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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e56220, enero-diciembre 2024 (Publicado May. 23, 2024)
Interacciones e inestabilidad del plancton en cuatro embalses tropicales
con diferente estado trófico en Colombia
Adriana Duvith Hoyos-Pérez1; https://orcid.org/0000-0001-5579-0239
Silvia Lucía Villabona-González1*; https://orcid.org/0000-0002-6136-4495
Isabel Cristina Gil-Guarín1; https://orcid.org/0000-0003-3445-1988
Ernesto González2; https://orcid.org/0000-0001-6003-2053
1 Grupo de Investigación en Limnología y Recursos Hídricos, Universidad Católica de Oriente, Rionegro, Colombia;
adriihyz96@gmail.com, svillabona@uco.edu.co (*Correspondencia), isabelcristinagil84@gmail.com
2 Instituto de Biología Experimental, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela;
ernesto.gonzalez@ciens.ucv.ve
Recibido 17-VIII-2023. Corregido 11-XII-2023. Aceptado 16-V-2024.
ABSTRACT
Plankton interactions and instability in four tropical reservoirs with different trophic status
Introduction: Reservoirs are conceived as a set of interactions in which physical, chemical, and biological insta-
bility determines changes in the density of planktonic communities.
Objective: To evaluate the instability of phytoplankton and zooplankton, and their interactions with environ-
mental factors in four tropical Andean reservoirs with different trophic status.
Methods: Physical and chemical variables and phytoplankton and zooplankton densities were measured
between 2010-2018 in the oligotrophic reservoirs Punchiná and San Lorenzo and between 2013 and 2015 in the
hypereutrophic reservoir Porce II and in the eutrophic Porce III reservoir (total N = 248). The Factor Shaping
Community Assemblages (FCA) was used to calculate environmental and biotic instability as well as their
interaction.
Results: High environmental and biological instability was observed in the studied reservoirs. Oxygen saturation,
pH, total nitrogen, water temperature, nitrites, total phosphorus (only for zooplankton), and total solids were the
abiotic variables with the greatest contribution to planktonic instability, regardless of trophic state. Particularly,
Cryptomonas sp., Aulacoseira sp., Cyclotella sp., Dinobryon sp., Nephrocytium sp., Tetraëdron caudatum and
Oscillatoria sp. had the greatest influence on the instability of various rotifer taxa and some copepods.
Conclusions: Regardless of trophic state, pH dynamics, nutrients availability, amount of suspended solids and
the availability of gases, such as dissolved oxygen, mainly determined the instability of phytoplankton and to a
lesser extent that of zooplankton. In the oligotrophic reservoirs, zooplankton instability was mainly influenced by
highly palatable algae with no toxicity, and in reservoirs highly enriched, the instability was influenced by algae
with low nutritional quality and difficult to ingest and manipulate.
Key words: phytoplankton; zooplankton; tropical water bodies; environmental variability; ecological relationships.
RESUMEN
Introducción: los embalses deben ser concebidos como un conjunto de interacciones, donde la inestabilidad
física, química y biológica determinan cambios en la densidad de las comunidades planctónicas.
Objetivo: Evaluar la inestabilidad del fitoplancton y zooplancton y su interacción con factores ambientales en
cuatro embalses tropicales andinos con diferente estado trófico.
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v72i1.56220
ECOLOGÍA ACUÁTICA
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56220, enero-diciembre 2024 (Publicado May. 23, 2024)
INTRODUCCIÓN
Las comunidades de fitoplancton y zoo-
plancton que se desarrollan en los embalses
están sometidas a una inestabilidad ambiental
natural debida a la variabilidad climática, a
las condiciones de la cuenca y también a otra
artificial resultante del régimen de operación
(Ríos-Pulgarín et al., 2020). Estas comunidades
planctónicas están reguladas por gradientes
temporales y espaciales de variables fisicoquí-
micas y biológicas, como su propia interacción
y las relaciones tróficas con otras comunidades
(Ríos-Pulgarín et al., 2020; Rodríguez-Zambra-
no & Aranguren-Riaño, 2014).
La inestabilidad y los rangos de las varia-
bles ambientales dependen del nivel trófico de
los embalses, el cual, de acuerdo con González
et al. (2011), Villabona-González et al. (2015) y
Villabona-González et al. (2020) influye direc-
tamente sobre la inestabilidad de la estructu-
ra del fitoplancton y del zooplancton. Estas
comunidades tienden a ser más abundantes en
embalses eutróficos e hipereutróficos, donde
se presentan rangos de nutrientes, clorofila a
y conductividad eléctrica superiores a los de
embalses oligo y mesotróficos (Villabona-Gon-
zález et al., 2020).
En los embalses se presentan fuertes inte-
racciones entre el fitoplancton y el zooplancton
que son determinantes de los patrones espacia-
les y temporales de su composición taxonómi-
ca, densidad y estructura (Lampert & Sommer,
2007). El pastoreo selectivo del zooplancton
afecta la estructura del fitoplancton. Sin embar-
go, la estructura de éste también influye en la
composición taxonómica y dominancia del
zooplancton (Litchman et al., 2013).
Estudios recientes se han enfocado en
identificar los factores que favorecen la selecti-
vidad en el pastoreo necesaria para encontrar,
capturar y manipular una presa, así como en
los mecanismos de captura que conducen a la
selección de partículas en función del tamaño,
motilidad, características superficiales o com-
posición bioquímica de las presas, entre otros
factores. Se describen relaciones directas entre
ciertos organismos del plancton que son deter-
minantes de su inestabilidad en relación con el
hábito de pastoreo, en el caso del zooplancton
(Perbiche-Neves et al., 2016) y de los rasgos
morfológicos y fisiológicos, en el del fitoplanc-
ton (Reynolds, 2006).
Trabajos basados en modelos estadísticos
multivariados (Gil-Guarín et al., 2020; Pineda
et al., 2022; Villabona-González et al., 2020)
explican cómo las comunidades planctónicas
responden a la variabilidad ambiental en los
embalses. Frecuentemente estos estudios han
empleado análisis estadísticos clásicos como
Métodos: Se analizaron datos de variables físicas y químicas y de las densidades del fitoplancton y del zooplanc-
ton, medidas entre 2010-2018, en los embalses oligotróficos Punchiná y San Lorenzo y, entre 2013 y 2015, en el
embalse hipereutrófico Porce II y en el embalse eutrófico Porce III (total N = 248). Se empleó el Factor Shaping
Community Assemblages (FCA), para calcular la inestabilidad biótica y ambiental y la interacción entre estas.
Resultados: En los embalses estudiados hubo una alta inestabilidad ambiental y biológica. El pH, la saturación
de oxígeno, el nitrógeno total, la temperatura del agua, los nitritos, el fósforo total (solo para el zooplancton) y los
sólidos totales, son las variables abióticas con mayor aporte a la inestabilidad planctónica, independientemente
del estado trófico. Particularmente, Cryptomonas sp., Aulacoseira sp., Cyclotella sp., Dinobryon sp., Nephrocytium
sp., Tetraëdron caudatum y Oscillatoria sp., tuvieron mayor influencia sobre la inestabilidad de diferentes taxones
de rotíferos y de algunos copépodos.
Conclusión: Independiente del estado trófico, la dinámica del pH, la disponibilidad de nutrientes, la cantidad de
sólidos suspendidos y la disponibilidad de gases como el oxígeno disuelto determinaron principalmente la ines-
tabilidad del fitoplancton, y en menor medida la del zooplancton. En los embalses oligotróficos la inestabilidad
del zooplancton es influenciada principalmente por algas altamente apetecibles con toxicidad nula, y en embalses
altamente enriquecidos la inestabilidad fue influenciada por algas con baja calidad nutricional y de difícil inges-
tión y manipulación.
Palabras clave: fitoplancton; zooplancton; cuerpos de agua tropicales; variabilidad ambiental; relaciones
ecológicas.
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los de correspondencia canónica (CCA),
redundancia canónica (RDA) y discriminantes
canónicos (DCC), entre otros, para evaluar la
respuesta de la densidad del plancton al gra-
diente ambiental.
El presente trabajo es uno de los prime-
ros en aplicar el análisis multivariado Factor
Shaping Community Assemblages (FCA por sus
siglas en inglés), el cual se basa en la inestabi-
lidad ambiental y de las densidades para hallar
los factores que más influyen en los cambios
espacio/temporales de cada uno de los taxones
(Manjarrés-Hernández et al., 2021). Este análi-
sis ha sido previamente aplicado para encontrar
la contribución de taxones de ficoperifiton a los
cambios en la abundancia de macroinvertebra-
dos y la contribución de variables fisicoquími-
cas a los cambios en el índice de inestabilidad
de las divisiones de ficoperifiton en ríos regu-
lados de los Andes (Ríos-Pulgarín et al., 2023).
Diferentes investigaciones en embalses
(Colina et al., 2016; Meichtry de Zaburlín et
al., 2013; Perbiche-Neves et al., 2016), se han
enfocado en analizar la relación entre la den-
sidad total y la diversidad de las comunidades
planctónicas con variables ambientales. Sin
embargo, pocas han evaluado estas interaccio-
nes a una escala poblacional, considerando la
influencia de dichas variables en la dinámica de
cada taxón encontrado (Muñoz-Colmenares et
al., 2021; Picapedra et al., 2021; Quesada, 2018).
Esto es un conocimiento necesario e importan-
te, debido al efecto particular que pueden tener
estas variables en cada población planctónica
de ambientes con diferente grado de enrique-
cimiento, lo cual también permitiría evidenciar
respuestas de taxones con metabolitos secun-
darios que pueden modular la comunidad.
Además, estas poblaciones tienen un rol y una
relación diferencial en la dinámica energética
de estos ecosistemas, ya sea como productores
primarios, en el caso del fitoplancton o eslabo-
nes intermedios entre productores y consumi-
dores, en el caso del zooplancton.
Este estudio evaluó la inestabilidad de
diferentes poblaciones de fitoplancton y zoo-
plancton, su interacción y su relación con fac-
tores ambientales, durante nueve años, en dos
embalses tropicales oligotróficos y durante tres
años, en un embalse tropical meso-eutrófico
y en uno hipereutrófico. Se hipotetiza que la
dinámica de variables ambientales relacionadas
con el estado trófico influyen en la inestabilidad
de las comunidades planctónicas y que la inte-
racción entre la comunidad del fitoplancton y
la del zooplancton, se modifica en función del
estado trófico.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: Cuatro embalses tropica-
les andinos (Punchiná, San Lorenzo, Porce II y
Porce III) ubicados en la vertiente Caribe, en la
cuenca de los ríos Magdalena-Cauca, al noroc-
cidente de Colombia (Tabla 1 y Fig. 1).
Diseño del muestreo: Se analizaron datos
de variables físicas y químicas y de las densida-
des de fitoplancton (ind./ml) y del zooplancton
(ind./L) de la capa fótica en las zonas fluvial,
intermedia y lacustre, de los embalses Punchiná
y San Lorenzo (entre 2010-2018) y Porce II y
Porce III (entre 2013 y 2015).
En cada uno de los sitios se midieron
in situ la temperatura del agua, el porcentaje
de saturación de oxígeno, el pH y la con-
ductividad eléctrica por medio de una sonda
multiparamétrica HACH HQ40d. Adicional-
mente, se tomaron muestras de agua para
análisis de laboratorio de nitrógeno total (mg
N/L), nitritos (mg NO2-N/L), fósforo total
(mg P/L), sólidos suspendidos totales (mg/L)
y sólidos totales (mg/L). El método de análisis
y la técnica analítica de las variables utilizadas
fueron las descritas en el Standard Methods for
the Examination of Water and Wastewater (Rice
et al., 2012).
Se estimó la transparencia del agua
mediante un disco de Secchi y se estimó la
extensión de la zona fótica al multiplicar el
valor de transparencia por 2.73; las muestras de
fito y zooplancton se tomaron en tres profun-
didades (subsuperficie, parte central y límite de
la zona fótica) con una botella Schindler (5 L
de capacidad). Las muestras de cada profun-
didad se integraron en un balde, completando
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un volumen total de 15 L. Para el fitoplancton,
se homogenizaron mediante un agitador, se
almacenaron en recipientes plásticos de 500 ml
y se fijaron con lugol (Rice et al., 2012). Las
muestras de zooplancton fueron filtradas en
un tamiz con poro de 25 μm, se almacenaron
en frascos de 50 ml y se fijaron con solución
Transeau (seis partes de agua, tres de alcohol al
96 % y una de formol al 37 %).
El conteo del fitoplancton se realizó usando
un microscopio invertido mediante la técnica
de campos al azar en cámaras de sedimentación
de 50 ml (Lund et al., 1958; Utermöhl, 1958).
Las abundancias obtenidas en los conteos se
convirtieron a densidad utilizando la fórmula
de Ros (1979). Para determinar la densidad
del zooplancton se empleó una cámara de
Sedgwick-Rafter con capacidad de 1 ml y un
microscopio óptico. Se contaron cuantos mili-
litros fueron necesarios (en alícuotas de 1 ml)
hasta alcanzar mínimo 80 individuos (Bottrell
et al., 1976). En los casos donde las den-
sidades eran bajas se contaron las muestras
en su totalidad.
Estos datos se organizaron en matrices
de Excel por año, sitio de muestreo, periodo
Fig. 1. Ubicación de los embalses Punchiná, San Lorenzo, Porce II y Porce III. / Fig. 1. Location of Punchiná, San Lorenzo,
Porce II y Porce III reservoirs.
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climático y embalse (N = 248). Todos los datos
fueron suministrados por ISAGEN y Empresas
Públicas de Medellín (EPM).
Análisis y procesamiento de datos: Se
partió de una matriz inicial de 34 variables fisi-
coquímicas, 148 taxones zooplanctónicos y 192
taxones fitoplanctónicos. Esta información fue
estandarizada y sometida a un proceso explo-
ratorio mediante un análisis de componentes
principales (ACP) por embalse, para determi-
nar el número de taxones y las variables fisico-
químicas que tuvieron un mayor aporte en la
varianza basados en el criterio de Jolliffe (1973).
Por medio del índice de fluctuación de
Dubois (1973) modificado por Guisande et al.
(2006) se calculó la inestabilidad ambiental y
la inestabilidad de los taxones de fitoplancton
y zooplancton a las variables físico-químicas
y a los taxones seleccionados de acuerdo con
el ACP.
Donde s es el número de variables, pi la propor-
ción relativa de la variable i a un tiempo o espa-
cio específico, pim el estado de referencia, que
se calcula como la media de las proporciones
relativas para la variable i durante el período
de estudio o considerando todas las estaciones
(muestras).
Se utilizaron algoritmos de inteligencia
artificial y el paquete de R randomForest (Liaw
& Wiener, 2018), para determinar la relación
existente entre los taxones seleccionados de las
comunidades de fitoplancton y zooplancton
y a su vez, la relación entre la inestabilidad
ambiental y la inestabilidad de cada uno de los
taxones. El 10 % de los datos fue excluido del
modelo para su validación. Se utilizó el paquete
de R relaimpo (Grömping, 2006; Grömping,
2021) para hallar la contribución de cada uno
de los taxones de fitoplancton a los cambios de
las densidades de zooplancton y la contribución
de cada una de las variables fisicoquímicas a los
cambios en el índice de inestabilidad de cada
taxón de ambas comunidades. La contribución
a la inestabilidad puede ser de forma positiva
(+), cuando hay una relación directa, o negativa
cuando la relación es inversa (-).
Para establecer la regla de decisión por
categorías en rangos clasificados como: bajo,
medio y alto, se construyeron intervalos con la
desviación (+/-) de cada rango de datos para las
variables físico-químicas y las densidades de los
Tabla 1
Características generales de los embalses estudiados. / Table 1. General characteristics of Punchiná, San Lorenzo, Porce II y
Porce III reservoirs.
Cuerpo de agua/
características
Embalse
Punchiná San Lorenzo Porce II Porce III
Ubicación 06°12’39” N,
74°50’26” W
06°22’55” N,
74°59’56” W
6°56’19” N,
75°8’19” W
6°56’19” N,
75°8’19” W
Altitud (msnm) 750 1247 924 680
Temperatura ambiente (°C) 19-23 18-23 14-33 14-33
Precipitación anual (mm) 1 800-2 500 3 500 2 300-3 300 2 400
Zona de vida Bosque húmedo
montano bajo
Bosque muy
húmedo premontano
Bosque húmedo
premontano
Bosque húmedo
tropical-bosque muy
húmedo premontano
Tributarios principales Guatapé y San Carlos Nare Porce Porce
Profundidad máxima (m) 65 57 118 122
Volumen útil (Mm3) 53 180 116 127
Área km23.4 10.6 8.9 5.75
Tiempo de retención (días) 4.1 52.1 4.7 8
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e56220, enero-diciembre 2024 (Publicado May. 23, 2024)
taxones de fitoplancton y zooplancton de cada
embalse, de acuerdo con la siguiente fórmula:
Desviación (DE) = Rango (min-máx) / 3.
Primer tercio (Pt) = min + DE; Segundo tercio
(St) = Pt + DE; Tercer tercio (Tt) = St + DE.
Bajo Min - Pt
Medio Pt + 0.1 - St
Alto St + 0.1 - Tt
RESULTADOS
De acuerdo con los análisis de componen-
tes principales fueron incluidos en el análisis
de inestabilidad un total de nueve variables
fisicoquímicas, 31 taxones de fitoplancton y
33 de zooplancton para los cuatro embalses
en total. Se presentan los resultados para las
variables y/o taxones que tuvieron contribu-
ciones altas en cada uno de los modelos de
inestabilidad ejecutados.
Las variables físicas y químicas seleccio-
nadas muestran una alta dispersión entre cada
embalse. Se evidencia mayor concentración
de nutrientes (excepto nitritos en Punchi-
ná), de sólidos suspendidos y sólidos totales
y mayor temperatura, saturación de oxígeno,
pH, y conductividad eléctrica en los embalses
de mayor estado trófico, Porce II y Porce III
(SMF 1, SMT 1)
Inestabilidad ambiental-fitoplancton: El
modelo mostró un r2 mayor a 0.7 en todos los
embalses. El pH tuvo un efecto negativo sobre
la densidad de Dictyosphaerium sp. y positivo
sobre la de Merismopedia sp. en Punchiná
y de Mallomonas sp. y Merismopedia sp. en
San Lorenzo. La temperatura del agua afectó
negativamente la estabilidad de la densidad de
Mallomonas sp. en San Lorenzo, el porcentaje
de saturación de oxígeno positivamente la de
Dinobryon sp. en este mismo embalse y la de
Aulacoseira sp. 1 y Pseudanabaena sp. en Porce
III (Tabla 2, Fig. 2 y SMT 2).
Las formas de nitrógeno generaron
inestabilidad en algunos taxones, el nitróge-
no total negativamente sobre la densidad de
Fig. 2. Variables de mayor contribución a la inestabilidad del fitoplancton y zooplancton en los embalses. A. Embalses
oligotróficos; B. Embalse eutrófico y embalse hipereutrófico. Flechas verdes y moradas: contribución positiva; flechas rojas
y naranjas: contribución negativa. / Fig. 2. Variables with the greatest contribution to the instability of phytoplankton and
zooplankton in the reservoirs. A. Oligotrophic reservoirs; B. Eutrophic and hypereutrophic reservoirs. Green and purple
arrows: positive contribution; red and orange arrows: negative contribution.