae es
poco apetecible y además, tiene alta resistencia
al pastoreo debido a los flagelos, estructuras
silíceas y su capacidad de formar colonias con
forma de ramo, arbusculares o de racimo (Coli-
na, 2017; Piątek et al., 2020), pero el género
Ascomorpha posee piezas bucales especializa-
das, un mástax en forma de barra recta, larga y
delgada que le permite perforar agujeros en la
pared de las células del fitoplancton y extraer el
contenido celular (Nogrady, et al., 1993).
En San Lorenzo, la densidad del rotífero
Collotheca sp. es la más influenciada por el
fitoplancton, su inestabilidad es acorde con
la de la clorofita Nephrocytium sp. y opuesta
a la de la cryptofita Cryptomonas sp. y a la de
la clorofita Tetraëdron caudatum. Los rotífe-
ros son organismos suspensívoros, los cuales
generan corrientes de agua dirigidas a su canal
oral mediante el movimiento de sus coronas
de cilios; sin embargo, estos organismos pue-
den ser selectivos del alimento que consumen
y algunas partículas pueden ser rechazadas,
probablemente por cambios en el batir de los
cilios (Starkweather, 1980). Este rechazo puede
atender a la composición química, abundan-
cia y forma de las partículas alimenticias. Así
mismo, las relaciones opuestas registradas entre
los rotíferos y las especies del nanofitoplanc-
ton, pudieron obedecer a la mayor capacidad
de filtración de otros pastoreadores de mayor
tamaño en el ambiente (Conde-Porcuna et
al., 2004), y a la baja selectividad que algunos
pastoreadores muestran sobre las especies de
Tetraëdron sp. (Kozak et al., 2015).
En los embalses eutróficos e hipereutrófi-
cos, Porce II y Porce III, las algas que generan
las mayores oscilaciones en la densidad de los
taxa del zooplancton son las diatomeas y las
cianobacterias, poco palatables debido a su
tamaño y forma. La densidad de los rotífe-
ros Keratella americana y Trichocerca gracilis
se desestabiliza en el mismo sentido que las
de Aulacoseira sp., una diatomea considerada
como un alimento de alta calidad debido a su
alto contenido de ácidos grasos poliinsaturados
de cadena larga, esencial para las funciones
fisiológicas que soportan el mantenimiento,
crecimiento y reproducción de los rotíferos
(Guo et al., 2017). Este grupo de zoopláncteres
tiene una capacidad limitada para sintetizar
ácidos grasos poliinsaturados de cadena larga
y deben obtenerlos de las algas que consu-
men (Guo et al., 2017) y aunque Aulacoseira
sp. forma seudofilamentos largos que podrían
dificultar su ingestión, la pueden ingerir man-
teniendo presionado un extremo y tirando
(o “mordiendo”) células del extremo opuesto
(Vanderploeg & Paffenhöfer, 1985).
Costa-Bonecker & Aoyagui (2005) y Sar-
mento (2012), han resaltado la importancia
de las bacterias como fuente de alimento para
rotíferos, especialmente en embalses eutróficos
como Porce III, donde los vínculos entre el
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fitoplancton y el zooplancton son más débiles
y aumenta la importancia de la red trófica del
bacterioplancton del cual el zooplancton se
alimenta en mayor proporción. A este respecto,
González de Infante (1988) menciona que la
alta abundancia de las bacterias en los sistemas
eutróficos, las cuales pueden alcanzar valores
de 105-107 células/ml, pueden satisfacer y hasta
sobrepasar gran parte de las posibilidades de
consumo por el zooplancton. Esto pudiera
explicar la influencia negativa de Aulacoseira
sp. 1 sobre Filinia opoliensis en el embalse Porce
III, organismo que puede alimentarse del bacte-
rioplancton (Sánchez-Colomer, 2001) y donde
la densidad del fitoplancton está determinada
por cianobacterias coloniales o filamentosas
de baja palatabilidad, además de otras espe-
cies de gran tamaño (como Aulacoseira sp.),
que muchos rotíferos no pueden utilizar para
su alimentación.
En estos embalses más enriquecidos, la
inestabilidad en la densidad de copépodos
como Thermocyclops decipiens se ve afectada
positivamente por la diatomea Cyclotella sp.,
pero negativamente por la cianofita Oscillatoria
sp. Cyclotella sp. presenta una susceptibilidad
media al pastoreo, aunque no posee flagelos, sí
estructuras silíceas que dificultan su consumo
por parte del zooplancton (Colina, 2017; Frau,
et al., 2017). A pesar de ello, de acuerdo con
Perbiche-Neves et al. (2016) algunas especies
de copépodos son capaces de romper las estruc-
turas más rígidas de sílice, debido a su aparato
bucal diferenciado.
Por el contrario, Oscillatoria sp. se con-
sidera nutricionalmente pobre y poco apete-
cible para el zooplancton por su producción
de metabolitos tóxicos y deficiencia de ácidos
grasos. Además, otras características morfoló-
gicas como la longitud, el ancho y la forma de
la célula influyen negativamente en su ingesta
(Wilson et al., 2006).
La presencia de varias especies de fitoplanc-
ton, incluyendo cianobacterias y diatomeas,
en el contenido estomacal de Thermocyclops
decipiens ha sido documentada en embalses
de Venezuela y Brasil por González, (2020);
González et al. (2005) y González et al. (2006),
donde particularmente se expone que los copé-
podos Cyclopoida se alimentan raspando los
ítems alimenticios en lugar de filtrarlos.
En los embalses de mayor estado trófico
también se encontró una relación positiva con
la inestabilidad de un género fitoplanctónico
altamente palatable como Cryptomonas sp. con
la densidad de los copepoditos de Cyclopoida.
De acuerdo con Rao & Kumar (2002) estos
pueden seleccionar, manipular y cambiar entre
diferentes tipos de alimentos y son capaces
de discriminar a escala fina partículas ali-
menticias en función del tamaño, motilidad y
señales químicas.
Los resultados muestran que la dinámica
del pH, la disponibilidad de nutrientes, la can-
tidad de sustancias suspendidas (sólidos totales
suspendidos) y la disponibilidad de gases como
el oxígeno fueron determinantes en la inesta-
bilidad del fitoplancton. El zooplancton fue
menos sensible a la inestabilidad ambiental,
sin embargo, en todos los casos, las densida-
des de los taxones disminuyeron cuando los
nutrientes incrementaron.
La interacción entre la comunidad del fito-
plancton y la del zooplancton, de los embalses
analizados, se modifica en función de rasgos
morfológicos y fisiológicos, como el tamaño,
la forma, las características superficiales, y la
composición bioquímica del fitoplancton y de
las diversas estrategias de captura y manipu-
lación de presas por parte del zooplancton.
Las diferencias en el estado trófico afectan la
dinámica de la interacción. En embalses oli-
gotróficos la inestabilidad del zooplancton es
influenciada principalmente por algas verdes y
flageladas pequeñas, con alto contenido nutri-
cional y toxicidad nula, mientras que en embal-
ses altamente enriquecidos es por algas poco
palatables, como diatomeas y cianobacterias.
Las interacciones e inestabilidades evi-
denciadas en este trabajo están naturalmente
limitadas por la ausencia de información acer-
ca de otras variables biológicas que pueden
influenciar en las relaciones tróficas tales como
la abundancia de otras fuentes de alimentación
del zooplancton como otros materiales orgá-
nicos solubles, bacterias, protozoos, etc. y por
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56220, enero-diciembre 2024 (Publicado May. 23, 2024)
otro lado la posible presión de depredación de
vertebrados e invertebrados sobre organismos
del zooplancton.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
El estudio formó parte de un proyecto de
investigación financiado por la Universidad
Católica de Oriente (UCO) a través del Sistema
de Investigación, Desarrollo de Innvovación
(SIDi). Por tanto, agradecemos a la UCO y
a su Unidad de Gestión Ambiental por la
identificación taxonómica de las comunidades
planctónicas, así mismo a EPM e ISAGEN por
proporcionar los datos de las variables biológi-
cas y fisicoquímicas y a Patricia Pelayo y Castor
Guisande por la asesoría con el modelo FCA.
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