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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e57968, enero-diciembre 2024 (Publicado Jul. 16, 2024)
La estructura del hábitat influencia la diversidad de mariposas diurnas
(Lepidoptera: Papilionoidea) en ecosistemas de alta montaña en Colombia
Alejandra Clavijo-Giraldo1; https://orcid.org/0000-0003-2415-7232
Carlos F. Álvarez-Hincapié1; https://orcid.org/0000-0001-8311-2726
Gabriel J. Colorado Z.2*; https://orcid.org/0000-0003-3807-3646
1. Grupo de Investigación en Sistemática Molecular, Universidad Nacional de Colombia, Calle 59A Nº63-20, bloque 16,
Medellín, Colombia; biologiamclg@gmail.com, cfalvare@gmail.com
2. Grupo en Ecología y Conservación de Fauna y Flora Silvestre, Departamento de Ciencias Forestales, Universidad
Nacional de Colombia. Carrera 65 # 59a - 110, Medellín, Colombia; gjcoloradoz@unal.edu.co (*Correspondencia)
Recibido 12-XII-2023. Corregido 12-IV-2024. Aceptado 08-VII-2024.
ABSTRACT
Habitat structure influences the diversity of diurnal butterflies (Lepidoptera: Papilionoidea)
in high-montane ecosystems in Colombia
Introduction: Recent ecological studies have found a positive correlation between habitat structure and animal
communities that inhabit them. Generally, such studies try to test the hypotheses that animal species diversity
increases in complex and heterogeneous habitats since they may provide more potential niches that structurally
simpler habitats.
Objective: In this research, the effect of habitat complexity and heterogeneity, and structural habitat characteris-
tics on the butterfly community (Papilionoidea) inhabiting three vegetation covers (shrubs, highland forest and
paramo) was evaluated in high-montane ecosystems of the Central Cordillera, Antioquia department, Colombia.
Methods: From January to July 2012, butterflies were systematically sampled using Van Someren Rydon traps.
Simultaneously, complexity, heterogeneity, and vegetation structure were quantified using 0.04 ha circular plots
established around the traps.
Results: We reported 108 species, 48 genus and five families of butterflies. Butterfly richness and abundance were
sensible to both complexity and heterogeneity of the vegetation covers, as well as to changes in the vegetation
structure, showing strong correlations with habitat characteristics. Butterfly diversity was highest in the shrub
habitat (1D = 25.02; 2D = 11.97), followed by the highland forest (1D = 15.83; 2D = 9.42) and paramo (1D = 12.36;
2D = 7.86). Moreover, richness and abundance of butterfly species were positively associated with the increase in
canopy cover and vegetation density in horizontal and vertical strata.
Conclusion: These findings underline the importance of preserving the heterogeneity of habitats and vegeta-
tion structure in the Andean high-montane ecosystems to maintain the diversity and abundance of butterflies,
highlighting the need for conservation and management policies that consider the complexity and diversity of
these ecosystems.
Key words: Andes; biodiversity; ecology; species richness; vegetation characteristics.
RESUMEN
Introducción: Recientes investigaciones han mostrado correlaciones positivas entre la estructura del hábitat
y las comunidades animales que los habitan. Generalmente, estos estudios evalúan la hipótesis de una mayor
https://doi.org/10.15517/rev.biol.trop..v72i1.57968
ECOLOGÍA TERRESTRE
2Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e57968, enero-diciembre 2024 (Publicado Jul. 16, 2024)
INTRODUCCIÓN
El conocimiento de los factores que afectan
la distribución de las especies y su relación con
la estructura del hábitat es fundamental para la
conservación de la biodiversidad, debido a la
relación que existe entre las características fisio-
nómicas de la vegetación y los procesos ecoló-
gicos que allí se generan (Atauri & de Lucio,
2001; Bezděk et al., 2006; Lassau et al., 2005).
Desde una perspectiva local, la mayoría de los
estudios se han enfocado en la relación entre el
número de especies animales y los diferentes
tipos de cobertura vegetal. No obstante, resulta
importante considerar la relevancia ecológica
que presenta la estructura del hábitat en la
composición y diversidad de las comunidades
animales tanto en ambientes naturales como en
zonas sometidas a perturbaciones antrópicas
(Atauri & de Lucio, 2001; Lassau & Hochuli,
2004; Lassau et al., 2005).
Varias investigaciones han encontrado
asociaciones positivas entre la diversidad de
especies y la complejidad estructural del hábitat
(August, 1983; Bracewell et al., 2018; Lassau
et al., 2005; Mena & Medellín, 2017). Estos
resultados se encuentran ligados al hecho de
que un hábitat más complejo (i.e. mayor desa-
rrollo de los estratos verticales sensu August,
1983) y heterogéneo (i.e. variación de la fisio-
nomía horizontal sensu August, 1983), ofre-
ce una mayor cantidad de nichos potenciales
que la fauna puede explotar, a diferencia de
lo que podrían ofrecer hábitats más sim-
ples (August, 1983; Atauri & de Lucio, 2001;
Lassau et al., 2005).
Los artrópodos son organismos que permi-
ten entender la magnitud de la biodiversidad y
evaluar el efecto de la variación estructural, la
complejidad y la heterogeneidad de los hábi-
tats (Lassau & Hochuli, 2004; Lassau et al.,
2005). De las aproximadamente 751 000 espe-
cies conocidas de artrópodos no arácnidos, 180
mil especies son mariposas diurnas y unas 3
877 especies han sido registradas en Colombia
(Garwood et al., 2022). Su importancia ecológi-
ca es enorme, no sólo por el elevado porcentaje
de las especies y biomasa que representan en
los ecosistemas, sino también por su funciona-
lidad, actuando como herbívoros, polinizadores
y alimento (Halffter et al., 2001).
Las mariposas son sensibles a cambios de
temperatura, microclima, humedad y nivel de
luminosidad (Thomas, 2005). Además, por su
diversidad de animales en hábitats complejos y heterogéneos, ya que éstos pueden ofrecer un mayor número de
nichos potenciales a diferencia de aquellos estructuralmente más simples.
Objetivo: Se evaluó el efecto de la complejidad, la heterogeneidad y la estructura del hábitat sobre una comunidad
de mariposas diurnas (Papilionoidea) en tres tipos de coberturas vegetales (rastrojo, bosque y páramo) ubicadas
en ecosistemas de alta montaña sobre la cordillera Central, departamento de Antioquia, Colombia.
Métodos: Entre enero y julio del 2012, se realizaron capturas de mariposas utilizando trampas Van Someren
Rydon y se cuantificó la complejidad, la heterogeneidad y la estructura de la vegetación a partir de parcelas circu-
lares de 0.04 ha establecidas alrededor de las trampas.
Resultados: Se reportó un total de 108 especies, 48 géneros y cinco familias de mariposas. La riqueza y la
abundancia de especies de mariposas fueron sensibles tanto a la complejidad y heterogeneidad de las coberturas
vegetales como a los cambios en la estructura de la vegetación, mostrando fuertes correlaciones con las caracte-
rísticas del hábitat. El rastrojo presentó la mayor diversidad de mariposas (1D = 25.02; 2D = 11.97), seguido por el
bosque (1D = 15.83; 2D = 9.42) y el páramo (1D = 12.36; 2D = 7.86). Adicionalmente, la riqueza y abundancia de
mariposas se asoció positivamente con la cobertura de dosel y la densidad de vegetación de los estratos verticales
y horizontales.
Conclusión: Estos resultados subrayan la importancia de conservar la heterogeneidad de los hábitats y la estruc-
tura vegetal en los ecosistemas de alta montaña andinos, para mantener la diversidad y abundancia de las mari-
posas, resaltando la necesidad de políticas de conservación y manejo que consideren la complejidad y diversidad
de estos ecosistemas.
Palabras clave: Andes; biodiversidad; ecología; riqueza de especies; características de la vegetación.
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diversificación y abundancia dentro del ecosis-
tema y por poseer una taxonomía relativamente
bien documentada, las mariposas diurnas son
usadas constantemente como organismos indi-
cadores (Brown & Freitas, 2000; Fagua et al.,
1999; Thomas, 2005; Uehara-Prado & Freitas,
2009). Pueden encontrarse en virtualmente
cualquier ecosistema, siendo la alta montaña
uno los sistemas menos conocidos en cuanto
a su ecología. Durante años, diversos estudios
apoyaron la idea de que los ecosistemas de alta
montaña representaban comunidades menos
complejas, pequeñas y poco diversificadas, rela-
cionado principalmente con la disminución en
la diversidad de las especies con la elevación
(Blackburn & Gaston, 1996). Sólo recientemen-
te se ha empezado a reconocer la relevancia de
la complejidad estructural que presentan los
ecosistemas de alta montaña y su efecto sobre
las comunidades animales. Más aún, este tipo
de ecosistemas ha sido reconocido tan hetero-
géneo y diverso como los ecosistemas de tierras
bajas (Kessler & Kluge, 2008; Pyrcz et al., 2009).
Sin embargo, aún son muy pocos los estudios
que evalúen el papel de la complejidad estruc-
tural del hábitat sobre la diversidad y estructura
de comunidades faunísticas en ecosistemas de
alta montaña en el Neotrópico. Esto se hace más
relevante aún si se considera el rápido deterioro
de los bosques andinos (Wright, 2005).
Esta investigación tuvo como objetivo ana-
lizar la diversidad de la comunidad de maripo-
sas diurnas en tres tipos de coberturas vegetales
(rastrojo, bosque y páramo) y su relación con
la complejidad, la heterogeneidad y la estruc-
tura del hábitat en ecosistemas de alta montaña
en el departamento de Antioquia, Colombia.
Esperamos que la diversidad de mariposas varíe
a través de las diferentes coberturas vegetales,
posiblemente influenciada por la heterogenei-
dad de recursos, por ejemplo, alimento y cober-
tura (Rija, 2022) mediada por la estructura del
hábitat. En este sentido, esperamos encontrar
mayor diversidad en coberturas más comple-
jas (i.e. Bosque y rastrojo), disminuyendo en
coberturas menos complejas estructuralmente
(i.e. Páramo). Adicionalmente, se espera que la
riqueza y abundancia de mariposas responda
positivamente a las características del hábitat
evaluadas. Nuestra investigación busca resaltar
el valor biológico y ecológico de la interfa-
se bosque Andino-Altoandino-páramo, este
último limitado exclusivamente al norte de
Sudamérica, y que confronta niveles de ame-
naza significativos para su conservación, con-
siderándose como parte de los ecosistemas de
Colombia que se encuentran en Peligro Crítico
(Etter et al., 2018). Los procesos de transforma-
ción del paisaje, mediados por agentes como la
ganadería, la minería, la agricultura extensiva y
el cambio climático, amenazan fuertemente la
diversidad y sus procesos en las partes altas de
los Andes.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio: El estudio se llevó a cabo
en la cuenca alta del río Chico (6º45’95.9” N &
75º41’45” W), municipio de Belmira, depar-
tamento de Antioquia, en el extremo norte
de la cordillera Central de los Andes colom-
bianos. Esta zona hace parte de las 34 358.74
hectáreas que conforman la unidad de manejo
especial denominada “Sistema de Páramos y
Bosques Altoandinos del Noroccidente Medio
Antioqueño” (Toro-Murillo & Vanegas-Alzate,
2003; Morales-Rivas et al., 2007). El área de
estudio comprende las zonas de vida de bosque
muy húmedo montano bajo (bmh-MB), con
altitudes que llegan hasta los 3 000 m.s.n.m. y
coberturas vegetales correspondientes a bos-
ques altoandinos dominados por robledales
mixtos, y de bosque pluvial montano (bp-M),
con altitudes superiores a los 3 000 m.s.n.m.,
reconocido comúnmente como “páramo” o
“subpáramo” (Fig. 1). Las temperaturas pro-
medio oscilan entre los 6 y 18 ºC y presenta un
promedio anual de lluvias superior a 4 000 mm
(Idárraga et al., 2011). Las coberturas vegetales
elegidas para esta investigación fueron:
(1) Bosque: Se presenta en elevaciones entre
los 2 800 y 3 100 m.s.n.m. y se caracteriza
por gran diversidad de plantas nativas sien-
do las más comunes Quercus humboldtii
Bonpl. (Fagaceae), Oreopanax floribundum
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Fig. 1. Área de estudio en la unidad de manejo especial “Sistema de Páramos y Bosques Altoandinos del Noroccidente Medio
Antioqueño”, municipio de Belmira, departamento de Antioquia, Colombia. Los puntos representan a los sitios en donde se
establecieron las parcelas de vegetación y las trampas Van Someren Rydon para mariposas distribuidos en tres coberturas
vegetales. / Fig. 1. Study area in the special management unit “Sistema de Páramos y Bosques Altoandinos del Noroccidente
Medio Antioqueño”, Belmira municipality, Antioquia department, Colombia. Dots represent the locations of vegetation plots
and Van Someren Rydon traps for butterflies distributed among three vegetation covers.
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(Kunth) Decne. & Planch (Araliaceae),
varias especies del género Schefflera (Ara-
liaceae), Vallea stipularis L.f. (Elaeocar-
paceae), Hyeronima sp. (Phyllantaceae),
Palicourea garciae Standl. (Rubiaceae),
Hydrangea oerstedii Briq. (Hydrangeaceae)
y Turpinia heterophylla (Ruiz & Pav.) Tul.
(Staphyleaceae; Toro-Murillo & Vanegas-
Alzate, 2003). La vegetación arbórea es
de gran porte (~ 25 m) formando un
dosel continuo, cerrado y bien desarrolla-
do lo que genera una alta acumulación de
humedad.
(2) Rastrojo: Se caracteriza por incluir zonas
en regeneración aledañas a los bosques. Se
encuentra en elevaciones entre los 2 800 y
2 900 m.s.n.m., con vegetación arbustiva
abundante y vegetación arbórea que no
alcanza alturas mayores a 15 m. El dosel
es más discontinuo y abierto permitiendo
una mayor entrada de luz. Las especies
vegetales más comunes son: Saurauia ursi-
na Triana & Planch. (Actinidiaceae), Tour-
nefortia fuliginosa Kunth. (Boraginaceae),
Vismia guianensis (Aubl.) Pers. (Hyperica-
ceae), Macrocarpaea macrophylla (Kunth)
Gilg (Gentianaceae), Lepechinia bullata
(Kunth) Epling (Lamiaceae), Miconia res-
ima Naudin, M. theaezans (Bonpl.) Cogn.
(Melastomataceae), y Bocconia frutescens
L. (Papaveraceae; Toro-Murillo & Vanegas-
Alzate, 2003).
(3) Páramo: Se encuentra ubicado entre los
3 100 y 3 300 m.s.n.m. y se caracteriza por
presentar un mosaico de áreas abiertas
donde predominan especies como Cala-
magrostis effusa (Kunth) Steud. (Poaceae)
y Espeletia occidentalis var. Antioquensis
Cuatrec. (Asteraceae), y algunos parches de
bosque achaparrado. Otras especies comu-
nes de este tipo de cobertura son Baccharis
tricuneata (L.f.) Pers., B. brachylaenoides
DC., Diplostephium revolutum S.F. Blake
(Asteraceae), Castilleja fissifolia L.f. (Oro-
banchaceae), Brachyotum sp. (Melastoma-
taceae), Hypericum jaramilloi N. Robson,
(Hypericaceae) y Bejaria sp. (Ericaceae;
Idárraga et al., 2011; Toro-Murillo &
Vanegas-Alzate, 2003). El dosel es abierto
y su altura promedio es menor a 5 m.
Muestreo de mariposas: El muestreo se
llevó a cabo durante 54 días entre enero y julio
de 2012 con un equipo de cuatro personas. Las
capturas se realizaron entre las 8:00 h y las 17:00
h, para un total de 1 944 horas de muestreo
efectivo en campo. Para la caracterización de
la comunidad de mariposas se establecieron
cuatro áreas de muestreo entre los 2 800 y 3 300
m.s.n.m., y en cada una se instalaron 14 tram-
pas tipo Van Someren Rydon (VSR) separadas
100 m entre sí, y ubicadas entre 1 y 3 m de altu-
ra desde el suelo. Las trampas fueron cebadas
con pescado descompuesto y fruta fermentada.
El material recolectado fue examinado en el
Laboratorio de Biología y Sistemática de Insec-
tos de la Universidad Nacional de Colombia
sede Medellín. Los especímenes en su mayoría
fueron identificados hasta la categoría taxonó-
mica de especie utilizando claves taxonómicas y
material bibliográfico especializado (Butterflies
of America Foundation, 2013; DeVries, 1997;
Lamas, 2003; Lamas, 2004; Le Crom, 2004;
Pulido et al., 2010; Vélez et al., 2009). Para espe-
cies taxonómicamente complejas se recurrió a
la ayuda de especialistas y a la disección de los
órganos genitales de los machos macerando
el abdomen en KOH al 10 % y preservando la
estructura genital en glicerol (Murillo-Hiller,
2007). Los especímenes se encuentran deposi-
tados en el Museo Entomológico Francisco Luis
Gallego (MEFLG) de la Universidad Nacional
sede Medellín, con los códigos de colección
BMC 11033-11999, BMC 13689-13823, BMC
14329-15727 y BMC 16000-17244.
Variables de vegetación: Con el objeto
de caracterizar la estructura de la vegetación
en las diferentes coberturas, se establecieron
ocho parcelas temporales de vegetación en cada
cobertura vegetal empleando una trampa VSR
como centro de la misma (i.e. 24 parcelas en
total). Se empleó la metodología propuesta por
James & Shugart (1970) con modificaciones.
Cada parcela presentaba una forma circular con
un radio de 11.3 m (0.04 ha). Las variables de la
6Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e57968, enero-diciembre 2024 (Publicado Jul. 16, 2024)
vegetación fueron tomadas en el centro y en los
cuatro puntos cardinales de cada parcela. Las
variables registradas en cada parcela fueron (1)
altura de dosel (m); (2) porcentaje de cobertura
de dosel usando fotografías hemisféricas toma-
das con un lente ojo de pez y analizadas con el
programa Gap Light Analyzer (GLA 2.0); (3)
índice de ocupación vertical usando una barra
de tres metros marcada por secciones de 10 cm.
Este índice fue estimado a partir de la fórmula
IV = h/10p donde h es igual al total de seccio-
nes o hits que presentaban ocupación vegetal
dentro de la parcela y p es igual al número de
puntos donde se registraron las mediciones; (4)
diámetro a la altura del pecho (DAP > 5 cm);
(5) densidad arbórea por conteo de las especies
de árboles con DAP > 5 cm en el área total de la
parcela (m2); (6) densidad arbustiva por conteo
de los arbustos presentes en una subparcela
circular de 100 m2; (7) porcentaje de ocupa-
ción horizontal usando el conteo del número
de cuadrantes visibles a una distancia de 10 m
de un tablero de 50 x 60 cm divido en 35 cua-
drantes blancos y negros del mismo tamaño y
(8) porcentaje de cobertura de suelo en cuatro
subparcelas de 1 m2.
Diversidad de mariposas: Con base en
la información registrada de mariposas, se
calcularon los índices de diversidad usando
los números efectivos de especies o números
de Hill (Hill, 1973; Jost, 2006). En este caso se
obtuvieron índices de diversidad de diferente
orden qD, donde el exponente q determinó
la sensibilidad del índice a las abundancias
relativas de las especies, así: la diversidad de
orden cero (0D) es insensible a las abundancias
y es equivalente a la riqueza de especies, la
diversidad de orden 1 (1D) o exponencial de
Shannon, incluye a todas las especies con un
peso exactamente proporcional a su abundan-
cia, y la diversidad de orden 2 (2D) o inverso
de Simpson, sobrevalora las especies comunes
(Gotelli & Chao, 2013; Jost, 2006; Moreno et al.,
2011). Se calcularon los mismos índices para
cada cobertura vegetal, utilizando las mariposas
recolectadas en las trampas VSR asociadas a las
parcelas temporales de vegetación.
Adicionalmente, se calcularon estimadores
no paramétricos de diversidad los cuales con-
sideran como medida de completitud la cober-
tura de la muestra (Moreno et al., 2011). Para
0D se usó el estimador no paramétrico ACE
(Abundance-based Coverage Estimator, por sus
siglas en inglés) que presenta un enfoque gene-
ral al utilizar la información de la frecuencia de
especies raras, así como los singletons y dou-
bletons (especies con uno o dos individuos en
la muestra, respectivamente). Para 1D se utilizó
el estimador sugerido por Chao & Shen (2003),
basado en el ajuste de Horvitz-Thompson pro-
puesto para casos donde no se tiene completo
conocimiento de la comunidad y que permite
corregir el sesgo del sub-muestreo. Finalmente,
para 2D se utilizó el estimador MVUE (Mini-
mum Variance Unbiased Estimator, por sus
siglas en inglés) el cual corrige sesgos al no
variar con el tamaño de la muestra (Gotelli &
Chao, 2013; Moreno et al., 2011). Todos los esti-
madores fueron calculados usando el programa
SPADE (Chao & Shen, 2010). Finalmente, se
estableció el modelo de distribución de especies
que más se ajustara al ensamblaje usando una
prueba de chi-quadrado a partir de los datos
de abundancia de las especies. Estos análisis
se realizaron usando el programa PAST 2.17c
(Hammer et al., 2001).
Comunidad de mariposas y estructura de
hábitat: Para evaluar el efecto de la estructura
de la vegetación (cobertura y altura de dosel,
ocupación horizontal, ocupación vertical y
cobertura de suelo) sobre la riqueza y abundan-
cia de mariposas, se construyeron modelos de
regresión lineal simple. Se empleó un nivel de
significancia de α = 0.05 como nivel de acepta-
ción, intervalos de confianza del 95 %, y se eva-
luó normalidad de las variables independientes.
Se realizó un Análisis de Componentes
Principales (ACP) sobre las variables de estruc-
tura de vegetación con el fin de obtener una
medida de la complejidad (C) y la heteroge-
neidad (H) de hábitat y tener un mejor enten-
dimiento de la relación entre la diversidad de
mariposas y la estructura del hábitat (August,
1983; Malumbres-Olarte et al., 2013; Pérez,
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e57968, enero-diciembre 2024 (Publicado Jul. 16, 2024)
2004). Para esto, se empleó la media de los
factores arrojados por el primer componente
principal (PC1) para estimar la complejidad
del hábitat, ya que estos factores condensan
todas las variables originales en una medida de
magnitud de tamaño total para cada cobertura.
La medida de heterogeneidad, por su parte, se
obtuvo a partir de la desviación estándar de
estos factores (August, 1983; Pérez, 2004). Los
análisis se realizaron utilizando el programa
SPSS Statistics Base 17.0 (Pérez, 2004). Final-
mente, se realizaron comparaciones entre los
índices de complejidad y heterogeneidad frente
a los índices de diversidad estimados para cada
cobertura (August, 1983).
RESULTADOS
Comunidad de mariposas: Se registraron
en total 3 699 individuos pertenecientes a 108
especies, 48 géneros y cinco familias de mari-
posas. El grupo dominante fue Nymphalidae
con 65 especies y dentro de este la subfamilia
Satyrinae con la subtribu Pronophilina para
la cual se reportaron 48 especies. Le sigue la
familia Hesperiidae con 22 especies, Lycaenidae
con 12 especies, Pieridae con ocho especies y
finalmente Riodinidae con dos especies.
Los análisis de diversidad reportaron para
la comunidad total de mariposas índices 1D
igual a 30.2 especies efectivas y 2D igual a
15.2 especies efectivas. Por otra parte, los esti-
madores de diversidad ACE para 0D (124.4
± 7.5 especies), Chao y Shen (2003) para 1D
(30.9 ± 0.8) y MVUE para 2D (15.2 ± 0.2) sugie-
ren un alcance del muestreo del 87, 98 y 99 %,
respectivamente (Tabla 1).
El patrón de distribución de las abun-
dancias de las especies para la comunidad de
mariposas corresponde a un modelo tipo log-
normal (P = 0.74).
Diversidad de mariposas en las cober-
turas vegetales: Se registraron para las tres
coberturas 532 individuos pertenecientes a 52
especies y tres familias. La subtribu Pronophi-
lina presentó la mayor contribución tanto para
la riqueza (41 especies, 79 %) como para la
abundancia de especies (482 individuos, 91 %).
La riqueza (0D) diferencia el bosque como
la cobertura más rica, presentando 35 especies
y 317 individuos, seguido por el rastrojo con 31
especies y 97 individuos, y por último el páramo
con 20 especies y 118 individuos. La tendencia
descrita por 0D cambia cuando se observan los
demás índices: aunque para los índices 1D y 2D
la cobertura de páramo continuó presentando
los valores más bajos de diversidad estimada
(1D = 12.4 ± 1.8; 2D = 7.9 ± 0.3), la cobertura
rastrojo presentó la mayor diversidad con índi-
ces 1D de 25.02 ± 3.3 y 2D 11.97 ± 0.3 especies
efectivas, superando a la cobertura bosque que
presentó una diversidad 1D de 15.8 ± 1.4 y 2D
de 9.4 ± 0.2 especies efectivas (Tabla 1). Final-
mente, las tres coberturas vegetales evidencia-
ron un patrón de abundancias que se ajustó al
modelo de tipo log-normal (bosque P = 0.45;
rastrojo P = 0.49; páramo P = 0.85).
Tabla 1
Diversidad observada y estimada de mariposas diurnas para el área total de estudio y para los tres tipos de coberturas
vegetales. / Table 1. Diversity observed and estimated of diurnal butterflies for total study area and for the three vegetation
types.
Observado Estimado Cobertura del muestreo
0D1D2D0D± EE 1D± EE 2D± EE
Área total 108 30.23 15.18 124.4 7,5 30.9 0.8 15.24 0.2 0.995
Bosque 35 14.11 9.18 48.8 14.9 15.83 1.4 9.42 0.2 0.953
Rastrojo 31 19.11 10.75 39.4 5.5 25.02 3.3 11.97 0.32 0.887
Páramo 20 10.68 7.43 39.3 14.4 12.36 1.8 7.86 0.3 0.924
0D: diversidad de orden 0, 1D: diversidad de orden 1, 2D: diversidad de orden 2, EE: Error Estándar. / 0D: diversity of order
0, 1D: diversity of order 1, 2D: diversity of order 2, EE: Standard error.
8Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e57968, enero-diciembre 2024 (Publicado Jul. 16, 2024)
Estructura del hábitat: El primer com-
ponente principal, que explicó el 85 % de la
varianza en la estructura del hábitat, corre-
lacionó significativamente con la ocupación
vertical (P = 0.97), la densidad arbórea (0.83),
la ocupación horizontal (0.75) y la altura de
dosel (0.65). Las tres coberturas vegetales se
diferenciaron en sus niveles de complejidad y
heterogeneidad. La cobertura de páramo fue
estructuralmente la más simple y homogénea
(Complejidad (C) = -4.98; Heterogeneidad (H)
= 1.42), mientras que el rastrojo fue la cobertu-
ra más heterogénea con niveles de complejidad
intermedia (C = -0.20; H = 3.73). Por su parte,
la cobertura bosque fue la más compleja y un
índice intermedio de heterogeneidad (C = 5.24;
H = 2.38). Se observó una asociación positiva
entre la riqueza de especies y la complejidad
derivada para cada cobertura, así como entre
los índices calculados de diversidad 1D y 2D y
la heterogeneidad (Fig. 2).
Relación entre la estructura de la vegeta-
ción y la diversidad de mariposas: La riqueza
y la abundancia de las especies de mariposas
fueron influenciadas significativamente por la
estructura de la vegetación. Ambos atributos
se asociaron positivamente con el incremento
de la cobertura y altura de dosel, la ocupación
horizontal y la vertical, y negativamente con la
cobertura de suelo (Tabla 2 y Fig. 3).
DISCUSIÓN
En esta investigación se evaluó cómo la
diversidad de mariposas diurnas varió a tra-
vés de coberturas vegetales contrastantes, y el
efecto de las características del hábitat en la
riqueza y abundancia de mariposas diurnas
en el complejo de páramos y bosques altoan-
dinos en la Cuenca del río Chico. La riqueza
y abundancia de mariposas fue diferente entre
los diferentes tipos de coberturas, siendo mayor
para el rastrojo, con tendencias similares a los
encontrados en el área con un mayor esfuerzo
de muestreo (Álvarez et al., 2021). Más aún, la
riqueza y abundancia tendió a incrementar en
sitios con mayor cobertura y altura de dosel y
mayor ocupación horizontal y vertical.
El complejo de bosques y páramos en
estudio registró la más alta riqueza de especies
de mariposas diurnas al compararse con loca-
lidades similares ubicadas en el departamento
de Antioquia o sobre la cordillera Central y
se constituye en un componente clave para la
conservación de la diversidad de mariposas
alto andinas (Álvarez-Hincapié et al., 2017).
Camero & Calderón (2007), García-Perez et
al., (2007) y Henao (2006) registran en bosques
altoandinos del país ubicados entre los 2 700 y
3 000 m.s.n.m., un total de 23, 50 y 58 especies
de mariposas diurnas (Papilionoidea), respecti-
vamente. Lo mismo ocurre cuando se compara
Tabla 2
Modelos de regresión lineal entre la riqueza y la abundancia de especies de mariposas diurnas y las variables de estructura de
vegetación. / Table 2. Linear regression models among the richness and abundance of diurnal butterflies and the vegetation
structure variables.
Variable n Riqueza Abundancia
βError P β Error P
Cobertura de dosel 24 2.69 0.95 0.01 0.35 0.17 0.05
Altura de dosel 24 0.64 0.25 0.02 0.11 0.04 0.02
Ocupación horizontal 24 2.27 0.90 0.02 0.39 0.15 0.02
Ocupación vertical 24 1.53 0.58 0.008 0.25 0.10 0.02
Cobertura de suelo 24 -1.59 0.74 0.044 -0.26 0.13 0.05
n: tamaño de la muestra, β: pendiente, P: valor P. / n: sample size, β: slope, P: P value.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e57968, enero-diciembre 2024 (Publicado Jul. 16, 2024)
Fig. 2. Asociación entre los índices de complejidad y heterogeneidad para cada cobertura vegetal y la riqueza, abundancia y
diversidad de especies de mariposas diurnas. / Fig. 2. Association between complexity and heterogeneity indexes) for each
vegetation type and the richness, abundance and diversity of diurnal butterflies.
10 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e57968, enero-diciembre 2024 (Publicado Jul. 16, 2024)
la riqueza de especies de grupos representativos
de los ecosistemas andinos de alta montaña
como los Pronophilina (Satyrinae: Nympha-
lidae), para los cuales la riqueza registrada
para el área de estudio es mayor a la reportada
por otros estudios en áreas cercanas (p. ej. 20
especies: Vélez et al., 2009; 38: Marín et al.,
2014). Este tipo de información posiciona estos
ecosistemas como una de las áreas más impor-
tantes para el mantenimiento y conservación
de estos grupos de lepidópteros en la región
central de la Cordillera Central de Colombia
(Marín et al., 2014).
Las diferencias encontradas entre la rique-
za (0D) y los índices de diversidad 1D y 2D de
mariposas tanto para el área total de estudio
como para las diferentes coberturas vegetales,
indican que algunas especies fueron muy abun-
dantes y un gran número de ellas raras (Gotelli
& Chao, 2013; Moreno et al., 2011). Este patrón,
corroborado por el modelo log-normal, puede
corresponder a comunidades donde se presen-
ta una repartición diferencial de los recursos
debido a la preferencia de nicho por parte de
las especies dominantes las cuales, al usar una
amplia fracción de los recursos disponibles,
disminuyen la heterogeneidad de las comuni-
dades y las medidas de diversidad (Camero &
Calderón, 2007; McGill et al., 2007). Además,
comunidades que se ajustan a modelos de
Fig. 3. Regresión entre la riqueza y abundancia de especies de mariposas diurnas y la cobertura y altura de dosel, ocupación
vertical y horizontal y la cobertura de suelo. / Fig. 3. Regression between the richness and abundance of diurnal butterflies
and canopy cover and height, vertical occupation, horizontal occupation and ground cover.
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Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075, Vol. 72: e57968, enero-diciembre 2024 (Publicado Jul. 16, 2024)
distribución de tipo log-normal podrían estar
bajo la influencia de algún tipo de perturba-
ción (Marín et al., 2014) como el observado en
la zona de estudio, la cual ha sido sometida a
diferentes actividades extractivas durante más
de 200 años incluyendo la explotación made-
rera, minera y ganadera (Morales-Rivas et al.,
2007). Sin embargo, este patrón de distribución
de abundancias ha sido ampliamente debatido
y algunos autores sugieren que puede deber-
se principalmente a los protocolos de mues-
treo (Ferreira & Petrere, 2008; Williamson &
Gaston, 2005).
La riqueza y la abundancia de especies
de mariposas fueron sensibles tanto a la com-
plejidad y heterogeneidad de las coberturas
vegetales, como a los cambios en la estructura
de la vegetación. Para el bosque, por ejemplo,
se registró un mayor índice de complejidad,
asociado posiblemente a un dosel más alto y
más cerrado, y una mayor riqueza de mariposas
(0D). En esta cobertura se registraron maripo-
sas que presentan preferencias hacia hábitats
con alta humedad y temperaturas bajas (p. ej.
Steremnia monachella (Weymer), Steroma bega
Westwood, y Proboscis propylea (Hewitson)),
características observadas en los estratos bajos
del bosque que les permite realizar búsqueda
activa de alimento o les proporciona un fácil
camuflaje (García et al., 2002; Lamas, 2003;
Vélez et al., 2009). Resultados similares han
sido observados en otros estudios para dife-
rentes tipos de ecosistemas (p. ej. bosques en
Tanzania; Rija, 2022). Carrero et al. (2013),
registraron para la región nororiental andina
de Colombia en bosque húmedo montano bajo
(bh-MB), el aumento del número de especies
de mariposas en áreas con cobertura y densidad
arbórea mayores. Igualmente, Vargas-Zapata et
al. (2011) registraron en un bosque seco tropi-
cal ubicado en la Sierra Nevada de Santa Marta
(Colombia) la mayor riqueza en sitios donde
la cobertura arbórea es más densa y se observa
una mayor variación en la estratificación verti-
cal. Nuestros resultados aportan, por tanto, a la
literatura que resalta la necesidad de conservar
hábitats con una alta complejidad estructural,
propia de bosques maduros y en buen estado
de conservación.
Por otra parte, el rastrojo se diferenció
como la cobertura vegetal más heterogénea
presentando a su vez la mayor diversidad de
mariposas (1D y 2D). Dentro del área de estu-
dio, este tipo de cobertura se caracteriza por
presentar etapas sucesionales en regeneración,
lo cual promueve una alta variación en la
estructura horizontal y la presencia de una alta
diversidad de mosaicos de vegetación herbá-
cea y arbustiva. Estas características permiten
el aumento de la productividad de este tipo
de cobertura al presentar una mayor oferta
de recursos alimenticios y, por tanto, llegar a
sostener una mayor diversidad de mariposas
que se benefician principalmente de plantas de
familias como Poaceae, Cyperaceae, Asteraceae
y Rosaceae (Carrero et al., 2013; Fagua et al.,
1999; Vélez et al., 2009). Diversos autores (p. ej.
Uehara-Prado et al., 2007) detectaron patrones
similares al encontrar mayores niveles de diver-
sidad de mariposas diurnas en áreas que han
estado sometidas a algún tipo de perturbación,
lo cual ha resultado consistente con las teorías
de la perturbación intermedia y los modelos de
equilibro dinámico (Bongers et al., 2009; Svens-
son et al., 2012). Adicionalmente, tanto los
perfiles de diversidad como el modelo de dis-
tribución de abundancias de especies muestran
al rastrojo como la cobertura más equitativa.
A pesar de que el rastrojo presenta el más
alto índice de diversidad 1D, la magnitud del
cambio entre los índices 0D, 1D y 2D es mayor
y más abrupta para las coberturas de bosque y
páramo, lo que sugiere la presencia de un mayor
número de especies raras. Esto es relevante
dado que resultan ser únicas para estos hábitats,
y resalta la importancia de su conservación
para el mantenimiento de especies únicas o de
rango restringido (Álvarez et al., 2023; Gotelli
& Chao, 2013; Jost, 2006; Moreno et al., 2011).
Finalmente, aunque se han documentado
relaciones positivas entre la estructura del hábi-
tat y la diversidad faunística, otros estudios han
presentado resultados contradictorios en donde
ni la complejidad ni la heterogeneidad promue-
ven la riqueza y diversidad de otras especies
12 Revista de Biología Tropical, ISSN: 2215-2075 Vol. 72: e57968, enero-diciembre 2024 (Publicado Jul. 16, 2024)
animales (p. ej. Hill et al., 1995). Es por ello por
lo que resulta importante incluir otras variables
intrínsecas a cada grupo taxonómico además
de los índices de diversidad, como preferencias
ecológicas, gremios alimenticios y relaciones
filogenéticas, ya que la respuesta que tenga cada
grupo modelo depende, en mayor medida, de
cómo el organismo percibe la estructura del
hábitat y su escala espacial en los diferentes
ecosistemas (Tews et al., 2004). Este entendi-
miento en las relaciones ecológicas entre los
diversos tipos de coberturas, el ambiente local y
la comunidad faunística en los sistemas de alta
montaña, es vital para el manejo y la conserva-
ción de especies, particularmente en los escena-
rios actuales de pérdida y transformación de los
hábitats (Chaves et al., 2021). Esta investigación
representa uno de los primeros pasos para el
reconocimiento no sólo de la diversidad de
mariposas sino también de su respuesta a diver-
sos atributos ecológicos y ecosistémicos en la
interfase bosque Andino-Altoandino-Páramo.
Nuestra investigación resalta la importancia de
conservar la heterogeneidad de los hábitats y
la estructura vegetal en los ecosistemas de alta
montaña andinos para mantener la diversidad
y abundancia de las mariposas, resaltando la
necesidad de políticas de conservación y mane-
jo que consideren la complejidad y diversidad
de estos ecosistemas. En particular, replicar
esta investigación en el futuro podría generar
información relevante sobre los cambios de esta
comunidad de invertebrados y su dinámica en
el tiempo, así como su relación con la variabi-
lidad ambiental imperante. Esto representaría
un aporte al conocimiento necesario para una
mejor gestión y conservación de ecosistemas
altamente sensibles y amenazados en Colombia.
Declaración de ética: los autores declaran
que todos están de acuerdo con esta publica-
ción y que han hecho aportes que justifican
su autoría; que no hay conflicto de interés de
ningún tipo; y que han cumplido con todos
los requisitos y procedimientos éticos y legales
pertinentes. Todas las fuentes de financiamien-
to se detallan plena y claramente en la sección
de agradecimientos. El respectivo documento
legal firmado se encuentra en los archivos de
la revista.
AGRADECIMIENTOS
Queremos expresar nuestro agradecimien-
to a las comunidades locales (Belmira), a la
Universidad de Antioquia y a la Universidad
Nacional de Colombia. También al Distrito de
Manejo Integrado (DMI), a la alcaldía de Bel-
mira y a Héctor Rojas por el apoyo logístico. A
Tomasz Pyrcz y Carlos Prieto por su ayuda con
las determinaciones taxonómicas y a Alejandro
Marín, Federico Escobar, André V. Freitas y
Jessie Pereira por sus aportes en los análisis de
los resultados. A Idea Wild y al “Proyecto Mari-
posa” (BBVA BIOCON 08_021) por su apoyo
y financiación. Esta investigación se desarro-
lló bajo el permiso número 4 del 7 de mayo
de 2011 y de la resolución 50 del 24 de mayo
otorgada por la Agencia Nacional de Licencias
Ambientales (ANLA) de Colombia.
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